CC BY
94
ВЕСТНИК ПЕРМСКОГО УНИВЕРСИТЕТА
2011 БИОЛОГИЯ Вып. 1
УДК 595.371
ИНТЕНСИВНОСТЬ ОБМЕНА И ЭНЕРГЕТИЧЕСКИЙ БАЛАНС ОСОБИ СТИГОБИОНТНЫХ БОКОПЛАВОВ CRANGONYX С^ЕБШКОУ1 BORUTZKY, 1928 (CRANGONYCTIDAE)
Н. Н. Панькова, А. И. Андреев3, О. С. Старова3, А. С. Малеевь, В. М. Шустовь
а Пермский государственный университет, 614990, Пермь, ул. Букирева, 15; zooinv@psu.ru; (342)2396851 ь Естественнонаучный институт Пермского государственного университета, 614990, г. Пермь, ул. Генкеля, 4
Изучены интенсивность обмена и энергетический баланс особи стигобионтных бокоплавов Crangonyx chlebnikovi Вог^ку, 1928. Показано, что скорость потребления кислорода кранго-никсами не отличается от таковой других ракообразных. Энергетический баланс особи характеризуется низкими значениями рост-обменного коэффициента, что свидетельствует о дефиците пищи в подземных местообитаниях.
Ключевые слова: стигобионт; бокоплав; интенсивность обмена; энергетический баланс особи.
Введение
Отигобионтные бокоплавы Crangonyx chlebnikovi Borutzky, 1928, как и другие специализированные обитатели пещер, представляют собой весьма интересный объект для научных исследований. Тем не менее, отдельные стороны жизни этих рачков изучены недостаточно. В научной литературе представлены некоторые сведения о систематическом положении крангониксов Хлебникова, особенностях их морфологии, геологической истории, родственных связях, географическом распространении, численности и пространственной структуре популяций, жизненных циклах, плодовитости, смертности, скорости весового роста (Паньков, 2008; Паньков, Отарова, 2009; Borutzky, 1928; Pan’kov, 2008; Sidorov, Pan’kov, Krasheninnikov, 2010 и др.). Однако вопросы экологической физиологии, изучение которых требует проведения экспериментов в лабораторных условиях, вплоть до недавнего времени находились вне сферы наших технических возможностей.
К числу наиболее информативных аспектов экологической физиологии стигобионтов принадлежат особенности протекания обменных процессов на онтогенетическом уровне. Можно ожидать, что следствием продолжительного существования этих животных в условиях постоянного холода и дефицита пищи являются адаптивные сдвиги в структуре и общей интенсивности их метаболизма. Таким образом, изучение энергетического бюджета особи позволяет понять физиологические механизмы приспособления стигобионтов к подземным местообитаниям.
Материал и методы его обработки
В экспериментах использовались крангониксы (44 рачка обоих полов с массой тела 8.0-72.0 мг и возрастом 1+...5+), отловленные в Бабиногорской пещере в феврале 2010 г. Бокоплавы, извлеченные из ловушек, помещались в десятилитровый термос, заполненный водой из озера той же пещеры, и в течение 3 ч. доставлялись в лабораторию. До начала экспериментов рачки содержались в термостатированном аэрируемом аквариуме с температурой воды 5.0°С не более 3 сут. В ходе экспериментов применялась аэрированная вода из Бабино-горской пещеры.
Для измерения скорости потребления кислорода (СПК) применялся метод замкнутых сосудов, или непроточных респирометров (Алимов, 1981). В качестве таковых использовались кислородные склянки объемом 30 мл. Респирометры помещались в термостатированные аквариумы с температурой воды 5.0°С. Для снижения так называемого «эффекта сосуда» (Алимов, 1981) рачки предварительно выдерживались в респирометрах в течение 1 ч. Этого времени было достаточно, чтобы потревоженные манипуляциями экспериментатора животные успокоились, и их спонтанная двигательная активность пришла в норму.
Продолжительность эксперимента составляла 2 ч. Концентрация кислорода в воде за это время снижалась на 11.7-28.8%, что не выходит за пределы, принятые другими учеными (см., например: Голубков, 2000). Одновременно в контрольной серии экспериментов определялось изменение содержания кислорода в воде респирометров без крангониксов.
© Паньков Н. Н., Андреев А. И., Отарова О. О., Малеев А. О., Шустов В. М., 2011
78
Концентрация кислорода измерялась при помощи амперометрического датчика растворенного кислорода с термоэлектрическим преобразователем ДКТП-02 в комплекте с мультиметром «Эксперт-001М».
Чтобы иметь возможность сопоставить полученные результаты с литературными данными, как правило, приведенными к стандартной температуре 20°С, в уравнение связи СПК с весом тела кран-гониксов вносились температурные поправки. При этом коэффициент Вант-Гоффа Qi0, в соответствии с существующими рекомендациями (Винберг, 1983), принимался равным 2.25.
Необходимо отметить, что многие авторы, обобщавшие данные по зависимости СПК от термического фактора у водных пойкилотермных животных, указывали на весьма существенное уменьшение коэффициента Q10 по мере роста температуры (с 3.5 в интервале 5-10°С до 2.5 в интервале 15-20°С), более или менее точно описывающееся кривой Крога (Алимов, 1981). Кривая Крога нашла широкое применение в практике физиологических расчетов, однако, как заметил еще Г.Г. Винберг (1983), она была получена на основе результатов «острых» экспериментов, не отражающих состояние физиологической нормы. У беспозвоночных, полностью акклимированных к термическим условиям эксперимента, снижения коэффициента Q10 не наблюдается. Поэтому для всех интервалов температур целесообразно использовать постоянное значение коэффициента Q10, величина которого для водных пойкилотермных животных в среднем составляет 2.25.
При выражении интенсивности обмена в энергетических единицах оксикалорийный коэффициент принимался равным 14.2 Дж/мгО (Алимов, 1989).
При расчете соматической и генеративной составляющих продукции особи использовались данные по скорости весового роста крангониксов и их плодовитости (Паньков, Старова, 2009).
При выражении массы тела крангониксов и их генеративных продуктов в энергетических единицах использовались литературные сведения о калорийности бокоплавов (Алимов, 1989; Богатов, 1993) и их кладок (Хмелева, 1988).
Известно, что энергетическая ценность гидро-бионтов варьирует в широких пределах в зависимости от фенологического сезона, стадии индивидуального развития и физиологического состояния животного (в первую очередь, его генеративной активности). У бокоплавов этот параметр в большинстве случаев находится в диапазоне 2.8-3.6 Дж/мг (в сыром весе тела). Исключение представляют самки с созревающими половыми продуктами; их калорийность в этот период достигает 4.1 Дж/мг. По-видимому, средняя калорийность тела амфипод близка к 3.2 Дж/мг сырого веса. Калорийность яиц принималась равной 10.6 Дж/мг сырого веса, что соответствует средним значениям энергетической ценности половых продуктов ракообразных,
не зависящей от таксономической принадлежности этих животных (Хмелева, 1988).
Для статистического анализа данных использовались пакеты Microsoft Office Excel 2003 и Statis-tica 6.0. При расчете стандартной ошибки средней арифметической уровень значимости принимался равным 0.05. Достоверность различий оценивалась с помощью парного t-критерия Стьюдента.
Результаты и их обсуждение
Скорость метаболизма
Наиболее информативным, содержательным и доступным показателем интенсивности обмена водных животных является скорость потребления кислорода. Это важнейшая эколого-физиологичес-кая характеристика животных, тесно связанная с их ростом, питанием, размножением, диссипацией энергии, выражает совокупный результат физиологических и биохимических процессов, протекающих в живом организме.
Как известно, СПК пойкилотермных животных (Q, мгО/ч) пропорциональна их массе (W, грамм сырого веса) в некоторой степени:
Q = n wk, (1)
где n и к - коэффициенты.
Показатель степени k уравнения (1) для многоклеточных пойкилотермных животных в весовом диапазоне от 0,01 мг до 100 кг, независимо от их таксономической принадлежности и образа жизни, приблизительно равен 0.75 (Алимов, 1989).
Из уравнения (1) видно, что с увеличением массы тела животного удельная интенсивность метаболизма снижается. Это объясняется наличием системы аллометрических зависимостей, связывающих показатели, производные от площади и объема отдельных структур живого существа, например, площади его дыхательных поверхностей и массы физиологически активных тканей. При увеличении размеров животного эти зависимости накладывают определенные ограничения на соответствующий рост интенсивности обмена, теоретически ожидаемая величина которого, при сохранении геометрического подобия организмов, пропорциональна весу тела в степени 2/3 (так называемое правило поверхности). Эти ограничения частично компенсируются некоторыми морфолого-анатомическими изменениями и физиологическими реакциями, поэтому показатель степени в уравнении (1) имеет значения, промежуточные между 0.67 и единицей, в среднем составляя 0.75 (Шмидт-Ниельсен, 1987).
Среди других причин размерного торможения обменных процессов указывается снижение вклада метаболически активных структур в общую массу организма, обусловленное механическими и другими физическими законами, требующими непропорционального увеличения, по мере роста организма, доли опорного аппарата, проводящих, защитных и других вспомогательных систем, имеющих пони-
женную биосинтетическую активность (Заика, Макарова, 1985).
Многочисленными экспериментами показано (см.: Сущеня, 1972), что для ракообразных при 20°С зависимость СПК от массы тела описывается уравнением
Q = 0.^075. (2)
Анализ результатов оригинальных опытов позволил установить, что зависимость СПК кранго-никсов от массы тела описывается уравнением
Q = 0.049 ± 0.01Ш07. (3)
Та же зависимость, приведенная к 20°С, описывается уравнением
Q = 0.165 ± 0.038 W0 75. (4)
Таким образом, интенсивность обмена кранго-никсов Хлебникова не имеет достоверных отличий от уровня, характерного для ракообразных в целом.
Энергетический баланс особи
Как известно, вещественной и энергетической основой существования любого животного является пища, или рацион (С). В процессах пластического обмена усвоенная часть рациона (ассимилированное органическое вещество - А) частично расходуется на прирост массы тела особи (Р8), образование половых продуктов (Р^ и прижизненно отторгаемых веществ (Рех), в своей совокупности обозначаемых термином продукция (Р). Другая его часть в процессе дыхания окисляется (подвергается деструкции - R), а выделившаяся при этом энергия расходуется на обеспечение жизнедеятельности и, в конечном итоге, рассеивается в виде тепла. Продукция и энергетический обмен у животных находятся в закономерной связи друг с другом, которую принято выражать в виде так называемого рост-обменного коэффициента (V, или Р/Я), или коэффициента эффективности использования усвоенной пищи на рост (К2), представляющего собой отношение продукции особи к величине ассимиляции.
Многими исследованиями (см.: Хмелева, 1973) было установлено, что ракообразные, в том числе и амфиподы, обладают S-образным типом роста, эмпирические кривые которого описываются уравнением Берталанфи
dW/dt = mW 1-п-Ж, (5)
где W - вес особи (мг), (-kW) - фактор, замедляющий скорость роста, т, п и к - константы. Резкое снижение скорости соматического роста приходится на репродуктивный период и связано с отторжением половых продуктов.
Однако, как было показано В.В. Богатовым (1993), суммарная скорость соматического и генеративного роста бокоплавов (Р8+Р^ мг в год) может быть аппроксимирована единой степенной функцией вида
Р,„. + Рк = а Wь, (6)
где а и Ь - коэффициенты.
Функция (6) применяется для описания так называемого параболического типа роста, присущего отдельным этапам индивидуального развития животных самого различного таксономического положения (Алимов, 1989). Показатель степени b этого уравнения изменяется в широких пределах, но для подавляющего большинства многоклеточных животных он приблизительно равен 0.75, т.е. более или менее точно совпадает с показателем степени уравнения (1). Это указывает на прямую зависимость темпов биосинтеза от скорости протекания обменных процессов.
Для крангониксов Хлебникова уравнение (6), выраженное в энергетических единицах (Дж в год), имеет вид
Ps + Pg = 18.04 ± 3.78W°.2б±0-05. (7)
Показатель степени в уравнении (7) значительно меньше обычных 0.75, что свидетельствует о более интенсивном торможении скорости роста рачков по мере увеличения веса их тел, чем это наблюдается у большинства других многоклеточных животных.
Впрочем, значения коэффициента b, существенно меньшие обычных 0.75, для некоторых амфипод приводятся и другими учеными. Так, по В.Е. Панову (1987), скорость роста бокоплавов Gammarus lacustris Sars, 1863 из Невской губы была пропорциональна их весу в степени 0.64. Соматический и генеративный рост Gammarus koreanus Ueno, 1991 из водотоков российского Дальнего Востока описывался уравнением с показателем степени b, равным 0.47 (Богатов, 1994).
Скорости соматического и генеративного роста самок крангониксов в репродуктивный период, взятые по отдельности, описываются уравнениями Ps = 9.49 ± 1.21Wа2б± °.°5 (8)
и
Pg = 8.55 ± 1.78Wа2б±°.°5. (9)
Из уравнений (8) и (9) следует, что отношение темпов соматического и генеративного роста самок крангониксов не зависит от возраста и индивидуального веса рачков и не имеет достоверных отличий от единицы. Из уравнения (9) следует также, что удельная скорость образования половых продуктов, а значит и удельная плодовитость, по мере роста рачков закономерно снижается, что вообще характерно для пойкилотермных животных (Алимов, 1989). Показатель степени в уравнениях, отражающих связь между плодовитостью и массой тела, для ракообразных различного таксономического положения изменяются от 0.35 до 0.96 (Хмелева, Голубев, 1984). Из уравнения (9) видно, что значение этой константы для кранго-никсов Хлебникова заметно ниже.
Скорость деструкции органических веществ в метаболических путях крангониксов непосредственным образом связана с интенсивностью дыхания и может быть определена путем умножения СПК на оксикалорийный коэффициент. В этом
случае, зависимость скорости деструкции (Дж в год) от веса особи (Дж) может быть аппроксимирована уравнением
R = 14.33 ± 3.22W07. (10)
Из уравнений (7) и (10) нетрудно получить выражение, отражающее связь рост-обменного коэффициента с весом тела крангониксов:
V = 1.26W ~0А9. (11)
Из уравнения (11) следует, что доля ассимилированной пищи, идущая на прирост массы особи и образование половых продуктов, с возрастом рачков закономерно уменьшается. Подобная закономерность отмечена и для многих других пойкило-термных животных (Заика, 1972; Алимов, 1981).
В изученном весовом диапазоне крангониксов величина рост-обменного коэффициента падает с 0.45 до 0.15, что соответствует значениям коэффициента К2 в диапазоне от 0.31 до 0.13.
В экологической физиологии важную роль играет понятие кумулятивного баланса энергии, представляющего собой соотношение различных статей энергетического бюджета животного, интегрированных за весь период его индивидуального развития (Алимов, 1989).
Некоторые составляющие кумулятивного баланса крангониксов Хлебникова из трех пещер Пермского края приведены в таблице.
Некоторые составляющие кумулятивного баланса крангониксов Хлебникова (Дж)
Пещера Ps Pg R
Большая Мечкинская 206.4 113.4 2498.3
Бабиногорская 205.8 102.8 2395.8
Кунгурская ледяная 169.0 91.2 2264.4
Из таблицы видно, что доля генеративной составляющей в кумулятивной продукции особи составляет 33-35% и не превышает 50-55% дефинитивной массы животного. Это значительно меньше, чем известно для некоторых других амфипод. Например, вес яиц, производимых самкой черноморского Gammarus locusta Linnaeus, 1758 в течение жизни, достигает 170% сырого веса тела (Заика, 1972).
Как следует из данных, представленных в таблице, итоговое за период индивидуального развития особи значение К2 для крангониксов составляет 0.11-0.13. Известно, что на протяжении всей жизни водные беспозвоночные расходуют на процессы роста в среднем 40% ассимилированной энергии, до 60% рассеивая в ходе энергетического обмена, причем это соотношение одинаково справедливо для животных самого разного систематического положения, дефинитивных размеров и продолжительности жизни (Алимов, 1989). У некоторых ракообразных, например, водяных осликов Asellus aquaticus Linnaeus, 1758, отмечены и более высокие значения К2, закономерно изменяющиеся от 0.58 при 4.0°С до 0.44 при 25.0°С (Младенова, 1991).
Впрочем, отдельные специалисты указывают и на меньшую эффективность использования ракообразными ассимилированного органического вещества на продукционный процесс. Так, значения К2 для амфипод G. lacustris из оз. Кривого не превышает 0.14 (Алимов, 1981). В.С. Сарвиро (1977), обобщивший данные по нескольким популяциям этого же вида бокоплавов из разнотипных водоемов Восточной Европы и Кавказа, приводит значения K2, лежащие в диапазоне 0.12-0.26 (в среднем 0.19). Столь же низкие величины коэффициента K2 известны и для некоторых равноногих раков: A. aquaticus - 0.18 (Алимов, 1981), и Idotea balthica (Pallas, 1772) - 0.22 (Хмелева, 1973). Необходимо заметить, однако, что в цитированных публикациях при оценке K2 генеративная составляющая продукции не учитывается. Принимая во внимание, что общая продукция особи у бокоплавов в 2.2-2.7 раза больше ее соматической составляющей, реальные коэффициенты K2 будут значительно выше.
Чтобы получить результаты, сопоставимые с данными литературных источников, рассчитаем коэффициенты эффективности использования ассимилированной пищи на соматический рост (без учета генеративной продукции). В этом случае значения коэффициента K2 для крангониксов Хлебникова составят 0.07-0.08, что значительно ниже, чем известно для амфипод из поверхностных водоемов.
Представления об энергетическом балансе особи будут неполны без учета продукции прижизненно отторгаемых веществ (экзувиев и экзометаболитов). Изучение этой составляющей пластического обмена, требующей длительного содержания крангониксов в лабораторных условиях, сталкивается с серьезными техническими и организационными трудностями. Подобные сведения, в том числе относящиеся к другим бокоплавам, отсутствуют и в доступной литературе. Однако весьма близкие закономерности, полученные для отдельных неродственных таксонов ракообразных (см.: Хмелева, 1968, 1973; Хмелева, Голубев, 1984), позволяют оценить ее совокупную за время жизни особи величину примерно в 150% от уровня соматической продукции. Учитывая все три составляющих продукции особи, получаем значения коэффициента K2, лежащие в пределах 0.18-0.20, т.е. приблизительно в два раза ниже, чем у большинства водных беспозвоночных.
Сравнительно невысокие значения коэффициента K2 говорят о малой эффективности использования пищи крангониксами на рост. Этот факт лишний раз подтверждает уже высказанное мнение о дефиците питательных веществ в подземных местообитаниях (Паньков, 2008; Паньков, Старова, 2009). По-видимому, доступные крангониксам объемы детрита покрывают потребности этих рачков в энергии, но не обеспечивают необходимого уровня пластического обмена.
Заключение
Результаты исследований позволяют сделать вывод, что длительная эволюция крангониксов Хлебникова в условиях подземных местообитаний не привела к возникновению у них специфических особенностей в части физиологических адаптаций к низким температурам и недостатку пищи. Такая примечательная черта биологии этих рачков, как тугорослость, обусловлена, по-видимому, исключительно влиянием внешней среды.
Библиографический список
Алимов А.Ф. Функциональная экология пресноводных двустворчатых моллюсков. Л.: Наука, 1981. 248 с.
Алимов А.Ф. Введение в продукционную гидробиологию. Л.: Гидрометеоиздат, 1989. 152 с. Богатов В.В. Экология речных сообществ российского Дальнего Востока. Владивосток: Даль-наука, 1994. 218 с.
Винберг Г.Г. Температурный коэффициент Вант-Гоффа и уравнение Аррениуса в биологии // Журн. общ. биол. 1983. Т. 44, № 1. С. 31-42. Голубков С.М. Функциональная экология личинок амфибиотических насекомых. СПб, 2000. 295 с. (Тр. Зоол. ин-та РАН. Т. 284).
Заика В.Е. Удельная продукция водных беспозвоночных. Киев, 1972. 147 с.
Заика В.Е., Макарова Н.П. Связь аллометрии метаболизма и роста организмов с относительной массой малоактивных структур // Зоол. журн. 1989. Т. 68, вып. 5. С. 5-7.
Младенова А.Г. Рост пресноводных изопод Asellus aquaticus L. (Isopoda) при разных температурах // Гидробиол. журн. 1991. Т. 27, № 2. С. 112117.
Панов В.Е. Высшие ракообразные и их роль в зообентосе // Невская губа: гидробиологические исследования. Л.: Наука, 1987. С. 145-150. Паньков Н.Н. Основные итоги изучения кранго-никсов Хлебникова - обитателей подземных
вод Кунгурского края // Горное эхо: Вестн. Горн. ин-та УрО РАН. 2008. № 1(31). С. 29-40.
Паньков Н.Н., Старова О.С. Демография и репродуктивная биология Crangonyx chlebnikovi Bo-rntzky, 1928 (Amphipoda: Gammaridae) из трех пещер Приуралья // Вестн. Перм. ун-та. 2009. Вып. 10 (36). Биология. С. 55-61.
Сарвиро В.С. Количественная оценка влияния переменной температуры на обмен и рост Gammarus lacustris: автореф. дис. ... канд. биол. наук. Севастополь, 1977. 26 с.
Сущеня Л.М. Интенсивность дыхания ракообразных. Киев: Наук. думка, 1972. 195 с.
Хмелева Н.Н. Затраты энергии на дыхание, рост и размножение у Artemia salina L. // Биология моря. Киев: Наук. думка, 1968. Т. 15. С. 71-98.
Хмелева Н.Н. Биология и энергетический баланс морских равноногих ракообразных (Idotea bal-tica basteri). Киев, 1973. 184 с.
Хмелева Н.Н. Закономерности размножения ракообразных. Минск: Наука и техника, 1988. 208 с.
Хмелева Н.Н., Голубев А.П. Продукция кормовых и промысловых ракообразных. Минск, 1984. 216 с.
Шмидт-Ниельсен К. Размеры животных: почему они так важны? М.: Мир, 1987. 259 с.
Borutzky E. W. Materialien über die Fauna der unterirdischen Gewässer, Crangonyx chlebnikovi sp. n. (Amphipoda) aus den Höhlen des mittleren Urals // Zool. Anz. 1928. Bd. 77. S. 253-259.
Pan’kov N.N. The main results of studying of amphi-pods Crangonyx chlebnikovi in the underground water of Kungur district // 3rd Int. Workshop on Ice Caves (IWIC - III) - Kungur Ice Cave, May, 1217, 2008. Vol. of Abstracts. P. 44-45.
Sidorov D.A., Pan’kov N.N., Krasheninnikov A.B. A Bactrurus-like subterranean amphipod (Cran-gonyctidae) from the Ural Mountain karst region // 20th International Conference on Subterranean Biology: abstract book. Postojna, 2010. 145 p.
Поступила в редакцию 03.12.2010
The metabolism rate and energy balance of subterranean amphipod Crangonyx chlebnikovi Borutzky, 1928 (Crangonyctidae)
N. N. Pan’kov, candidate of biology, associate professor A. I. Andreev, post graduate student O. S. Starova, post graduate student
Perm State University. 15, Bukirev str., Perm, Russia,614990; zooinv@psu.ru; (342)2396851 A. S. Maleev, ingeneer of radiobiology laboratory of NSI V. M. Shustov, director of vivarium of NSI
Natural Sciences Institute of Perm State University, 4 Genkel Str., Perm, Russia, 614990; nsi@psu.ru
The metabolism rate and energy balance of subterranean amphipod Crangonyx chlebnikovi Borutzky, 1928 are investigated. The data on experiments show that the oxygen consumption rate and temp of destruction of these animals don’t differ from those of the other crustaceans. The energy balance of crangonyx is characterized by rather low production/destruction ratio. It speaks about the lack of feeding. So, the rate of growth and individual productivity of crangonyx are much more less that those of the other (epigean) crustaceans. The long-time evolution of crangonyx in the subterranean habitats doesn’t result in specific physiological adaptations.
Key words: subterranean amphipod; the metabolism rate; the energy balance.
Паньков Николай Николаевич, кандидат биологических наук, доцент, зав. кафедрой
Андреев Александр Игоревич, аспирант
Старова Ольга Сергеевна, аспирантка
ГОУВПО «Пермский государственный университет»
Малеев Антон Сергеевич, инженер лаборатории радиобиологии
Шустов Василий Михайлович, директор вивария
Естественнонаучный институт Пермского государственного университета
