CC BY
25© Н.В. ЦАПКО N.V. TSAPKO, 2019
doi:10.33092/0025-8326mp2019.4.17-33
Н.В. Цапко N.V. Tsapko
ФАУНА ИКСОДОВЫХ КЛЕЩЕЙ (ACARI, IXODIDAE) СТАВРОПОЛЬСКОГО КРАЯ И
РОЛЬ РАЗНЫХ ВИДОВ В ТРАНСМИССИИ ПРИРОДНО-ОЧАГОВЫХ ИНФЕКЦИЙ THE TICK (ACARI, IXODIDAE) FAUNA OF THE STAVROPOL REGION AND THE ROLE
OF DIFFERENT SPECIES IN TRANSMISSION OF NATURAL FOCUS INFECTIONS
ФКУЗ Ставропольский противочумный институт Роспотребнадзора, Ставрополь FKUZ Stavropol Antiplague Institute of the Rospotrebnadzor, Stavropol
На территории Ставропольского края с иксодовыми клещами связано существование природных очагов различных заболеваний человека, домашних и диких животных. В настоящей работе рассматривается видовое разнообразие иксодид, их паразито-хозяинные связи и значение различных видов клещей в передаче возбудителей особо опасных инфекций на исследуемой территории. Обзор имеющейся доступной литературы и исследования автора показали, что в пределах Ставропольского края зафиксировано нахождение 29 видов иксодовых клещей.
Ключевые слова: иксодовые клещи, фауна, Ставропольский край, клещевые инфекции, ККГЛ, болезнь Лайма, туляремия.
The existence of natural foci of various diseases of humans, domestic and wild animals is associated with ticks on the territory of the Stavropol region. In this paper, ticks species diversity, their parasite host relations and the significance of various types of ticks in transmitting pathogens of especially dangerous infections in the study area are considered. A review of the available literature and research by the author showed that within the Stavropol region there were 29 species of ticks.
Key words: ixodes ticks, fauna, Stavropol Territory, tick-borne infections, CCHF, Lyme disease, tularemia.
Введение.
Начало изучения иксодид Ставропольского края было положено в первой половине 20 века и изначально было связано с проблемой болезни домашних животных. Имеющиеся публикации касаются большей частью только массовых видов, имеющих практическое значение как переносчики различных зоонозов [1]. В результате дальнейших фаунистических исследований появляются работы по исследованию иксодовых клещей, паразитирующих на диких млекопитающих, птицах и рептилиях [2, 3, 4, 5, 6, 7].
Первый фаунистический список иксодо-вых клещей Ставропольского края составлен А.А. Гусевой [8]. В нем автор приводит сведения о 26 видах иксодид, в том числе первые данные о Haemaphysalis ^п^ш и Haem. erinacei с территории края. Позже выходит работа Тифловой с соавт. [9] где в границах региона указывается уже 28 видов иксодид, из которых 4 вида (I. vespertilionis, I. apronophorus,
I. lividus, Rhipicephalus pumilio) приводятся впервые. Стоит отметить, что в разное время Ставропольский край включал в себя нынешнюю территорию Карачаево-Черкесии и часть районов юго-западной Калмыкии. Поэтому на основании старых публикаций не всегда удается вычленить географическую принадлежность видов к определенной территории.
Медицинское значение иксодовых клещей общеизвестно. Почти все виды иксодид способны присасываться к человеку. По таксономическому разнообразию и общему числу передаваемых возбудителей иксодовые клещи значительно превосходят все остальные группы членистоногих. От этих паразитов было выделено более 100 вирусов, около 30 видов риккетсий, несколько видов бактерий, спирохет, трипаносом, и филярий, а также около 200 видов пироплазмид [10]. Обстоятельством, стимулировавшим углубленное изучение ик-содовых клещей, стало обнаружение на Северном Кавказе природных очагов различных
инфекций (КГЛ, вирус Западного Нила, Ку-ли-хорадка, иксодовый клещевой боррелиоз, туляремия и др.). В связи с исключительным эпидемиологическим значением некоторых видов иксодовых клещей появляются работы, посвященные их месту и роли в очагах этих инфекций на территории Ставропольского края [9, 11, 12].
Цель работы.
На основании имеющихся собственных и данных литературы ных продемонстрировать особенности регионального разнообразия фауны иксодовых клещей Ставропольского края и оценить роль отдельных видов в циркуляции возбудителей особо опасных инфекций.
Материал и методы.
В основу настоящей работы положены материалы, собранные автором в период с 2011 по 2018 г. в различных районах Ставропольского края. В общей сложности было собрано и определено более 10 тыс. экз. иксодовых клещей на различных стадиях онтогенеза. Большой объем данных о фауне иксодовых клещей региона получен путем обработки обширного литературного материала по данной группе членистоногих, и при работе с коллекционными фондами и архивными материалами Ставропольского противочумного института. Данные по зараженности клещей взяты из ежегодных Аналитических обзоров [13, 14, 15, 16, 17]. Исследования на зараженность иксо-довых клещей возбудителями особо опасных инфекций проводились в лаборатории при-родно-очаговых инфекций Ставропольского противочумного института и дополнены данными литературы. На зараженность возбудителями особо опасных инфекций исследовано 14 видов клещей (более 61 тыс. экземпляров, из которых сформировано 6822 пула). Исследования проводились на следующие нозологические формы природно-очаговых болезней: Крымская геморрагическая лихорадка, лихорадка Западного Нила (ЛЗН), клещевой бор-релиоз (КБ), Ку-лихорадка, гранулоцитарный анаплазмоз человека (ГАЧ), моноцитарный эрлихиоз человека (МЭЧ), туляремия, риккет-сиоз (возбудитель из группы клещевых пятнистых лихорадок).
Результаты и обсуждение.
В границах Ставропольского края зарегистрировано 29 видов иксодовых клещей 5 родов. В связи с современными систематически-
ми взглядами иксодовый клещ H. marginatum трактуется нами как монотипический таксон с приданием видового статуса его бывшим подвидам, а род Boophilus рассматривается в рамках подрода рода Rhipicephalus.
Формированию такой сравнительно разнообразной фауны иксодовых клещей на территории Ставропольского края способствует сравнительно мягкий климат, широкий спектр ландшафтно-географической приуроченности представителей сем. Ixodidae и обширные паразито-хозяинные связи различных видов иксодид с вовлечением широкого круга про-кормителей из разных систематических групп позвоночных животных.
Эпидемиологическая роль различных видов иксодовых клещей, обитающих на территории Ставропольского края, не одинакова. Объясняется это как степенью изученности отдельных видов, так и особенностями экологии паразитов. Несмотря на то, что иксодофауна региона довольно хорошо изучена, некоторые представители иксодид Ставропольского края известны по немногочисленным находкам. Ввиду редкости и малочисленности, роль этих видов иксодовых клещей в распространении возбудителей особо опасных инфекций не изучена. В первую очередь это касается паразитов птиц, хищных млекопитающих, рукокрылых и некоторых видов грызунов. Принимая во внимание их тесную трофическую и топическую связь с основными прокормителями, и как следствие редкий контакт с человеком, эпидемиологическое значение этих видов иксодо-вых клещей должно быть невелико.
Ниже приведены краткие сведения о каждом из родов сем. Ixodidae фауны Ставропольского края.
Самым представительным в фауне иксо-дид Ставропольского края, является род Ixodes (Latreille, 1795), насчитывающий 9 видов: I. crenulatus, I. kaiseri, I. lividus, I. frontalis, I. vespertilionis, I. ricinus, I. apronophorus, I. redikorzevi и I. laguri [8, 9, 18]. Иксодовый клещ I. kaiseri впервые приводится нами для фауны иксодид Ставропольского края [19]. В паразито-хозяинном отношении данная группа клещей является наиболее универсальной. Но основными хозяевами большей части видов являются некрупные норные млекопитающие. В основном на грызунах паразитируют I. apronophorus, I. redikorzevi и I. laguri. С хищ-
ными млекопитающими в своем обитании свя- также и на птицах, но специфическими параз-
заны I. crenulatus и I. kaiseri. Исключительно итами последних в Ставропольском крае явля-
на рукокрылых паразитирует I. vespertilionis. ются только два вида клещей - I. lividus и I.
Находки многих видов рода Ixodes известны frontalis.
Таблица 1. Результаты исследований клещей рода Ixodes.
Годы I. ricinus I. redikorzevi
Исследовано клещей Сформировано проб Положительные результаты (ПЦР) Исследовано клещей Сформировано проб Положительные результаты (ПЦР)
КУ КБ Анаплазмоз Ерлихиоз Туляремия Риккетсиоз КБ КУ Анаплазмоз Риккетсиоз
2013 308 81 7 7
2014 46 585 30 9 1
2015 928 162 17 4 1
2016 403 50 4 16 6 3 14 57 5 5 2 5
2017 - - 11 2
2018 433 83 1 31 5 12 25 11 1 1 1 1
Всего 2486 1019 5 101 27 4 4 27 93 18 6 1 3 6
Повсеместный вид I. ricinus в качестве прокормителей использует самый широкий круг млекопитающих, птиц и рептилий.
Виды рода Ixodes широко распространены по территории
региона, но их эпидемиологическое и эпизоотологическое значение различно. На территории Ставропольского края важное эпидемиологическое значение имеет широко распространенный вид I. ricinus (таблица 1). По результатам эпизоотологического мониторинга выявлено, что этому переносчику принадлежит ведущая роль в хранении и передаче возбудителя иксодового клещевого боррелиоза (ИКБ). Помимо этого, установлено участие I. ricinus в трансмиссии возбудителя туляремии, гранулоцитарного анаплазмоза человека (ГАЧ), моноцитарного эрлихиоза человека (МЭЧ), Ку-лихорадки, возбудителя из группы клещевых пятнистых лихорадок.
I. redikorzevi специфический паразит мелких норных млекопитающих и на человека не нападает, но этому виду принадлежит ведущая роль в носительстве и передачи инфекции в природных очагах туляремии [4]. В последние годы установлено также носительство этим видом клеща возбудителя ИКБ, ГАЧ и риккетсиозов. Из шести известных в Ставропольском крае представителей рода Haemaphysalis Koch, 1844 самым обычным и широко распространенным является H. punctata. В западной части края нередок также H. inermis, населяющий целинные степные и разреженные лесные участки. Широко распространенные и обычные ранее в регионе H. sulcata и H. parva [9, 20] в настоящее время редки. Находки двух других видов (H. erinacei и H. concinna) ограничены единичными сборами за все время исследований иксодофауны края.
В клещах H. punctata, собранных в различных (КПЛ) и ДНК ГАЧ (таблица 2). Участие в
районах Ставропольского края выявлена ДНК циркуляции возбудителя туляремии доказано
возбудителя Ку-лихорадки, ДНК риккетсий для H. punctata, H. inermis и H. parva [9]. из группы клещевых пятнистых лихорадок
Таблица 2. Результаты исследований клещей рода Haemaphysalis.
Годы H. inermis H. punctata
Исследовано клещей Сформировано проб Положительные результаты (ПЦР) Исследовано клещей Сформировано проб Положительные результаты (ПЦР)
» Туляремия » Анаплазмоз Туляремия Риккетсиоз
2013 48 3 946 98 10
2014 1 1 880 66 7 1
2015 82 9 1 1705 159 1 1 15
2016 93 6 1 351 48 3 1 5
2017 130 15 1 3 495 92 10 9
2018 595 91 4 12
Всего 354 34 1 5 4972 554 35 1 11 32
Род Dermacentor Koch, 1844 в Ставропольском крае представлен тремя видами. При этом D. reticulatus и D. marginatus являются одними из самых обычных и распространенных представителей Ixodidae региона. Наибольшей численности достигают в лесостепной зоне западной части края. Обитают в различного типа степях, луговых и кустарниковых биотопах, приопушечных пространствах, лесополосах. Только в восточной части края (Терско-Кумское междуречье) известно обитание третьего вида - D. niveus. Это наиболее редкий и малоизученный вид рода. Установлено участие этого вида в циркуляции возбудителя
риккетсиозов (6 положительных проб), Ку-лихорадки (2 пробы) и туляремии (2 пробы). Исследовано 35 проб, составленных из 103 экземпляров.
Широкое распространение на территории края, высокая численность и длительный период активности имаго указывают на большое эпидемиологическое значение представителей этого рода. Установлен высокий процент зараженности клещей Б. геЫсиШш и Б. та^таи возбудителем риккетсиозов и Ку-лихорадки (таблица 3). Представителям рода отводится к тому же ведущая роль в очагах туляремии на территории края. ДНК Francisella tularensis
Таблица 3. Результаты исследований клещей рода Dermacentor.
Годы D. marginatus D. reticulatus
Исследовано клещей Сформировано проб Положительные результаты (ПЦР) Исследовано клещей Сформировано проб Положительные результаты (ПЦР)
КУ КБ Туляремия Риккетсиоз КУ Анаплазмоз Туляремия Риккетсиоз
2013 2597 212 4 1086 98
2014 455 82 11 548 90 3 1
2015 1912 229 4 1 8 38 2863 230 1 20
2016 507 77 8 6 13 476 66 1 8 7
2017 2597 299 11 29 1665 216 10 24
2018 2153 279 8 1 82 1769 228 3 6 63
Всего 10221 1178 46 1 44 133 8407 928 17 1 39 90
выявлена у всех трех видов.
Все 7 видов рода Rhipicephalus Koch, 1844 фауны России распространены и на территории Ставропольского края. Широко распространенным в регионе является R. rossicus. Этому же виду свойственен наиболее широкий спектр заселяемых стаций и используемых для прокормления животных. Только к населенным пунктам (в связи с паразитированием на домашних животных) привязано обитание R. sanguineus, R bursa и R. annulatus. Большая часть видов приурочена к открытым степным и полупустынным пространствам. Поэтому наибольшим видовым разнообразием отличается фауна восточной части региона. Здесь отмечены все
виды рода. А для R. turanicus, R. pumilio и R. schulzei Терско-Кумское междуречья является основным местом обитания в пределах Ставропольского края (последние два вида нами не исследовались).
Многие виды рода участвуют в циркуляции вируса ККГЛ (таблица 4). Объясняется это в первую очередь тем, что представители рода Rhipicephalus занимают одну экологическую нишу с видами рода Hyalomma - основными резервуарами вируса, что обуславливает частый обмен вирусом при кормлении на одной особи хозяина. Помимо представленных в таблице видов за указанный период исследовано также 75 экз. (22 пула) R. sanguineus и 53 экз. (24 пула) R. bursa. Из клещей R. sanguineus
получено по одной положительной пробе на риккетсиоз и туляремию. Из R. bursa 2 положительные пробы на риккетсиоз, 4 на КУ-лихорадку и 1 на ККГЛ. Таким образом, РНК вируса ККГЛ выявлена у 4 видов этого рода (R. turanicus, R. rossicus, R. annulatus и R. bursa). Велика также доля участия этих видов
в циркуляции возбудителя Ку-лихорадки и риккетсиозов. Выявление ДНК туляремии в 20 пробах клещей у R. turanicus, R. rossicus и R. sanguineus, объясняется способностью этих видов на всех фазах развития питаться на зайцах - основных носителях инфекции.
Таблица 4. Результаты исследований клещей рода Rhipicephalus.
Годы R. turanicus R. rossicus R. annulatus
Исследовано клещей Сформировано проб Положительные результаты (ПЦР) Исследовано клещей Сформировано проб Положительные результаты (ПЦР) Исследовано клещей Сформировано проб Положительные результаты (ПЦР)
ККГЛ КУ Туляремия Риккетсиоз ККГЛ КУ Анаплазмоз Туляремия Риккетсиоз ККГЛ КУ Риккетсиоз
2013 50 6 4 132 33 1 7 3564 363 1 8
2014 150 26 1 334 73
2015 719 77 1 36 10 2 3 388 48 1
2016 1310 144 2 43 14 84 314 33 1 2 36 6 2 3
2017 694 63 5 2 55 17 2 2 44 6
2018 100 14 2 5 47 10 3 115 17 5
Всего 2873 304 7 50 16 89 734 129 5 10 1 3 5 4481 513 1 11 8
Из 6 видов рода Hyalomma (Koch, 1844), зарегистрированных на территории России, 4 из которых из Ставропольского края. Характерными биотопами представителей этого рода в Ставропольском крае являются равнинные сухостепные и полупустынные ландшафты, где они достигают наибольшей численности. Широко распространенным видами являются H. marginatum и H. scupense.
При этом Н. scupense до известной степени является синантропом, и большая часть его жизненного цикла проходит в хозяйственных помещениях для скота. Только в восточной части края (Нефтекумский и Курский районы) известно обитание Н. апаХоИсит. Данный вид достаточно редок в крае, где приходит западная его граница. По единичным находкам известен Н. rufipes.
Таблица 5. Результаты исследований клещей рода Hyalomma.
Годы H. marginatum H. scupense
Исследовано клещей Сформировано проб Положительные результаты (ПЦР) Исследовано клещей Сформировано проб Положительные результаты (ПЦР)
ККГЛ ЛЗН Туляремия Риккетсиоз ККГЛ Туляремия Риккетсиоз
2013 5655 347 42 119 1036 186 6 86
2014 3797 141 8 29 1106 117 38
2015 2540 181 25 45 1 2 23 670 90 1 7 1
2016 6051 295 15 55 22 85 697 80 1 4 18 22
2017 1758 274 42 7 49 867 127 5 9 17
2018 993 131 14 4 29 1211 95 4 4
Всего 20794 1369 146 259 1 73 137 5587 695 13 148 35 27
Эпидемиологическое значение этих клещей определяется их ведущей ролью в очагах КГЛ на территории Ставропольского края и всего юга России. РНК вируса выявлены у клещей H. marginatum, H. scupense и H. anatolicum [11]. При этом первый вид является основным переносчиком и резервуаром вируса ККГЛ. Этому же виду принадлежит ведущая роль в циркуляции возбудителя Ку-лихорадки в регионе (таблица 5). Помимо этого для H. marginatum и H. scupense установлена зараженность возбудителем КПЛ и туляремии, а в 2015 г. с нимф снятых с грача выделена РНК вируса Западного Нила [21].
Заключение.
Таким образом, на территории Ставропольского края установлено обитание 29 видов иксодовых клещей пяти родов. Роль различных видов в хранении и передаче природно-очаговых инфекций определяется в первую очередь экологическими
особенностями клещей, трофическими связями паразитов и взаимоотношениями в ряду иксодовый клещ - возбудитель инфекции. К широко распространенным в пределах Ставропольского края относятся следующие виды клещей: I. ricinus, H. punctata, D. reticulatus, D. marginatus, R turanicus, R rossicus, H. marginatum, H. scupense. Эти же виды имеют наибольшее эпидемиологическое значение в трансмиссии возбудителей особо опасных болезней. Основным резервуаром и переносчиком вируса ККГЛ является клещ H. marginatum, от которого получено 84% всех положительных результатов на эту инфекцию. Клещи I. ricinus является основными переносчиками возбудителя клещевого боррелиоза (94% положительных проб). Этому же виду принадлежит ведущая роль в циркуляции возбудителя анаплазмоза и эрлихиоза. Переносчиками возбудителя Ку-лихорадки и риккетсиозов в равном
соотношении являются практически все виды исследованных клещей, а возбудитель туляремии одинаково часто выявлялся у клещей рода Dermacentor, Rhipicephalus и Hyalomma.
Благодарность.
Автор выражает благодарность коллективу лаборатории природно-очаговых инфекций за проведение лабораторных исследований иксодовых клещей.
ЛИТЕРАТУРА
1. Никольский С.Н. К вопросу борьбы с пироплазмозами овец в условиях Северного Кавказа // Труды Орджоникидзевской краевой научно-исследовательской ветеринарно-опытной станции. Пятигорск, 1940. Т.2. С. 21-26. [Nikolsky S.N. On the issue of combating sheep pyroplasmoses in the conditions of the North Caucasus. Transactions of the Ordzhonikidze regional research veterinary experimental station. Pyatigorsk, 1940. Vol. 2: 21-26 (in Russian)].
2. Гусев В.М., Бедный С.Н., Гусева
A.A., Лабунец Н.Ф., Бакеев H.H. Экологические группы птиц Кавказа и их роль в жизни клещей и блох // Труды научно-исследовательского противочумного института Кавказа и Закавказья. 1961. № 5. С. 217-267. [Gusev V.M., Bednyi S.N., Guseva A.A., Labunets N.F., Bakeev N.N. The ecological groups of birds of the Caucasus and their role in the life of ticks and fleas. Proceedings of the Research Anti-Plague Institute of the Caucasus and Transcaucasia. 1961. 5: 217-267 (in Russian)].
3. Елагин В.И. Распространение, биолого-экологические особенности клещей семейства Ixodidae (Boophilus calcaratus Bir., 1895; Dermacentor marginatus Suz., 1776; Ixodes ricinus Lin., 1758) и методы борьбы с B. calcaratus в Ставропольском крае: Автореф. дисс. ... канд. биол. наук. Ставрополь, 1965. 26 с. [Elagin V.I. Distribution, biological and ecological characteristics of ticks of the family Ixodidae (Boophilus calcaratus Bir.,1895; Dermacentor marginatus Suz., 1776; Ixodes ricinus Lin., 1758) and methods of controlling
B.calcaratus in the Stavropol Territory: Candidate's Dissertation in Biology. - Stavropol, 1965. 26 p (in Russian)].
4. Тифлова Л.А. Особенности экологии клеща Ixodes redikorzevi Ol., 1927 в Предкавказье и его роль в эпизоотологии туляремии: Автореф. дис.... канд. биол. наук. Л., 1974. 21 с. [TiflovaL.A. Ecology features of the tick Ixodes redikorzevi Ol., 1927 in the Ciscaucasia and its role in the epizootology of tularemia: Candidate's Dissertation in Biology. L., 1974. 21 p (in Russian)].
5. Попова Е.В. О видовом составе и распространении иксодовых и гамазовых клещей в очагах туляремии Ставропольского края // Микробиология, эпидемиология и профилактика инфекционных заболеваний. Ставрополь, 1971. № 1. С. 240-246. [PopovaE.V. On the species composition and distribution of ixodic and gamasid ticks in the foci of tularemia of the Stavropol Territory. Microbiology, epidemiology and prevention of infectious diseases. Stavropol, 1971. 1: 240-246 (in Russian)].
6. Марков Г.С., Тертышников М.Ф., Резник П.А. Материалы по паразитофауне массовых видов ящериц в Центральном Предкавказье. // Вопросы паразитологии животных Юго-Востока СССР. Волгоград, 1974. С. 54-63. [MarkovG.S., Tertyshnikov M.F., Reznik P.A. Materials on the parasite fauna of the common lizard species in the central Ciscaucasia. Parasitology of animals in the southeastern USSR. Volgograd, 1974: 54-63 [in Russian].
7. Котти Б.К., Маловичко Л.В. Иксодовые клещи береговой ласточки на Ставрополье // VII акарологическое совещание. СПб., 1999. С. 35-36. [Kotti B.K., Malovichko L.V. Ixodid ticks of the bank swallow in Stavropol region. Proceedings of the VII Acarological workshop. St. Petersburg, 1999: 35-36. (in Russian)].
8. ГусеваA.A. К изучению фауны иксодовых клещей Ставропольского края // Труды Азербайджанской противочумной станции. Баку, 1962. № 3. С. 228-235. [Guseva A.A. On the study of the fauna of ixodid ticks of Stavropol territory. Proceedings of the Azerbaijan Anti-Plague Station. Baku, 1962. 3: 228235 (in Russian)].
9. Тифлова Л.А., РезникП.А., Попова Е.В. Иксодовые клещи Ставропольского края и их медицинское значение // Переносчики особо опасных инфекций и борьба с ними. Ставрополь, 1970. С. 459-471. [Tiflova L.A., Reznik P.A., Popova E.V. Ixodid ticks of Stavropol territory and their medical significance. Agents of especially dangerous infections and their control. Stavropol, 1970: 459-471 (in Russian)].
10. Балашов Ю.С. Иксодовые клещи - паразиты и переносчики инфекций. СПб., 1998. 287 с. [Balashov Yu.S. Ixodid ticks as parasites and vectors of infections. St. Petersburg, 1998. 287 p. (in Russian)].
11. Емельянова И.Н. Иксодовые клещи рода Hyalomma Koch, 1844 (Acari: Ixodidae) Центрального Предкавказья и сопредельных территорий (распространение, экология, роль в природном очаге Крымской геморрагической лихорадки): Автореф. дис. ... канд. биол. наук. Ставрополь, 2006. 19 с. [EmelyanovaI.N. Ixodid ticks of the genus Hyalomma Koch, 1844 (Acari: Ixodidae) of the Central Ciscaucasia and adjacent territories (distribution, ecology, role in the natural center of the Crimean hemorrhagic fever): Thesis PhD Dissertation in Biology. Stavropol, 2006. 19 p. (in Russian)].
12. Шапошникова Л.И., Котти Б.К., Цапко
Н.В., Ашибоков У.М. Иксодофауна восточного Ставрополья в эпидсезон 2013-го года. // Актуальные вопросы обеспечения санитарно-эпидемиологического благополучия в
Причерноморском регионе. Ставрополь, 2013. С. 34-36. [Shaposhnikova L.I., Kotti B.K., Tsapko N.V., Ashibokov U.M. The ixodid tick fauna of eastern Stavropol region during the epidemiological season of 2013. Urgent problems of sanitary and epidemiology in the Black sea region. Stavropol, 2013. 34-36 (in Russian)].
13. Малецкая О.В., Василенко Н.Ф., Семенко О.В., Григорьев М.П., Дубянский В.М., Мезенцев В.М., Харченко Т.В., Куличенко А.Н. Эпидемиологическая обстановка по природно-очаговым инфекционным болезням в Южном и Северо-Кавказском федеральных округах в 2013 г.: аналитическая справка. Ставрополь, 2014. 58 с. [Maletskaya O.V., Vasilenko N.F., Semenko O.V., Grigoryev M.P., Dubyansky V.M., Mezentsev V.M., Kharchenko T.V., Kulichenko A.N. Epidemiological situation of natural focal infectious diseases in the South and North Caucasus Federal Districts in 2013: analytical report. Stavropol, 2014. 58 p. (in Russian)].
14. Куличенко А.Н., Малецкая О.В., Василенко Н.Ф., Дубянский В.М., Мезенцев В.М. и др. Эпидемиологическая обстановка по природно-очаговым инфекционным болезням в Южном, Северо-Кавказском и Крымском федеральных округах : аналитический обзор. Ставрополь: Литера, 2015. 75 с. [Kulichenko A.N., Maletskaya O.V., Vasilenko N.F., Dubyansky V.M., Mezentsev V.M. et al. Epidemiological situation of natural focal infectious diseases in the Southern, North Caucasian and Crimean federal districts: analytical review. Stavropol: Litera, 2015. 75 p. (in Russian)].
15. Куличенко А.Н., Малецкая О.В., Василенко Н.Ф., Манин Е.А., ПрислегинаД.А., Дубянский В.М., Григорьев М.П. Эпидемиологическая обстановка по природно-очаговым инфекционным болезням в Южном, Северо-Кавказском и Крымском федеральных округах в 2015 г. : аналитический обзор. Ставрополь: Литера, 2016. 95 с. [Kulichenko A.N., Maletskaya O.V., Vasilenko N.F., Manin E.A., Prislegina D.A., Dubyansky V.M., Grigoryev M.P. Epidemiological situation of natural focal infectious diseases in the Southern, North Caucasian and Crimean federal districts in 2015: analytical review. Stavropol: Litera, 2016. 95 p. (in Russian)].
16. Куличенко А.Н., Малецкая О.В., ВасиленкоН.Ф., Манин Е.А., Прислегина Д.А., Дубянский В.М., Григорьев М.П. Эпидемиологическая обстановка по природно-очаговым инфекционным болезням в Южном и Северо-Кавказском федеральном округах в 2016 г.: аналитический обзор. Ставрополь: Литера, 2017. 164 с. [Kulichenko A.N., Maletskaya O.V., Vasilenko N.F., Manin E.A., Prislegina D.A., Dubyansky V.M., Grigoryev M.P. Epidemiological situation of natural focal infectious diseases in the
Southern and North Caucasian Federal Districts in 2016: analytical review. Stavropol: Litera, 2017. 164 p. (in Russian)].
17. Куличенко А.Н., Малецкая О.В., Прислегина Д.А., Василенко Н.Ф., Таран Т.В., Семенко О.В., Манин Е.А., Дубянский В.М. Эпидемиологическая обстановка по природно-очаговым инфекционным болезням в Южном и Северо-Кавказском федеральных округах в 2017 г.: аналитический обзор. Ставрополь: Литера, 2018. 112 с. [Kulichenko A.N., Maletskaya O.V, PrisleginaD.A., VasilenkoN.F., Taran T. V., Semenko O.V., Manin E.A., Dubyansky V.M. Epidemiological situation of natural focal infectious diseases in the Southern and North Caucasian Federal Districts in 2017: analytical review. Stavropol: Litera, 2018. 112 p. (in Russian)].
18. Цапко Н.В. Иксодовые клещи (Acari, Ixodidae) Северного Кавказа: видовое разнообразие, паразито-хозяинные отношения // Паразитология. 2017. № 2. С. 104-120. [Tsapko N.V. Ticks (Acari, Ixodidae) of the North Caucasus: species diversity and host-parasite relationships. Parasitology. 2017. 2: 104120 (in Russian)].
19. Цапко Н.В. Клещ Ixodes kaiseri (Acari, Ixodidae) на Северном Кавказе и в Закавказье по материалам коллекции Ставропольского противочумного института // Паразитология. 2017. № 6. С. 528-533. [Tsapko N.V. The tick Ixodes kaiseri (Acari, Ixodidae) in the North Caucasus and Transcaucasia according to the material from the collection of Stavropol anti-plague institute. Parasitology. 2017. 6: 528-533 (in Russian)].
20. Пилипенко В.Г., Щекина Т.А., Голубев П.Д., Тифлова Л.А. О факторах природной очаговости туляремии в зоне интенсивного земледелия Ставропольского края // Труды научно-исследовательского противочумного института Кавказа и Закавказья. Ставрополь, 1959. № 2. С. 259-339. [Pilipenko V.G., Schekina T.A., Golubev P.D., Tiflova L.A. On the factors of the natural foci of tularemia in the zone of intensive agriculture of the Stavropol territory. Transactions of the Research anti-plague institute of the Caucasus and Transcaucasia. Stavropol, 1959. 2: 259-339 (in Russian)].
21. Лисицкая Я.В., Волынкина А.С., Котенев Е.С., Заревина Л.И., Манин Е.А., Цапко Н.В., ШапошниковаЛ.И., Белова О.А. Циркуляция вируса Западного Нила на территории Ставропольского края в 2011-2015 гг. // Здоровье населения и среда обитания. 2017. № 12. С. 47-50. [Lisitskaya Ya. V., Volynkina A. S., Kotenev E. S., Zarevina L. I., Manin E. A., Tsapko N. V., Shaposhnikova L. I., Belova O. A. West Nile virus circulation in the Stavropol territory in 2011-2015. Public health and habitat. 2017. 12: 47-50 (in Russian)].
Поступила 29.03.19
