CC BY
51
Strass V. H., Nothig E.-M. Seasonal shifts in ice edge phytoplankton blooms in the Barents Sea related to the water column stability // Polar Biol. 1996. Vol. 16. P.409-422.
Sverdrup H. On conditions for the vernal blooming of phytoplankton // J. Cons. Int. Explor Mer. 1953. Vol. 18. P. 287-295.
Vinje T., Kvambekk A. S. Barents Sea drift ice characteristics // Polar Res. 1991. Vol. 10(1). P. 59-68.
Winter-spring transition in the subarctic Atlantic: microbial response to deep mixing and pre-bloom production / M. L. Paulsen, K. Riisgaard, T. F. Thingstad et al. // Aquat. Microb. Ecol. 2015. Vol. 76. P. 49-69.
DOI: 10.25702/KSC.2307-5252.2018-9-4-44-61 УДК 574.583, 579.26, 578.4 (268.45)
Т. И. Широколобова, М. П. Венгер, М. А. Болтенкова, В. В. Водопьянова, О. П. Калинка, Т. М. Максимовская, А. В. Дерябин, А. В. Ващенко
Мурманский морской биологический институт КНЦ РАН, г. Мурманск, Россия
ИССЛЕДОВАНИЯ ХЛОРОФИЛЛА, БАКТЕРИЙ И ВИРУСОВ В ВОДАХ СЕВЕРНЫХ РАЙОНОВ БАРЕНЦЕВА МОРЯ
Аннотация
В поверхностных водах северо-западной части Баренцева моря летом 2017 г. изучена изменчивость концентраций хлорофилла а, вирио- и бактериопланктона. Проведено сравнение с результатами аналогичных наблюдений на северо-востоке моря весной 2016 г. С использованием данных натурных и спутниковых измерений определен трофический статус двух акваторий.
Ключевые слова:
хлорофилл, вирио- и бактериопланктон, Баренцево море.
T. I. Shirokolobova, M. P. Venger, M. A. Boltenkova, V. V. Vodopyanova, O. P. Kalinka, T. M. Maksimovskaya, A. V. Deryabin, A. V. Vashchenko
Murmansk Marine Biological Institute KSC RAS, Murmansk, Russia
RESEARCH OF CHLOROPHYLL, BACTERIA AND VIRUSES IN WATERS OF THE NORTHERN REGIONS BARENTS SEA
Annotation
The variability of chlorophyll a, vireo- and bacterioplankton concentrations was studied in the surface waters of the North-Western part of the Barents Sea in summer 2017. A comparison with the results of similar observations in the North-East part of the sea in spring of 2016 was made. The trophic status of these two areas was determined using the field data and satellite measurements.
Keywords:
chlorophyll, virio- and bacterioplankton, the Barents Sea.
Введение. Значительная сезонность в уровнях инсоляции и длительное существование устойчивого ледового покрова являются факторами, ограничивающими уровень продуктивности в высоких широтах. В арктической зоне Баренцева моря годовое количество солнечной энергии не превышает 60 ккал/см2, тогда как его величина у полярного круга составляет 70 ккал/см2. По окончании полярной ночи в феврале-марте приток радиации начинает возрастать, достигая максимальных значений в мае-июне (Гаврилова, 1963). В районе 75-80° с. ш., при часто наблюдаемой сплошной облачности и относительно малых высотах Солнца (15-10 град. в марте и 39-34 град. в июне) его суммарная радиация, достигающая водной поверхности, остается низкой. Период вегетации фитопланктона здесь не превышает 2-3 мес. и является менее продолжительным, чем в южнее расположенных районах моря (5-6 мес.) (Гидрометеорология ..., 1992; Кузнецов, 2003).
Усиление инсоляции и атмосферный прогрев в значительной степени способствуют разрушению сезонного льда, при таянии которого создаются условия, необходимые для формирования центров цветения фитопланктона и, как следствие, первичной биологической продуктивности. Значительные объемы вновь синтезируемого органического вещества в зону тающей ледовой кромки также поставляют ледовые альгоценозы (Schubert, Calvert, 2001; Макаревич, 2012).
Состояние ледового покрова и связанные с ним экологические процессы напрямую зависят от климатических флуктуаций. Наиболее заметной реакцией на современное потепление служит сокращение площади сезонных льдов (Serreze et al., 2007). По данным искусственных спутников Земли, в зимний период открытые воды могут занимать значительную часть Баренцева моря и простираться до северной оконечности арх. Новая Земля.
Исследования процессов продуцирования и захоронения органического вещества в донных отложениях с 1998 по 2006 гг. выявили увеличение их интенсивности в арктических морях, что также рассматривается как отклик пелагических экосистем на происходящие климатические изменения (Ветров, Романкевич, 2008). По данным авторов, сокращение ледового покрова ведет к росту годовой продукции фитопланктона, параллельно снижая продукцию криофлоры. Результаты дистанционного зондирования 2003-2008 гг. показали, что в Баренцевом море годовая продукция фитопланктона возрастала на 5.4 %, а продукция криофлоры снижалась на 23 % (Ветров, Романкевич, 2011).
Первичная продукция в виде взвешенного и растворенного органического вещества составляет энергетический запас, необходимый для последующих звеньев пищевой сети. В частности, бактериопланктон на конструктивный и энергетический обмен может использовать от 40 до 80 % синтезируемого микроводорослями органического углерода
(Whitman et al., 1998; Ducklow, 1999). Дополнительный вклад в пул его растворимых форм вносят процессы вирусного лизиса (Incorporation ..., 1992; Suttle 2005), экскреции и фаготрофии (Roy et al., 1989; Nagata, Kirchman, 1991; M0ller, 2007).
Используя растворенное органическое вещество, микроорганизмы через микробную пищевую сеть, так называемую "микробную петлю", осуществляют передачу энергии на вышестоящие трофические уровни (The ecological ..., 1983). Этим процессам отводится главная роль в низкопродуктивных зонах, тогда как в высокопродуктивных - она переходит к классической пастбищной цепи (Simon et al., 1992). К сожалению, пока недостаточно натурных данных, позволяющих дать количественную оценку важности "микробной петли" для планктонных сообществ Баренцева моря (Productivity ..., 2014), северные акватории которого возвращаются к олиго- и ультраолиготрофному статусу после цветения фитопланктона (Планктон ..., 1997; Химические ..., 1997).
Актуальность проведения наших исследований обусловлена слабой изученностью продукционных показателей, микробных сообществ и вириопланктона, регулирующего численность альго - и бактериоценозов в пелагиали высокоширотных районов моря.
Цель работы - определить концентрации хлорофилла, вирусов и бактерий в поверхностных водах северо-западной части Баренцева моря летом; сравнить с результатами аналогичных наблюдений, выполненных на северо-востоке водоема весной; выявить закономерности пространственной изменчивости компонентов планктона; оценить трофический статус исследованных акваторий по данным натурных и дистанционных наблюдений.
Материал и методы. Отбор проб морской воды проводили с 16 по 18 июля 2017 г. в северо-западной части Баренцева моря с борта НИС "Дальние Зеленцы" на 8 станциях (рис. 1).
В пробах определяли содержание хлорофилла а, количество вирусных частиц и бактериальных клеток. Термохалинные характеристики среды были получены с помощью профилографа SEACAT SBE 19plus.
Содержание хлорофилла а в ацетоновых экстрактах (до и после их подкисления соляной кислотой) измеряли на спектрофотометре Nicolett Evolution 500. Расчеты выполняли по стандартным формулам (Вода ..., 2001). Из концентрации основного фитопигмента в пробах косвенно устанавливали величину первичной продукции по уравнению В. Е. Шемшура с соавторами (Оценка ., 1990)
lgP0 = 1.56 + 0.92lgC0,
где P0 - первичная продукция, мг С/м3 в сутки; C0 - концентрация хлорофилла а, мг/м3.
20° 30° 40° 50° 60° 70°
Рис. 1. Карта-схема станций, выполненных в северной части Баренцева моря весной 2016 г. и летом 2017 г.
Fig. 1. Map-scheme of the sampling in the nothem part of Barents Sea in spring 2016 and summer 2017
При анализе содержания хлорофилла а в поверхностных водах Баренцева моря дополнительно привлекали данные дистанционного зондирования (спектрорадиометр MODIS, спутник AQUA) с пространственным разрешением сканера цвета 1Х1 км в даты выполнения подспутниковых измерений.
Количественные определения вирио- и бактериопланктона проводили под эпифлуоресцентным микроскопом Olympus BX51 с системой анализа изображений при ув. 1000. Вирусные частицы учитывали на фильтрах Anodisc "Wathman" с диаметром пор 0.02 мкм, бактериальные клетки - на фильтрах ОИЯИ (г. Дубна) с диаметром пор 0.2 мкм, используя флуорохромные красители SYBR Green I (Noble, Fuhrman, 1999) и DAPI (Porter, Feig, 1980) соответственно.
Для сравнительного анализа компонентов планктона использовали результаты весенней съемки, выполненной 14-25 апреля (станции 22, 27, 32, 38, 44 и 51) и 13-14 мая (станции 87 и 89) в северо-восточной части Баренцева моря в 2016 г. (рис. 1).
В статистической обработке результатов применяли стандартный пакет программ Microsoft Excel и U-критерий Манна-Уитни (при р < 0.05).
Результаты. В июле 2017 г. температура верхней части фотического слоя на северо-западе Баренцева моря изменялась от -1.40 до 4.55 °С, соленость - от 31.45 до 34.38 %о. На большей части акватории воды имели арктическое происхождение. Исключение составил участок смешанных вод фронтальной зоны (ст. 41), где значения термохалинных характеристик были максимальными. Их минимальные величины регистрировали в зоне дрейфующих льдов - станции 34, 35, 36 (табл. 1).
Таблица 1
Температура (Т, °С), соленость (S, %о), концентрация хлорофилла а (Chl, мг/м3) и первичная продукция (P0, мг С/м3 в сутки) в поверхностных водах северо-западной части Баренцева моря летом 2017 г.
Table 1
Temperature (T, °C), salinity (S, %o), chlorophyll a concentration (Chl, mg/m3) and primary production (P0, mg C/m3/day) in surface waters of the north-western part of the Barents Sea in summer 2017
Станция Координаты Т S ВМ Chl* Chl** P0
c. ш. в. д.
29 77°30' 33°29' 2.39 33.99 Арк 0.27-0.28 0.33 13.09
31 78°00' 33°33' 1.96 32.61 Арк 0.43-0.44 0.26 10.51
34 78°45' 33°30' -1.40 32.23 Арк 0.85-0.88 1.51 53.05
35 78°22' 33°34' -0.26 31.56 Арк 0.39-0.40 0.26 10.51
36 77°58' 30°46' -0.69 31.45 Арк - 0.48 18.48
38 77°30' 26°59' 2.09 32.13 Арк 0.31-0.32 0.29 11.63
40 76°54' 23°36' 3.30 33.87 Арк 0.47-0.48 0.57 21.65
41 76°36' 21°55' 4.55 34.38 ФЗ 0.26 0.51 19.54
Спутниковые измерения.
**Натурные подспутниковые измерения.
ПРИМЕЧАНИЕ. ВМ - водная масса: арктическая (Арк), фронтальная зона (ФЗ); прочерк - данные отсутствуют.
Концентрация хлорофилла а, при ее максимальной величине 1.51 мг/м3 в зоне ледовой кромки, в среднем по акватории составляла 0.53 мг/м3. Повышенные средние значения характеризовали не только область наиболее холодных (0.75 мг/м3), но и наиболее теплых (0.54 мг/м3) вод (табл. 1). Содержание пигмента в поверхностных водах при натурных измерениях большей частью превосходило таковое при дистанционном зондировании (от 1.2 до 2 раз).
Численность и биомасса бактериопланктона изменялась в диапазоне (0.24-1.17) 106 кл/мл и 15.30-89.29 мг/м3, соответственно. Минимальные величины показателей зарегистрированы на ст. 29, максимальные - на ст. 40. Средняя численность (0.99106 кл/мл) и биомасса (65.89 мг/м3) в наиболее
прогретых водах превышали значения в водах с отрицательными температурами (0.45106 кл/мл и 26.37 мг/м3 соответственно).
Обилие вириопланктона, составляя в среднем 3.11106 частиц/мл, изменялось от 1.51106 частиц/мл (ст. 38) до 4.94106 частиц/мл (ст. 35). Средние значения показателя в водах с положительными и отрицательными температурами не отличались. Численность вирусов превышала таковую бактерий (Nvi/Nbak) от 3 до 15 раз (среднее 7).
В апреле 2016 г. наблюдения на северо-востоке Баренцева моря выполнялись в арктических водах, в мае - в арктических и трансформированных атлантических. Исследуемую акваторию занимали дрейфующие льды. Воды поверхностного слоя характеризовались повышенной соленостью - 34.45-34.93 %о. Их температура имела положительные значения лишь на ст. 87 (табл. 2).
Таблица 2
Температура (Т, °С), соленость (S, %о), концентрация хлорофилла а (Chl, мг/м3) и первичная продукция (P0, мг С/м3 в сутки) в поверхностных водах северо-восточной части Баренцева моря весной 2016 г.
Table 2
Temperature (T, °С), salinity (S, %o), chlorophyll a concentration (Chl, mg/m3) and primary production (P0, mg C/m3/day) in surface waters of the north-eastern part of the Barents Sea in spring 2017
Станция Координаты Т S ВМ Chl* Chl** P0
с. ш. в. д.
22 76°12' 38°57' -1.20 34.54 Арк Н/д 0.93 33.96
27 78°13' 43°56' -1.24 34.70 Арк 0.12 0.34 13.46
32 78°09' 49°04' -1.48 34.75 Арк 0.27-0.28 0.36 14.18
38 78°32' 54°04' -1.83 34.75 Арк 0.18-0.19 0.49 18.44
44 78°57' 58°59' -1.81 34.64 Арк 0.56-0.57 0.77 28.55
51 79°15' 64°11' -1.68 34.45 Арк Н/д 0.70 26.15
87 77°17.0' 67°30.1' 0.47 34.93 АтлТр 0.88-0.91 2.05 70.28
89 77°50.0' 67°02.5' -1.29 34.56 Арк 4.07-4.19 5.56 175.98
Спутниковые измерения.
**Натурные подспутниковые измерения.
ПРИМЕЧАНИЕ. ВМ - водная масса: арктическая (Арк), атлантическая трансформированная (АтлТр); прочерк - данные отсутствуют.
Концентрация хлорофилла а в апреле варьировала от 0.34 до 0.93 мг/м3 (среднее - 0.60 мг/м3). В мае ее диапазон составил 2.05-5.56 мг/м3 (среднее - 3.81 мг/м3). По данным спутниковых измерений, содержание основного фитопигмента в районе станций (0.12-4.19 мг/м3) было ниже, чем в исследованиях, полученных нами для весеннего периода.
Численность батериопланктона в апреле изменялась от 0.15 106 до 0.27-106 кл/мл (среднее - 0.20-106 кл/мл), биомасса - от 5.6 до 18.20 мг/м3 (среднее - 10.58 мг/м3), в мае - от 0.87106 до 0.89106 кл/мл (среднее -0.88106 кл/мл) и от 62.46 до 112.78 мг/м3 (среднее - 87.62 мг/м3) соответственно.
Обилие вириопланктона в апреле находилось в диапазоне (1.52-3.76)106 частиц/мл (среднее - 2.92106 частиц/мл) и превышало обилие бактериопланктона от 8 до 20 раз (среднее - 15). Максимальные значения показателя ^г/^^ характеризовали воды станций 20 и 32 с максимальной концентрацией вирусных частиц и минимальной бактериальной биомассой.
Обсуждение. Район проведения гидробиологических работ в 2016 и 2017 гг. располагался между 76° и 79° с. ш. и относился к арктической географической зоне (Моргунов, 2005). Весной его восточную часть занимали поля молодых и однолетних льдов. Летом в западной части района встречались молодые льды и айсберги. По данным искусственных спутников Земли, при сохраняющейся в XXI веке устойчивой тенденции уменьшения площади ледового покрова, показатель его уровня был наиболее низким в 2016 и 2017 гг. (Onarheim, Arthum, 2017). На рисунках 2 и 3 приведены обобщенные в ЦЛГМИ (ГНЦ РФ ААНИИ) карты ледовой обстановки, показывающие границы ледовой кромки в периоды, соответствующие срокам выполненных нами наблюдений.
Рис. 2. Расположение ледовой кромки Баренцева моря во второй декаде апреля 2016 г. (http://www.aari.m/odata/_d0015.php?lang=0&mod=0&yy=2016)
Fig. 2. The ice edge position in the Barents Sea in the second decade of April 2016 (http://www.aari.ru/odata/_d0015.php?lang=0&mod=0&yy=2016)
50°
55°
60°
Географическое положение исследуемых акваторий определяло время наступления полярного дня (19 апреля на 78° с. ш. и 25 апреля на 76° с. ш.) и значения суммарной солнечной радиации. На широте 77-80° в апреле поверхности достигает 12-14 ккал/см2 (Гаврилова, 1963). Данная величина (в пересчете на сутки - 200-233 кал/см2) уже превысила величину "запуска" активной вегетации фитопланктона в южных районах моря (150-200 кал/см2/сут.; Кузнецов, 1991).
60°
Рис. 3. Расположение ледовой кромки Баренцева моря во второй декаде июля 2017 г. (http://www.aari.ru/odata/_d0015.php?lang=0&mod=0&yy=2017)
Fig. 3. The ice edge position in the Barents Sea in the second decade of July 2017 (http://www.aari.ru/odata/_d0015.php?lang=0&mod=0&yy=2017)
В наших наблюдениях ряд показателей свидетельствовал о предвесеннем состоянии сообщества планктонных водорослей. Их биомасса в слое 0-10 м была менее 100 мкг/л (Макаревич, Олейник, 2017), концентрация хлорофилла - менее 1 мг/м3. При низком обилии планктонных и ледовых водорослей (Макаревич, Олейник, 2017) значения параметров могли определяться присутствием автотрофного нанопланктона, доминирующего в сообществе эукариот в период перехода к автотрофной фазе функционирования экосистем пелагиали (Microbial ..., 2011). На фоне регистрируемых показателей концентрация растворенного кислорода (7.6-8.2 мл/л) и степень насыщения (< 100 %) им верхней части водного слоя (Бактериопланктон ..., 2017) не достигали уровня, фиксируемого при цветении (Норина, 1965; Гидрометеорология ..., 1992). Состояние "предцветения" в районе ледовой кромки иллюстрирует спутниковый снимок, позволяющий судить о масштабах этого явления во II декаде апреля (рис. 4).
Рис. 4. Спутниковые данные поверхностных концентраций хлорофилла а 17.04.2016 г. на ст. 32. Ледовые поля в просветах облаков выделены розовым цветом (https://worldview.earthdata.nasa.gov/?p=geographic&l=MODIS_Aqua_Chlorophyll_A)
Fig. 4. Satellite data of surface chlorophyll a concentration 17.04.2016 in the station 32. Ice fields in the gaps of the clouds are highlighted in pink (https://worldview.earthdata.nasa.gov/?p=geographic&l=MODIS_Aqua_Chlorophyll_A)
Обстановка резко изменилась спустя три недели, и уже в начале второй декады мая на северо-востоке цветением была охвачена значительная площадь моря (рис. 5). От апреля к маю, при увеличении суммарной солнечной радиации до 14-15 ккал/см2 в месяц (452-484 кал/см2 в сутки) (Гаврилова, 1963), содержание хлорофилла возросло на порядок величин.
Максимум концентрации выявлен на участке с отрицательной температурой воды и интенсивным развитием диатомовых (Chaetoceros socialis, Thalassiosira gravida) и золотистих (Phaeocystis pouchetii) водорослей. Трофический статус акватории, оцениваемый по В. И. Ведерникову (1975), изменился с олиготрофного на эвтрофный по данным спутниковых измерений и с олиготрофного на мезотрофно-эвтрофный, согласно нашим подспутниковым измерениям. Рассчитанная из концентраций хлорофилла а первичная продукция в сутки в среднем составила 22.46 мг С/м3 в апреле и 123.13 мг С/м3 в мае. Ее значения оказались близки величинам, полученным в эти месяцы в прибрежной (21.4-218.6 мг С/м3 в сутки; Роухияйнен, 1961) и центральной части Баренцева моря (46-104 мг С/м3 в сутки; Кузнецов, 2003).
Рис. 5. Спутниковые данные поверхностных концентраций хлорофилла а 14.05.2016 г. на ст. 89. Участки ледовых полей в просветах облаков выделены розовым цветом (https://worldview.earthdata.nasa.gov/?p=geographic&l=MODIS_ Aqua_Chlorophyll_A)
Fig. 5. Satellite data of surface chlorophyll a concentration 14.05.2016 in the station 89. Ice fields in the gaps of the clouds are highlighted in pink (https://worldview.earthdata.nasa.gov/?p=geographic&l=MODIS_Aqua_Chlorophyll_A)
К лету под влиянием притока тепла экологическая ситуация в арктической зоне закономерно изменялась. Суммарная солнечная радиация, достигая в июне наиболее высоких показателей, снижается в июле из-за повышенной облачности до 10 ккал/см2 (Гаврилова, 1963), ее суточные величины составили 323 кал/см2. Воздух над большей частью акватории устойчиво сохраняет положительную температуру (Гидрометеорология ..., 1990). Таяние льда и распреснение способствовали формированию мощного пикноклина, в зоне которого летом отмечают подповерхностный максимум содержания хлорофилла а (Савинов, 1990; Вирусы ..., 2012) и микроводорослей (в основном Thalassiosira spp. и P. pouchetii) (Makarevich et al., 2012).
Картина летнего распределения хлорофилла на северо-западе была менее яркой в сравнении с весенним периодом на северо-востоке моря (рис. 6).
Содержание основного фотосинтетического пигмента в поверхностных водах варьировало в июле в довольно узких пределах. Исключение составил локальный пик значений, соответствующий уровню цветения и приуроченный к ледовому участку с наиболее низкой температурой воды. Выявленная повышенная активность планктонных альгоценозов предполагала наличие в их составе видов доминантов
периода майского цветения. В распресненном поверхностном слое южнее (на 45-75 миль) прикромочной зоны и западнее (на 70-120 миль и более) от нее регистрировали пониженное содержание хлорофилла, характерное для завершающей фазы развития альгоценозов в северных акваториях (Планктон ..., 1997). Его концентрации были ниже, чем в апреле 2016 г. и укладывались в диапазон летних величин в прибрежной (Ведерников, Соловьева, 1972) и северной части моря (Среда., 1994). Значения показателя соответствовали водам олиготрофного типа как в спутниковых, так и в натурных наблюдениях. Согласно нашим данным, статус вод повышался до мезотрофного уровня лишь в зоне цветения. Первичная продукция в полях дрейфующего льда в сутки в среднем составляла 27.35 мг С/м3, к югу и западу от него показатели снижались -17.61 и 11.80 мг С/м3 соответственно. Сопоставимые диапазоны продукции фитопланктона были получены в июне-июле в области полярного фронта в Баренцевом море - 13.3-26.6 мг С/м3 в сутки (ЪисЬейа а а1., 2000).
Рис. 6. Спутниковые данные поверхностных концентраций хлорофилла а 17.07.2017 г. на ст. 34. Ледовые поля в просветах облаков выделены коралловым цветом (https://worldview.earthdata.nasa.gov/?p=geographic&l=MODIS_Aqua_Chlorophyll_A) Fig. 6. Satellite data of surface chlorophyll a concentration 17.07.2017 in the station 34. Ice fields in the gaps of the clouds are highlighted in coral (https://worldview.earthdata.nasa.gov/?p=geographic&l=MODIS_Aqua_Chlorophyll_A)
Представленные материалы позволяют проследить важные этапы в годовой динамике пелагической экосистемы - от предцветения к цветению и последующему постцветению. Согласно показателям продуктивности, диапазон и средние значения концентрации хлорофилла а и первичной продукции закономерно возрастали до максимальных
величин от первого этапа ко второму и снижались до минимальных - к третьему (табл. 3). Олиготрофный статус вод, длительно сохраняемый вне цветения, свидетельствовал о доминировании в верхней части водной толщи деструкционных процессов над продукционными.
Таблица 3
Концентрация хлорофилла а (Chl), численность (Nbak) и биомасса (Bbak) бактериопланктона, численность вириопланктона (Nvir) и соотношение численности вирусов и бактерий (Nvir/Nbak) по данным исследований поверхностных вод Баренцева моря весной 2016 г. и летом 2017 г.
Table 3
Chlorophyll a concentration (Chl, mg/m3), abundance (Nbak) and biomass (Bbak) of bacterioplankton, abundance of virioplankton (Nvir) and viruses-bacteria ratio (Nvir/Nbak) in surface waters of the Barents Sea in spring 2016 and summer 2017
Параметр Этапы развития экосистемы пелагиали
предцветение цветение постцветение
Chl, мг/м3 0.34-0.93 1.51-5.56 0.26-0.57
0.60 3.04 0.39
Ро, мг С/м3 в сутки 13.46-33.96 53.05-175.98 10.51-21.65
22.46 99.77 15.06
Nbak, млн кл/мл 0.15-0.27 0.52-0.89 0.24-1.17
0.20 0.76 0.53
Bbak, мкг/м3 5.60-18.20 27.05-112.78 15.30-89.29
10.58 67.43 34.96
Nvir, млн частиц/мл 1.52-3.76 2.37* 1.51-4.94
2.92 3.21
Nvir/Nbak 8-20 5* 3-15
15 8
*Единственное измерение.
ПРИМЕЧАНИЕ. Числитель - минимум-максимум, знаменатель - среднее.
Период автотрофного режима функционирования микропланктонных сообществ был наименее продолжительным. Из-за быстрого истощения биогенов в поверхностном распресненном слое цветение в зоне ледовой кромки редко длится более 20 сут. (Near-ubiquity ..., 2011), однако его вклад в годовую первичную продукцию Баренцева моря по некоторым оценкам может быть весьма существенным (Sakshaug, 2004).
В дальнейшем, при исследовании закономерности распределения наиболее массовых компонентов планктона, мы сочли целесообразным объединить натурные данные 2016 и 2017 гг. в соответствии с выделенными в развитии пелагической экосистемы этапами (табл. 3).
Из данных табл. 3 следует, что процессы бурной вегетации и последующего снижения активности альгоценозов отражались на состоянии
бактериальных сообществ, чья низкая численность и биомасса ожидаемо были приурочены к первому из этапов, высокая - ко второму и третьему.
На период цветения приходились наиболее резкие изменения в структуре бактериопланктона, проявляющиеся в значительном увеличении биомассы клеток, обусловленном их крупными размерами. О высоких значениях этого параметра при цветении в зоне ледовой кромки Баренцева моря ранее сообщалось в работе (Hansen et al., 1996). Одной из возможных причин наблюдающегося явления рассматривается уменьшение пресса выедателей, переключившихся на новый пищевой объект - быстрорастущих представителей пикоавтотрофов (Microbial., 2011).
На большом фактическом материале было установлено, что в пелагиали Баренцева моря зонам свежесинтезированного органического вещества соответствовали локальные максимумы кокковидных бактерий, тогда как зонам с разной степенью его трансформации - максимумы палочковидных форм (Байтаз и др., 1996).
В наших исследованиях, при менее четких различиях в морфологическом составе, основные количественные характеристики сообществ на этапах пред- и постцветения достоверно различались. Минимальные диапазоны значений численности и биомассы в первом из этапов указывали на относительно стабильные условиях существования бактериоценозов. Устойчивость их структуры в олиготрофных водах во многом могла определять способность микроорганизмов не только функционировать в условиях низких концентраций органического вещества, но и использовать в качестве субстрата его трудноусвояемые формы (Sanders et al., 1992).
Известно, что по окончанию цветения судьба фотосинтетически закрепленной энергии может быть двоякой (Simon et al., 1992). Ее большая часть в олиготрофных условиях реализуется через микробную пищевую сеть, в эвтрофных - непосредственно направляется к метазоопланктону и рыбам (Geographical ..., 1999).
Возврат экосистемы пелагиали в состояние олиготрофии после цветения сопровождался снижением средних значений численности и биомассы бактериопланктона. Наряду с этим, средние величины его обилия как при цветении, так и после него оставались типичными для уровня развития бактерий в мезотрофных морских водах (Сорокин, 1973). Значительная амплитуда количественных показателей на последнем из этапов отражала неравномерность распределения концентраций лабильного органического вещества в верхней части водной толщи. Величину диапазона также могли определять простейшие, потребляющие летом в условиях активного функционирования микробной петли в 4 раза больше клеток бактерий, чем фитопланктона (Carbon ..., 2010).
Помимо простейших (гетеротрофных флагеллят и инфузорий), к фактору, влияющему на формирование микробных ценозов, относят планктонные вирусы, экология которых в арктических морях изучена
слабо. В исследованиях, выполненных в Баренцевом море сочетанием методов эпифлуоресцентной и электронной микроскопии, отмечено, что севернее 76° с. ш. в поверхностных водах в конце летнего сезона вирусиндуцированная гибель бактериопланктона составляла 4-11 % от общей смертности бактерий в сутки (Влияние ..., 2016).
По результатам моделирования высказано предположение, что при доминировании пресса выедателей основной поток органического углерода направляется на вышестоящие трофические уровни (Wommack, Colwell, 2000), тогда как при главенстве в бактериальной смертности вирусного лизиса, часть этого потока возвращается в пул растворенного органического вещества (Fuhrman, 1999). Теоретические расчеты трофических взаимодействий на уровне микробной петли прогнозируют снижение обилия вирусов, вызванное протистами, поглощающими как свободные вирусные частицы, так и инфицированные ими бактерии (Miki, Yamamura, 2005). В свою очередь, часть инфицированных клеток может стать устойчивой к выеданию, что, наравне с их возможным вирусным лизисом, лишает простейших потенциальной добычи (Synergistic ..., 2007).
В водной среде до 97 % и более вирусов появляется как следствие литической инфекции (Wilcox, Fuhrman, 1994). В период наших наблюдений вирусы являлись активным компонентом планктонного сообщества, о чем свидетельствует их численность, изменяющаяся от 2 до 5 млн частиц/мл. Ее диапазон и средние значения в пред- и постцветение были сопоставимы. В каждом из этапов вирусы превышали численность бактерий в среднем соответственно в 15 и 8 раз. Мы полагаем, что наиболее вероятной причиной различий в значениях стало снижение доли лизогенных клеток в составе бактериопланктона, обусловленное сменой условий его существования.
Установлено, что вирусная инфекция связана с трофическим статусом водоема, влияющим на численность как вирусов, так и бактерий-хозяев (Wommack, Colwell, 2000). От соотношения этих показателей в дальнейшем будет зависеть тип вирусной инфекции -литический или лизогенный (Wilcox, Fuhrman, 1994). Недостаток питательных веществ на этапе предцветения лимитировал рост бактериопланктона, направляя развитие инфекции по пути лизогении (Weinbauer, 2004), в то время как увеличение концентраций органического вещества способствовало развитию лизиса (Noble, Fuhrman, 1999). Повышенная численность бактериопланктона в цветение и постцветение, рассматриваемая как следствие достаточных количеств лабильного субстрата и преобладания литического типа инфекции, влияла на существенное снижение величины соотношения Nvir/Nbak.
Таким образом, исследования арктических акваторий показали, что сезонное эвтрофирование пелагиали, вызванное цветением (повышение статуса вод в мае на северо-востоке и в июле на северо-западе), укладывалось в сроки, соответствующие высокому уровню
освещенности. Полученные результаты, за исключением периода майского цветения, позволили оценить воды как низкопродуктивные. Структура бактериопланктона в целом отражала уровень развития сообщества микроводорослей. На его распределение влияла дискретность поступления в среду продуктов фотосинтеза. Концентрация водных вирусов менее всего зависела от показателей продуктивности. Более чувствительным к трофическим изменениям в среде являлось соотношение численности вирусов и бактерий.
Работа выполнена по темам 9-17-01 (51) и 9-18-02 (133; 137) в рамках государственных заданий № 0228-2018-0001 и № 0228-2018-0018 соответственно.
Литература
Байтаз В. А., Байтаз О. Н., Мишустина И. Е. Морфометрия клеток, численность и биомасса основных морфологических групп бактериопланктона Баренцева моря // Океанология. 1996. Т. 36, № 6. С. 883-887.
Бактериопланктон и факторы среды высокоширотных районов Баренцева моря в апреле 2016 г. / Т. И. Широколобова, М. П. Венгер, А. П. Жичкин, И. А. Пастухов // Океанология в XXI веке: современные факты, модели, методы и средства, г. Ростов-на-Дону, 13-16 декабря 2017 г.: Матер. Междунар. молодежной науч. конф. Ростов н/Д.: Изд. ЮНЦ РАН, 2017. С. 293-296.
Ведерников В. И. Зависимость ассимиляционного числа и концентрации хлорофилла а от продуктивности вод в различных температурных областях Мирового океана // Океанология. 1975. Т. 15, вып. 4. С. 703-707.
Ведерников В. И., Соловьева А. А. Первичная продукция и хлорофилл в прибрежных водах Баренцева моря // Океанология. 1972. Т. 12, № 4. С. 669-676.
Ветров А. А., Романкевич Е. А. Межгодовая изменчивость первичной продукции и потоков органического углерода в арктических морях России // Океанология. 2008. Т. 48, № 3. С. 371-380.
Ветров А. А., Романкевич Е. А. Первичная продукция и потоки органического углерода на дно в арктических морях, ответ на современное потепление // Океанология. 2011. Т. 51, № 2. С. 266-277.
Вирусы в пелагиали Баренцева моря / М. П. Венгер, Т. И. Широколобова, П. Р. Макаревич, В. В. Водопьянова // Докл. РАН. 2012. Т. 446, № 3. С. 345-349.
Влияние вирусов на бактериопланктон открытой и прибрежной части Баренцева моря / М. П. Венгер, А. И. Копылов, Е. А. Заботкина, П. Р. Макаревич // Биология моря. 2016. Т. 42, № 1. С. 19-26.
Вода. Методика спектрофотометрического определения хлорофилла а (ГОСТ 17.1.4.02-90). М.: Изд-во стандартов, 2001. 10 с.
Гаврилова М. К. Радиационный климат Арктики. Л.: Гидрометеоиздат, 1963. 226 с.
Гидрометеорология и гидрохимия морей СССР. Т. I. Баренцево море. Вып. 1. Гидрометеорологические условия. Л.: Гидрометеоиздат, 1990. 280 с.
Гидрометеорология и гидрохимия морей СССР. Т. I. Баренцево море. Вып. 2. Гидрохимические условия и океанологические основы формирования биологической продуктивности. Л.: Гидрометеоиздат, 1992. 182 с.
Кузнецов Л. Л. Сезонная динамика продукционных характеристик фитопланктона и микрофитобентоса в прибрежье Баренцева моря // Исследования фитопланктона в системе мониторинга Балтийского моря и других морей СССР. М.: Гидрометеоиздат, 1991. С. 232-241.
Кузнецов Л. Л. Продукция фитоценозов в экосистеме Баренцева моря // Фитоценозы Баренцева моря (физиологические и структурные характеристики). Апатиты: Изд. КНЦ РАН, 2003. С. 7-181.
Макаревич П. Р. Первичная продукция Баренцева моря // Вестн. МГТУ. 2012. Т. 15, № 4. С. 786-793.
Макаревич П. Р., Олейник А. А. Фитопланктон Баренцева моря в весенний период: состав и структура в районе ледовой кромки // Тр. Кольского науч. центра РАН. 2017. Т. 2(8). Океанология. Вып. 4. С. 50-58.
Моргунов В. К. Основы метеорологии, климатологии. Метеорологические приборы и методы наблюдений. Ростов н/Д.: Феникс, 2005. 331 с.
Норина A. M. Гидрохимическая характеристика северной части Баренцева моря // Тр. ГОИН. 1965. Вып. 83. С. 243-271.
Оценка первичной продукции морского фитопланктона по хлорофиллу а, относительной прозрачности и спектрам восходящего излучения / В. Е. Шемшура, З. З. Финенко, З. П. Бурлакова, Д. К. Крупаткина // Океанология. 1990. Т. 30, вып. 3. С. 479-485.
Планктон морей Западной Арктики / Отв. ред. Г. Г. Матишов. Апатиты: Изд. КНЦ РАН, 1997. 352 с.
Роухияйнен М. И. Первичная продукция планктона одной из губ Баренцева моря // Докл. АН СССР. 1961. Т. 141, № 1. С. 205-207.
Савинов В. М. Основные черты пространственного распределения первичной продукции фитопланктона Баренцева моря: Препр. Апатиты: Изд. КНЦ АН СССР, 1990. 33 с.
Сорокин Ю. И. Бактериальная продукция в водоемах // Общая экология. Биоценология. Гидробиология. Т. 1. М.: Изд-во ВИНИТИ АН СССР, 1973. C. 47-101.
Среда обитания и экосистемы Земли Франца-Иосифа (архипелаг и шельф) / Отв. ред. Г. Г. Матишов. Апатиты: Изд. КНЦ РАН, 1994. 256 с.
Химические процессы в экосистемах северных морей (гидрохимия, геохимия, нефтяное загрязнение) / Г. Г. Матишов, Л. Г. Павлова, Г. В. Ильин и др. Апатиты: Изд. КНЦ РАН, 1997. 404 с.
Carbon transfer in herbivore- and microbial loop-dominated pelagic food webs in the southern Barents Sea during spring and summer / F. D. Laender, D. V. Oevelen, K. Soetaert, J. J. Middelburg // Mar. Ecol. Prog. Ser. 2010. Vol. 398. P. 93-107.
Ducklow H. W. The bacterial component of the oceanic euphotic zone // FEMS Microbiol. Ecol. 1999. Vol. 30. P. 1-10.
Fuhrman J. A. Marine viruses and their biogeochemical and ecological effects // Nature. 1999. Vol. 399. P. 541-548.
Geographical variations in the trophic structure of the plankton community along a eutrophic-mesotrophic oligotrophic transect / S. Uye, N. Iwamoto, T. Ueda et al. // Fish Oceanogr. 1999. Vol. 8. P. 227-237.
Hansen B. E., Christiansen S., Pedersen G. B. M. Plankton dynamics in the marginal ice zone of the central Barents Sea during spring: carbon flow and structure of the grazer food chain // Polar Biol. 1996. Vol. 16. P. 115-128.
Incorporation of viruses into the budget of microbial C-transfer. A first approach / G. Bratbak, M. Heldal, T. F. Thingstad et al. // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1992. Vol. 83. P. 273-280.
Luchetta A., Lipizer M., Socal G. Temporal evolution of primary production in the central Barents Sea // J. Mar. Syst. 2000. Vol. 27. P. 177-193.
Makarevich P., Druzhkova E., Larionov V. Primary Producers of the Barents Sea // Diversity of Ecosystems / A. Mahamane (Ed.). Rijeka, Croatia: In Tech, 2012. P. 367-392. URL: http://www.intechopen.com/books/diversity-of-ecosystems/ primary-producers-of-the-barents-sea.
Microbial communities and processes in ice-covered Arctic waters of the northwestern Fram Strait (75-80° N) during the vernal pre-bloom phase / L. Seuthe, B. Topper, M. Reigstad et al. // Aquatic Microb. Ecol. 2011. Vol. 64. P. 253-266.
Miki T., Yamamura N. Intraguild predation reduces bacterial species richness and loosens the viral loop in aquatic systems: "kill the killer of the winner" hypothesis // Aquat. Microb. Ecol. 2005. Vol. 40. P. 1 -12.
M0ller E. F. Production of dissolved organic carbon by sloppy feeding in the copepods Acartia tonsa, Centropages typicus and Temora longicornis // Limnol. Oceanogr. 2007. Vol. 52. P. 79-84.
Nagata T., Kirchman D. L. Release of dissolved free and combined amino-acids by bacterivorous marine flagellates // Limnol. Oceanogr. 1991. Vol. 36. P. 433-443.
Near-ubiquity of ice-edge blooms in the Arctic / M. Perrette, A. Yool, G. D. Quartly, E. E. Popova // Biogeosciences. 2011. Vol. 8. P. 515-524.
Noble R. T., Fuhrman J. A. Breakdown and microbial uptake of marine viruses and other lysis products // Aquat. Microb. Ecol. 1999. Vol. 20. P. 1-11.
Onarheim I. H., Arthun _M. Toward an ice-free Barents Sea // Geophys. Res. Lett. 2017. Vol. 44. Iss. 16. URL: https://doi.org/10.1002/2017GL074304.
Porter K. G., Feig Y. S. The use DAPI for identifying and counting of aquatic microflora // Limnol. Oceanogr. 1980. Vol. 25, № 5. P. 943-948.
Productivity in the Barents Sea - response to recent climate variability / P. Dalpadado, K. R. Arrigo, S. S. Hj0llo et al. // PLoS ONE. 2014. Vol. 9, № 5. URL: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0095273.
Roy S., Harris R. P., Poulet S. A. Inefficient feeding by Calanus helgolandicus and Temora longicornis on Coscinodiscus wailesii: quatitative estimation using chlorophyll-type pigments and effects on dissolved free amino-acids // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1989. Vol. 52. P. 145-153.
Sakshaug E. Primary and secondary production in the Arctic seas / R. Stein, R. W. MacDonald (Eds.) // The organic carbon cycle in the Arctic Ocean. Berlin; Heidelberg: Springer-Verlag, 2004. P. 57-81.
Sanders R. W., Caron D. A., Berninger U. G. Relationships between bacteria and heterotrophic nanoplankton in marine and fresh waters: an inter-ecosystem comparison // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1992. Vol. 86. P. 1-14.
Schubert C. J., Calvert S. E. Nitrogen and carbon isotopic composition of marine and terrestrial organic matter in Arctic Ocean sediments: Implications for nutrient utilization and organic matter composition // Deep Sea Res. 2001. Part 1. Vol. 48. P. 789-810.
Serreze M. C., HollandM. M., Stroeve J. Perspectives on the Arctic's shrinking sea-ice cover // Science. 2007. Vol. 315. Is. 5818. P. 1533-1536.
Simon M., Cho B. C., Azam E. Significance of bacterial biomass in lakes and the ocean: comparison to phytoplankton biomass and biogeochemical implications // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1992. Vol. 86. P. 103-110.
Suttle C. A. Viruses in the Sea // Nature. 2005. Vol. 437. P. 356-361. The ecological role of water-column microbes in the sea / F. Azam, T. Fenchel, J. D. Field, J. S. Gray, L. A. Meyer-Reil, F. Thingstad // Mar. Ecol. Progr. Ser. 1983. Vol. 10. P. 257-263.
Weinbauer M. G. Ecology prokaryotic viruses // FEMS Microbiol. Rev. 2004. V. 28. P. 127-181.
Whitman W. B., Coleman D. C., Wiebe W. J. Prokaryotes. The unseen majority // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1998. Vol. 95. P. 6578-6583.
Wilcox R. M., Fuhrman J. A. Bacterial-viruses in coastal seawater - lytic rather than lysogenic production // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1994. Vol. 114. P. 35-45.
Wommack K. E., Colwell R. R. Virioplankton: viruses in aquatic ecosystems // Microb. Mol. Biol. Rev. 2000. Vol. 64. P. 69-114.
DOI: 10.25702/KSC.2307-5252.2018-9-4-61 -92
УДК 574.587
Л. В. Павлова, И. О. Нехаев, Н. Н. Пантелеева, О. Ю. Ахметчина, Е. А. Гарбуль,
Д. Р. Дикаева, О. Л. Зимина, О. С. Любина, А. А. Фролов, Е. А. Фролова
Мурманский морской биологический институт КНЦ РАН, г. Мурманск, Россия
МЕЛКОВОДНЫЙ БЕНТОС КОЛЬСКОГО ЗАЛИВА (БАРЕНЦЕВО МОРЕ):
БИОРАЗНООБРАЗИЕ И ОЦЕНКА СОВРЕМЕННОГО СОСТОЯНИЯ СООБЩЕСТВ
Аннотация
Представлены результаты исследований мелководных донных сообществ северной части Кольского залива в 2013 г. Впервые установлено биологическое разнообразие и количественное распределение зообентоса на глубине до 20-25 м, проанализирована зависимость от факторов среды. Описаны типы донных сообществ, приведена их характеристика. Сделан вывод об устойчивости сообществ неподвижных сестонофагов к современному уровню загрязнения залива. В сообществах мягких грунтов незначительное влияние стресса на бентос отмечено на отдельных станциях. Наиболее вероятная причина нарушений - выедание камчатским крабом, а не загрязнение среды.
Ключевые слова:
зообентос, биологическое разнообразие, Кольский залив, антропогенное загрязнение.
L. V. Pavlova, I. O. Nekhaev, N. N. Panteleeva, O. Yu. Akhmetchina, E. A. Garbul,
D. R. Dikaeva, O. L. Zimina, O. C. Lyubina, A. A. Frolov, E. A. Frolova
Murmansk Marine Biological Institute KSC RAS, Murmansk, Russia
SHALLOW BENTHOS OF KOLA BAY (BARENTS SEA): BIODIVERSITY
AND ASSESSMENT OF THE CURRENT STATE OF COMMUNITIES
