CC BY
72УДК 575.8.27:581.143
А. Г. Юсуфов, М.А. Магомедова
Эволюция и разнообразие процессов регенерации у растений
Дагестанский государственный университет, plant_physiologyst@mail.ru
Процессы регенерации, широко распространенные у растений, определяются взаимодействием генетических и онтогенетических факторов. Повреждаемость - экологический фактор для растений, но не все способы регенерации обусловлены частотой повреждаемости растений в онто- и филогенезе. Процессы молекулярной репарации и деление клеток имеют универсальное значение для растений и служат основой для эволюции разных способов регенерации.
Ключевые слова: эволюция, процессы регенерации растений, адаптация, черенки, лист, семядоля, каллус, in vitro, развитие адвентивных корней и почек.
Regeneration processes are widespread in plants. They are product of interaction of genetic and ontogenetic factors. Damageability is an ecological factor for plants. However not all the ways of regeneration are determined by damage frequency in onto- and phylogenesis. The processes of molecular reparation and cell division are of universal importance for plants and serve as a base for the evolution of various regeneration processes.
Keywords: evolution, processes of regeneration in plants, adaptation, cuttings, leaf cotyledon, callus, in vitro, adventitious roots, buds.
Введение
С учетом роли повреждений в изменении процессов регенерации рассмотрены вопросы классификации и направлений эволюции указанных процессов у растений.
Процессы регенерации особенно стали привлекать внимание в связи с дискуссиями между сторонниками преформизма и эпигенеза о природе различий в укоренении стеблевых, корневых и листовых черенков, а также заживлении ран и прививок у растений. Обсуждение этих вопросов связывали с представлениями Ч. Дарвина (1951) о связи между частотой повреждаемости органов и способностью к заживлению ран и регенерацией у животных и растений. Однако в последующем обсуждение этих вопросов прекратилось из-за ограниченности материала о проявлении процессов регенерации у органов разных таксонов растений, а также неясности в их классификации и роли процессов регенерации в выживании индивидуума. Эти вопросы ниже рассмотрены в основном на примерах формирования нового потомства культивированием изолированных структур и восстановления целостности организма заживлением ран после разных повреждений.
Способы реализации и классификация потенций регенерации
у растений
Говоря о распространении процессов регенерации, отмечают, что голосеменные и однодольные по их проявлению уступают двудольным [11, 14, 31]. Однако даже виды двудольных трудно сопоставимы между собой по процессам регенерации, дифференциации и морфогенеза клеток и тканей после повреждений, способности заживления ран, укоренения черенков и срастания побегов. Так, сорта Malus domestica L. и Cerasus avium L. способны к срастанию прививок черенков и почек, заживлению ран у поврежденных стеблей, корней и плодов. Все эти проявления - результат регенерации. В то же время стеблевые черенки указанных видов плохо укореняются, хотя нередко и образуют мощные каллусы на них (яблоня). Сорта ряда растений (Lycopersicon esculentum L., Nicotiana tabacum L., Vitis vinifera L.) и др. легко размножаются стеблевыми черенками и изолированными почками, формируют почки на каллусах эксплантов листьев и семядолей in vitro (томаты и табак). Однако их изолированные семядоли и листья, легко формируя каллус и корни, живут долго без воспроизведения почек [31, 32].
Предпосылки и способы реализации процессов регенерации у растений
Процессы молекулярной репарации и деления клеток
Многоклеточные растения, дифференциация и специализация структур
индивидуума
Реализация морфогенетического потенциала клеток и формирование корней
побегов при регенерации
Генетическая
онтогенетическая
(р егуляр ны^ пр оцессы)
Процессы физиологической регенерации
1
Сложные морфогенетические процессы
физиологическая изоляция (старение)
механические и биологические повреждения
Г
5 /
(нерегулярные процессы)
Агротехнические приемы (обрезка, прививки, кольцевание и отводки^обегов)
Процессы деления клеток и
/образования каллуса
Нестерильная Стерильная
культура \ культура (in vitro)
Г
8
9
Дедифференцировка, деление и гетерогенность клеток каллуса
/ 1 ч
Г0
ГГ
Г2
Обозначения, формирование адвентивных почек и побегов (1), раневой паренхимы и каллуса (2), замещение за счет спящих структур (3), разные способы естественного вегетативного размножения при повреждениях (4), результаты черенкования (5) и повторного укоренения черенков (6), сращение прививок (7) и глазков (8), специфика дедифференциации клеток у разных структур индивидуума (9), культура клеток и протопластов (10), тканей (11) и эксплантов органов (12)
Потенции регенерации у растений разнообразны (рис. 1) и способы их проявления различаются по интенсивности и активности. Отсюда и недостаточно изучена их природа и механизмы, а также адаптивная значимость разных способов регенерации. Индивид любого вида и его органы у растений в природе и культуре подвергаются повреждениям, поэтому они проявляют способность к заживлению ран. Такое же явление отмечено и у животных. В связи с этим у зоологов сложилось мнение, что процессы регенерации универсальны и изначально целесообразны для всех живых существ. Отсюда и трудности оценки изменения процессов
2
регенерации с эволюцией животных [5, 28, 37, 41], и их анализ приобретает не столько филогенетическое, сколько экологическое значение.
Соотношение генетических и онтогенетических факторов детерминации процессов регенерации
Данный вопрос - один из основных при изучении специфики регуляции процессов регенерации у животных и растений. Процессы регенерации играют роль в онтогенезе [14], однако их генетика все еще слабо изучена [17]. На примере кор-необразования стеблевых и листовых черенков у гибридов от реципрокных скрещиваний показано его наследование в поколениях [24, 38, 39, 42]. Обычно гибриды F1 проявляют большую активность к регенерации черенков, изолированных клеток и тканей in vitro [17, 22] как результат проявления гибридной мощности. При этом удалось конкретизировать даже роль отдельных генов в индукции разных этапов каллусо- и корнеобразования [12, 15]. Условия, влияющие на лабильность процессов регенерации в онтогенезе, усложняют изучение вопроса о их генетической детерминации.
Анализ данных по культуре изолированных клеток и тканей in vitro с использованием мутантных форм свидетельствует о сложной генетической природе регуляции процессов регенерации у растений и их структур [23], что затрудняет возможности выбора идеального растения, обладающего одинаковыми потен-цииями к регенерации всех его структур [14, 36].
При конкретизации генетических и онтогенетических факторов регуляции потенции регенерации предложено [30] разграничить понятия способности (как наследственный фактор) и активности (количественная ее вариация в онтогенезе). Так, способность к регенерации у стеблевых черенков яблони и груши ограничена преимущественным развитием каллуса на раневой базальной их поверхности, тогда как ее активность выражается в изменении темпов и мощности его формирования. Изолированные листья Begonia rex Putz формируют и корни и почки, тогда как B. metalica Sm. - только корни. На проксимальной (базальной) части отрезков листьев Sansevieria trifasciata var. laurentii Wild на 50-60 сутки культивирования в начале формируется побег, а затем - и корни. Эти особенности меняются в сроках проявления в зависимости от возраста и условий культивирования отрезков (активность регенерации). Подобный подход позволяет, не вникая в детали природы процессов у изучаемых объектов и структур, характеризовать соотношение генетических и онтогенетических факторов регуляции этапов регенерации.
Специфика морфогенеза при регенерации изолированных структур [12, 17, 44] в основном определяется генетическими предпосылками, хотя активность ее проявления зависит от комплекса условий культивирования фенотипа и самих изолированных структур. Однако условия культивирования нередко могут играть и большую роль при сочетании с внутренними факторами. Так, стеблевые черенки ивы и тополя легко укореняются при посадке базальными концами, тогда как в случае посадки апикальными корни формируются с задержкой и в меньшем числе даже после обработки в растворах ИМК и ИУК. Эта картина еще более резко выражена у листьев Peperomia magnoliaefolia Diet, Saponaria officinalis L., Sansevieria trifagiata var laurentii Wild, у которых при посадке в песок дистальными концами корни не формируются либо появляются в гораздо меньшем количестве и с большим опозданием на раневой поверхности противоположных базальных концов. [6, 32]. Отрезки листьев сансевьеры, посаженные дистальными концами, не фор-
мировали побеги и корни в течение более года, имея каллус. Отрезки листьев пе-перомии при такой посадке на обоих концах пластинки формировали корни, а побеги - только на проксимальном конце (рис. 2), как результат проявления полярности.
А
Рис. Отрезки пластинки листьев пеперомии (А) и сансевьеры (Б), культивированные в песке ба-зальными (слева) и апикальными (справа) концами
Разнообразные онтогенетические факторы культивирования оказывают влияние на процессы регенерации [35, 45]. При подборе благоприятных условий изолированные структуры способны к делению клетки, образованию каллуса, восстановлению целого растения. Однако поиск таких условий не всегда способствует успеху из-за генетических различий, обусловленных специализацией клеток и структур.
Индукция деления отдельных клеток in vitro осуществляется легче, чем у комплекса клеток, входящих в состав структур более сложной организации (ткань, черенок, эксплант органа), у которых рельефнее проявляется взаимодействие эндогенных регуляторов роста. Так, на примере сортов лещины (Corylus avellana L.) были изучены различия в регенерации у одревесневших и зеленых стеблевых черенков, эксплантов междоузлий побега, черешков и пластинок листа, а также семядолей сухих и растущих плодов [1]. Зеленые стеблевые черенки укореняются даже без обработки регуляторами роста в обычных парниках, тогда как одревесневшие - редко даже и после такой обработки.
Для опытов экспланты из семядолей разных плодов выделяли из нижней с зародышевой почкой и без нее, средней и верхней зоны, которые культивировали на среде Мурасиге-Скуга (МС) с добавлением растворов отдельно индолилмасляной кислоты ИМК (1 мг/л) и 6-бензиламинопурина БАП (1 мг/л) или в их сочетании. Семя (ядро) сухих плодов перед выделением эксплантов в течение 3 сут. выдерживали на влажной фильтровальной бумаге для насыщения водой, их экспланты обнаруживали рост и слабое развитие каллуса (без корней и роста зародышевой почки). Для эксплантов же семядолей растущих (зеленых) плодов характерна высокая активность к регенерации, несмотря на ее вариации по фазам их развития (табл. 1).
При культивировании в условиях разного сочетания света и темноты, а также содержания регуляторов роста в среде менялись биомасса пластинок эксплантов и направление их новообразований [1]. Особенно сильно изменялась биомасса экс-плантов и каллуса, менее - корней из-за медленного и меньшего их образования (табл. 1 и 2). Весьма значительно отличаются по величине биомассы экспланты пластинок и каллусы ввиду разной их зависимости от условий культивирования.
Таблица 1. Морфогенез эксплантов нижней с почкой (а) и без нее (б), средней (в) и верхней (г) частей семядолей зеленых плодов лещины (средние данные на 60 сутки опыта)
Варианты Ризогенез, % Развитие почек, %
а б в г а б в г
I. Среда МС (контроль) 80 55 85 75 10 10 0 10
II. МС + ИМК (1 мг/л) 65 70 80 55 0 5 10 0
III. МС + БАП (1 мг/л) 80 60 75 60 5 20 10 0
IV. МС + ИМК и БАП (1:1) 65 75 75 75 5 5 15 10
V. МС + ИМК и БАП (1:2) 80 65 90 65 5 25 15 0
Изменения в биомассе пластинок, каллуса и корней эксплантов семядолей у сортов и вариантов культивирования не всегда коррелированы из-за несовпадения внешних факторов [1]. Генетические особенности регенерации у структур при разных воздействиях проявляются как вариация нормы реакции генотипа. Это
особенно характерно для растений, отличающихся низкой способностью укоренения черенков. Уровень организации изолированных структур индивида значим для реализации потенций регенерации. Так, укорененные листья и семядоли многих растений не формируют почки при длительном культивировании, но они закладываются на каллусах эксплантов их пластинок. Подобные данные свидетельствуют о роли взаимодействия генетических и онтогенетических факторов в проявлении потенции к регенерации и необходимости их конкретизации для объектов и отдельных их структур.
Таблица 2. Сырая биомасса (мг) пластинок, каллуса и корней (а-в) у эксплантов семядолей лещины в зависимости от содержания регуляторов роста в среде МС
(средние данные на 60-е сутки)
Название Варианты опыта
структур I II III IV V
Сорт Южнодагестанский
а 1433±12,6 1054±8,1 1446±11,4 1259±9,6 1300±9,0
б 184±3,5 104±2,2 235±3,5 206±2,6 265±3,9
в 20±0,5 15±0,4 12±0,3 11±0,3 7±0,3
Сорт Римский
а 1408±11,1 1979±12,2 1928±22,6 2134±13,8 1782±12,5
б 185±2,7 346±4,5 375±4,8 283±3,9 413±4,2
в 67±2,5 52±1,1 35±0,9 31±0,6 14±0,4
О связи потенции к регенерации с повреждаемостью растений
Способы естественных и искусственных повреждений растений [14] и животных [37, 41] разнообразны, они постоянно сопутствуют в онто- и филогенезе, отличаясь по характеру и масштабам.
Повреждения для растений стали экологическим фактором, что привело к выработке механизмов ликвидации их последствий в онтогенезе. Разные виды и даже сорта отличаются по активности затягивания ран образованием раневой пробки и новых индивидуумов после повреждений. Известны примеры естественного укоренения побегов у разных растений после их засыпания землей или в случае постоянного контакта с ней, что ведет к образованию нового индивидуума. Во всех подобных случаях имеет место восстановление целостности индивидуума включением процессов регенерации и деления клеток. Естественно, органы растений также отличаются по частоте, специфике и последствиям повреждений. Цветки и плоды чаще повреждаются насекомыми или механически.
Повреждения пространственно ограничены и часто в случае небольших их масштабов не приводят к существенным структурным преобразованиям. Заживление ран обычно сопровождается делением клеток поврежденных участков или затягиванием их выделениями клеток для предотвращения развития микрофлоры. Эти явления представляют предпосылки для включения процессов регенерации. Повреждения корней, побегов, плодов и листьев часто связаны с объедением их животными или механическими разломами. Частота и площадь ранений оказывают влияние на способы восстановления целостности. Кора побегов и корней повреждается грызунами или птицами, а внутренние ткани растений и плодов личинками насекомых. Разнообразны и агротехнические повреждения.
В связи с этим возникают вопросы: все ли способы регенерации закреплены отбором как результат действия повреждений, насколько совпадает специфика процессов регенерации со способами их повреждений? Ответы на эти вопросы имеют значение для оценки направлений эволюции и адаптивного значения разных способов реализации процессов регенерации, а также объяснения природы их возникновения.
К вопросу об эволюции процессов регенерации растений
Попытки познания эволюции процессов регенерации у животных в начале ХХ в. были оставлены в связи с признанием исходной их целесообразности для самой жизни. Отмечено даже наличие аналогии процессов регенерации животных [4] и растений [18] с явлениями неживой природы. Поэтому в последующем стремление создать биологическую теорию регенерации у животных [9, 23] осталось без внимания.
Ботаники пытались объяснить различия в укореняемости черенков у растений, связывая их с наличием или отсутствием готовых корневых зачатков [21, 43], мощностью развития элементов механической ткани у древесных [9, 16, 19], а также выяснением их связи с филогенетическим положением видов. Отмечалось, что филогенетически молодые виды деревьев более активны к укоренению стеблевых черенков в сравнении с древними. Биологический регресс последних якобы обусловлен трудной укореняемостью черенков [2], точнее со слабым развитием зачатков корней в побегах. Утрата этой способности рассматривалась как расплата за приобретение преимущества более сложного характера - половых различий [10, с. 203].
Анализ имеющегося материала по укоренению стеблевых, корневых и листовых черенков у разных растений не позволяет делать вывод о связи их укореняемости с филогенетическим положением таксонов [31]. Эта способность проявляется по-разному у видов не только семейств голо- и покрытосеменных, но и у сортов.
Трудности обсуждения вопроса об эволюции процессов регенерации растений объективны и обусловлены еще неодинаковой активностью их проявления у разных структур в пределах одного и того же индивидуума, не говоря уже о клетках и тканях in vitro. Некоторые растения в естественном состоянии размножаются листьями (Cardamine pratensis L., Begonia rex Putz, Kalanchoe, Tolmiea menziesii Pursch et A. Cray L.), а многолетние травы - корневищем и распадом куртины, кустарники - отпрысками и отводками побегов, как и некоторые деревья [11, 21]. Все эти способы экологически значимы и закреплены отбором для быстрого насыщения занятого участка генетически однородным и устойчивым потомством. Однако часть таких растений плохо размножается черенками. Общим для растений признано «развитие новых организмов из единичных соматических клеток или из комплексов их» [25, с. 28]. У других растений (Camelia japonica L., Phlox paniculata L., Thea sinensis L.), способных формировать придаточные почки на корнях, наблюдается формирование на корнях стеблевых и листовых черенков [31]. Одно- и двулетние растения, хотя в естественном состоянии вегетативно и не размножаются, проявляют активность к воспроизведению потомства укоренением стеблевых и листовых черенков.
Заметим, что, за исключением отдельных видов, способностью к ризогенезу и активностью отличаются стеблевые черенки кустарников [19, 27, 31]. Зеленые побеги
трав, кустарников и даже деревьев отличаются паренхиматизацией тканей и слабым развитием механических элементов.
Процессы регенерации у структур эфемеров, трав, кустарников и деревьев отличаются по механизмам, с возрастом индивида и органа изменяется их активность. Даже наличие или отсутствие корневых зачатков в побегах разного возраста у дуба не всегда служат причиной активной реализации ризогенеза его стеблевых черенков [13]. Это же подтверждается и данными по изолированным листьям многих растений без зачатков корней в черешках [32].
Органы разных растений, имея одинаковый набор хромосом соматических клеток, отличаются друг от друга специализацией метаболизма и способов регенерации [29, 34]. Обнаружены различия в тотипотентности и каллусогенезе у клеток завязи, семяпочек, нуцеллуса, пыльников, пыльцы и т. д., причины которых еще не выяснены [3].
С возрастом усиливается специализация любого органа, что отражается на темпах его роста и направлении морфогенеза. Так, стеблевые черенки картофеля до цветения растений формируют придаточные корни, а в фазе цветения - клубневидные образования без почек [26]. В период формирования клубней у Dahlia hybrida Cav, Thladiantha dubia Bge, Begonia tuberosa L. - на черешках у изолированных листьев закладываются клубневидные образования. В выемках интактных листьев Kalanchoe daigremontianum L. c возрастом формируются «выводковые почки», что иногда наблюдается и на соцветиях после опадения цветков. Тогда как у укорененных молодых листьев почки развиваются в основном на раневой поверхности черешков [31].
Способы нерегулярных и регулярных процессов регенерации связаны с явлениями молекулярной репарации и деления клеток, являющимися общими для всех растений. Однако не все они проявляют потенции к регенерации. Кроме того, для оценки эволюционных изменений потенций к регенерации у растений важно выбрать универсальный стандарт их проявления. Нет ясности и критериев оценки эффекта действия отбора на их проявления. И регулярные и нерегулярные способы регенерации (рис. 1) сопровождаются восстановлением целостности организма, несмотря на различия при этом в частоте повторяемости повреждений в поколениях. Поэтому отбор, скорее всего, действовал не на отдельные способы регенерации, а на стабилизацию процессов морфогенеза и заживления ран при любых повреждениях. В связи с этим и проявление разных способов регенерации может быть результатом соотбора их с естественными процессами, лежащими в основе нормального морфогенеза (деление клеток, отдельные способы естественного вегетативного размножения, полярность роста и морфогенеза, направление специализации структур). Отсюда и процессы морфогенеза (как в норме, так и при регенерации) отличаются чрезвычайной лабильностью в онтогенезе [35].
Растения в природе отличаются по способам повреждений и темпам заживления ран. Поэтому признание универсальности и общности процессов молекулярной репарации и деления клеток не исключает возможность возникновения различий в проявлении потенций к регенерации как разных растений, так и их органов и структур. В ходе эволюции растений из-за структурной и функциональной дивергенции их индивидуумов складываются и ограничения на включение указанных процессов, что привело к генотипической (способность, способы) и фено-типической (активность процессов) специфике направлений и темпов проявления процессов регенерации. Отсюда и обоснование представлений об эволюции про-
цессов регенерации в будущем упирается в необходимость поиска природы различий в проявлении тотипотентности и деления клеток при повреждениях индивидуумов при дивергенции видов.
Заключение
Повреждения для растений - экологический фактор, ликвидация последствий которых исходно, по-видимому, связана с процессами молекулярной репарации, восстановления внутриклеточных структур и деления клеток. Эти процессы - общие предпосылки и для сложных морфогенетических преобразований в онтогенезе и при регенерации. Для регулярных и нерегулярных способов регенерации следует различать способность и активность их проявления, определяющихся взаимодействием генетических и онтогенетических факторов, а также нарушением целостности организма [14, 15].
Потенции же нерегулярных способов регенерации, широко распространенные и проявляющиеся нередко и в культуре при благоприятных условиях, также важны для стабилизации онтогенеза. Изучение их имеет значение для управления процессами регенерации изолированных структур.
Самостоятельность происхождения и развития каждого из способов регенерации в отдельности маловероятна ввиду редкой их повторяемости в череде поколений и отсутствия экологической значимости части из них. Опираясь на общие свойства организмов, можно понять и проявление потенций к регенерации в изолированной культуре у структур даже генеративной сферы растений. Различия же в проявлении разных способов регенерации у растений связаны не с филогенетическим положением видов, а с экологическими особенностями частоты и факторов повреждений.
Литература
1. Алиханова А.А. Естественное вегетативное возобновление лещины обыкновенной и потенции к регенерации ее изолированных структур: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. - М.: ТСХА, 2009. - 17 с.
2. Анели Н.А. Материалы о взаимосвязи между филогенией древесных двудольных и их регенеративной способностью // Сооб. АН Груз. ССР. 1944. Т. 5, № 9. - С. 895-903.
3. Батыгина Т.Б., Васильева В.Е., Маметьева Т.Б. Проблема морфогенеза in vivo и in vitro. Эмбриогенез у покрытосеменных // Бот. журн. 1978. Т. 63, № 1. -С. 87-111.
4. Бахметьев П. Биологические аналогии у кристаллов // Естествознание и география. 1906. № 7. - С. 1-16.
5. Воронцова М.А., Лиознер Л.Д. Бесполое размножение и регенерация. - М., 1957. - 460 с.
6. Гаджиева И.Х. Полярность регенерации изолированных листьев: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. - Махачкала: ДГУ, 1973. - 21 с.
7. Дарвин Ч. Изменения домашних животных и культурных растений // Соч. Т. 4. - М.-Л.: Изд. АН СССР, 1951. - 730 с.
8. Дембовский Я.К. К вопросу о планировании науки (о разработке проблемы регенерации у животных) // Вест. АН СССР. 1954. № 8. - С. 203-206.
9. Деметрадзе Т.Я. К выяснению причин трудного укоренения черенков некоторых субтропических культур // Тр. БИН АН СССР. Морфология и анатомия растений. - Л.: Изд. АН СССР. 1951. Сер. 7, вып. 2. - С. 228-233.
10. Джапаридзе Л.И. Пол у растений. Ч. 1. - Тбилиси: АН Груз. ССР, 1963. -305 с.
11. Иванова З.Я. Биологические основы и приемы вегетативного размножения древесных растений стеблевыми черенками. - Киев: Наукова думка, 1982. -285 с.
12. Козырева О.Г. Генетика признаков каллусообразования и корнеобразова-ния у изолированных органов томатов и редиса: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. - Л.: ЛГУ, 1980. - 18 с.
13. Комиссаров Л.А. Биологические основы размножения древесных растений черенками. - М.: Лес. промыш., 1964. - 299 с.
14. Кренке Н.П. Регенерация растений. - М.-Л.: Изд. АН СССР, 1950. - 657 с.
15. ЛебЖ. Организм как целое с физико-химической точки зрения. - Л.: Политиздат, 1926. - 346 с.
16. Лотова Л.И. Анатомическое исследование процессов корнеобразования при вегетативном размножении карликовых подвоев яблони // ДАН СССР. 1957. Т. 113, № 6. - С. 1369-1371.
17. Лутова Л.А., Проворов Н.И., Тихоедеев О.Н. и др. Генетика развития растений. - СПб: Наука, 2000. - 538 с.
18. Магнус В. Явления регенерации у растений // Естествознание и география. 1906. № 9. - С. 48-59.
19. Орлов П.Н. Морфогенез придаточных корней у зеленых черенков двудольных растений: Автореф. дис. ... докт. биол. наук. - М.: ТСХА, 1993. - 50 с.
20. Правдин Л.Ф. Вегетативное размножение растений (теория и практика). -М.: Сельхозгиз, 1938. - 232 с.
21. Пятницкий С.С., Коваленко М.П., Лохматов Н.А. Вегетативный лес. - М.: Сельхозгиз, 1963. - 443 с.
22. Саляев Р.К., Суматова В.М., Линкевич С.В. Каллусогенез и морфогенез в культуре дикорастущих злаков // Биология клеток растений in vitro. Биотехнология и сохранение генофонда. Тез докл. VII межд. конф. - М., 1997. - С. 181.
23. Студитский А.Н. Основы биологической теории регенерации // Тр. ИМЖ им. А.Н. Северцова. Вып. II. - М., 1954. - С. 7-37.
24. Сукачев В.Н. Работы по селекции ивы // Лесное хозяйство. 1936. № 3. -С.24-34.
25. Токин Б.П. Регенерация и соматический эмбриогенез. - Л.: ЛГУ, 1959. -368 с.
26. Турецкая Р.Х. Физиология корнеобразования у черенков и стимуляторы роста. - М.: Изд. АН СССР, 1961. - 280 с.
27. Фаустов В.В. Регенерация и вегетативное размножение садовых растений // Изв. ТСХА. 1987. Вып. 6. - С. 137-160.
28. Хэй Э. Регенерация. - М.: Изд. ИЛ, 1969. - 152 с.
29. Чуб В.В., Власова Т.А., Бутенко Р.Г. Каллусогенез и морфогенез в культуре генеративных органов весеннецветущих видов Crocus // Физиол. раст. 1993. Т. 44, № 6. - С. 815-820.
30. Юсуфов А.Г. Регенерация растений и принципы ее классификации // Журн. общ. биол. 1967. Т. 28, № 1. - С. 64-74.
31. Юсуфов А.Г. Механизмы регенерации растений. - Ростов н/Д: РГУ, 1982. - 173 с.
32. Юсуфов А.Г. Культура изолированных листьев. - М.: Наука, 1988. - 102 с.
33. Юсуфов А.Г. Специфичность регенерационной способности и ответ на солевой стресс у разных органов растений // Бот. журн. 2006. Т. 91, № 3. - С. 402-409.
34. Юсуфов А.Г., Магомедова М.А. Регенерационная способность соцветий и цветков // Бот. журн. 1998. Т. 83, № 4. - С. 103-113.
35. Юсуфов А.Г., Магомедова М.А. Происхождение, эволюция и роль процессов регенерации у растений // Научная мысль Кавказа. 2009. № 2. - С. 55-65.
36. FаrwardA. Contributions ä letude histologique et cytologique de la croissance et development des Drosera // Ann. Sci Natur. Bot. et biol. veget. Ser. 12. 1963. T. 4, № 2. - P. 342-363.
37. GossH.L. Principles of regeneration. - N-Y: Acad. Press, 1973. - 287 p.
38. Kester D.E., Sartori E. Rooting of cuttings in populations of peach (Prunus persica L.), almond (Prunus amygdalus Batsch) and thera F1 hybrid // Proc. Amer. Soc. Hortic. Sci. 1966. V. 88. - P. 219-223.
39. Nacano M., Nimi Y. et al. Adventitius shout regeneration and micropropaga-bion of hybrid tuberous begonia (Begonia x tuberhybrid Vass) // Sci Hort (Neth). 1999. V. 79, № 3-4. - P. 245-251.
40. Naryanaswany S., Probhades V.R. Somatic pseudoembryogany in tissue cultures of tuberous Polianthes tuberous // Indian Jour. Biol. 1979. - P. 873.
41. Needham A.E. Regeneration and wound healing. - L.: Mathuen and Co, 1952. -152 p.
42. Neermann N. Artkreizungen bei Begonia // Gartenbauwiss. 1931. B. 4, H. 3. -S. 169-182.
43. Priestiley J.H., Swingle Ch.F. Vegetative propagation from standpoint of plant anatomy // Tech. Bull. US. Departament of Agriculture Washington. 1929. № 151. -P. 1-69.
44. Wareing P.F. Determination and related Aspect of plant development // The Molecular biology of plant development. Eds. Smith H. Grierson D. - Oxford Univ. Press, 1982. - P. 517-541.
45. Wilson J.W., Wilson P.M.W. Control of tissue patterns in normal development and in regeneration // Positional Controls in plant development. Eds. Barlow P.W., Carr D.J. - Cambrige Univ. Press. 1984. - P. 225-280.
