CC BY
2УДК 577.472 Методические аспекты исследования гидросферы
ВАК 03.02.10 (приборы, моделирование и пр.)
Динамика фотосинтетических параметров фитопланктона Черного моря при воздействии меди в экотоксикологическом эксперименте
Dynamics of photosynthetic parameters of Black Sea phytoplankton under the influence of copper in an ecotoxicological experiment
Мошаров С.А.1' 2, Корсак М.Н.2 Sergey A. Mosharov1' 2, Mikhail N. Korsak2
1 Институт океанологии им. П.П. Ширшова РАН (Москва, Россия)
2Московский государственный технический университет им. Н.Э. Баумана
(Москва, Россия)
Оценка и прогнозирование экологических последствий антропогенного загрязнения морской среды является актуальной задачей и требует эффективных методов. Критические условия для фитопланктона считаются таковыми и для экосистемы в целом. Представлены результаты применения флуоресцентного метода для оценки изменчивости фотосинтетических параметров черноморского фитопланктона под воздействием меди в экотоксикологическом эксперименте. Показано, что время проявления токсического эффекта меди на фотосинтетические параметры для разных ее концентраций различается.
Ключевые слова: экотоксикологический эксперимент; фитопланктон; фотосинтетическая способность; медь; активная флуоресценция.
Введение
Воздействие различных внешних негативных факторов на морские экосистемы происходит на разных уровнях (от клетки до экосистемы в целом). Оценка и прогнозирование экологических последствий антропогенного загрязнения морской среды является актуальной задачей и требует эффективных методов. Степень воздействия негативных факторов на экологические процессы и в целом на состояние экосистем зависит от стадии сезонной сукцессии, на которой находится сообщество (Phillips et al., 1998). При оценке экономического ущерба вследствие аварийных загрязнений окружающей среды, а также при выработке рекомендаций по определению экологически наиболее благоприятных периодов для антропогенной активности необходимо иметь информацию о периодах наибольшей уязвимости экосистем и отдельных компонентов.
© Мошаров С.А., Корсак М.Н., 2023
Опасность загрязнения водоемов токсическими веществами заключается в том, что нарушается сбалансированность процессов синтеза и деструкции органического вещества и возникает реальный риск снижения устойчивости экосистемы до критического уровня, при котором даже небольшое дополнительное негативное воздействие может привести к необратимой деградации рассматриваемых систем (Домнин и др., 2005). Под критическими условиями воздействия понимают пороговые уровни загрязняющих веществ, которые не вызывают необратимые изменения в функционировании важнейших компонентов экосистемы. При увеличении концентрации токсикантов выше критической происходят необратимые изменения и деградация планктонного сообщества.
Среди основных компонентов морского биоценоза, определяющих стабильность экосистемы, выделяется фитопланктон, как основной первичный продуцент органического вещества, от которого зависит обеспеченность пищей всех последующих звеньев пищевой цепи. Критические условия для фитопланктона считаются таковыми и для экосистемы в целом. Таким образом, в качестве «мишени» воздействия наиболее показательным будет процесс первичной продукции, который, во-первых, достаточно чувствителен к негативному воздействию токсикантов, во-вторых, методически хорошо воспроизводим. Для оценки устойчивости природных сообществ фитопланктона к негативным факторам используют краткосрочный экотоксикологический эксперимент, основанный на количественной оценке реакции фитопланктона на различные концентрации токсиканта (Korsak et al., 1992; Даллакян и др., 2002). Такой эксперимент включает в себя определение реакции фитопланктона (фотосинтетической активности) на воздействие различных концентраций токсиканта и установление критического уровня. Эксперименты проводятся с природным фитопланктоном в микрокосмах по схеме «доза-эффект». Цель эксперимента - не абсолютная оценка токсичности вещества, а сравнение реакций фитопланктона на одно и то же негативное воздействие. Сравнение откликов реакции фитопланктона на воздействие токсических концентраций загрязняющих веществ на различных стадиях сукцессии позволяет установить наиболее уязвимые периоды (Даллакян и др., 1999). При проведении краткосрочных экспериментов по схеме «доза-эффект» снимаются требования по адекватности экспериментальных условий природным (Лифшиц, Корсак, 1988). В качестве стрессового фактора в подобных экотоксикологических экспериментах часто используют медь, что обусловлено особенностями биологического действия. Медь является важным микроэлементом, который в малых дозах критически необходим для многих метаболических и физиологических процессов у автотрофных организмов, в том числе и фитопланктона (Linder, 1991). При высокой концентрации медь становится потенциальным токсикантом (Fernandes, Henriques, 1991). Медь (при концентрации выше 1 мкМ) может стать ингибитором фотосинтетического электронного транспорта, приводить к деградации внутренней структуры хлоропласта и уменьшению содержания пигмента (Ouzounidou, 1994).
Экспериментальные оценки воздействия меди на функциональную активность фитопланктона в большинстве случаев проводятся стандартным инкубационным методом, при котором изменение скорости первичной продукции (по радиоуглеродной методике) определяется по окончании экспозиции (обычно 24 ч) (Nalewajko et al., 1997; Даллакян и др., 2002; Мошаров и др., 2013). Подобный подход имеет существенное ограничение для интерпретации результатов с целью оценки экотоксикологических эффектов. При стандартном методе мы получаем итоговые (для каждого варианта концентрации токсиканта) изменения скорости первичной продукции за период экспозиции. Проведение более частых измерений радиоуглеродным методом в ходе экспозиции практически сложно выполнить. Кроме того, результаты измерений в силу
методических особенностей доступны через значительное время и не могут обеспечить текущий мониторинг процесса воздействия токсиканта на активность фитопланктона.
Применение для этих целей метода активной флуоресценции значительно повышает эффективность экотоксикологических экспериментов по изменчивости фотосинтетической активности фитопланктона. Данный метод позволяет практически мгновенно в небольшом объеме подпробы измерять параметры состояния и активности фитопланктона с определенной периодичностью, что обеспечивает оценку динамики изменчивости в реальном времени и позволяет определять необходимую длительность эксперимента. Помимо активности продукционного процесса, данный метод позволяет отслеживать также динамику концентрации хлорофилла и потенциальную фотосинтетическую активность. При этом окончание экспозиции будет определяться исходя из текущих результатов, т.е. при достижении минимального уровня измеряемого параметра в каждом варианте.
Целью данной работы была оценка динамики изменчивости фотосинтетической активности и параметров состояния фитопланктона под влиянием различных концентраций меди в ходе экотоксикологических экспериментов с использованием метода активной флуоресценции.
Материалы и методы
Эксперименты были выполнены с пробами фитопланктона, собранными в Голубой бухте в северо-восточной части Черного моря в сентябре 2023 г. Проба была разделена на шесть подпроб объемом 50 мл, в пять из которых был добавлен раствор CuSO4 до конечной концентрации 10, 100, 200 и 500 мкг Cu/л. Пятая подпроба была контрольной. Пробы были помещены в фитоинкубатор с индивидуальной светодиодной подсветкой для каждого экспериментального флакона, что обеспечивало идентичность светового потока для каждой подпробы. Температура в инкубаторе соответствовала температуре морской воды в месте отбора пробы и поддерживалась с помощью охладителя Hailea-130. Измерение фотосинтетической способности фитопланктона в ходе эксперимента проводили флуоресцентным методом, измеряя активную флуоресценцию Хл а в исходной пробе, через 0,5 часа и далее через час до стабилизации показателей.
Активную флуоресценцию Хл а измеряли с помощью флуориметра WATER-PAM-II (Walz, Германия). Измеряли минимальную (F0) и максимальную (Fm) флуоресценцию образцов. Максимальная квантовая эффективность ФС11 (Fv/Fm) рассчитывалась по формуле (Krause and Weis, 1991):
Fv/Fm = (Fm - F0)/Fm. (1)
Значение Fv/Fm указывает на потенциальную фотосинтетическую способность фитопланктона.
Измерение активной флуоресценции клеток фитопланктона после световой адаптации при уровне освещенности Е позволяет рассчитать эффективный квантовый выход PSII (AF/Fm') (Genty et al., 1989):
AF/Fm' = (Fm' - Ft)/ Fm', (2)
где Fm' - максимальная флуоресценция светоадаптированных клеток; Ft - выход флуоресценции светоадаптированных клеток.
Значение rETR при определенном уровне освещенности рассчитывается как:
rETR = AF/Fm' х E х 0,5, (3)
где E - уровень актиничного света (моль фотонов/м2 в сек), а коэффициент 0,5 предназначен для поправки на разделение фотонов между PSI и PSII (Lippemeier et al., 1999; Schreiber, 2004).
Для оценки динамики фотосинтетической способности фитопланктона в экотоксикологическом эксперименте использовались следующие параметры: F0 -минимальная флуоресценция (показатель концентрации Хл а - активной части биомассы фитопланктона), Fv/Fm - максимальная квантовая эффективность фотосистемы II (показатель потенциальной фотосинтетической активности фитопланктона) и rETR -относительная скорость электронного транспорта в фотосистеме II (показатель фотосинтетической активности при текущей освещенности). Величина rETR рассматривается как аналог первичной продукции, характеризуя световые процессы фотосинтеза (Mosharov et al., 2019).
Результаты и обсуждение
Изменения величины F0 в первый час эксперимента были разнонаправлены для разных вариантов концентраций меди (рис. 1). При концентрации 100 мкг Cu/л значение F0 было на 16% ниже контроля, тогда как при концентрации 50 мкг Cu/л, наоборот, на 20% выше контроля. При высоких концентрациях меди (200 и 500 мкг Cu/л) в первые полчаса изменений F0 не наблюдалось, но через час после начала действия меди F0 резко снизилась на 20%, а на второй час достигла уровня 60% от контроля и оставалось на этом уровне до конца эксперимента (7 часов от начала). При более низких концентрациях меди снижение величины F0 наблюдалось на второй (при 50 и 100 мкг Cu/л) либо на третий (при 10 мкг Cu/л) час от начала эксперимента. Максимальным снижение F0 при этих концентрациях было на четвертый час эксперимента (до 20-35% от контроля). На пятый час произошло увеличение значений F0 при концентрациях 10, 50 и 100 мкг Cu/л, а на седьмой час - вновь небольшое снижение. Через семь часов воздействия меди снижение параметра F0 относительно контроля было пропорциональным концентрации меди (рис. 1).
Часы
Рис. 1. Изменение величины минимальной флуоресценции Fo (показателя концентрации Хл а -активной части биомассы фитопланктона) при разных концентрациях меди в ходе экотоксикологического эксперимента
Величина Fv/Fm при концентрации меди 50 мкг Cu/л через полчаса после начала воздействия меди увеличилась на 10% относительно контроля и оставалась выше контроля в течение двух часов (рис. 2). Затем в последующие пять часов варьировала на уровне контроля. Аналогичная вариация наблюдалась для Fv/F m при концентрации меди
114
10 мкг ^/л. При концентрации меди 100 и 500 мкг ^/л величина Fv/Fm сохранялась на уровне контроля, а затем плавно снижалась до 70% от контроля через 4 часа после начала эксперимента в первом случае и до 46% от контроля через 6 часов после начала эксперимента во втором случае. При концентрации 200 мкг ^/л снижение величины Fv/Fm на 15% от контроля происходило уже через час после начала воздействия меди и продолжалось три часа, достигнув минимального уровня 58%, не изменяясь до конца эксперимента.
120% 100% 1
к ^
£ 80% х о
55 60%
2?
| 40% "г?
и.
20% 0%
012345678 Часы
Рис. 2. Изменение максимальной квантовой эффективности Fv/Fm (показателя потенциальной фотосинтетической активности фитопланктона) при разных концентрациях меди в ходе
экотоксикологического эксперимента
Величина rETR при концентрациях 10, 50 и 100 мкг Си/л в первые два часа эксперимента не отличалась от контроля, тогда как при концентрациях 200 и 500 мкг Си/л в этот период наблюдалось резкое снижение значений до 60% от контроля (рис. 3). При дальнейшем воздействии меди (до конца эксперимента) снижение rETR было пропорционально концентрации меди в каждом варианте. В конце эксперимента уровень снижения rETR при концентрации 10 и 50 мкг Си/л составил 10% (относительно контроля), при концентрации 100 мкг Си/л - 23%, при концентрации 200 и 500 мкг Си/л - 64%.
120%
100%
о а
о
ЧР (Г*
80%
60%
а- 40%
20%
0%
4
Часы
Конц. Си, мкг/л
0 10 50 100 200 500
0
1
2
3
5
6
7
8
Рис. 3. Изменение относительной скорости электронного транспорта в фотосистеме II гБТЯ (показателя фотосинтетической активности при текущей освещенности) при разных концентрациях меди в ходе экотоксикологического эксперимента
Таким образом, применение флуоресцентного метода при исследовании динамики параметров фотосинтетической активности фитопланктона позволило определить временные периоды наиболее значительных реакций фитопланктона на воздействия тяжелого металла меди. Параметры фотосинтетической активности (потенциальная фотосинтетическая способность Fv/Fm и реальная фотосинтетическая активность rETR) при низких концентрациях меди (10 и 50 мкг Cu/л) отличались от контроля незначительно в течение всего эксперимента длительностью 7 часов. При умеренной концентрации меди 100 мкг Cu/л эти параметры не изменялись в первые два часа, но снижались на 25-30% относительно контроля в последующий период. В наибольшей степени различия потенциальных и реальных (при текущем уровне освещенности) активностей фитопланктона наблюдались в вариантах с концентрацией меди 200 и 500 мкг Cu/л. Потенциальная фотосинтетическая способность плавно снижалась в течение первых 4-6 часов до минимального для эксперимента уровня 46-58% от контроля. Реальная фотосинтетическая активность резко снижалась в первые два часа до минимального для эксперимента уровня 60% от контроля и оставалась на этом уровне до конца эксперимента.
Результаты эксперимента показывают, что время проявления токсического эффекта меди на фотосинтетические параметры для разных ее концентраций различается - от менее чем получаса при больших концентрациях меди до двух часов при малых концентрациях. При этом при малых концентрациях и потенциальная фотосинтетическая способность, и реальная фотосинтетическая активность варьировали в ходе эксперимента на уровне контроля, в том числе и с небольшим его превышением. Небольшой стимулирующий эффект низких концентраций меди обусловлен особенностями биологического действия этого микроэлемента. Как было отмечено во введении, в малых дозах медь критически важна для автотрофных организмов.
Одним из практических выводов данного эксперимента является возможность определять для разных условий (состав фитопланктона, биологический сезон, район Мирового океана) минимально необходимое время для получения экотоксикологического эффекта воздействия потенциальных токсикантов на фотосинтетические параметры (включая и первичную продукцию).
Материал для исследования был получен в рамках государственного задания Института океанологии им. П.П. Ширшова РАН № FMWE-2021-0009.
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов, требующего раскрытия в данной статье.
Список литературы
1. Даллакян Г.А., Корсак М.Н., Мошаров С.А. Влияние меди на продукционные процессы в Балтийском море // Вестн. МГУ. Сер. 16. Биология. 2002. №1. С. 42-45.
2. Даллакян Г.А., Корсак М.Н., Мошаров С.А. Экотоксикологические эксперименты на Учинском водохранилище // Вестн. МГУ. Сер. 16. Биология. 1999. №2.С. 31-35.
3. Домнин С.Г., Корсак М.Н., Мошаров С.А. К проблеме оценки устойчивости планктонного сообщества к негативным воздействиям // Экология. 2005. №4. С. 294-299.
4. Лифшиц А.В., Корсак М.Н. Эколого-токсикологическое зондирование морской пелагиали // Гидробиол. журн. 1988. Т. 24, №6. С. 58-62.
5. Мошаров С.А., Корсак М.Н., Кроленко М.И. Экотоксикологический мониторинг арктических морей // Безопасность в техносфере. 2013. №47. С. 3-7.
6. Fernandes J.C., HenriquesF.S. Biochemical, physiological and structural effects of excess copper in plants // Botanical Review. 1991. V. 57. Р. 246-273. DOI: https://doi.org/10.1007/BF02858564
7. Genty B., Briantais J.-M., Baker N.R. The relationship between the quantum yield of photosynthetic electron transport and quenching of chlorophyll fluorescence // Biochimica et Biophysica Acta. 1989. V. 990. P. 87-92. DOI: https://doi.org/10.1016/S0304-4165(89)80016-9
8. KorsakM.N., Whitledge T.E., Kudryavtsev V.M., Mamaeva N. V. Investigation of negative effects and critical concentrations of some toxic substanses on the plankton community // Nagel P.A. ^d.). Results of the
Third Joint US-USSR Bering and Chukchi Seas Expedi tion (BERPAC) Summer 1988. - Washington D.C., U.S. Fish and Wildlife Service, 1992. - Р. 357-363.
9. Krause G. H., Weis E. Chlorophyll fluorescence and photosynthesis: The basics // Annual Review of Plant Physiology and Plant Molecular Biology. 1991. V. 42. P. 313-349. DOI: https://doi.org/10.1146/annurev.pp.42.060191.001525
10. Linder M.C. Biochemistry of Copper. - New York: Plenum Press, 1991. - 526 p. DOI: https://doi.org/10.1007/978-1-4757-9432-8
11. Lippemeier S., Harting P., Colijn F. Direct impact of silicate on the photosynthetic performance of the diatom Thalassiosira weissflogii assessed by on- and offline PAM fluorescence measurements // J. Plankton Res. 1999. V. 21. P. 269-283. DOI: https://doi.org/10.1093/plankt/2L2.269
12. Mosharov S. A., Sergeeva V. M., Kremenetskiy V. V., Sazhin A. F., Stepanova S. V. Assessment of phytoplankton photosynthetic efficiency based on measurement of fluorescence parameters and radiocarbon uptake in the Kara Sea // Estuarine, Coastal and Shelf Science. 2019. V. 218. P. 59-69. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ecss.2018.12.004
13. Nalewajko C., Colman B., Olaveson M. Effects of pH on growth, photosynthesis, respiration, and copper tolerance of three Scenedesmus strains // Environmental and Experimental Botany. 1997. V. 37. P. 153160. DOI: https://doi.org/10.1016/S0098-8472(96)01029-5
14. Ouzounidou G. Copper-induced changes on growth, metal content and photosynthetic function of Alyssum montanum L. plants // Environmental and Experimental Botany. 1994. V. 34. Р. 165-172. DOI: https://doi.org/10.1016/0098-8472(94)90035-3
15. Phillips B.M., Anderson B.S., Hunt J.W. Spatial and temporal variation in results of purple urchin (Strongylocentrotuspurpuratus) toxicity tests with zinc // Environ. Toxicology and Chemistry. 1998. V. 17, №3. P. 453-459. DOI: https://doi.org/10.1002/etc.5620170316
16. Schreiber U. Pulse amplitude (PAM) fluorometry and saturation pulse method: An overview // Papageorgiou G., Govindjee G. (eds.). Chlorophyll a Fluorescence: A Signature of Photosynthesis. Advances in Photosynthesis and Respiration Series. - Dordrecht (The Netherlands): Kluwer Academic Publishers, 2004. -P. 270-319. DOI: https://doi.org/10.1007/978-1-4020-3218-9_11
Статья поступила в редакцию 09.11.2023; после доработки: 07.12.2023; принята к публикации 12.12.2023
Сведения об авторах
Мошаров Сергей Александрович - к.б.н., доцент, ведущий научный сотрудник, Институт океанологии им. П.П. Ширшова РАН, Москва, Россия (Shirshov Institute of Oceanology, Russian Academy of Sciences, Moscow, Russia); Московский государственный технический университет им. Н.Э. Баумана, Москва, Россия (Bauman Moscow State Technical University, Moscow, Russia); sampost@list.ru; ORCID -http://orcid.org/0000-0002-0055-8982.
Корсак Михаил Николаевич - к.б.н., доцент, Московский государственный технический университет им. Н.Э. Баумана, Москва, Россия (Bauman Moscow State Technical University, Moscow, Russia); mkorsak@list.ru.
Корреспондентский адрес: 117997, Российская Федерация, Москва, Нахимовский проспект, 36.
Dynamics of photosynthetic parameters of Black Sea phytoplankton under the influence of copper in an ecotoxicological experiment
Sergey A. Mosharov1' 2, Mikhail N. Korsak2
1Shirshov Institute of Oceanology, Russian Academy of Sciences (Moscow, Russia) 2Bauman Moscow State Technical University (Moscow, Russia)
Assessing and predicting the environmental consequences of anthropogenic pollution of the marine environment is an urgent task and requires effective methods. Critical conditions for phytoplankton are considered to be critical for the ecosystem as a whole. The results of using the fluorescent method to assess the variability of photosynthetic parameters of Black Sea phytoplankton under the influence of copper in an ecotoxicological experiment are presented. It has been shown that the time of manifestation of the toxic effect of copper on photosynthetic parameters varies for different concentrations.
Keywords: ecotoxicological experiment; phytoplankton; photosynthetic capacity; copper; active fluorescence
References
1. Dallakyan G.A., Korsak M.N., Mosharov S.A. Ekotoksikologicheskie eksperimenty na Uchinskom vodohranilishche [Ecotoxicological experiments on the Uchinskoye reservoir]. Vestn. MGU. Ser. 16. Biologiya [Bulletin of Moscow State University. Ser. 16. Biology]. 1999. №2. P. 31-35. (in Russ.)
2. Dallakyan G.A., Korsak M.N., Mosharov S.A. Vliyanie medi na produkcionnye processy v Baltijskom more [The influence of copper on production processes in the Baltic Sea]. Vestn. MGU. Ser. 16. Biologiya [Bulletin of Moscow State University. Ser. 16. Biology]. 2002. №1. P. 42-45. (in Russ.)
3. Domnin S.G., Korsak M.N., Mosharov S.A. K probleme ocenki ustojchivosti planktonnogo soobshchestva k negativnym vozdejstviyam [On the problem of assessing the resistance of the plankton community to negative impacts]. Ekologiya [Ecology]. 2005. №4. P. 294-299. (in Russ.)
4. Fernandes J.C., Henriques F.S. Biochemical, physiological and structural effects of excess copper in plants. Botanical Review. 1991. V.57. Р. 246-273. DOI: https://doi.org/10.1007/BF02858564
5. Genty B., Briantais J.-M., Baker N.R. The relationship between the quantum yield of photosynthetic electron transport and quenching of chlorophyll fluorescence. Biochimica et Biophysica Acta. 1989. V.990. P. 8792. DOI: https://doi.org/10.1016/S0304-4165(89)80016-9
6. Korsak M.N., Whitledge T.E., Kudryavtsev V.M., Mamaeva N.V. Investigation of negative effects and critical concentrations of some toxic substanses on the plankton community. Nagel P.A. (ed.). Results of the Third Joint US-USSR Bering and Chukchi Seas Expedi tion (BERPAC) Summer 1988. U.S. Fish and Wildlife Service, Washington D.C., 1992. Р. 357-363.
7. Krause G. H., Weis E. Chlorophyll fluorescence and photosynthesis: The basics. Annual Review of Plant Physiology and Plant Molecular Biology. 1991. V.42. P. 313-349. DOI: https://doi.org/10.1146/annurev.pp.42.060191.001525
8. Lifshits A.V., Korsak M.N. Ekologo-toksikologicheskoe zondirovanie morskoj pelagiali [Ecological and toxicological sounding of the marine pelagic zone]. Gidrobiol. zhurn. [Hydrobiol. Magazine]. 1988. V.24. №6. P. 58-62. (in Russ.)
9. Linder M.C. Biochemistry of Copper. Plenum Press, New York, 1991. 526 p. DOI: https://doi.org/10.1007/978-1-4757-9432-8
10. Lippemeier S., Harting P., Colijn F. Direct impact of silicate on the photosynthetic performance of the diatom Thalassiosira weissflogii assessed by on- and offline PAM fluorescence measurements. J. Plankton Res. 1999. V.21. P. 269-283. DOI: https://doi.org/10.1093/plankt/21.2.269
11. Mosharov S. A., Sergeeva V. M., Kremenetskiy V. V., Sazhin A. F., Stepanova S. V. Assessment of phytoplankton photosynthetic efficiency based on measurement of fluorescence parameters and radiocarbon uptake in the Kara Sea. Estuarine, Coastal and Shelf Science. 2019. V.218. P. 59-69. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ecss.2018.12.004
12. Mosharov S.A., Korsak M.N., Krolenko M.I. Ekotoksikologicheskij monitoring arkticheskih morej [Ecotoxicological monitoring of the Arctic seas]. Bezopasnost' v tekhnosfere [Safety in the technosphere]. 2013. №47. P. 3-7. (in Russ.)
13. Nalewajko C., Colman B., Olaveson M. Effects of pH on growth, photosynthesis, respiration, and copper tolerance of three Scenedesmus strains. Environmental and Experimental Botany. 1997. V.37. P. 153-160. DOI: https://doi.org/10.1016/S0098-8472(96)01029-5
14. Ouzounidou G. Copper-induced changes on growth, metal content and photosynthetic function of Alyssum montanum L. plants. Environmental and Experimental Botany. 1994. V.34. Р. 165-172. DOI: https://doi.org/10.1016/0098-8472(94)90035-3
15. Phillips B.M., Anderson B.S., Hunt J.W. Spatial and temporal variation in results of purple urchin (Strongylocentrotus purpuratus) toxicity tests with zinc. Environ. Toxicology and Chemistry. 1998. V.17. №3. P. 453-459. DOI: https://doi.org/10.1002/etc.5620170316
16. Schreiber U. Pulse amplitude (PAM) fluorometry and saturation pulse method: An overview. Papageorgiou G., Govindjee G. (eds.). Chlorophyll a Fluorescence: A Signature of Photosynthesis. Advances in Photosynthesis and Respiration Series. Kluwer Academic Publishers, Dordrecht (The Netherlands), 2004. P. 270319. DOI: https://doi.org/10.1007/978-1-4020-3218-9_11
ССЫЛКА:
Мошаров С.А., Корсак М.Н. Динамика фотосинтетических параметров фитопланктона Черного моря при воздействии меди в экотоксикологическом эксперименте // Экология гидросферы. 2023. №2 (10). С. 111-118. URL: http://hydrosphere-ecology.ru/395
Mosharov S.A., Korsak M.N. Dynamics of photosynthetic parameters of Black Sea phytoplankton under the influence of copper in an ecotoxicological experiment. Hydrosphere Ecology. 2023. №2 (10). P. 111-118. URL: http://hydrosphere-ecology.ru/395
DOI - https://doi.org/10.33624/2587-9367-2023-2(10)-111-118 EDN - JFXMBM
