CC BY
108
47. Warrant E. J. Seeing better at night : life style, eye design, and the optimum strategy of spatial and temporal summation / E. J. Warrant // Vision Research. - 1999. - V. 39. - P. 1611-1630.
48. Warrant E. J. The physical designs of animal eyes : optics in the service of ecology /
E. J. Warrant // DOPTS-NYT. - 2003. - V. 3. - P. 30-34.
49. Wunderer H. Dorsal ocelli and light induced diurnal activity pattern in the arctiid moth
Creatonotus transiens / H. Wunderer, J. J. De Kramer // J. Insect Physiol. - 1989. - V. 35. -P. 87-95.
50. Zanforlin M. Observations on the visual perception of the snail Euparipha pisana (Muller) / M. Zanforlin // Zoology. - 1976. - V. 43. - P. 303-315.
Поступила 21.01.11.
КАМЕРНЫЕ ГЛАЗА БРЮХОНОГИХ МОЛЛЮСКОВ
И. П. Шепелева
В данной статье обобщены литературные и собственные данные обо всех компонентах камерных глаз брюхоногих моллюсков.
Введение. Брюхоногие моллюски появились в кембрийский период на тепловод-ных морских мелководьях с жестким грунтом. Современные моллюски живут в разных биотопах морей и океанов, солоноватых и пресных вод, суши [2]. Таксономииески они разделены на переднежаберных, заднежаберных и легочных. Глаза всех групп брюхоногих моллюсков представлены пигментным бокалом и камерным глазом, который является доминирующим [36]. Камерные глаза расположены на голове в основании щупалец или на вершинах верхней пары щупалец и имеют размер от чуть более 100 мкм до 5 мм (у килеиогих переднежаберных моллюсков). Они локализованы под эпидермисом, окружены глазной капсулой, а у водных видов — еще и периоптическим синусом. Камерные глаза состоят из роговицы, хрусталика, стекловидного тела и иеинвертированной сетчатки (рис. 1, а) [И; 17; 36]. У некоторых видов под капсулой основного глаза находится дополнительный [28; 33; 39; 46]. Цель настоящего обзора — обобщить литературные и собственные данные обо всех компонентах камерных глаз брюхоногих моллюсков.
Эпидермис. В отличие от эпидермиса тела эпидермис, покрывающий глаза, — прозрачный и тонкий. Он образован обычно не-пигментированным кубическим или столбчатым эпителием, который подстилается ба-
зальной мембраной. Под ней находится дерма, содержащая главным образом соединительную ткань и продольные мышцы [27; 32; 44; 50]. Эпидермальный слой выполняет защитную функцию, предохраняя глаза от механического повреждения, а у наземных моллюсков — еще и от потери влаги [50]. Помимо этого, эпидермис, имея искривленную поверхность, становится компонентом диоптрического аппарата глаз [32]. Показатель преломления этой линзы принимают равным 1,4 [23; 26; 38 — 39]. Сравнительные исследования показали, что тенденции в изменении толщины эпидермиса у наземных моллюсков по сравнению с водными не наблюдается [8].
Периоптический синус. В 1892 г. Биллем [51] описал лакуну вокруг глаза пресноводного легочного моллюска Lymnaea stagnalis Linnaeus, 1758, назвав ее преопти-ческим синусом. Позже Столл [45] подтвердил наблюдения Виллема на L. stagnalis, а Ныовелл [38] и Гамильтон [26] — на морских переднежаберных моллюсках Lit-torina littorea Linnaeus, 1758 и Littorina irrorata Say, 1822 соответственно. Но Ныовелл предложил другое название — «периоптический синус», которое и закрепилось за данной структурой. Периоптический синус обнаружен только у водных моллюсков. Он расположен под дермой и изолирован от ге-
© И. П. Шепелева, 2011
модели. Пространство синуса заполнено эпидермисом, как у наземных моллюсков,
прозрачным содержимым, которое по составу либо на некотором расстоянии от него
очень похоже на гемолимфу. Показатель (рис. 1, б). Вероятно, периоптический синус
преломления периоптического синуса прими- необходим, чтобы зафиксировать глаза в оп-
мают равным 1,35. Размер синуса может ме- ределеином положении по отношению к телу
няться при сокращении мышц, прикреплен- животного и уменьшить риск возможного мс-
ных к глазной капсуле, в результате чего глаз ханического давления при втягивании голо-
располагается либо непосредственно под вы в раковину [23; 50].
Рис. 1
Глаза брюхоногих моллюсков: а — продольный полутонкий срез глаза наземного легочного моллюска Perforatella incarnata [6] (масштаб — 50 мкм): Щэ — щупальцевый эпидермис; Р —
роговица; X — хрусталик; Мв — микровиллярный слой сетчатки; Пс — пигментный слой сетчатки; Гк — глазная капсула; б — продольный полутонкий срез глаза пресноводного легочного моллюска Lymnaea stagnalis [50] (масштаб — 60 мкм): Int — интегумент; Ps — периоптический
синус; Ms — глазные мышцы; Е — глаз; IT — интерстициальная ткань
Глазная капсула представляет собой тонкий плотный слой соединительной ткани, который исчезает в области роговицы и переходит на оптический нерв. Основной структурной единицей межклеточного вещества капсулы являются волокна коллагена, вплетенные в аморфный матрикс. Внутри капсулы, параллельно периметру глазного бокала, располагается прослойка мышц [1; 25 — 26;
28; 39].
Роговица. Эта линза состоит из прозрачных непигмеитированных эпителиальных клеток, которые на вершинах, обращенных в глазную полость, имеют короткие выросты цитоплазматической мембраны [11; 14-16; 26; 32-33; 39; 44; 50]. Показатель преломления роговицы, так же как и показатель преломления эпидермиса, принимают равным 1,4 [23; 26; 38 — 39]. Сравнительные исследования показали, что у наземных моллюсков роговица толще, чем у водных [8]. По-видимому, это связано с потребностью в
защите глаз от потери влаги в воздушной среде [50].
Хрусталик. Брюхоногие моллюски имеют неклеточные хрусталики [17; 36]. Вещества, образующие хрусталик, секретеру ют-ся в виде мелких капелек клетками роговицы и пигментными клетками сетчатки, как у морского переднежаберного моллюска Aporrhais pespelecani Linnaeus, 1758 [14] и наземного легочного моллюска Helix aspersa Müller, 1774 [20]. У морского переднежаберного моллюска Ilyanassa obsoleta Say, 1822 [24] в формирование хрусталика вовлечены только клетки роговицы, а у наземного слизня Limax flavus Linnaeus, 1758 — только пигментные клетки сетчатки [33]. Секреторный материал транспортируется к поверхности хрусталика посредством отростков клеток роговицы и ресничек или отростков пигментных клеток [14 — 16]. На поверхности растущего хрусталика капельки сливаются [20]. К зрелому хрусталику может добав-
ляться лишь очень ограниченное количество секреторного материала [32].
Сформировавшиеся хрусталики имеют разную форму: от сферической до эллипсо-I идной (рис. 2, а-б) [11; 17; 27]. У некоторых представителей класса Gastropoda обнаружены хрусталики уникальной формы. Так, у морского заднежаберного моллюска Nava-пах inemiis Cooper, 1863 передняя часть хрус-j талика имеет вид округлого куполообразного возвышения, а задняя часть разделена на две разные по форме и размеру доли [22]. У морского переднежаберного моллюска Turbo castanea Gmelin, 1791 часть хрусталика выступает наружу через апертуру и имеет меньший радиус кривизны поверхности по сравнению с основной частью хрусталика, лока-I лизованиой в глазной полости [27]. Подобная форма хрусталика описана также у Turbo creniférus Gmelin, 1791, Nerita polita I Linnaeus, 1758 [30] и Neritina reclivata Say, 1822 [27]. Хрусталик пресноводного легочного моллюска Planorbarius corneus Linnaeus, 1758 имеет форму овальной двояковыпуклой линзы с разными радиусами кривизны передней и задней поверхности, которые сильно варьируются от особи к особи [3; 50]. У наземного легочного моллюска Achatina fúlica Bowdich, 1822 видоизменяется форма хрусталика — от овальной [46] до бобовидной (собственные наблюдения).
При микроскопировании в проходящем и падающем свете в хрусталиках моллюсков может быть отчетливо различима зональная структура. Вдоль короткой оси хрусталики Ph. fontinalis, Т. hispida из Калининградской области [5], С. laminata [6], Я. lapicida [7], S. putris [10], Т. hispida из Южной Швеции [12] имеют центральную и периферическую зоны, хрусталики С. nemoralis [5], P. incarnata [6] (рис. 2, я), A. arbustorum, С. hortensis [8] — центральную, промежуточную и периферическую зоны. У всех видов моллюсков, кроме С. nemoralis, в центральной зоне наблюдаются немногочисленные рассеянные везикулы или множество плотно расположенных везикул эллипсоидной формы. У С. nemoralis везикулы присутствуют в промежуточной зоне. Содержимое везикул гомогенно, размер варьируется от менее 1 мкм до 8 х 9 мкм в зависимости от вида моллюска. У С. laminata и Я. lapicida на фоне основного вещества хрусталиков везикулы выглядят темными, у Ph. fontinalis, Т. hispida из Калининградской области и С. nemoralis — светлыми. У Р. incarnata, A. arbustorum, С. hortensis, S. putris и Т. hispida из Южной Швеции в одном хрусталике присутствуют как темные, так и светлые везикулы. У
пресноводного переднежаберного моллюска Pomacea bridgesii Reeve, 1856 множественная слоистость наблюдается вдоль длинной оси эллипсоидного хрусталика [5]. Хрусталик наземного слизня Arion ruf us Linnaeus, 1758 отличается от хрусталиков всех исследованных видов моллюсков. После выделения из глаза хрусталик выглядит прозрачным, но в течение минуты мутнеет в направлении от периферии к центру как в физиологических растворах с разной pH, так и в растворе хлористого натрия. В воздушной среде хрусталик обретает первоначальную прозрачность за такое же время в обратном направлении. Прозрачный хрусталик выглядит гомогенным. В матовом хрусталике различимы три зоны [4]. Подобное изменение прозрачности хрусталика в литературе не описано ни для одного вида брюхоногих моллюсков. Подавляющее большинство исследованных видов моллюсков имеют прозрачные хрусталики, и лишь хрусталик пресноводного легочного моллюска PL corneus выглядит немного мутным [3]. У пресноводного переднежаберного моллюска Viviparus viviparus Linnaeus, 1758 были обнаружены особи с хрусталиками, имеющими желтую центральную и оранжевую периферическую зоны (собственные наблюдения) (рис. 2,6).
Хрусталики значительно видоизменяются по консистенции: от твердой у водных моллюсков, до мягкой у наземных [И; 27]. На полутонких и ультратонких срезах глаз в хрусталиках часто наблюдается распределение красителей в виде кругов разной ширины и интенсивности (рис. 2, в), а в изолированных хрусталиках — более твердая по сравнению с периферией сердцевина, что обычно рассматривают как косвенное доказательство наличия градиента показателя преломления. Еще одним непрямым доказательством возможной негомогенности хрусталиков является рассчитанное значение отношения Меттиссена [35]. Ученый показал, что хрусталики исследованных им водных животных (рыб) были негомогенными сферами (их показатель преломления постепенно уменьшался от центра к периферии) и имели величину отношения фокусного расстояния к радиусу (f/r) около 2,55. Как видим, это отношение применимо только к сферическим хрусталикам и, таким образом, справедливо для морских переднежаберных моллюсков L. irrorata (f/r = 2,7) [26], L. lit-torea (2,3) [41], S. raninus (2,0) [42], пресноводных легочных моллюсков L. stagnalis (2,9), Ph. fontinalis (2,9), R. peregra (2,7) [23] и наземных легочных моллюсков A. reticulata (2,7) [39], Т. hispida из Калинин-
градской области (3,0), С. nemoralis (2,1) [23], С. laminata (2,7) [6]. Значение отношения Меттиссена у этих видов моллюсков близко к идеальному (f/r - 2,55) и указывает на вероятное наличие градиента показателя преломления в хрусталиках. Однако наиболее надежным показателем возможной анизотропии преломляющих свойств хрусталика является четкость формируемых ими изображений тестового объекта, как у L. littorea [41], 5. raninas [42], L. stagnalis, Ph. fontinalis, R. peregra, PL cornetas, T. hispida из Калининградской области, С. nemoralis [23], A. rafus [9], С. laminata [6], Я. lapicida [7], A. arbustorum, С. hortensis [8], S. putris [10]. У трех видов морских жаберных моллюсков показатель преломления хрусталика был измерен на замороженных срезах при помощи интерференционной микроскопии. У заднежаберного моллюска
Aplysia brasiliana Rang, 1828 он варьируется от 1,51 в центре до 1,4 на периферии, а у переднежаберных моллюсков Т. castanea [27] и L. littorea [38] — от 1,45 до 1,4. У L. stagnalis и PL corneus показатель преломления хрусталика, измеренный иммерсионным методом, лежит в диапазоне 1,545 — 1,560 [3]. Между тем биохимический состав неклеточных хрусталиков пока остается неясным, хотя известно, что таксоноспецифич-иые многофункциональные кристаллины — протеины ответственны за оптические свойства прозрачного хрусталика и роговицы у позвоночных и цркоторых беспозвоночных животных (медузы, головоногие моллюски, насекомые) [49]. Aplysia californica Cooper, 1863 пока является единственным брюхоногим ^моллюском, хр.урталик которого был исследован на кристаллины [18].
а
ш,
ш
ft Г 7
Ч'<7 77/у -//г »,» 7 ' /, v>" /г ' г 1
Щш W* ШщжМ
О Я* - ^¿Г •
z . РЫШ,
У
h/ff' y^rL У/s > jfjfi •> > (j /.'¿'Лег;
у/»
чГл.
Ч У
>-•4 Щи»
- - Я1*' > ! ti*
jr'
'Wú.
Рис. 2
Хрусталики брюхоногих моллюсков: а — изолированный хрусталик наземного легочного моллюска РефгаЬеИа 1псагпаЬа [6] (масштаб - 40 мкм): Вз - везикулы; б - изолированный хрусталик пресноводного переднежаберного моллюска Утрагш viviparus (собственная фотография) (масштаб — 70 мкм): X — хрусталик; Ст — стекловидное тело; в — ультратонкий срез хрусталика морского легочного моллюска Опс^йштп verriculatum [32] (масштаб — 0,1 мкм): а — маргинальная зона; Ъ — наружная зона; с — промежуточная зона; d — почти внутренняя зона; е — внутренняя зона; { и д — зоны, прилежащие к центру; ¡г — центральная зона
Стекловидное тело окружает хрусталик, поддерживая его и отделяя от сетчатки и роговицы [11; 17; 36]. Толщина стекловидного тела между хрусталиком и центральной сетчаткой может изменяться от нескольких микрон, как у пресноводного легочного моллюска Ancylus fluviatilis Müller, 1774 [37], до нескольких сотен микрон, как у морского переднежаберного моллюска S. га-ninus [42]. Между хрусталиком и роговицей стекловидное тело обычно присутствует в виде узкого слоя ^толщиной несколько микрон, как у пресноводного легочного моллюска Latia neritoides Gray, 1850 [37]. Как правило, стекловидное тело прозрачное и гомогенное. У пресноводного легочного моллюска PL corneus оно немного мутное [3]. Показатель преломления стекловидного тела принимают равным 1,35 [23; 40].
Сетчатка. Неинвертировапная сетчатка показывает неоднозначную геометрию. У большинства исследованных видов сетчатка напоминает полусферу, и лишь у немногих видов наблюдается отклонение ее формы от правильной. Таковыми являются пресноводные легочные моллюски L. stagnalis, Ph. fon-tinalis, R. peregra, Pl. corneus [50], морской заднежаберный моллюск N. inermis [22] и морские киленогие переднежаберные моллюски [19; 34]. Легочные моллюски имеют в сетчатке дорсальную и вентральную ямки разной глубины, разделенные гребнем (рис. 3, а). Такая форма сетчатки обеспечивает возможность видения как в водной, так и в воздушной среде за счет регулирования фокусного расстояния. Предположительно она возникла в условиях возврата моллюсков в водную среду обитания и сохранения амфибийного образа жизни. У N. inermis сетчатка повторяет форму хрусталика, поэтому она тоже двудольчатая, но значение такой формы пока остается невыясненной. Сетчатка килеиогих моллюсков представляет собой длинную ленту, которая может быть прямой, как у Pterotrachea sp. и Oxygyrus sp., или в виде подковы, как у Carinaría sp. и Atlanta sp., и содержать от трех до шести рядов ре-цепторных колонок. Отдельные рецепторы поставлены друг на друга так, что свет проходит через колонку, содержащую рецепторные сегменты от нескольких клеток (рис. 3, б).
Доминирующими типами клеток сетчатки являются фоторецепторные (сенсорные) и пигментные (опорные) клетки. Выделяют два морфологически разных типа микровил-лярпых фоторецепторов: первый и второй [11; 17; 36]. Фоторецепторы первого типа идентифицируются по длинным топким микровиллам, которые отходят либо от апи-
кального отростка, либо от более или менее выпуклой апикальной поверхности клетки (рис. 3, в —г). У наземного слизня Athoraco-phorus bitentaculatus Quoy, Gaimard, 1832 обнаружены необыкновенно длинные рецепторные отростки (около 100 мкм), несущие тысячи микровилл [21], а у наземного легочного моллюска Н. lapicida — особенная форма апикальной поверхности наподобие шляпки гриба [13]. Дистальпая поверхность фоторецепторов второго типа плоская или вогнутая и несет короткие и чаще всего более толстые микровиллы (рис. 3, д). У Н. lapicida фоторецепторы второго типа представлены тремя видами, которые различаются между собой диаметром дистальной части тела клетки, степенью ее вогнутости и длиной микровилл [7]. Примечательно, что один тип микровиллярных фоторецепторов встречается преимущественно у первично-водных морских и пресноводных жаберных видов, а два типа — у наземных легочных и вторично-водных пресноводных легочных видов [13]. Однако не у всех моллюсков собственно фо-торецепторная часть клетки образована только совокупностью микровилл. Например, у морского переднежаберного моллюска A. pespelecani фоторецепторные клетки, наряду с микровиллами, содержат цилии (реснички) (рис. 3, е) [14]. У морского заднежаберного моллюска A. californica классифицированы один микровиллярный тип и четыре типа, одновременно несущие и микровиллы, и реснички [29]. В глазах взрослых особей разных видов морских киленогих переднежаберных моллюсков фоторецепторы существенно различаются по принципу организации. У одних видов рецепторы исключительно цилиарные, как у Oxygyrus keraud-reni Lesueur, 1817 [19],у других — цилиарные рецепторы сочетаются с микровилляр-ными, как у Carinaría lamareki Péron, Lesueur, 1810 [15]. У некоторых видов сегменты рецепторов образованы стопками мембранных дисков, как у Atlanta peroni Lesueur, 1817 [16], или в дополнение к таким рецепторам присутствуют рецепторы, несущие микровиллы, как у Pterotrachea mutica Péron, Lesueur, 1817 [19; 34]. Рецепторные клетки отделены друг от друга пигментными клетками, которые заполнены гранулами экранирующего пигмента. Рецепторные клетки также могут содержать пигментные гранулы [11; 17; 36]. Пигментные клетки выполняют несколько функций: опорную; трофическую; функцию синтеза и секреции веществ, образующих хрусталик; функцию хранения и, возможно, синтеза экранирующих пигментов [1;
14; 20; 33].
? Т\К с
у, " V*
¿fe
ápli ^.
p'А ;л «
■mkíí^
1У ■ ;
т
т ■ Ш ®
• <
I - "
BrVrlW
"" 2 2 * * ^ Л/* ^víw^ * « V
»iL?
f у
Рис. 3
Формы сетчаток и типы фоторецепторов брюхоногих моллюсков: а — продольный полу тонкий срез глаза пресноводного легочного моллюска Radix peregra [50] (масштаб — 50 мкм): Со — роговица;
L — хрусталик; R — сетчатка; ON — оптический нерв; I — дорсальная ямка сетчатки; II — вентральная ямка сетчатки; III — гребень, разделяющий ямки; 6 — участок сетчатки морского киленого-
го моллюска Pterotrachea coronata [34]: Дс — дорсальная сторона; Вс — вентральная сторона; Рк — рецепторные колонки (стрелка Показывает направление распространения света); в — микро-виллярный фоторецептор первого типа пресноводного легочного моллюска Lymnaea stagnalis [50] (масштаб — 1 мкм): Ph I — фоторсцептор первого типа; Ар — апикальный отросток фоторецептора; Mv — микровиллы; Pg — пигментные гранулы; г — микровиллярный фоторецептор первого типа наземного слизня Árion rufus [9] (масштаб — 1 мкм): Фр I — фоторецептор первого типа; Ап — апикальная поверхность фоторецептора; Мв — микровиллы; Пг — пигментные Гранулы; д —
микровиллярный фоторецептор второго типа третьего вида наземного легочного моллюска Helicigona lapicida [7] (масштаб — 1 мкм): Фр II-3 — фоторецептор второго типа третьего вида; Мв — микровиллы; е — фоторецептор смешанного типа, несущий микровиллы и ресничку, морского переднежаберного моллюска Aporfhais pespelecani [14] (масштаб — 1 мкм): sc — сенсорная клетка;
mv — микровиллы; с — ресничка; pg — пигментные гранулы
В сетчатке также находятся нервные и глиальпые клетки. Одни нервные клетки (пейсмейкерные) образуют генератор суточного ритма, как у морских заднежаберных моллюсков A. califomica [29] и Bulla goul-diana Pilsbry, 1895 [31], другие контролируют сокращения мышц глазной капсулы, как у пресноводного легочного моллюска L. stag-nalis [1]. Глиальные клетки выполняют по крайней мере опорную и трофическую функции. Пучки аксонов фоторецепториых и пей-смейкерных нервных клеток покидают пределы сетчатки в области ее дна, где сливаются и образуют оптический нерв (см. рис. 3, а\ рис. 4, а) [1; 44].
Дополнительный глаз впервые был обнаружен и описан Хенчман у наземного слизня Limax maximus Linnaeus, 1758 [28]. Позднее такое же образование было найдено в глазах других видов наземных моллюсков: слизней A. reticulatus [39] и L. flavus [33;
48] и улитки A. fúlica (см. рис. 4, а) [46]. Дополнительный глаз расположен на антеро-вентралыюй стороне роговицы под капсулой основного глаза и отделен от него септальной структурой, состоящей из вытянутых клеток, которые характеризуются обилием коллаге-иовых волокон. От основного дополнительный глаз отличается отсутствием гранул экранирующего пигмента в опорных клетках сетчатки. У слизней полость дополнительного глаза заполнена стекловидным телом. У улитки A. fúlica дополнительный глаз содержит хрусталик, сильно изменяющийся по форме и размеру [28; 33; 39; 46; 48]. Считается, что дополнительный глаз может функционировать в качестве индикатора уровня освещенности в частично сократившемся щупальце, поскольку в отличие от основного глаза он может получать свет из любого направления (рис. 4, 6) [48].
а
^г 1 i з S "
б
Рис. 4
Основной и дополнительный глаз наземной легочной улитки Achatina fúlica [47]: а — схематичный рисунок глаза: С — роговица основного глаза; LM — хрусталик основного глаза; РМ — фоторецепторы основного глаза; PL — пигментный слой сетчатки основного глаза; LA — хрусталик дополнительного глаза; РА — фоторецепторы дополнительного глаза; ON — оптический нерв; б — схематичный рисунок положения дополнительного и основного глаз в частично сократившемся щупальце: 1 — дополнительный глаз;
2 — основной глаз; 3 — оптический нерв; 4 — мышца-ретрактор
Заключение. Камерные глаза брюхоногих моллюсков состоят из нескольких компонентов, которые образуют светопреломляющий, светочувствительный и светоизоли-рующий аппарат. Светопреломляющий аппарат представлен тонкими линзами — эпидермисом и роговицей и толстой линзой — хрусталиком. У наземных моллюсков эпидермис и роговица прижаты друг к другу. У водных моллюсков благодаря изменению по-
ложения глаза в периоптическом синусе эпидермис и роговица могут прилегать друг к другу, так же как у наземных моллюсков, или находиться друг от друга на расстоянии. Толщина эпидермиса не зависит от среды обитания моллюсков, а роговица толще у наземных моллюсков. Хрусталики имеют нс-клеточную природу, разную форму и консистенцию, которая определяется средой обитания моллюсков. Они могут быть гомогенны-
ми и негомогениыми, с отчетливо выраженной зональной структурой и везикулами. Сетчатка обычно имеет полусферическую форму, по может быть двудольчатой, разделенной гребнем на дорсальную и вентральную ямки, или длинной лентой — прямой и в виде подковы. Светочувствительный аппарат состоит из фоторецепторов первого типа с апикальным отростком или выпуклой апикальной поверхностью и длинными тонкими микровиллами и фоторецепторов второго типа с плоской или вогнутой апикальной по-
верхностью и короткими толстыми микровиллами. Собственно фоторецепторная часть клетки, помимо или вместо микровилл, может быть образована цилиями или только стопками мембранных дисков. Свстоизолирую-щий аппарат образуют пигментные клетки, которые экранируют глаз от проникновения света из иного направления, чем зрачок. Глаза заключены в капсулу, под которой может находиться дополнительный глаз — индикатор уровня освещенности в частично сократившемся щупальце.
БИБЛИОГРАФИЧЕСКИЙ СПИСОК
1. Бобкова М. В. Структурно-функциональная организация периферического отдела зрительной системы прудовика обыкновенного Lymnaea stagnalis (L.) : автореф. дис. ... канд. биол. наук / М. В. Бобкова. - СПб., 1996. - 27 с.
2. Жадин В. И. Моллюски пресных и солоноватых вод СССР / В. И. Жадин. — Л. : АН СССР, 1952. - 376 с.
3. Жуков В. В. Некоторые оптические свойства хрусталиков пресноводных легочных моллюсков Lymnaea stagnalis и Planorbarius corneus / В. В. Жуков // Сенсор, системы. — 1993. — Т. 7, N? 2. - С. 17-24.
4. Шепелева И. П. Морфология и оптическая физиология глаза наземного слизня Arion rufus (L.) (Mollusca: Gastropoda) / И. П. Шепелева // Сенсор, системы. — 2005. - Т. 19, >й 2. — С. 166-171.
5. Шепелева И. П. Сравнительное исследование морфологии и оптических свойств хрусталиков глаз некоторых брюхоногих моллюсков / И. П. Шепелева // Сенсор, системы. — 2005. — Т. 19, Ne 2. - С. 172-176.
6. Шепелева И. П. Сравнительное изучение морфологии и оптики глаз наземных брюхоногих моллюсков Cochlodina laminata и Perforatella incarnata (Pulmonata: Stylommatophora) с различными световыми предпочтениями / И. П. Шепелева // Сенсор, системы. — 2006. — Т. 20, X? 1. — С. 40-51.
7. Шепелева И. П. Глаз наземного брюхоногого моллюска Helicigona lapicida (Pulmonata: Stylommatophora) / И. П. Шепелева // Сенсор, системы. — 2006. — Т. 20, jN? 1. — С. 52 — 58.
8. Шепелева И. П. Сравнительное изучение морфологии и оптики глаз наземных брюхоногих моллюсков Arianta arbustorum и Сераеа hortensis (Pulmonata: Stylommatophora) со сходными световыми предпочтениями / И. П. Шепелева // Сенсор, системы. — 2006. - Т. 20, Me 1. -С. 59-67.
9. Шепелева И. П. Сравнительная морфология и оптические свойства глаз брюхоногих моллюсков Stylommatophora (Gastropoda: Pulmonata) : автореф. дис. ... канд. биол. наук / И. П. Шепелева ; МГУ. - М., 2007. - 28 с.
10. Шепелева И. П. Строение и оптические свойства камерного глаза брюхоногого моллюска Succinea putris (Linnaeus 1758) (Pulmonata: Stylommatophora) / И. П. Шепелева // Актуальные проблемы экологической физиологии, биохимии и генетики животных : материалы Междунар. науч. конф. - Саранск, 2009. - С. 150-152.
11. Шепелева И. П. Что видят брюхоногие моллюски? / И. П. Шепелева // Природа. — 2009. - J* 8. - С. 48-53.
12. Шепелева И. П. Структура и оптические свойства глаза наземного брюхоногого моллюска Trichia hispida (Linnaeus, 1758) (Pulmonata: Stylommatophora) из Южной Швеции / И. П. Шепелева // Зоология беспозвоночных. ~ 2009. — Т. 5, -Nfe 2. — С. 173 — 180.
13. Шепелева И. П. Разнообразие и особенности фоторецепторов в сетчатке камерного глаза брюхоногого моллюска Helicigona lapicida Linnaeus, 1758) (Pulmonata: Stylommatophora) / И. П. Шепелева // Вестн. Мордов. ун-та [Саранск]. - 2010. - -Nfe 1. — С. 69 — 76.
14. В1шпег М. J. F. Alterations of the eyes during ontogenesis in Ap'orrhais pespelecani (Mollusca: Caenogastropoda) / M. J. F. Blumer // Zoomorphology. - 1996. - V. 116. - P. 123 — 131.
15. Blumer M. J. F. Alternations of the eyes of Carinaría lamarcki (Gastropoda, Heteropöda)
during the long pelagic cycle / M. J. F. Blumer // Zoomorphology. - 1998. - V. 118. -P. 183-194.
16. Blumer M. J. F. Development of a unique eye : photoreceptors of the pelagic predator Atlanta peroni (Gastropoda, Heteropoda) / M. J. F. Blumer // Zoomorphology. - 1999. -V. 119. - P. 81-91.
17. Charles J. H. Sense organs (less cephalopods) / J. H. Charles // Physiology of Molluscs. -
1966. - V. 2, 4. - P. 455-521.
18. Cox R. L. Isolation and protein sequence identification of Aplysia californica lens cristallins /
R. L. Cox, D. L. Glick, F. Strumwasser // Biological Bulletin. - 1991. - V. 181. - P. 333-335.
19. Dilly P. N. The structure of a photoreceptor organelle in the eye of Pterotrackea mutica / P. N. Dilly // Zeitschrift für Zellforschung. - 1969. - V. 99. - P. 420-429.
20. Eakin R. M. Differentiation in the eye of a pulmonate snail Helix aspersa / R. M. Eakin, J. L. Brandenburger // J. of Ultrastructure "Research. - 1967. - V. 18. - P. 391-421.
21. Eakin R. M. Fine structure of the eye of the New Zealand slug Athoracophorus biten-taculatus / R. M. Eakin, J. L. Brandenburger, J. M. Barker // Zoomorphology. - 1980. -N<? 94. - P. 225-239.
22. Eskin A. Eye of Navanax : optic activity, circadian rhythm and morphology / A. Eskin, E. Harcombe // Comparative Biochemistry and Physiology. - 1977. - V. 57A. - P. 443-449.
23. Fixed focal-length optics in pulmonate snails (Mollusca, Gastropoda) : squaring phylogenetic background and ecophysiological needs (II) / J. Gal, M. V. Bobkova, V. V. Zhukov [et al.] // J. of Invertebrate Biology. - 2004. - V. 123, № 2. - P. 116-127.
24. Gibson B. Cellular and ultrastructural features of the regenerating adult eye in the marine gastropod Ilyanassa obsoleta / B. Gibson // J. of Morphology. — 1984. — V. 180. — P. 205-220.
25. Gillary H. L. Ultrastructu ral features of the retina and optic nerve of Strombus luhuanus, a marine gastropod / H. L. Gillary, E. W. Gillary // J. of Morphology. - 1979. - V. 159, 1. -P. 89-116.
26. Hamilton P. V. Eye structure and optics in the intertidal snail, Littorina irrorata / P. V. Hamilton, S. C. Ardizzoni, J. S. Penn // J. of Comparative Physiology. — 1983. — V. 152. -P. 435-445.
27. Hamilton P. V. Variation in sense organ design and associated sensory capabilities among closely related mollusks / P. V. Hamilton // American Malacological Bulletin. — 1991. — V. 9, jNT? 1. - P. 89-98.
28. Henchman A. P. The eyes of Limax maximus / A. P. Henchman // Neuroscience. — 1897. - V. 5, Mb 115. - P. 428-429.
29. Herman K. G. Regional specializations in the eye of Aplysia, a neuronal circadian oscillator / K. G. Herman, F. Strumwasser // J. of Comparative Neurology. - 1984. - V. 230. - P. 593-613.
30. Hilger C. Beitrage zur Kenntnis des Gastropodenauges / C. Hilger // Morphologisches Jahrbuch. - 1885. - V. 10. - P. 351-371.
31. Jacklet J. W. Ultrastructu re of photoreceptors and circadian pacemaker neurons in the eye of a gastropod, Bulla / J. W. Jacklet, W. Colquhoun // J. of Neurocytology. - 1983. - № 12. -
P. 673-696.
32. Katagiri N. Fine structure of the dioptric apparatus in the stalk eye of Onchidium verriculatum (Gastropoda, Stylommatophora) : a distinct lamellar substructure of the lens / N. Katagiri, Y. Katagiri // Zoomorphology. - 1998. - V. 118. - P. 13-21.
33. Kataoka S. Ultrastructu re of the cornea and accessory retina in a slug, Limax flavus L. / S. Kataoka // J. of Ultrastructu re Research. - 1977. - V. 60. - P. 296-305.
34. Land M. F. Optics and vision in invertebrate / M. F. Land // Handbook of Sensory Phisiology / ed. H. Autrum. - Berlin ; Heidelberg ; New York, 1981. - V. 7/6B. - P. 471-592.
35. Matthiessen L. Untersuchngen über den Aplanatismus und die Perioscopy der Kristallinsen in den Augen der Fische / L. Matthiessen // Pflugers Archive. - 1880. - V. 21. - P. 287-307.
36. Messenger J. B. Comparative physiology of vision in molluscs / J. B. Messenger / Handbook of Sensory Phisiology / ed. H. Autrum. - Berlin ; Heidelberg ; New York, 1981. - V. 7/6C. -P. 93-200.
37. Meyer-Rochow V. B. Anatomical and ultrastructu ral comparison of the eyes of two species of aquatic pulmonate gastropods : the bioluminescent Latia neritoides and the non-luminescent Ancylus fluviatilis / V. B. Meyer-Rochow, M. V. Bobkova // New Zealand J. of Marine and Freshwater
Research. - 2001. - V. 35. - P. 739-750.
238
BECTHHK Mop/joBCKoro yHHBepcvrreTa | 2011 | № 4
38. Newell G. E. The eye of Littorina littorea / G. E. Newell // Proceedings of the Zoological Society of London. - 1965. - V. 144. - P. 75-86.
39. Newell P. F. The eye of the slug, Agriolimax reticulatus (Miill.) / P. F. Newell, G. E. Newell // Symposium of the Zoological Society of London. — 1968. — jV? 23. — P. 97 — 111.
40. Nilsson D.-E. A pessimistic estimate of the time required for an eye to evolve / D.-E. Nils-son, S. Pelger // Royal Society of London. - 1984. — V. B. — P. 53-58.
41. Seyer J.-O. Resolution and sensitivity in the eye of the winkle Littorina littorea / J.-O. Seyer // J. of Experimental Biology. - 1992. - V* 170. - P. 57-69.
42. Seyer J.-O. Structure and optics in the eye of the hawk-wing conch Strombus raninus (L.) / J.-O. Seyer // J. of Experimental Biology. - 1994. - V. 286. - P. 200-207.
43. Seyer J.-O. Spatial vision in the prosobranch gastropod Ampularia sp. / J.-O. Seyer, D.-E. Nilsson, E. J. Warrant // J. of Experimental Biology. - 1998. - V. 201. - P. 1673-1679.
44. Seyer J.-O. Comparative optics of prosobranch eyes ; PhD thesis / Seyer. — Lund, 1998. - 86 p.
45. Stoll C. J. Observations on the ultrastructu re of the basommatophoran snail Lymnaea stagna-lis (L.) / C. J. Stoll // Proceedings of Koninklijke Nederlandse Akademie van Wetenschappen. — 1973. - V. 76C. - P. 414-424.
46. Tamamaki N. Ultrastructu re of the accessory eye of the giant snail, Achatina fulica (Gastropoda: Pulmonata) / N. Tamamaki, K. Kawai // Zoomorphology. — 1983. — V. 102. — P. 205 — 213.
47. Tamamaki N. Visible light reception of accessory eye in the giant snail, Achatina fulica, as revealed by an electrophysiological study / N. Tamamaki // Zoological Science. — 1989. — V. 6. — P. 867-875.
48. Tamamaki N. The accessory photosensory organ of the terrestrial slug, Limax flavus L. (Gastropoda, Pulmonata) : morphological and electrophysiological study / N. Tamamaki // Zoological Science. - 1989. - V. 6. - P. 877-883.
49. Tomarev S. I. Lens crystallins of invertebrates. Diversity and recruitment from detoxification enzymes and novel proteins / S. I. Tomarev, J. Piatigorsky // European J. of Biochemistry. — 1996. - V. 235, -Nfe 3. - P. 449-465.
50. Variations in the retinal design of pulmonate snails (Mollusca: Gastropoda) : squaring phyloge-netic background and ecophysiological needs (I) / M. V. Bobkova, J. Gal, V. V. Zhukov [et al.] // J. of Invertebrate Biology. - 2004. - V. 123, N? 2. - P. 101-115.
51. Willem V. Contributions a Гetude physiologique des organes de sens chez les mollusques. 1 : La vision chez les gastropodes pulmones / V. Willem // Archive of Biology. — 1892. — V. 12. — P. 5-125.
Поступила 21.01.11.
