CC BY
132
УДК 591.5, 631.46
БИОЛОГИЧЕСКАЯ АКТИВНОСТЬ КОПРОЛИТОВ ДОЖДЕВЫХ ЧЕРВЕЙ
Н.В. Костина, Т.В. Богданова, М.М. Умаров
В модельном эксперименте оценивали важнейшие показатели биологической активности (дыхание, метаногенез, азотфиксацию, денитрификацию, численность и структуру микробного населения) в копролитах двух видов дождевых червей (подстилочного вида Lumbri-cus rubellus и почвенного Aporrectodea rosea) при их раздельном и совместном содержании, а также в дерново-подзолистой среднесуглинистой почве. Биологическая активность копроли-тов была достоверно выше, чем в почве, и различалась между видами червей.
Ключевые слова: дождевые черви, копролиты, биологическая активность почв.
Введение
Участие дождевых червей в процессах почвообразования и формировании физических и химических свойств почв — одна из традиционных тем биологии почв [3, 6, 11]. Тем не менее сведений об особенностях трансформации веществ в образуемых ими органоминеральных агрегатах (копролитах) сравнительно мало, хотя по своей суммарной массе они достаточно велики и должны учитываться при изучении почв [6].
Известно, что в копролитах микробиологическая активность более высокая по сравнению с окружающей почвой [2, 4]. Показано также, что в стенках ходов дождевых червей происходит повышение базального дыхания, возрастает содержание нитратов и ионов аммония, растворимого углерода, активность процессов нитрификации и денит-рификации [29, 32]. Согласно приблизительным расчетам [1, 27], с выделениями червей в почву поступает ежегодно несколько десятков (20—60) килограммов азота на гектар. В то же время имеются сведения о присутствии ассоциированных с кишечным трактом дождевых червей ^О-образую-щих бактерий и значительно более высокой, чем в почве, активности денитрификации [24]. Существуют противоречивые мнения как о наличии ни-трогеназной активности в содержимом кишечника дождевых червей [12, 17, 25, 31], так и об ее отсутствии [22].
Неоднозначность данных о скорости протекания основных процессов азотного цикла в пищеварительной системе и копролитах дождевых червей позволила предположить, что она зависит от соотношения углерода и азота в субстратах, потребляемых червями [13, 25]. В связи с этим целью настоящей работы являлось изучение в копролитах разных видов дождевых червей активности процессов трансформации азота (азотфиксации, нитрификации, денитрификации) и тесно связанных с ними процессов углеродного цикла (дыхания, ме-таногенеза).
Объекты и методы исследования
Объектами исследования служили два вида дождевых червей, относящихся к разным эколого-тро-фическим группам — подстилочный вид Lumbricus rubellus и почвенный Aporrectodea rosea, а также дерново-подзолистая среднесуглинистая почва под кислично-разнотравным ельником. Животных помещали в сосуды (диаметром 220 мм), заполненные просеянной через сито (3 мм) почвой — 3,5 кг, увлажненной до 60% от ПВ. В сосуды добавляли по 75 г предварительно измельченного и увлажненного листового опада липы, причем 30 г вносили на поверхность, а 45 г перемешивали с верхним слоем почвы. Дождевых червей размещали по сосудам следующим образом: представителей L. rubellus помещали по 7 особей (общая масса около 9 г) в каждый сосуд, A. rosea — по 22 особи (около 7 г). Кроме того, в одном из вариантов опыта червей обоих видов помещали в один сосуд — 4 особи L. rubellus и 10 A. rosea (около 6 г). Контроль 1 — сосуды с почвой, контроль 2 — почва с листовым опадом.
В ходе эксперимента в почве поддерживали постоянную влажность методом доведения сосудов до постоянной массы. Сосуды инкубировали при комнатной температуре в течение 90 сут. Образцы почвы и дрилосферы отбирали после окончания инкубационного эксперимента, а копролиты собирали с поверхности почвы по мере их накопления.
Повторность экспериментов для каждого варианта опыта (по сосудам) была 2-кратной, а по-вторность измерений биологической активности в почве, копролитах и кишечнике — 5-кратной.
Чтобы получить образцы кишечника, не содержащие почвенных частиц, животных помещали на сутки в чашки Петри со стерильным 1%-м агаром. Для выделения кишечника червей обездвиживали в дистиллированной воде при температуре 42°. Кишечник выделяли с помощью скальпеля и препаровальной иглы, рассекая мышечную ткань вдоль оси тела. Пищеварительную систему количественно извлекали, отмывая кишечник от целомической
жидкости стерильной водой. Использовали образцы кишечника с содержимым и стенки кишечника.
В почве, копролитах и кишечнике дождевых червей определяли активность процессов трансформации азота (активность азотфиксации, денитрифика-ции) и углерода (скорость эмиссии углекислого газа и метана) методами газовой хроматографии [9].
Для измерения эмиссии С02 брали навески коп-ролитов и почвы (2,5 г), помещали в пенициллино-вые флаконы объемом 13 мл, герметично закрывали резиновыми пробками с металлическими зажимами и инкубировали в термостате при температуре 28° в течение суток. Чтобы определить потенциальную эмиссию С02, к навеске добавляли 1 мл раствора глюкозы из расчета 2,5 мг глюкозы на 1 г почвы. Количество выделившегося углекислого газа измеряли на газовом хроматографе (М 3700-4) с детектором по теплопроводности.
Для определения эмиссии метана навески коп-ролитов и почвы помещали в пенициллиновые флаконы, закрывали резиновыми пробками с зажимами, продували аргоном и инкубировали в течение 7 сут. при температуре 28°. Эмиссию метана измеряли на газовом хроматографе Кристалл-2000 с пламенно-ионизационным детектором.
Измерение активности азотфиксации и денит-рификации проводили ацетиленовым методом в аэробных и анаэробных условиях. Для определения актуальной активности азотфиксации навески коп-ролитов (2 г) и образцы пищеварительного тракта (1—3 г) (с содержимым и без него) помещали во флаконы объемом 6 мл, а почву (5 г) — в пе-нициллиновые флаконы объемом 15 мл. Флаконы герметично закрывали резиновыми пробками с металлическими зажимами. Анаэробные условия создавали путем замещения воздуха во флаконах аргоном (Аг), затем вводили ацетилен из расчета 10% от объема газовой фазы. Флаконы инкубировали в течение 1 ч при температуре 28°, после чего измеряли количество выделившегося этилена на газовом хроматографе «Кристалл-2000» с пламенно-ионизационным детектором.
Актуальную и потенциальную денитрификацию измеряли в почве, копролитах и кишечнике дождевых червей. Навеску помещали в пенициллино-вый флакон, добавляли 4 мл дистиллированной воды, 1 мл раствора КЫ03 (0,4 г на 100 мл НО) и 2,5 мг глюкозы на 1 г субстрата. Актуальную де-нитрификацию определяли без дополнительного внесения воды, глюкозы и раствора КЫ03. Флаконы закрывали резиновыми пробками с зажимами, продували аргоном (по 20 с каждый), вводили ацетилен (по 1 мл во флакон) и инкубировали при температуре 28°. Через сутки измеряли концентрацию закиси азота (N0) на газовом хроматографе Крис-талл-2000 с детектором электронного захвата.
Численность бактерий и длину грибного мицелия в копролитах оценивали методом люминесцентной микроскопии с калькофлюором белым и
акридином оранжевым. Кроме того, длину мицелия, число грибных спор и бактерий определяли при прямом микроскопировании (микроскоп МЛ-4). Водно-почвенные суспензии (1:100) обрабатывали на низкочастотном диспергаторе типа УЗДН-1 (22 кГц, 0,44 А, 2 мин.) [9]. Микропипеткой наносили по 0,01 мл суспензии на обезжиренные предметные стекла и равномерно распределяли ее петлей. После полного высыхания капли препарат фиксировали легким нагреванием на пламени горелки. Для каждого образца готовили три препарата. Для подсчета бактерий препараты окрашивали раствором акридина оранжевого (1:10 000) в течение 2—3 мин., для учета спор и мицелия грибов — калькофлю-ором белым (1:10 000) в течение 15 мин. На каждом мазке просматривали по 50—100 полей зрения. Численность и таксономический состав азотфик-саторов в копролитах определяли методом посева на твердую питательную среду Эшби. Для более широкого учета микроорганизмов проводили посев на глюкозо-пептонно-дрожжевую среду (ГПД). Содержание общего азота и углерода в копролитах дождевых червей, а также в образцах почвы измеряли на CHNS-анализаторе (Elementar Analysensysteme GmbH VarioEL). Предварительно образцы доводили до воздушно-сухого состояния и растирали в агатовой ступке до пудры. Масса навески составляла 0,1 г.
Результаты и их обсуждение
С целью оценки влияния различных трофических групп дождевых червей на биологическую активность почв сравнивали активность процессов в дерново-подзолистой почве (контроль 1), почве с внесением опада (контроль 2), копролитах, стенках нор червей (дрилосфере) и в почве после трехмесячного пребывания в ней червей.
Эмиссия диоксида углерода (С02) из копро-литов в 3—5 раз превышала эмиссию из почвы обоих контрольных вариантов, а также из почвы после инкубации червей и дрилосферы (табл. 1). Можно полагать, что причиной увеличения уровня дыхания в копролитах является обогащение их доступными для микроорганизмов субстратами. Известно, что в копролитах в 2—5 раз выше численность целлюлозоразлагающих микроорганизмов, особенно у тех видов дождевых червей, которые обитают в подстилке [7]. Также известно, что селективный лизис клеток в пищеварительном тракте дождевых червей может стимулировать рост и размножение выживших микроорганизмов и увеличивать их активность [16]. В то же время достоверных различий в эмиссии углекислого газа из свежих копролитов разных видов дождевых червей нами не выявлено.
Внесение опада в почву (контроль 2) не привело к изменению уровня эмиссии углекислого газа из почвы (табл. 1). Несомненно, что в отсутствие
11 ВМУ, почвоведение. № 1
Таблица 1
Активность процессов трансформации азота и углерода в почве, дрилосфере и копролитах дождевых червей
Объект исследования Эмиссия углекислого газа, мкмоль СО2/г • ч Активность азотфиксации, нмоль С2Н4/г • ч Активность денитрификации, мкмоль N^/г • ч Эмиссия метана, мкмоль СН4/г • сут.
Почва (контроль 1) 0,215 ±0,014 0,059 ± 0,006 0,522 ± 0,051 0,071 ± 0,008
Почва + опад (контроль 2) 0,230 ± 0,017 0,082 ± 0,007 0,891 ± 0,096 0,074 ± 0,007
Копролиты A. rosea 0,972 ± 0,102 0,973 ± 0,110 0,751 ± 0,073 0,202 ± 0,018
Копролиты L. rubellus 0,971 ±0,115 0,951 ±0,094 0,749 ± 0,25 0,343 ± 0,029
Копролиты A. rosea и L. rubellus 0,992 ± 0,099 0,695 ± 0,072 0,574 ± 0,048 0,412 ± 0,038
Дрилосфера L. rubellus 0,198 ±0,016 0,105 ±0,013 0,336 ± 0,026 н/о
Почва после инкубации A. rosea 0,258 ± 0,021 0,178 ± 0,019 0,403 ± 0,038 н/о
Почва после инкубации L. rubellus 0,219 ± 0,025 0,167 ± 0,025 0,479 ± 0,050 н/о
Почва после инкубации A. rosea и L. rubellus 0,302 ± 0,029 0,204 ± 0,023 0,609 ± 0,054 н/о
беспозвоночных минерализация растительного опа-да замедлена. Эмиссия углекислого газа из почвы, которую в течение 3-х месяцев населяли дождевые черви, была несколько выше, чем из контрольных вариантов, что, вероятно, обусловлено наличием в ней «остаточных» копролитов, характеризующихся высоким уровнем дыхания.
Не отмечено увеличения эмиссии углекислого газа из стенок нор (дрилосферы) дождевых червей Ь. гыЬеПш по сравнению с контролем. В литературе имеются данные об увеличении численности бактерий в 3,5—10 раз и снижении длины грибного мицелия в 1,5—2 раза в дрилосфере ЬытЬпсыз 1ет-теъМъ [10, 20]. Кроме того, в стенках ходов дождевых червей Ь. 1егге$Ыъ за счет увеличения доступного углерода и азота в 2—4 раза было обнаружено повышение базального дыхания [32].
Активность азотфиксации в копролитах была выше в 11—16 раз по сравнению с почвой из контрольных вариантов и в 3—6 раз по сравнению с почвой после инкубации в ней червей и с дрило-сферой (табл. 1). В свежих копролитах, полученных при совместном содержании двух видов червей, активность азотфиксации была несколько ниже, чем в копролитах «монокультур» червей. Уровень азотфиксации в почве с червями примерно в 3 раза выше, чем в контрольных вариантах, причем различий во влиянии разных видов червей в этих образцах не обнаружено. Установлено незначительное увеличение нитрогеназной активности в дрилосфере Ь. гыЬеПыз по сравнению с контрольной почвой.
В литературе имеются сведения об усилении нитрогеназной активности в почве, где содержались дождевые черви, по сравнению с контрольными образцами [8, 12, 28, 31]. Кроме того, есть со-
общения об азотфиксации в кишечнике червей и о наличии азотфиксирующих микроорганизмов в составе кишечных микробных сообществ [8, 17]. Измерение актуальной азотфиксации в кишечнике исследуемых видов дождевых червей проводили как в кишечнике, наполненном содержимым, так и свободном от него. Установлено, что азотфиксация в кишечнике A. rosea почти на порядок выше, чем в кишечнике L. rubellus (рис. 1). Нитрогеназная активность в кишечнике A. rosea, наполненном содержимым, в 5 раз выше, чем на стенках пустого кишечника. Нами не обнаружено достоверных различий уровня актуальной азотфиксации, измеренной в аэробных и анаэробных условиях у этого вида дождевых червей. У L. rubellus азотфиксация в наполненном кишечнике была также выше, чем на стенках кишечника (рис. 2). Особо можно отметить, что у люмбрицид уровень азотфиксации в анаэробных
2,5 I-
Кишечник Стенки
с содержимым кишечника
^ Аэробно ^ Анаэробно
Рис. 1. Активность азотфиксации в кишечнике Aporrectodea rosea
роорганизмами наиболее благоприятным соотношением С/К обладают копролиты Ь. гыЬеПш и смешанной культуры червей.
Таблица 2
Содержание азота и углерода в почве и копролитах дождевых червей, содержащихся в среднесуглинистой дерново-подзолистой почве
Рис. 2. Активность азотфиксации в кишечнике Lumbricus rubellus
условиях в кишечнике как с содержимым, так и на его стенках достоверно не различался. При этом значения азотфиксации на стенках кишечника при измерении в анаэробных условиях были существенно выше (в 6 раз), чем в аэробных (рис. 2), что является следствием доминирования факультативно-анаэробных видов бактерий в пристеночном сообществе L. rubellus, на что указывают и другие исследователи [14, 23].
Максимальная активность денитрификации в почве обнаружена в контроле 2 — почве с внесением опада и не содержащей червей, а в дрилосфе-ре, наоборот, отмечена минимальная денитрифи-кация (табл. 1). Разные виды червей неоднозначно влияли на денитрификацию в почве: «монокультуры» не изменяли либо незначительно снижали ее активность, а в почве, где содержались оба вида, отмечено повышение активности. В копролитах в целом денитрификация была выше, чем в контроле 1 (без опада), а в копролитах, образованных двумя видами червей, она была сопоставима с контролем. В этой связи можно отметить, что имеются публикации, свидетельствующие о более высокой, чем в почве, активности денитрификации в содержимом пищеварительного тракта дождевых червей [21, 24].
Эмиссия метана из копролитов превышала уровень контроля (табл. 1). В копролитах «монокультур» разных видов червей активность метаногенеза мало различались, тогда как в копролитах животных при совместном содержании уровень метаногенеза был максимальным.
Содержание азота и углерода в копролитах дождевых червей было достоверно выше, чем в почве (табл. 2). Копролиты червей L. rubellus и смешанной культуры содержали больше азота и углерода по сравнению с копролитами A. rosea, что объясняется повышенной долей органического опада в копролитах L. rubellus. Однако можно полагать, что обогащение копролитов азотом происходит не только за счет опада, но и за счет азотфиксации. С точки зрения эффективности мобилизации азота мик-
Объект исследования Содержание азота, % Содержание углерода, % Соотношение С/N
Почва (контроль) 0,253 3,38 13,04
Копролиты A. rosea 0,292 5,08 17,40
Копролиты L. rubellus 0,386 7,21 18,68
Копролиты A. rosea и L. rubellus 0,355 6,79 19,13
Эти данные хорошо согласуются с имеющимися в литературе результатами об увеличении в копролитах содержания азота и уменьшении содержание углерода по сравнению с опадом [8, 26]. С другой стороны, по сравнению с почвой в них увеличивается количество органического углерода [33]. Очевидно, что в копролитах дождевых червей для микробного населения создаются условия, при которых рост и размножение будут происходить с наименьшими потерями азота.
В копролитах A. rosea и копролитах смешанных культур численность бактерий и длина грибного мицелия были достоверно выше, чем в контроле (табл. 3). В свежих копролитах люмбрицид наблюдалось увеличение численности бактерий. Однако различия при сравнении с почвой, в которую вносили опад, были недостоверны. Длина грибного мицелия, напротив, сократилась в копролитах люмбрицид на порядок по сравнению с контрольной почвой.
Таблица 3
Численность бактерий и длина грибного мицелия в копролитах дождевых червей, содержащихся в среднесуглинистой дерново-подзолистой почве
Объект исследования Численность бактерий, млрд кл./г Длина грибного мицелия, м/г
Почва (контроль) 1,8 ± 0,20 1050 ± 110
Почва + опад 3,2 ±0,16 2150 ± 130
Копролиты A. rosea 3,2 ± 0,25 1700 ± 110
Копролиты L. rubellus 3,8 ± 0,33 270 ± 40
Копролиты A. rosea и L. rubellus 2,8 ± 0,32 1800 ± 160
Из литературы известно, что в кишечнике люмбрицид происходит сильная дефрагментация мицелия, что может сказываться на его жизнеспособности [30]. Кроме того, кишечная жидкость, содер-
12 ВМУ, почвоведение, № 1
жащая метаболиты бактерий, может ингибировать прорастание спор некоторых грибов [5, 15]. Таким образом, снижение длины мицелия в копролитах L. rubellus может объясняться этими фактами. Соответственно черви L. rubellus сильно дестабилизируют структуру микробного комплекса в почве, элиминируя грибной мицелий и значительно увеличивая численность бактерий. Ранее в копролитах дождевых червей L. terrestris также было обнаружено снижение в 1,5—2 раза доли прорастающих гиф и увеличение количества бактериальных клеток [10, 20], и это позволяет полагать, что такое влияние на соотношение грибов и бактерий является общим для люмбрицид.
По данным посева на среды Эшби и ГПД, численность бактерий в копролитах L. rubellus также была выше, чем в контроле (рис. 3). В копролитах A. rosea численность бактерий, культивируемых на среде ГПД, была незначительно выше, чем в контроле, а выросших на среде Эшби достоверно не отличалась от контроля. Таким образом, методом посева подтверждаются данные, полученные методом прямой микроскопии, об увеличении численности бактерий в копролитах L. rubellus по сравнению с почвой.
В структуре комплекса азотфиксирующих микроорганизмов дерново-подзолистой среднесуглинис-той почвы преобладали бактерии родов Bacillus (39%) и Arthrobacter (19%), а также другие коринебакте-рии. В свежих копролитах структура существенно изменялась в сторону большего разнообразия за счет появления целлюлолитических микроорганизмов. В свежих копролитах L. rubellus доминировали акваспириллы (54%), что можно объяснить большей увлажненностью копролитов по сравнению с почвой. В свежих копролитах A. rosea также присутствовала значительная доля бактерий рода Aquaspiril-lum (18%) наряду с бациллами (26%) и бактериями порядка Myxococcales (20%). Увеличение доли цел-люлозоразлагающих бактерий и акваспирилл в коп-
Рис. 3. Численность бактерий в копролитах дождевых червей разных видов, содержащихся в среднесуглинистой дерново-подзолистой почве (метод посева)
ролитах и дрилосфере по сравнению с почвой — характерное изменение таксономической структуры микроорганизмов копролитов, отмечаемое в других работах [7, 32]. Олиготрофные бактерии и представители рода Cytophaga присутствовали в копролитах дождевых червей двух видов приблизительно в одинаковом количестве (5—6%). Структура комплекса микроорганизмов, выделенных из копролитов на среде ГПД, также существенно отличалась от структуры комплекса микроорганизмов, выделенных из контрольной почвы. В свежих копролитах A. rosea была обнаружена значительная доля целлюлолити-ческих микроорганизмов, представленных бактериями порядка Myxococcales (27%). В копролитах L. ru-bellus доля этих бактерий была значительно ниже (11%). Доля олиготрофов в копролитах L. rubellus была больше (28%), чем в копролитах A. rosea (9%). Характерной чертой микробного состава копроли-тов обоих видов дождевых червей было наличие вибрионов (15—20%) и Bacillus megaterium (8—9%). Известно, что в пристеночном сообществе кишечника дождевых червей преобладают бактерии семейств Enterobacteriacea и Vibrionaceae [14], поэтому в коп-ролиты могут попадать их представители, что и было нами подтверждено.
Выводы
Результаты проведенных экспериментов свидетельствуют о том, что в копролитах дождевых червей создаются условия, благоприятные для развития лишь некоторых групп микроорганизмов. В частности, за счет повышения содержания аммонийного и нитратного азота, легкодоступных органических веществ в копролитах возрастает доля нитри-фикаторов, денитрификаторов, целлюлолитических микроорганизмов, о чем сообщали и другие исследователи [3, 29]. В то же время в литературе есть данные о том, что видовой состав сообщества микроорганизмов почвы, прошедших через пищеварительный тракт дождевых червей, практически не изменяется [18, 19].
По результатам наших исследований, дождевые черви разных эколого-трофических групп по-разному влияют на биологическую активность почв — вносимые ими изменения в микробоценоз почв различны либо по степени их проявления, либо по своему характеру. Так, уровень эмиссии углекислого газа, закиси азота, уровень активности азотфик-сации в копролитах и почве, населяемой червями, выше, чем в контрольной почве. Но в копролитах L. rubellus более интенсивно проходит азотфикса-ция, а в копролитах A. rosea — денитрификация. В копролитах L. rubellus на фоне высокого содержания органического вещества уменьшается длина грибного мицелия, а следовательно, получают преимущественное развитие бактерии, в том числе азот-фиксирующие. В копролитах A. rosea содержится
меньшее количество как азота, так и углерода. Тем не менее длина грибного мицелия в них выше потому, что в кишечнике A. rosea грибной мицелий меньше дефрагментируется. По-видимому, люмбри-циды более значимо дестабилизируют микробное сообщество почв, поскольку вносят дисбаланс в его
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
1. Бызов Б.А. Зоомикробные взаимодействия в почве. М., 2003.
2. Гиляров М.С. Зоологический метод диагностики почв. М., 1965.
3. Гришина Л. Г. Гумусообразование и гумусовое состояние почв. М., 1986.
4. Зражевский А. И. Дождевые черви как фактор плодородия лесных земель. Киев, 1957.
5. Ищенко И.А. Взаимодействие между дождевыми червями и микроскопическими грибами: Автореф. канд. дис. М., 1995.
6. Карпачевский И.О. Экологическое почвоведение. М., 2005.
7. Косовская Л. С. Роль беспозвоночных в трансформации органического вещества болотных почв. Л., 1976.
8. Козловская Л.С., Арчегова И. Б., Ракова Н.Н. Биохимическое воздействие почвенных беспозвоночных на растительные остатки // Болотные биогеоценозы и их изменения в результате антропогенного воздействия. Л., 1983.
9. Методы почвенной микробиологии и биохимии / Под ред. Д.Г. Звягинцева. М., 1991.
10. Паников Н.С., Горбенко А.Ю., Звягинцев Д.Г. Количественная оценка влияния мезофауны на скорость разложения растительного опада // Вестн. Моск. ун-та. Сер. 17. Почвоведение. 1985. N° 3.
11. Стриганова Б. Р. Питание почвенных сапрофагов. М., 1980.
12. Стриганова Б. Р., Пантош-Деримова Т.Д., Мазан-цева Г. П., Тиунов А. В. Влияние дождевых червей на биологическую азотфиксацию в почве // Изв. АН СССР. Сер. биол. 1988. N° 5.
13. Тиунов А. В. Метабиоз в почвенной системе: влияние дождевых червей на структуру и функционирование почвенной биоты: Автореф. докт. дис. М., 2007.
14. Третьякова Е.Б., Добровольская Т.Г., Бызов Б.А., Звягинцев Д.Г. Сообщества бактерий, ассоциированные с почвенными беспозвоночными // Микробиология. 1996. Т. 65, № 1.
15. Харин С.А. Микроскопические грибы в местообитаниях, ассоциированных с дождевыми червями: Автореф. канд. дис. М., 2008.
16. Anderson J.M., Bignell D.E. Bacteria in the food, gut contents and faeces of the litter feeding millipede Glomeris margínala // Soil Biol. Biochem. 1980. Vol. 12.
17. Cilernesi V., Neglia R., Serrili A. et al. Nitrogen fixation in the gasteroenteric cavity of soil animals // Ibid. 1977. Vol. 9.
18. Egert M., Marhan S., Wagner B. et al. Molecular proñling of 16S rRNA genes reveáis diet-related differences of microbial conimunities in soil, gut, and casts of Lumbricus
структуру, увеличивая численность представителей отдельных таксонов микроорганизмов в копролитах.
Таким образом, дождевые черви являются важными агентами, преобразующими микробоценозы почв и подстилки, что в свою очередь сказывается на круговороте углерода и азота.
terrestris L. (Oligochaeta: Lumbricidae) // FEMS Microbiol. Ecol. 2004. Vol. 48, N 2.
19.Furlong M.A., Singleton D.R., Coleman D.C., Whitman W.B. Molecular and Culture-Based Analyses of Proka-lyotic Communities from an Agricultural Soil and the Burrows and Casts of the Earthworm Lumbricus rubellus // Appl. Environ. Microbiol. 2002. Vol. 68, N 3.
20. Hanlon R.G.D. Some factors influencing microbial growth on soil animal faeces // Pedobiologia. 1981. Vol. 21, N 3-4.
21. Horn M.A., Schramm A., Drake H.L. The Earthworm Gut: an Ideal Habitat for Ingested N2O-Producing Microorganisms // Appl. Environ. Microbiol. 2003. Vol. 69, N 3.
22. Kaplan D.L., Hartenstein R. Absence of nitrogenase and nitrate reductase in soil macroinvertebrates // Soil. Sci. 1977. Vol. 124.
23. Karsten G.R., Drake H.L. Comparative Assessment of the Aerobic and Anaerobic Microfloras of Earthworm Guts and Forest Soils // Microbiol. 1995. Vol. 61, N 3.
24. Karsten G.R., Drake H.L. Denitrifying bacteria in the earthworm gastrointestinal tract and in vivo emission of nitrous oxide (N2O) by earthworms // Appl. Environ. Microbiol. 1997. Vol. 63.
25. Lee KE. Earthworms. Their Ecology and Relationships with Soils and Land Use. Academic Press. Sydney; Orlando; San Diego; N.Y.; L.; Toronto; Montreal; Tokyo, 1985.
26. Maity S., Paclhy P.K, Chauclhury S. The role of earthworm Lampito mauritii (Kinberg) in amending lead and zinc treated soil // Bioresour. Technol. 2008. Vol. 99, N 15.
27. Makeschin F. Earthworms (Lumbricidae: Oligochaeta): Important promoters of soil development and soil fertility // Fauna in soil ecosystems. Recycling processes, nutrient fluxes and agricultural production / G. Benckiser (Ed.). N.Y., 1997.
28. Ozawa T., Risal C.P., Yanagimoto R. Increase in the nitrogen content of soil by the introduction of earthworms into soil // Soil Sci. & Plant Nutrition. 2005. Vol. 51, N 6.
29.Parkin T.V., Berry E.C. Mictobial nitrogen transformation in earthworm burrows // Soil Biol. Biochem. 1999. Vol. 31.
30. Piearce T.G. Gut contents of some Lumbricid earthworms // Pedobiol. 1978. Vol. 18.
31. Simek M., Pizl V. The effect of earthworms (Lumbricidae) on nitrogenase activity in soil // Biol. Fertil. Soils. 1989. Vol. 7.
32. Tiunov A., Scheu S. Microbial respiration, biomass and nutrient status in burrow walls of Lumbricus terrestris L. (Lumbricidae) // Soil Biol. Biochem. 1999. Vol. 31.
33. Zhang H., Schroder S. Earthworm effects on selected physical and chemical properties of soil aggregates // Biol. Fertil. Soils. 1993. Vol. 15, N 3.
Поступила в редакцию 05.09.2010
BIOLOGICAL ACTIVITY OF THE EARTHWORMS' COPROLITES
N.V. Kostina, T.V. Bogdanova, M.M. Umarov
The most important indicators of biological activity (respiration, methanogenesis, nitrogen fixation, denitrification, and size and structure of the microbial population) were determinated in coprolites of 2 types of earthworms (Lumbricus rubellus considered as "litter" type and Arorrec-todea rosea of "soil" type) in the model experiment on separate and joint earthworms keeping, as well as in sod-podzolic loamy soil. Biological activity of coprolites was significantly higher than in the soil and varied between worms' species.
Key words: earthworms, coprolites, soil biological activity.
Сведения об авторах. Костина Наталья Викторовна, канд. биол. наук, ст. преп. каф. биологии почв. Тел.: (495)939-35-46; e-mail: nvkostina@mail.ru. Богданова Татьяна Васильевна, студентка каф. биологии почв (выпуск 2009 г.). Умаров Марат Мутагарович, докт. биол. наук, профессор каф. биологии почв. Тел.: (495)939-35-46; e-mail: mumarov@mail.ru.
