CC BY
0Научная статья УДК 582.261/.2791
doi:10.37614/2949-1185.2024.3.3.013
ЭПИФИТЫ ASCOPHYLLUM NODOSUM (PHAEOPHYCEAE) И ИХ ВЛИЯНИЕ НА БИОХИМИЧЕСКИЙ СОСТАВ ХОЗЯИНА В ГУБЕ ТЕРИБЕРСКАЯ БАРЕНЦЕВА МОРЯ
Алексей Максимович Нерезенко1, Софья Александровна Тупицына1, Светлана Владимировна Малавенда2, Инна Валерьевна Рыжик2
1 Мурманский арктический государственный университет, г. Мурманск, Россия alexnerezenko@gmail.com, valentinavigginn@gmail.com
2Мурманский морской биологический институт Российской академии наук, г. Мурманск, Россия malavenda@yandex.ru, alaria@yandex.ru
Аннотация
Исследован видовой состав, биомасса, встречаемость эпифитов и их расположение на талломе Ascophyllum nodosum в губе Териберская Баренцева моря. Изучено влияние эпифитов Elachista fucicola и Vertebrata lanosa на содержание метаболически важных веществ в талломе аскофиллума. Отмечено, что весной и осенью присутствие эпифитов на талломе A. nodosum не влияет на физиологическое состояние. Ключевые слова:
фукоиды, эпифиты, Elachista fucicola, Vertebrata lanosa, полифенолы, маннит, пигменты, каталаза Original article
EPIPHYTES OF ASCOPHYLLUM NODOSUM (PHAEOPHYCEAE) AND THEIR INFLUENCE ON THE BIOCHEMICAL COMPOSITION OF THE HOST IN THE TERIBERSKAYA BAY OF THE BARENTS SEA
Alexey M. Nerezenko1, Sofia A. Tupitsyna1, Svetlana V. Malavenda2, Inna V. Ryzhik2
1 Murmansk Arctic State University, Murmansk, Russia alexnerezenko@gmail.com, valentinavigginn@gmail.com
2Murmansk Marine Biological Institute of the Russian Academy of Sciences, Murmansk, Russia malavenda@yandex.ru, alaria@yandex.ru
Abstract
The species composition, biomass, occurrence of epiphytes and their location on the Ascophyllum nodosum thallom in the Teriberskaya Bay of the Barents Sea were studied. The effect of epiphytes Elachista fucicola and Vertebrata lanosa on the content of metabolically important substances in the ascophyllum thallus has been studied. It was noted that in spring and autumn, the presence of epiphytes on the thallus of A. nodosum does not affect the physiological state. Keywords:
fucoids, epiphytes, Elachista fucicola, Vertebrata lanosa, polyphenols, mannitol, pigments, catalase, species diversity, species composition, distribution
Введение
Бурая многолетняя водоросль Ascophyllum nodosum (L.) Le Jolis широко распространена на побережье Северной Атлантики и юга Баренцева и Карского морей. Это один из ключевых видов морских прибрежных экосистем, поскольку является доминирующим в сообществах водорослей, основным поставщиком органического вещества, формирует трехмерную структуру придонных сообществ (Climate ..., 2017). Промысловый вид, так как является источником ценных веществ для фармакологии и используется при производстве корма для домашних животных в некоторых странах (A concise ..., 2020). Изучение устойчивости к заселению эпифитами у промысловых водорослей активно ведется по всему миру. Эпифиты затеняют A. nodosum, но он успешно приспосабливается (Kraberg, Norton, 2007). Морские растения контролируют заселение организмов (эпибионтов) на своей поверхности различными способами. Ascophyllum nodosum сбрасывает остатки эпидермального материала, удаляя таким образом эпибионтов и подвергая незагрязненные поверхности новому циклу
колонизации (Halat et al., 2020). Верхняя часть эпидермального слоя клеток вместе с прикрепленными к ним эпибионтами отделяется от нижележащих клеток, обнажая их и делая доступными к заселению новыми поколениями эпифитов.
Считается, что неровности на поверхности способствуют закреплению Vertebrata lanosa (Rhodophyta), поскольку они нарушают обтекаемую форму слоевища хозяина, возможно создают гидродинамические условия, благоприятствующие заселению и выживанию спор (Pearson, Evans, 1990; Garbary et al., 1991; Garbary, Deckert, 2001; Kraberg, Norton, 2007). Наличие повреждений, трещинок на поверхности таллома создает защиту от движения воды и способствует закреплению осевших спор (Filion-Myklebust, Morton, 1981).
В исследованиях на побережье Канады V. lanosa была отмечена на талломе A. nodosum, но в основном в его средней части, Elachista fucicola и Pylaiella littoralis встречались у молодых особей, непосредственно возле апикальных элементов таллома (Longtin, Scrosati, 2009).
Негативного воздействия эпифитов на A. nodosum на данный момент не выявлено, более того, облигатный эпифит V. lanosa стимулирует рост аскофиллума (Garbary et al., 2005). В местах проникновения ризоидов V. lanosa в слоевище A. nodosum наблюдается локализованный некроз клеток аскофиллума, прилегающие клетки становятся темно пигментированными (Garbary et al., 2005). Поскольку эпифиты - это организмы, которые растут непосредственно на поверхности водорослей и снижают доступ солнечного света к клеткам под ними, это может уменьшить продуктивность фотосинтеза. Эпифиты также могут конкурировать с водорослями за питательные вещества, что может привести к еще большему стрессу для аскофиллума (Characteristics ... 2020).
Для понимания характера взаимодействия традиционно используются вещества-маркеры физиологического состояния. У фукусовых таковыми являются маннит и фотосинтетические пигменты, показателями наличия стресса могут служить изменения активности каталазы и содержания полифенолов.
Полифенолы представляют собой группу органических соединений, содержащихся в водорослях. Они известны своими антиоксидантными свойствами, которые могут помочь защитить клетки от повреждений. У водорослей полифенолы играют решающую роль в защите организма от стрессовых факторов окружающей среды, таких как ультрафиолетовое излучение, высокая соленость и изменения температуры. Также считается, что полифенолы участвуют в строительстве клеточных стенок (Dunn et al., 2008). Эпифиты могут влиять на активность каталазы, конкурируя за такие ресурсы как свет и питательные вещества, вызывая повреждение поверхности талломов они выделяют внутрь организма вещества, которые могут нарушить метаболизм клетки хозяина (Dunn et al., 2008). Эпифиты потенциально способны частично блокировать доступ к солнечному свету клеткам хозяина, на которых прикреплены. Это может сказаться на процессе фотосинтеза для организма-хозяина (Dunn et al., 2008).
Каталаза - это фермент, который помогает расщеплять перекись водорода на воду и кислород. В водорослях каталаза играет решающую роль в защите их от окислительного стресса, вызванного факторами окружающей среды, такими как яркий свет, высокая температура и загрязняющие вещества (Шахматова, Мильчакова, 2009).
Маннит является одним из первичных продуктов фотосинтеза, выполняет функцию запасного вещества и участвует в процессах синтеза полисахаридов (Барашков, 1972).
Цель данных исследований - описание распределения водорослей, эпифитно произрастающих на A. nodosum на Мурманском побережье Баренцева моря, и оценка влияния эпифитов E. fucicola и V. lanosa на метаболизм A. nodosum путем сравнительного анализа содержания маннита, полифенолов, пигментов и каталазы.
Материал и методы
Объектом исследования послужили талломы A. nodosum, собранные в губе Териберская 09.09.2022 г. и 18.05.2023 г. на литорали (69о10'32,100" с. ш. и 35о10'33,908" в. д.; рис. 1). Район исследований выбран как наиболее благоприятный для роста аскофиллума на основании данных по его распределению в губе Териберская.
Рис. 1. Карта-схема района отбора проб Fig. 1. Schematic map sampling area
Определяли видовой состав, биомассу, встречаемость эпифитов и их расположение на талломе. Возраст A. nodosum вычисляли по количеству рядов пузырей на ведущей оси слоевища (один ряд пузырей в год, начиная со второго года жизни) (Шошина, Аверинцева, 1994). Оценивали биомассу A. nodosum. Видовую идентификацию проводили с использованием полевого атласа (Растения ., 2016) и определителей (Виноградова, 1979; Перестенко, 1980). Всего обследовано 50 талломов А. nodosum, из них 16 c эпифитами.
Клеточное строение изучали с помощью микроскопов Микмед-6 (вариант 7) и МСП-2 (вариант 2СД). Микроснимки получены цифровыми камерами МС-12 и МС-3.1 с использованием программы MCview.
Для оценки физиологического состояния были отобраны непосредственно на литорали губы Териберская образцы (кусочки талломов A. nodosum) в зоне прикрепления эпифитов E. fucicola и V. lanosa, а также апикальных, средних и базальных частях талломов. Пробы были сразу заморожены в жидком азоте.
В ходе работы измеряли следующие показатели: содержание полифенолов (Ивантер, Коросов, 2003), активность каталазы (Сиренко и др., 1975), содержание маннита (Метод ..., 1988), концентрацию фотосинтетических пигментов (Облучинская 2008). Определение абсолютно сухой массы образцов проводилось согласно общепринятой методике (Seely et al., 1972). Статистическая обработка выполнена в Excel. Рассчитывали среднее значение биомассы и доверительный интервал. Достоверность различий оценивали по критерию Стьюдента. Проверку на нормальность не проводили (Водоросли ., 2004).
Результаты и обсуждение
Всего при исследовании талломов аскофиллума было выявлено 9 видов эпифитов:
Класс Phaeophyceae Порядок Ectocarpales Семейство Chordariaceae Greville, 1830
Elachista fucicola (Velley) Areschoug, 1842 Leathesia marina (Lyngbye) Decaisne, 1842 Fosliea griffithsiana (Le Jolis) Hagen ex Athanasiadis, 2021 Семейство Acinetosporaceae Hamel ex J. Feldmann, 1937 Pylaiella littoralis (Linnaeus) Kjellman nom. cons., 1872 Pylaiella varia Kiellman, 1883 Класс Florideophyceae Порядок Acrochaetiales Семейство Acrochaetiaceae Melchior Род Acrochaetium Nägeli, 1858 Acrochaetium sp. Порядок Ceramiales Семейство Rhodomelaceae Horaninow, 1847 Vertebrata lanosa (Linnaeus) T. A. Christensen 1967 Класс Ulvophyceae Порядок Ulotrichales Семейство Ulotrichaceae Kützing, 1843 Ulothrix implexa [Kützing] Kützing, 1849
Порядок Cladophorales Семейство Cladophoraceae Wille, 1884 Rhizoclonium riparium Kützing, 1843.
Наибольшая встречаемость выявлена у E. fucicola (81.25 %) и Leathesia marina (43.75 %). Прочие виды были отмечены единично. Наибольшая биомасса также отмечена у E. fucicola и L. marina -0.5±0.5 г/м2.
Биомасса эпифитов составила менее 1 г/м2, что является незначительным по сравнению с биомассой самого аскофиллума - 14920±593 г/м2.
Большая часть эпифитов приурочена к ветвям возрастом более одного года (рис. 2). Было замечено, что число талломов эпифитов на ветвях возрастом более 2 лет не связано напрямую с количеством видов. Наиболее богаты по видовому разнообразию молодые участки талломов (не более года). На отдельных талломах эпифиты встречались как на молодых, так и на старых его участках (2-3 года), но в таких случаях на апикальных участках встречалась преимущественно лишь E. fucicola (8 %).
Рис. 2. Встречаемость эпифитов в зависимости от возраста таллома Fig. 2. The occurrence of epiphytes depending on the age of the thallus
Поскольку самыми густо заселенными являлись участки ветвей возрастом более года, можно предположить, что это связано с большей вероятностью появления физических повреждений, на месте которых и могли произрастать эпифиты, что согласуется с литературными данными (Pearson, Evans, 1990; Garbary et al., 1991; Garbary, Deckert, 2001; Kraberg, Norton, 2007).
Для оценки характера взаимодействия видов рассматривались места прикрепления эпифитов. Исследование проникновения клеток эпифита в ткани методом световой микроскопии выявило, что у E. fucicola клетки проникают в срединный слой аскофиллума (рис. 3), а у других видов взаимодействие происходит на уровне корового слоя фукоидов. Полученные данные согласуются с литературными сведениями (у E. fucicola и V. lanosa клетки проникают до срединного слоя; Garbary, Deckert, 2001).
Рис. 3. Область проникновения E. fucicola на месте прикрепления в средний слой аскофиллума Fig. 3. The penetration area of E. fucicola at the site of attachment to the middle layer of ascophyllum
Анализ содержания полифенолов на участках A. nodosum с эпифитами и без таковых показал их повышенную концентрацию в зоне прикрепления V. lanosa. (рис. 4). По содержанию маннита на разных участках таллома A. nodosum не было отмечено существенных различий между участками с E. fucicola и при их отсутствии (рис. 5). В зонах прикрепления E. fucicola концентрация каталазы не отличалась от таковой свободных от эпифитов участков (рис. 5).
Рис. 4. Содержание полифенолов в разных участках таллома A. nodosum Fig. 4. The content of polyphenols in different areas of the A. nodosum thallus
В зонах прикрепления эпифитов концентрация пигментов (хлорофилл а; хлорофилл с; смесь каротиноидов, включая фукоксантин) в талломе A. nodosum не отличалась от остальных его частей за исключением зоны с V. lanosa в весенний период (рис. 6). Существенно выше содержание пигментов в средней части по сравнению с апикальной и нижней, что соответствует литературным данным (Deckert, Garbary, 2005).
Содержание пигментов и полифенолов в эпифитах показано на рис. 7. Отмечена разница в содержании. Существенно выше показатели у E. fucicola, чем у V. lanosa.
Зона с E. fucicola Средняя часть Рис. 5. Содержание маннита и активность каталазы в разных участках таллома A. nodosum Fig. 5. Mannit concentration and catalase activity at different sites of the A. nodosum thallus
Зона с E. jiicicola
Рис. 6. Распределение пигментов весной и осенью по таллому A nodosum Fig. 6. Distribution of pigments in spring and autumn by A. nodosum thallus
E-fucicola V. lanosa " E. fucicola V. lanosa
Рис. 7. Содержание пигментов (А) и полифенолов (Б) в эпифитах E. fucicola и V. lanosa Fig. 7. The content of pigments (А) and polyphenols (Б) in epiphytes of E. fucicola and V. lanosa
Статистический анализ не подтвердил достоверность повышения содержания полифенолов в зоне прикрепления V. lanosa. Известно, что V. lanosa внедряется в таллом аскофиллума с минимальными повреждениями, в то время как E. fucicola вызывает некоторые негативные реакции (Garbary et al., 2005; Deckert, Garbary, 2005). Несколько повышенное содержание полифенолов в весеннее время в зоне прикрепления V. lanosa, вероятно, связано с активным ростом и делением клеток аскофиллума.
Выводы
1. В губе Териберская в 2022 г. было выявлено 9 видов, произрастающих эпифитно на A. nodosum, среди которых большинство видов относится к порядку Ectocarpales.
2. Биомасса эпифитов составляла менее 1 г/м2, при биомассе A. nodosum более 14 кг/м2.
3. Elachista fucicola и V. lanosa оказывают только локальное затеняющее воздействие на A. nodosum в месте прикрепления эпифита в весенний период.
4. Можно предположить, что весной имеет место небольшой раневой стресс, вызванный механическим повреждением тканей растущим эпифитом, поскольку увеличено содержание полифенолов.
Работа выполнена по теме «Донные биоценозы Баренцева моря, его водосборного бассейна и сопредельных вод в современных условиях» (№ госрегистрации 122020900044-2) в рамках государственного задания ММБИ РАН.
Список литературы
1. Барашков Г. К. Сравнительная биохимия водорослей. М., Пищевая пром-сть, 1972. 336 с.
2. Виноградова К. Л. Определитель водорослей дальневосточных морей СССР. Зеленые водоросли. Л: Наука, 1979. 147 с.
3. Водоросли морские, травы морские и продукты их переработки. Методы анализа. ГОСТ 26185-84. Введен 01.01.85. М.: Изд-во стандартов, 2004. 34 с.
4. Ивантер Э. В., Коросов А. В. Введение в количественную биологию. Петрозаводск: Изд-во ПетрГУ, 2003. 304 с.
5. Метод определения активности каталазы / М. А. Королюк, Л. И. Иванова, И. Г. Майорова, В. Е. Токарев // Лабораторное дело. 1988. № 1. С. 16-19.
6. Облучинская Е. Д. Сравнительное исследование бурых водорослей Баренцева моря // Прикладная биохимия и микробиология. 2008. Т. 44, № 3. С. 337-342.
7. Перестенко Л. П. Водоросли залива Петра Великого. Л.: Наука, 1980. 231 с.
8. Растения и лишайники Мурманского побережья Баренцева моря (полевой атлас) / Е. Ф. Марковская, С. В. Малавенда, И. В. Рыжик, Л. А. Сергиенко, А. В. Сонина, А. А. Стародубцева, Г. М. Воскобойников. Петрозаводск: Изд-во ПетрГУ, 2016. 191 с. URL: http://elibrary.petrsu.ru/books/27455
9. Сиренко Л. А., Сакевич А. И., Осипович Л. Ф. Методы физиолого-биохимического исследования водорослей в гидробиологической практике. Киев: Наук. думка, 1975. 247 с.
10. Шахматова О. А., Мильчакова Н. А. Активность каталазы черноморских видов Cystoseira C. Ag. в различных экологических условиях // Альгология. 2009. Т. 19, № 1. С. 34-4б.
11. Шошина Е. В., Аверинцева С. Г. Распределение водорослей в губе Ярнышной Баренцева моря // Гидробиологические исследования в заливах и бухтах северных морей России. Апатиты: Изд-во КНЦ РАН, 1994. С. 38-б1.
12. A concise review of the brown macroalga Ascophyllum nodosum (Linnaeus) Le Jolis / L. Pereira, L. Morrison, P. S. Shukla, A. T. Critchley // J. Appl. Phycol. 2020. Vol. 32. P. 35б1-3584. URL: https://doi.org/10.1007/s 10811 -020-0224б-б
13. Characteristics of polyphenolic content in brown algae of the Pacific Coast of Russia / N. M. Aminina, E. P. Karaulova, T. I. Vishnevskaya, E. V. Yakush, Yeon-Kye Kim, Ki-Ho Nam, Kwang-Tae Son // Molecules. 2020. Vol. 25, № 17. P. 3909. URL: https://doi.org/10.3390/molecules25173909
14. Climate change stimulates the growth of the intertidal macroalgae Ascophyllum nodosum near the northern distribution limit / N. Marba, D. Krause-Jensen, B. Olesen, P. B. Christensen, A. Merzouk, J. Rodrigues, S. Wegeberg, R. T. Wilce // Ambio. 2017. Vol. 46. P. 119-131.
15. Deckert R. J., Garbary D. J. Ascophyllum and its symbionts. VIII. Interactions among Ascophyllum nodosum (Phaeophyceae), Mycophycias ascophylli (Ascomycetes) and Elachista fucicola (Phaeophyceae) // Algae. 2005. Vol. 20, № 4. P. 363-368.
16. Dunn A. E., Dobberfuhl D. R., Casamatta D. A. A survey of algal epiphytes from Vallisneria americana Michx. (Hydrocharitaceae) in the Lower St. Johns River, Florida // Southeastern Naturalist. 2008. Vol. 7, № 2. P. 229-244.
17. Filion-Myklebust C., Norton T. Epidermis shedding in the brown seaweed Ascophyllum nodosum (L.) Le Jolis and its ecological significance // Mar. Biol. Lett. 1981. Vol. 2. P. 45-51.
18. Garbary D., Deckert R. Three part harmony - Ascophyllum and its symbionts // Symbiosis: Mechanisms and model systems. Kluwer, Dordrecht, the Netherlands, 2001. P. 309-321. DOI: 10.1007/0-306-48173-1_19
19. Garbary D., Burke J., Tian L. The Ascophyllum/Polysiphonia/Mycosphaerella symbiosis. II. Aspects of the ecology and distribution of Polysiphonia lanosa in Nova Scotia // Bot. Mar. 1991. Vol. 34. P. 391- 401.
20. Garbary D. J., Deckert R. J., Hubbard C. B. Ascophyllum and its symbionts. VII. Three-way interactions among Ascophyllum nodosum (Phaeophyceae), Mycophycias ascophylli (Ascomycetes) and Vertebrata lanosa (Rhodophyta) // Algae. 2005. Vol. 20, № 4. P. 353-361.
21. Halat L., Galway M. E., Garbary D. J. Cell wall structural changes lead to separation and shedding of biofouled epidermal cell wall layers by the brown alga Ascophyllum nodosum // Protoplasma. 2020. Vol. 257, № 5. P. 1319-1331.
22. Kraberg A. C., Norton T. A. Effect of epiphytism on reproductive and vegetative lateral formation in the brown, intertidal seaweed Ascophyllum nodosum (Phaeophyceae) // Phycol. Res. 2007. Vol. 55, № 1. P. 17-24.
23. Longtin C. M., Scrosati R. Distribution of algal epiphytes across environmental gradient scales: intertidal elevation, host canopies, and host fronds // J. Phycol. 2009. Vol. 45, № 4. P. 820-827. URL: https://doi.org/: 10.1111/j.1529-8817.2009.00710.x
24. Pearson G., Evans L. Settlement and survival of Polysiphonia lanosa (Ceramiales) spores on Ascophyllum nodosum and Fucus vesiculosus (Fucales) // J. Phycol. 1990. Vol. 26. P. 597- 603.
25. Seely G. R., Duncan M. J., Vidaver W. E. Preparative and analytical extraction of pigments from brown algae with dimethyl sulfoxide // Mar. Biol. 1972. Vol. 12. P. 184-188. URL: https://doi.org/: 10.1007/bf00350754
References
1. Barashkov G. K. Sravnitel'naya biokhimiya vodorosley [Comparative biochemistry of algae]. Moscow, Food industry, 1972, 336 p. (In Russ.).
2. Vinogradova K. L. Opredelitel' vodorosley dal'nevostochnykh morey SSSR. Zelenye vodorosli [Key to algae of the Far Eastern seas of the USSR. Green algae]. Leningrad, Nauka, 1979, 147 p. (In Russ.).
3. Vodorosli morskikh, travy morskie i produkty ikh pererabotki. Metody analiza. GOST 26185-84. Vveden 01.01.85 [Seaweeds, sea grasses and products of their processing. Analysis methods. GOST 26185-84. Introduced 01.01.85]. Moscow, Publ. house of standards, 2004, 34 p. (In Russ.).
4. Ivanter E. V., Korosov A. V. Vvedenie v kolichestvennuyu biologiyu [Introduction to quantitative biology]. Petrozavodsk, Publ. PetrGU, 2003, 304 p. (In Russ.).
5. Korolyuk M. A., Ivanova L. I., Mayorova I. G., Tokarev V. T. Metod opredeleniya aktivnosti katalazy [Method for determining the activity of catalase]. Laboratornoe delo [Laboratory business], 1988, No. 1, pp. 16-19 (In Russ.).
6. Obluchinskaya E. D. Sravnitel'noe issledovanie burykh vodorosley Barentseva morya [Comparative study of brown algae in the Barents Sea]. Prikladnaya biokhimiya i mikrobiologiya [Applied Biochemistry and Microbiology], 2008, Vol. 44, No. 3, pp. 337-342 (In Russ.).
7. Perestenko L. P. Vodorosli zaliva Petra Velikogo [Algae of Peter the Great Bay]. Leningrad, Nauka, 1980, 231 p. (In Russ.).
8. Markovskaya E. F., Malavenda S. V., Ryzhik I. V., Sergienko L. A., Sonina A. V., Starodubtseva A. A., Voskoboynikov G. M. Rasteniya i lishayniki Murmanskogo poberezh 'ya Barentseva morya (polevoy atlas) [Plants and lichens of the Murmansk coast of the Barents Sea (field atlas)]. Petrozavodsk, Publ. PetrGU, 2015, 191 p. (In Russ.). Available at: http://elibrary.petrsu.ru/books/27455
9. Sirenko L. A., Sakevich A. I., Osipovich L. F. Metody fiziologo-biokhimicheskogo issledovaniya vodorosley v gidrobiologicheskoy praktike [Methods of physiological and biochemical study of algae in hydrobiological practice]. Kiev, Naukova dumka, 1975, 247 p. (In Russ.).
10. Shakhmatova O. A., Milchakova N. A. Aktivnost' katalazy chernomorskikh vidov Cystoseira C. Ag. v razlichnykh ekologicheskikh usloviyakh [Catalase activity of the Black Sea species Cystoseira C. Ag. in various environmental conditions]. Algologia [Algology], 2009, Vol. 9, No. 1, pp. 34-46 (In Russ.).
11. Shoshina E. V., Averintseva S. G. Raspredelenie vodorosley v gube Yarnyshnoy Barentseva morya [Distribution of algae in the Yarnyshnaya Bay of the Barents Sea]. Gidrobiologicheskie issledovaniya v zalivakh i bukhtakh severnykh morey Rossii [Hydrobiological research in the bays and bays of the northern seas of Russia]. Apatity, Publ. KSC RAS, 1994, pp. 38-61 (In Russ.)
12. Pereira L., Morrison L., Shukla P. S., Critchley A. T. A concise review of the brown macroalga Ascophyllum nodosum (Linnaeus) Le Jolis. J. Appl. Phycol., 2020, Vol. 32, pp. 3561-3584. Available at: https://doi.org/10.1007/s 10811 -020-02246-6
13. Aminina N. M., Karaulova E. P., Vishnevskaya T. I., Yakush E. V., Yeon-Kye Kim, Ki-Ho Nam, Kwang-Tae Son. Characteristics of polyphenolic content in brown algae of the Pacific Coast of Russia. Molecules, 2020, Vol. 25, No. 17, pp. 3909. Available at: https://doi.org/10.3390/molecules25173909
14. Marba N., Krause-Jensen D., Olesen B., Christensen P. B., Merzouk A., Rodrigues J., Wegeberg S., Wilce R. T. Climate change stimulates the growth of the intertidal macroalgae Ascophyllum nodosum near the northern distribution limit. Ambio, 2017, Vol. 46, pp. 119-131.
15. Deckert R. J., Garbary D. J. Ascophyllum and its symbionts. VIII. Interactions among Ascophyllum nodosum (Phaeophyceae), Mycophycias ascophylli (Ascomycetes) and Elachista fucicola (Phaeophyceae). Algae, 2005, Vol. 20, No. 4, pp. 363-368.
16. Dunn A. E., Dobberfuhl D. R., Casamatta D. A. A survey of algal epiphytes from Vallisneria americana Michx. (Hydrocharitaceae) in the Lower St. Johns River, Florida. Southeastern Naturalist, 2008, Vol. 7, No. 2, pp. 229-244.
17. Filion-Myklebust C., Norton T. Epidermis shedding in the brown seaweed Ascophyllum nodosum (L.) Le Jolis and its ecological significance. Mar. Biol. Lett., 1981, Vol. 2, pp. 45- 51.
18. Garbary D., Deckert R. Three part harmony - Ascophyllum and its symbionts. Symbiosis: Mechanisms and model systems. Kluwer, Dordrecht, the Netherlands, 2001, pp. 309-321. DOI: 10.1007/0-306-48173-1_19
19. Garbary D., Burke J., Tian L. The Ascophyllum/Polysiphonia/Mycosphaerella symbiosis. II. Aspects of the ecology and distribution of Polysiphonia lanosa in Nova Scotia. Bot. Mar., 1991, Vol. 34, pp. 391- 401.
20. Garbary D. J., Deckert R. J., Hubbard C. B. Ascophyllum and its symbionts. VII. Three-way interactions among Ascophyllum nodosum (Phaeophyceae), Mycophycias ascophylli (Ascomycetes) and Vertebrata lanosa (Rhodophyta). Algae, 2005, Vol. 20, No. 4, pp. 353-361.
21. Halat L., Galway M. E., Garbary D. J. Cell wall structural changes lead to separation and shedding of biofouled epidermal cell wall layers by the brown alga Ascophyllum nodosum. Protoplasma, 2020, Vol. 257, No. 5, pp. 1319-1331.
22. Kraberg A. C., Norton T. A. Effect of epiphytism on reproductive and vegetative lateral formation in the brown, intertidal seaweed Ascophyllum nodosum (Phaeophyceae). Phycol. Res., 2007, Vol. 55, No. 1, pp. 17-24.
23. Longtin C. M., Scrosati R. Distribution of algal epiphytes across environmental gradient scales: intertidal elevation, host canopies, and host fronds. J. Phycol., 2009, Vol. 45, No. 4, pp. 820-827. Available at: https://doi.org/: 10.1111/j.1529-8817.2009.00710.x
24. Pearson G., Evans L. Settlement and survival of Polysiphonia lanosa (Ceramiales) spores on Ascophyllum nodosum and Fucus vesiculosus (Fucales). J. Phycol., 1990, Vol. 26, pp. 597- 603.
25. Seely G. R., Duncan M. J., Vidaver W. E. Preparative and analytical extraction of pigments from brown algae with dimethyl sulfoxide. Mar. Biol., 1972, Vol. 12, pp. 184-188. Available at: https://doi.org/: 10.1007/bf00350754
Информация об авторах
Алексей Максимович Нерезенко - студент, https://orcid.org/.0009-0005-4560-3571 Софья Александровна Тупицына - студент, https://orcid.org/0009-0003-3131-6411 Малавенда Светлана Владимировна - кандидат биологических наук, старший научный сотрудник, https://orcid.org/ 0000-0002-8314-3255
Инна Валерьевна Рыжик - кандидат биологических наук, старший научный сотрудник, https://orcid.org/ 0000-0003-3874-2379
Information about the authors
Alexey M. Nerezenko - student, https://orcid.org/0009-0005-4560-3571 Sofia A. Tupitsyna - student, https://orcid.org/0009-0003-3131-6411
Svetlana V. Malavenda - PhD (Biology), Senior Researcher, https://orcid.org/0000-0002-8314-3255 Inna V. Ryzhik - PhD (Biology), Senior Researcher, https://orcid.org/0000-0003-3874-2379
Статья поступила в редакцию 02.05.2024; одобрена после рецензирования 17.05.2024; принята к публикации 23.05.2024. The article was submitted 02.05.2024; approved after reviewing 17.05.2024; accepted for publication 23.05.2024.
