CC BY
77
БИОГЕОХИМИЯ
УДК 631.41:631.453
БИОГЕОХИМИЯ УГЛЕРОДА, ЖЕЛЕЗА И ТЯЖЕЛЫХ МЕТАЛЛОВ В ПЕРЕУВЛАЖНЕННЫХ ПОЧВАХ (аналитический обзор)
Ю.Н. Водяницкий, С.А. Шоба
Микроорганизмы и высшие растения играют значительную роль в биогеохимических процессах мобилизации и иммобилизации элементов питания и токсикантов в переувлажненных почвах. Особенно это сказывается на поведении редокс-чувстви-тельных элементов — углерода, железа и тяжелых элементов (&, U и As). Углерод органического вещества в гидроморфных почвах участвует в редукции Fe(Ш) и других химических элементов с переменной валентностью. Оксиды железа сорбируют многие тяжелые металлы, а редукция оксидов железа под влиянием микробиологических процессов определяет их подвижность. Подвижность мышьяка как сидерофила возрастает за счет редукции (гидр)оксидов железа при снижении редокс-потенциала. Соединения хрома и урана в переувлажненных почвах выпадают в осадок, но за счет редукции (гидр)оксидов железа как носителей этих элементов их подвижность может возрастать.
Ключевые слова: гидроморфные почвы, биогеохимия, углерод, железо, тяжелые металлы.
Введение
Микроорганизмы и высшие растения играют значительную роль в биогеохимических процессах мобилизации и иммобилизации элементов питания и токсикантов. Влияние растений более сложное, так как ризосфера корней формируется как за счет корневых выделений, так и за счет пула микроорганизмов.
Специфически влияют биологические факторы на геохимию разных элементов в переувлажненных почвах [53—55]. Особенно это сказывается на поведении редокс-чувствительных элементов — углерода, железа и тяжелых элементов (хрома, урана и мышьяка).
Интерес к углероду продиктован важной ролью органического вещества в развитии гидроморфных почв [1, 5]. Железо как макроэлемент с переменной валентностью определяет их основные диагностические показатели [1]. Поскольку (гидр)окси-ды железа выступают как сорбенты ряда тяжелых металлов, их редукция влияет на подвижность последних [21, 31, 34, 51].
Цель обзора — систематизировать сведения о биогеохимии углерода, железа и тяжелых металлов в переувлажненных почвах и проанализировать взаимодействие этих элементов при изменении редокс-условий.
Биогеохимия углерода
Органическое вещество окисляется при участии различных акцепторов электронов. Быстрее всего этот процесс идет в автоморфных почвах, где
электроны принимает кислород. Но при наличии достаточного количества альтернативных акцепторов электронов в доступной для микроорганизмов форме деструкция развивается и в гидроморфных минеральных почвах. Все акцепторы электронов, участвующие в деструкции органического вещества в анаэробной среде, можно разделить на две группы в зависимости от эффективности высвобождения энергии, необходимой для жизнедеятельности микроорганизмов [57]. Величину энергии, высвобождающейся при окислении органического вещества (например, в форме уксусной кислоты), сравнивают с таковой, выделяющейся при аэробном дыхании, принимаемой за 100%. Кпер-вой, высокоэнергетической группе относятся следующие реакции: денитрификация — 93, редукция марганца (IV) — 87, редукция железа (III) — 85% от энергии окисления уксусной кислоты в аэробных условиях. Низкоэнергетическая группа включает реакции сульфатредукции — 6 и метаногене-за — 3% от энергии аэробного окисления уксусной кислоты.
Фракции органического вещества разделяют на три большие группы — ароматические соединения, сахара + аминокислоты, предельные ижир-ные кислоты. Каждая группа имеет свой механизм анаэробного окисления. Так, в случае редукции ароматические соединения при участии бактерий-окислителей распадаются до СО2. При ферментации сахаров и аминокислот образуется газообразный водород. Ацетат, а также простые жирные кислоты при участии водорода (как источника энергии) биологическим путем окисляются до углекис-
лого газа. Метаногенез — более сложный процесс деструкции. В итоге все группы органического вещества распадаются до водорода и ацетата с последующим образованием углекислого газа и метана.
Без участия органического вещества глееобра-зование невозможно. При этом переувлажнение поверхностных горизонтов вызывает его значительную трансформацию [5, 7].
Микробиологи, изучающие биологическое восстановление (гидр)оксидов железа, выделяют две функции органического вещества почв [55] — как источника энергии, т.е. поставщика электронов, и как челнока — переносчика электронов от Ре-редуцирующих бактерий к Ре(Ш). В первом случае мощным источником энергии являются сахара, во втором роль электронного челнока принадлежит гуминовым кислотам, причем, в отличие от первого варианта, органическое вещество в процессе редукции Ре(Ш) не расходуется.
К настоящему времени накопилось достаточно данных, свидетельствующих о потере гумуса в ходе оглеения за счет восстановления (гидр)окси-дов железа [11]. Наиболее ярко это проявляется в почвах под рисом. Рассчитана степень окисления органического вещества (в форме СН2О) за период их затопления [69]: на одних полях его доля составляла от 1/3 до 2/3 суммарной продукции СО2, на других — от 1/7 до 6/7. Опытами по биологической редукции 18 почв из разных стран мира установлено, что количество полностью минерализованного углерода прямо коррелирует с содержанием редуцированного железа (коэффициент корреляции Пирсона г = 0,64). Следовательно, влияние редукции Ре(Ш) на процесс деструкции органического вещества в почвах со слабым водообменом оказывается вполне ощутимым. Очевидно, что общий итог редукции Ре(Ш) — потеря части органического вещества. Так как основной процесс почвообразования — гумусонакопление, то оглеение, сопровождаемое окислением органического вещества, надо рассматривать как деграда-ционный процесс.
Биологическая редукция Ре(ОН)з должна сказываться не только на количестве, но и на качестве гумуса оглеенных горизонтов. В редокс-отноше-нии состав гумуса крайне неоднороден. Его компоненты различаются по степени окисленности: они выступают и как окислители, и как восстановители. Различие в энергии гуминовых (ГК) и фульват-ных (ФК) кислот значительное. Если оценивать энергию по теплоте сгорания, то в дерново-подзолистых почвах для гуминовых кислот она достигает в среднем 18, тогда как для фульвокислот — только 12 кДж/г [9].
Иногда в оглеенных лесных почвах снижение отношения Сгк:Сфк может быть результатом потери энергии гуминовых кислот за счет редукции Ре(Ш). В.И. Савич с соавт. [11] приводят такие результа-
ты. В автоморфных серых лесных почвах Западной Сибири отношение Сгк:Сфк достигает 1,5—2,0. Оглеение приводит к снижению гуматности гумуса. В глубокооглеенных почвах это отношение уменьшается до 1,0, а в поверхностно оглеенных — до 0,6—0,7.
Подчеркнем важное обстоятельство. Соединения Ре(Ш) редуцируются только за счет активных фракций органического вещества. Низкоэнергетическая плохо разложившаяся торфянистая масса не способна выступать источником энергии для редукционных процессов. Вероятно, в связи с этим в пределах мерзлотно-таежной области Восточной Сибири широко распространены мерзлотные гид-роморфные неглеевые почвы [12]. Обычно на поверхности почв имеется торфянистый слой мощностью ~10 см. Под ним располагается бурый влажный гор. ВО с высоким содержанием гумуса (9—30%),причем гумус фульватного типа (Сгк :Сфк = = 0,6—0,7) и содержит много негидролизуемого остатка (60—70%). Наличие низкоэнергетического фульватного гумуса и обилие инертного негид-ролизуемого остатка снижают энергетическую ценность органического вещества. Переувлажненные криоземы не содержат железистых новообразований и отличаются равномерным распределением свободного железа без локального обезжелезне-ния и ожелезнения. Для них характерно высокое содержание свободных соединений, достигающее 3—5% (Ре2Оз)дит. Таким образом, процессы редукции и обезжелезнения, характерные для европейских оглеенных почв, не развиваются в переувлажненных азиатских криоземах.
Биогеохимия железа
Из всех акцепторов электронов в анаэробной среде выделяется Ре(Ш). Для этого есть несколько причин. Во-первых, у железа очень высокий кларк — выше, чем у серы и марганца. Уже поэтому его роль в деструкции органического вещества является ведущей. Во-вторых, в результате редукции Ре(Ш) до Ре(11) изменяется цвет почвы, что и служит основой диагностики оглеенных почв (холодный цвет). Поэтому неудивителен огромный интерес исследователей к процессам биохимической редукции Ре(Ш).
Судьба железа в переувлажненных почвах определяется возможностью его восстановления. Для этого нужны следующие предпосылки. Во-первых, само Ре(Ш) должно быть сосредоточено в соединениях, доступных микроорганизмам для редукции. Во-вторых, поскольку процесс редукции эндотермический, требуется источник энергии — легко-окисляемое органическое вещество. В-третьих, нужны бактерии-железоредукторы, катализирующие процесс редукции [1, 6, 55]. Среди них наиболее изучены представители родов ОгоЬаМгг и Зке^а-
тШ. Большинство диссимиляционных железовос-станавливающих бактерий выделены из гидроморф-ных почв и водонасыщенных осадочных пород [24].
Мобилизация железа. Исследования микробиологов начались со сравнения биологического растворения (гидр)оксидов железа с химическим. Опыты на чистых культурах проводили преимущественно на бактериях р. Shewanella [52]. Оказалось, что биологическая редукция при их участии составляет только 2/3 от эффективности раствора химического восстановителя цитрат-аскорбата с рН 7,5 [44]. Низкую эффективность биологической редукции объясняют невозможностью физического контакта относительно крупных клеток бактерий с частицами (гидр)оксидов железа [20, 44]. В дальнейшем это препятствие было изучено более детально, так как противоречило фактам успешного участия бактерий в восстановлении Fe(III) в реальных условиях.
Разгадка состоит в том, что в почвах и содержащих органическое вещество осадках проблема контакта бактерий с частицами (гидр)оксидов железа решается при помощи так называемого электронного челнока. В качестве последнего могут выступать соединения, способные участвовать в обратимых редокс-реакциях. Молекула электронного челнока восстанавливается микроорганизмом, выступая в качестве акцептора электронов, затем переносит их к (гидр)оксиду железа, восстанавливая его, и снова становится окисленной. Одна такая молекула может окисляться и восстанавливаться множество раз и значительно стимулировать восстановление Fe(III). Благодаря электронному челноку бактерии-редукторы не нуждаются в прямом контакте с частицей (гидр)оксида железа. В качестве лабораторного аналога используют антрахинон-дисульфонат; в природных условиях роль электронного челнока выполняет почвенный гумус [56, 58].
Изучают растворение (гидр)оксидов железа как при участии чистых культур Fe-редукторов, так и в почвах и осадках путем активизации на-тивных Fe-редукторов при внесении легкоокис-ляемых органических веществ [38].
В различных условиях среды в диссимиляци-оннной редукции (гидр)оксидов железа участвует большое число микроорганизмов [51—53]. Этот процесс представляет собой часть глобального цикла железа [10], который влияет также и на биохимию тяжелых металлов в почве [33, 52].
Известно, что (гидр)оксиды железа восстанавливаются бактериями, которые используют энергию органического вещества для трансформации Fe(III) в Fe(II), при которой часть высвобожденной энергии запасается бактериями в виде АТФ. Продукты микробного метаболизма представлены двухвалентным железом, одним органическим соединением или более, включая кислоты, и углекис-
лым газом. В общей форме уравнение биогенной редукции гётита записывают так [50]: 4FeOOH + + CH2O + 8H+ ^ 4Fe2+ + продукты метаболизма + СО2 + 7Н2О, где CH2O — источник углерода, энергии и биомассы.
Установлена способность к восстановлению Fe(III) у бактерий Clostridium pasteurianum, Escherichia coli и Lactobacillus lactis [52, 53]. Развитие бактерий р. Clostridium при окислении глюкозы сопровождается накоплением этилацетата, С4ЩО2 [20,52].
Наиболее интересно для геохимиков-почвоведов изучение нативных Fe-редукторов в почвах и осадках. Одна из таких работ выполнена на донных осадках р. Сены вблизи Парижа [38]. К осадкам в качестве источника углерода добавляли небольшое количество глюкозы (4 мМ). Уже через 2—4 сут. появлялись новые органические кислоты, в основном ацетат и бутират. Их образование показывает, что микроорганизмы используют больше ферментативный метаболизм, чем анаэробное дыхание. Известно, что глюкоза стимулирует развитие именно ферментирующих бактерий [38]. Но анаэробное дыхание микроорганизмов не исключается, так как нитраты и сульфаты могут выступать акцепторами электронов [27].
Больше всего из глюкозы образуется бутира-та, накопление которого связывают с активностью ферментирующих бактерий р. Clostridium, в особенности Clostridium butyricum [38]. Одним из основных факторов, мобилизующих тяжелые металлы, считается кислая среда. Уже в начале инкубации осадков с глюкозой их рН снижается на 2,0—2,4 единицы. Это может быть обусловлено выделением протонов, аминокислот или органических кислот. Возможная реакция ферментации глюкозы следующая: С6Н12О6 + 2,6Н2О ^ 0,6СНзСОO- + + 0,7СНзСН2СН2СОO - +2НШ- +2,6Н2 + 3,3Н+.
Так как в начале инкубации было внесено 4 мМ глюкозы, то теоретически должно образоваться 13,2 мМ Н+, а фактически образовалось 13 мМ. Этот расчет показывает, что в основном подкис-ление среды произошло за счет образования органических кислот [38].
В опыте с осадками р. Сены сильная корреляция получена между высвобождением железа и минерализацией углерода: r > 0,95 [38]. В отличие от кинетики рН прекращение растворения железа совпало с прекращением расхода глюкозы. Сильная корреляция между содержанием железа в растворе и минерализацией углерода говорит об участии Fe-редуцирующих бактерий в процессе растворения (гидр)оксидов. Редукция как механизм данного процесса эффективнее, чем фактор подкис-ления среды или образование комплексов железа c органическими лигандами. В описанном выше модельном опыте с осадками со дна Сены доминировал процесс микробиологической редукции (гидр)оксидов железа. Последовательная химическая экстракция показала, что бактерии редуциро-
вали половину или более растворенного железа, на остальные два механизма (протонирование и комплексообразование) в сумме приходится половина или менее растворения.
Новообразованные минералы железа. В ходе биологической редукции Ре(Ш) в гидроморфных почвах возникают условия для синтеза тонких частиц Ре(11)-минералов — магнетита и сидерита. В одном из опытов железоредуцирующие бактерии культивировали с использованием синтезированной аморфной гидроокиси — Ре(ОН)3. В реакторе биологическая редукция привела к резкому росту магнитной восприимчивости почвы с (35—55) ■ 10-8 до (50 000—65 000) ■ 10~8 м3/кг, что свидетельствовало об образовании магнетита (Ре3О4) [6]. При чрезмерном снижении ЕЙ прирост магнитной восприимчивости не происходил, вместо магнетита образовывался слабомагнитный сидерит (РеСО3).
Микроорганизмы, участвующие в редукции гидроксидов Ре(Ш), также формируют физико-химические условия среды (рН и ЕЙ), благоприятствующие синтезу магнетита [19]. В отсутствие комплексообразующих лигандов биогенное Ре(11), сорбированное на рентгеноаморфных гидроксидах железа, за счет твердофазной конверсии приводит к образованию магнетита.
Ультрадиспресный магнетит — конечный продукт биологической диссимиляционной редукции ферригидрита. Этот биогенный магнетит имеет размер 10—50 нм в диаметре, причем доминируют самые тонкие кристаллы [35, 54]. Хотя образование биогенного магнетита в ходе диссимиляци-онной редукции гидроксидов Ре(Ш) напоминает абиогенную реакцию с участием восстановителя Ре(11), метаболизм железоредуцирующих бактерий стимулирует этот процесс сильнее [35].
Образование магнетита в почвах зависит от многих факторов, включая рН, ЕЙ и количества СО2; для этого процесса благоприятно высокое содержание в системе ферригидрита и неблагоприятно — фосфора. Микробная редукция магнетита термодинамически благоприятна в узком интервале рН, но его стабильность сильно зависит от концентрации таких ионов, участвующих в образовании комплексов, как НСО- (стимулируют образование сидерита) и РО4НС0- (стимулируют образование вивианита).
Магнетит образуется и в результате бактериальной редукции лепидокрокита через фазу грин раста [65]. Как продукт неполного восстановления Ре(Ш) он неустойчив в присутствии органического вещества — донора электронов. При уменьшении ЕЙ и при нейтральном рН из магнетита образуется сидерит и/или вивианит [35].
Таким образом, в гидроморфных почвах образуются биогенные Ре(11)-минералы магнетит и сидерит, в присутствии фосфора — вивианит и грин раст [35, 71].
Железо в ризосфере. Важнейший фактор биологического влияния — ризосфера. На нее воздействуют выделения корней [28, 42]. Численность микроорганизмов и микробиологическая активность здесь больше, чем в окружающей матрице, в силу повышенной концентрации органических соединений, продуцируемых корнем [8].
Воздействие корней на химические процессы очень разнообразно [43, 60]. Из почвенного раствора извлекаются и накапливаются в растении ионные формы элементов, сдвигаются величины рН и ЕЙ. Корни выделяют органические лиганды, которые способствуют растворению и биологическому поглощению макро- и микроэлементов. Эти процессы в сочетании с сорбцией металлов стенками клеток или мембранами корней сильно влияют на биогеохимические циклы многих элементов [79].
В затапливаемых почвах железо перераспределяется вследствие мобилизации в анаэробной матрице с последующим диффузионным или адвективным переносом к частично окисленной ризосфере, где и осаждается. Концентрическая аккумуляция железа в ризосфере растений ветлендов подробно описана в [77]. В окислительный период ризосфера «цементируется» и вокруг корней в аллювиальных почвах образуются Ре-роренштейны [1].
Одна из главных функций окислительного барьера — устранение токсичности Ре2+. Она представляет особую опасность при выращивании риса. Часто урожайность этой культуры уменьшается из-за дефицита элементов питания или токсичности; при этом наиболее распространена токсичность, вызванная избытком в растворе Ре2+ [29]. При крайне высокой его концентрации в почвах (500—2500 мг/л) потери урожая могут варьировать от 40 до 100% [16]. Неудивительно, что вопрос окисления в ризосфере Ре(11) как механизм устранения его токсичности наиболее изучен в рисовниках.
В ризосфере образуется окислительный барьер для Ре2+, препятствующий его прямой абсорбции корнем. Барьер формируется за счет переноса кислорода из атмосферы через стебель в корни по га-зопроводящей аэренхиме. Скорость закрепления железа в процессе окисления в ризосфере за счет участия аэренхимы зависит от стадии развития растений.
Благодаря поступлению кислорода прямо на поверхности корня образуется окислительная пленка, которая защищает его чувствительные части от токсичных компонентов в бескислородной, сильновосстановительной среде [13, 14]. Корни риса выделяют молекулы кислорода, которые изменяют редокс-потенциал в ризосфере [48]. Толщина этой пленки составляет 1—4 мм. Именно благодаря ей в ризосфере образуется мощный редокс-гра-диент. О его величине можно судить по различию значений ЕЙ в конкретных условиях, например
от —250 мВ в матрице переувлажненной почвы до +500 мВ прямо на поверхности корня [73]. Кислород постоянно поступает в корневую зону.
Очень заметно действие корневой системы в мангровых лесах, где произрастают авиценния морская и ризофора. Их влияние проявляется в верхней части профиля. В живом лесу значение ЕЙ достигает 400 мВ, но в мертвом лесу, где питание кислородом через аэренхиму затруднено, окислительный барьер заметно ниже — ЕЙ не более 250 мВ [59].
Поступление кислорода через корни зависит от редокс-условий в почве. Этот эффект изучен на примере галофитов, произрастающих на маршах. Выделение кислорода корнями возрастает по мере снижения ЕЙ в почве от +100 мВ до максимума при —200 мВ. Но при дальнейшем уменьшении ЕЙ до —300 мВ поступление кислорода в корни резко снижается [49, 81]. Такая сложная зависимость поступления О2 от величины ЕЙ в переувлажненной почве вполне понятна. Активизация выделения корнями кислорода при умеренном снижении редокс-потенциала объясняется необходимостью путем окисления подавлять токсическое действие Ре2+. Напротив, в условиях резковосстанови-тельной среды (ЕЙ от —200 до —300 мВ), когда Ре(11) закреплено в составе сульфидов, избыток кислорода привел бы к растворению последних и высвобождению токсичного железа.
Рентгеновская абсорбционная спектроскопия показала, что железистые чехлы на корнях состоят из ферригидрита [76]. Биогенный ферригид-рит образуется за счет окисления Ре(11) до Ре(Ш) кислородом, высвобождаемым корнями.
В сильновосстановительных условиях пирит-содержащих маршей значительный рост ЕЙ и количества кислорода в ризосфере увеличивает подвижность металлов за счет растворения сульфидов, аккумулировавших многие тяжелые металлы [46, 76].
По окончании жизни корня возможны два сценария судьбы биогенного ферригидрита. Во время очередного увлажнения почвы и при наличии лег-коокисляемого органического вещества он растворяется, и Ре2+ снова становится доступным и токсичным. Такой путь эволюции ферригидрита характерен для почв под рисом. В аллювиальных почвах в сухой летний период возможно закрепление ферригидрита в составе Ре-роренштейнов, которые способны сохраняться достаточно долго. В них начинаются процессы раскристаллизации ферригидрита (переход из двух- в шестилиниевую форму) и даже его превращение в более стабильные минералы — гётит или гематит.
Биогеохимия тяжелых металлов и мышьяка
Биогенную редукцию мы рассмотрим на примере хрома, урана, а также металлоида — мышьяка.
Для биогеохимических систем характерна комбинация биологических и химических реакций. Например, диссимиляционные железоредуциру-ющие бактерии редуцируют (гидр)оксиды железа, после чего перешедшее в раствор биогенное Ре(11) вступает в реакцию с тяжелыми элементами с переменной валентностью — мышьяком [26] и хромом [31], используя их в качестве акцепторов электронов. Поэтому влияние бактерий на тяжелые элементы с переменной валентностью изучают в лабораторных условиях, а их комплексное воздействие на (гидр)оксиды железа и тяжелые металлы — еще и в полевых.
Закрепление хрома. Токсичность хрома зависит от его окислительного статуса. В природных условиях он существует в двух состояниях. Хромат оксианиона (СгО|- ) высокоподвижен в почвах и грунтовой воде. Напротив, восстановленная форма Сг(Ш) образует малорастворимый гидроксид и формирует прочные комплексы с почвенными минералами. Редукция Сг(У1) до Сг(Ш) рассматривается как важный механизм снижения вредного влияния этого металла [40].
Хорошо изучены диссимиляционные железо-редуцирующие бактерии в составе общего генного кластера в пределах класса Gammaproteobacte-па [10]. К этой группе относятся несколько видов Зкг^апгНа, которые используют богатый набор доноров электронов. Кроме молекулярного водорода они окисляют до ацетата формиат, диссимилируют лактат, пируват и ряд аминокислот [24, 33, 64, 82]. Очень важно, что акцепторами электронов для Зкг-мапгНа, помимо Ре(Ш) и Мп(ГУ), могут быть и Сг(У1) и и(УГ) [64].
Продукты восстановления Сг(УГ) и их стабильность зависят от механизма биологической редукции. Она может быть прямой биологической или в виде реакции с продуктами редукционного метаболизма. Хотя в обоих случаях хроматы редуцируются, конечные продукты могут быть разными. Прямая биологическая редукция хромата может привести к образованию подвижных Сг(ГГГ)-орга-нических комплексов.
Развитие редукции Сг(УГ) в анаэробных условиях определяется участием минеральных восстановителей — железа и серы. Влияние Ре(ГГ) при рН > 5,5 и S(—П) при рН < 5,5 оказывается решающим и определяет судьбу Сг(УГ) в анаэробных условиях [31]. При редукции хромата с участием Ре(ГГ) и S(—П) образуется относительно нерастворимая гидроокись—Сг1_хРех(ОН)3 • ПН2О [30, 67], что важно для закрепления хрома в почве.
Закрепление урана. Токсичность урана зависит от его окислительного статуса [2]. Часто обнаруживают мощные положительные урановые аномалии в краевой зоне болот, где формируется восстановительный барьер [45]. Это приводит к очень высокой концентрации металла в торфяной толще.
В одном из болот в кантоне Тичино (Швейцария) содержание урана в торфе достигает 500 мг/кг, или 2000 мг/кг в его золе, что на три порядка выше его кларка [37].
Уран в степени окисленности +6 в форме ура-нила (ио2 +) образует растворимые комплексы с различными анионами [2]. Хотя в окислительной обстановке уранил свободно мигрирует, он способен закрепиться, когда в системе находятся активные сорбенты. Среди последних — соединения железа и марганца, которые, выпадая в осадок, образуют реакционноспособные гели, сорбирующие уранил и с ним осаждающиеся [22, 63]. Уранил сорбируется оксидами других металлов, алюмосиликатами и карбонатами [17, 61, 62]. Сорбция зависит от рН раствора (повышаясь с его увеличением), активности и(У!) в нем, числа сорбционных мест, ионного состава жидкой фазы.
Среди сорбентов урана первое место занимают гидроксиды железа. Значимы и его другие минеральные фазы-носители, среди которых — гель аморфного кремния, к которому катион ио2+ имеет сильное сродство при рН 4—7. Согласно данным EXAFS-спектроскопии, уранил образует внутрисферные моноядерные комплексы с тетраэдрами силикатов [68].
Большое внимание ученые уделяют роли карбоната как обычного компонента грунтовых вод, влияющего на судьбу уранила в окислительной среде [47]. Несмотря на распространенность подвижных уранил-карбонатных и Са-уранил-карбо-натных комплексов в воде, способность ожелез-ненных коллоидов закреплять и(VI) не снижается. При рН 6—7 частицы ферригидрита агрегируются, а затем оседают в виде пленок и корочек на минеральных частицах. Адсорбция и(^) не тормозится при содержании в воде карбонатов до 0,68 мМ. Сорбция его усиливается с ростом рН раствора.
Редукция урана развивается как биологическим [36, 39, 52], так и абиотическим [78] путем. В обоих случаях образуется нерастворимый осадок наночастиц уранинита. Многие металлредуци-рующие бактерии используют в качестве акцепторов электронов твердофазное Fe(III) [36, 52].
Тот или иной механизм редукции урана во многом зависит от отношения в системе Fe(III) к и^) [15]. Эмпирически установлено, что при высоком отношении (> 33 • 103) доминирует абиотический путь, а при низком (< 0,02 • 103) — биологический. При смене в профиле редокс-зон уран наряду с другими элементами меняет свою валентность и подвижность.
В энзиматической редукции и^) участвуют диссимиляционные сульфат-редукторы [70] либо металлредуцирующие микроорганизмы [36]. Диссимиляционные металлредуцирующие микроорганизмы влияют на биогеохимический цикл этого металла, используя его как акцептор электронов. Они
осаждают и(^) при относительно высоком ЕЙ, т.е. когда сульфат в системе полностью восстановлен. Данная микробиологическая активность проявляется в увеличении содержания подвижных форм железа и марганца. Их количество обратно пропорционально содержанию подвижного урана, который образует малорастворимый уранинит. В результате биоредукции и^) закрепляется.
Мобилизация мышьяка. Опасность мышьяка общеизвестна [3, 41]. В окружающей среде он образует различные органические и неорганические соединения. В почвах присутствует небольшое количество органических соединений мышьяка, но их содержание сильно уступает неорганическим. Из неорганических форм главные — арсенат аб^) и арсенит аб(ш) [3, 66]. Формы соединений мышьяка определяются редокс-условиями. При затоплении или повышении уровня грунтовых вод в почвах и осадках образуются восстановительные условия, что резко повышает концентрацию растворенного аб(ш) [23]. Например, в одном рисов-нике при осушении содержалось 30% аб(ш) от валового, а при орошении увеличилось до 70% [74]. Переход его к более подвижной и опасной форме в восстановительных условиях контролируется микробиологической активностью и отчасти абиотическими, физико-химическими факторами [32].
В затапливаемой почве мышьяк мобилизуется при участии микроорганизмов-редукторов как за счет растворения гидроксида железа в качестве носителя мышьяка, так и за счет редукции аб^) до Аз(Ш) [78]. В зависимости от геохимических условий переход мышьяка в почвенно-грун-товую воду определяется двумя обстоятельствами: 1) многие бактерии используют для дыхания аб^) в качестве терминального акцептора электронов, тем самым редуцируя его до аб(ш) [66, 72]; 2) слабоокристаллизованные гидроксиды железа растворяются Fe(III)-редуцирующими бактериями. Это может по-разному влиять на судьбу элемента. Растворение (гидр)оксидов железа ведет к высвобождению сорбированного мышьяка [75], но образованные вторичные биогенные минералы (грин раст, магнетит) действуют как его сорбенты [25, 65, 75].
В лабораторных опытах эффективность восстановления мышьяка возрастает при внесении глюкозы в загрязненные ветленды. Редокс-потен-циал (ЕЙ) быстро падает с 250—300 до 0 мВ через 7 сут. и стабилизируется на уровне 50 мВ через 14 сут. [18]. Редукция приводит к росту количества водорастворимого мышьяка. Внесение глюкозы значительно (на 1,2 ед.) снижает величину рН и вдвое ускоряет растворение элемента по сравнению с контролем без глюкозы.
В переувлажненных почвах умеренной зоны температура сильно колеблется. Это влияет на активность бактерий и как следствие на динами-
ку биологической редукции железа и мышьяка. Абиотические геохимические процессы (адсорбция, осаждение вторичных минералов) зависят от температуры гораздо слабее [78]. У многих бактерий максимум активности приходится на 25—30°. В опытах снижение температуры с 23 до 14°, а затем до 5° заметно уменьшает редукцию и выход из почвы в раствор вышеназванных элементов. Но даже при температуре 1—2° редукционные процессы не прекращаются [4]. На фоне общего снижения редукции особенно сильно сокращается вклад бактерий и возрастает таковой абиотической редукции, поэтому в холодных регионах ее роль относительно выше.
Выводы
Микроорганизмы и высшие растения играют значительную роль в биогеохимических процессах мобилизации и иммобилизации элементов питания и токсикантов. Специфически влияют биоло-
гические факторы на геохимию разных элементов в переувлажненных почвах. Особенно это сказывается на поведении редокс-чувствительных элементов — углерода, железа и тяжелых элементов (хром, уран и мышьяк). Углерод органического вещества гидроморфных почв участвует в редукции железа и других химических элементов с переменной валентностью.
С другой стороны, (гидр)оксиды железа сорбируют многие тяжелые металлы, а редукция (гидр)ок-сидов железа под влиянием микробиологических процессов определяет подвижность металлов. Подвижность мышьяка как сидерофила возрастает за счет редукции (гидр)оксидов железа при снижении редокс-потенциала.
Обладая переменной валентностью, хром и уран теряют подвижность в восстановительной среде, но благодаря редукции (гидр)оксидов железа как носителей Сг и и подвижность этих элементов может возрасти.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
1. Водяницкий Ю.Н. Диагностика переувлажненных почв. М., 2008.
2. Водяницкий Ю.Н. Химические аспекты поведения урана в почвах // Почвоведение. 2011. № 8.
3. Водяницкий Ю.Н. Хром и мышьяк в загрязненных почвах (обзор литературы) // Там же. 2009. № 5.
4. Водяницкий Ю.Н., Васильев А.А., Власов М.Н. Гидрогенное загрязнение тяжелыми металлами аллювиальных почв г. Пермь // Там же. 2008. № 11.
5. Водяницкий Ю.Н., Шелоболина Е.С. Биологическая редукция (гидр)оксидов железа (III) и роль природного органического вещества в этом процессе // Агрохимия. 2007. № 8.
6. ЗаварзинаД.Г. Биогеохимические факторы преобразования соединений железа в восстановительной обстановке: Автореф. дисс.... канд. геол.-минерал. наук. М., 2001.
7. Зайдельман Ф.Р. Естественное и антропогенное переувлажнение почв. СПб., 1992.
8. Звягинцев Д.Г. Почвы и микроорганизмы. М., 1987.
9. Орлов Д.С. Гумусовые кислоты почв и общая теория гумификации. М., 1990.
10. Пиневич А.В. Микробиология железа и марганца. СПб., 2005.
11. Савич В.И., Кауричев И.С., Шишов Л.Л. и др. Окислительно-восстановительные процессы в почвах, агрономическая оценка и регулирование. Кустанай, 1999.
12. Соколов И.А. Гидроморфное неглеевое почвообразование // Почвоведение. 1980. № 1.
13. Armstrong W, Braendle R., Jackson M.B. Mechanisms of flood tolerance // Acta Bot. Netherl. 1994. Vol. 43. P. 307—358.
14. Armstrong W, Cousins D, Armstrong J. et al. Oxygen distribution in wetland plant roots and permeability barriers to gas-exchange with rhizosphere: a microelectrode
and modeling study with Phragmites australis // Ann. Botany. 2000. Vol. 86. P. 687—703.
15. Audry S, Blanc G, Schafer J. et al. Early diagenesis of trace metals (Cd, Cu, Co, Ni, U, Mo, V) in the freshwater reaches of macrotidal estuary // Geochim. Cos-mochim. Acta. 2006. Vol. 70. P. 2264—2282.
16. Aung T. Physiological mechanisms of iron toxicity tolerance of lowland rice // Thesis Master Sci. Bonn, 2006.
17. Barnes C.E., Cochran J.K. Uranium geochemistry in estuarine sediments: control on removal and realize processes // Geochim. Cosmochim. Acta. 1993. Vol. 57. P. 555—569.
18. Beauchemin S, Kwong Y.T.J. Impact of redox conditions on arsenic mobilization from tailings in a wetland with neutral drainage // Environ. Sci. Technol. 2006. Vol. 40. P. 6297—6303.
19. Bell P.E., Mills A.L., Herman J.S. Biogeochemical conditions favoring magnetite formation during anaerobic iron reduction // Appl. Environ. Microbiol. 1987. Vol. 53. P. 2610—2616.
20. Bousserrhine N., Gasser U.G., Jeanroy E, Berthe-lin J. Bacterial and chemical reductive dissolution of Mn-, Co-, Cr-, and Al-substituted goethites // Geomicrobiol. J. 1999. Vol. 16. P. 245—258.
21. Brett I.J., Banfield J.F. Microbial communities in acid mine drainage // FEMS Microbiol. Ecol. 2003. Vol. 44. P. 139—152.
22. Bruno J., Duro L, Grive M. The applicability of thermodynamic geochemical models to simulate trace elements behavior in natural waters: Lessons learned from natural analogue studies // Chem. Geol. 2002. Vol. 190. P. 1—4.
23. Burton E.D., Bush R.T., Sullivan L.A. et al. Mobility of arsenic and selected metals during re-flooding of iron- and organic-rich acid-sulfate soil // Ibid. 2008. Vol. 253. P. 64—73.
24. Coates J.D., Ellis D.J., Blunt-Harris E.L. et al. Recovery of humic-reducing bacteria from a diversity of environments //Appl. Environ. Microbiol. 1998. Vol. 64, N 4. P. 1504—1509.
25. Coker V.S., GaultA.G., Pearse C.I. et al. XAS and XMCD evidence for species-dependent partitioning of arsenic during microbial reduction of ferrihydrite to magnetite // Environ. Sci. Technol. 2006. Vol. 40. P. 7745—7750.
26. Cummings D.E., Caccavo J.F., Fendorf S, Rosenzweig R.F. Arsenic mobilization by the dissimilatiry Fe(III)-reducing bacterium Shewanella alga BrY // Ibid. 1999. Vol. 33. P. 723—729.
27. Dassonville F., Godon J.J., Renault P. et al. Microbial dynamics in an anaerobic soil slurry amended with glucose, and their dependence on geochemical processes // Soil Biol. Biochem. 2004. Vol. 36. P. 1417—1430.
28. Dessaux Y, Hinsinger Ph., Lemanceau Ph. Rhizo-shere: so many achievements and even more challenges // Plant Soil. 2009. Vol. 321. P. 1—3.
29. Dobermann A., Fairhurst T.H. Nutrient disorders and nutrient management. Manila, 2000.
30. Eary L.E., Rai D. Chromate reduction by subsurface soils under acidic conditions // Soil Sci. Soc. Amer. J. 1991. Vol. 55. P. 676—683.
31. Fendorf S.E, Wielinga B.W., Hansel C.M. Chromium transformation in natural environments: The role biological and abiological processes in chromium(VI) reduction // Int. Geol. Rev. 2000. Vol. 42. P. 691—701.
32. Fitz W.J., Wenzel W.W.Arsenic transformation in the soil-zhizosphere-plant system: fundamentals and potential application to phytoremediation // J. Biotechnol. 2002. Vol. 99. P. 259—278.
33. Fredrickson G.K., Gorby Y.A. Environmental processes mediated by iron reducing bacteria // Curr. Opin. Biotechnol. 1996. Vol. 7. P. 287—294.
34. Fredrickson G.K., Zachara J.M., Kukkadapu R.K. et al. Biotransformation of Ni-substituted hydrous ferric oxide an Fe(III)-reducing bacterium // Environ. Sci. Technol. 2001. Vol. 35. P. 703—712.
35. Fredrickson J.K., Zachara J.M., Kennedy D.W. et al. Biogenic Fe mineralization accompanying the dissi-milatory reduction of hydrous ferric oxide by a groundwater bacterium // Geochim. Cosmochim. Acta. 1998. Vol. 62. P. 3239—3257.
36. Fredrickson J.K., Zachara J.M., Kennedy D.W. et al. Reduction of U(VI) in goethite (a-FeOOH) suspensions by a dissimilatory metal-reducing bacterium // Ibid. 2000. Vol. 64. P. 3085—3098.
37. Gonzalez Z.I., Krachler M, Cheburkin A.K., Scho-tyk W. Spatial distribution of natural enrichments of arsenic, selenium and uranium in minerotrophic peatland, Gola di Lago, Canton Ticino, Switzerland // Environ. Sci. Technol. 2006. Vol. 40. P. 6568—6574.
38. Gounou A., Bousserrhine N, Varrault G, Mou-chel J.-M. Influence of the iron-reducing bacteria on the release of heavy metals in anaerobic river sediment // Water Air Soil Poll. 2010. Vol. 212. P. 123—139.
39. Gu B, Chen J. Enhanced microbial reduction of Cr(VI) and U(VI) by different natural organic matter fractions // Geochim. Cosmochim. Acta. 2003. Vol. 67. P. 3575—3582.
40. Hansel C.M., Benner S.G., Neiss J. et al. Secondary mineralization pathways induced by dissimilatory iron
reduction of ferrihydrite under advective flow // Ibid. 2003. Vol. 67. P. 2977—2992.
41. Heikens A. Arsenic contamination of irrigated water, soil, and crops in Bangladesh: risk implications for sustainable agriculture and food safety in Asia // RAP Publication 2006/20. Bangkok, 2006.
42. Hinsinger P., Plassard C, Jaillard B. Rhizosphere: A new frontier for soil biogeochemistry // J. Geochem. Explor. 2006. Vol. 88. P. 210—213.
43. Hinsinger P., Plassard C, Tang G, Jaillard B. Origins of root-mediated pH changes in the rhizosphere and their response to environmental constraints: A review // Plant Soil. 2003. Vol. 248. P. 43—59.
44. Hyacinthe C., Bonneville S, Cappelen P. van. Reactive iron(III) in sediments: Chemical versus microbial extractions // Geochim. Cosmochim. Acta. 2006. Vol. 70. P. 4166—4180.
45. Idiz E.F., Carlisle D, Kaplan I.R. Interaction between organic matter and trace metals in a uranium rich bog, Kern County, California, USA // Appl. Geochim. 1986. Vol. 1. P. 573—590.
46. Jacob D.L., Otte M.L. Long-term effects of submergence and wetland vegetation on metals in 90-yaer old abandoned Pb—Zn mine tailing pond // Environ. Pollut. 2004. Vol. 130. P. 337—345.
47. Jong W.A. de, Apra E., Windus T.L. et al. Comple-xation of the carbonate, nitrate, and acetate anions with the uranyl dication: density functional studies with relativistic effective core potentials // J. Phys. Chem. 2005. Vol. 110. P. 11568—11577.
48. Kirk G.J.D. Rice root properties for internal aeration and efficient nutrient acquisition in submerged soil // New Phytol. 2003. Vol. 159. P. 185—194.
49. Kludze H.K., Delaune R.D. Soil redox intensity effects on oxygen exchange and growth of Cattail and Saw-grass // Soil Sci. Soc. Amer. J. 1996. Vol. 60. P. 616—621.
50. Ledin M. Accumulation of microorganisms — Processes and importance for soil systems // Earth Sci. Rev. 2000. Vol. 51. P. 1—31.
51. Lloyd J.R., Chesnes J., Glasauer S. et al. Reduction of actinides and fission products by Fe(III)-reducing bacteria // Geomicrobiol. J. 2002. Vol. 19. P. 103—120.
52. Lovley D.R. Dissimilatory Fe(III) and Mn(IV) reduction // Microbiol. Rev. 1991. Vol. 55, N 2. P. 259—287.
53. Lovley D.R. Microbial reduction of iron, manganese, and other metals // Adv. Agronomy. 1995. Vol. 54. P. 175—231.
54. Lovley D.R. Organic matter mineralization with the reduction of ferric iron: a review // Geomicrobiol. J. 1987. Vol. 5, N 3/4. P. 375—399.
55. Lovley D.R. Reduction of iron and humics in sub-surfase environments // Subsurface Microbiology and Bio-geochemistry / Eds.: J.K. Fredrickson, M. Fletcher. Washington, 2001. P. 193—217.
56. Lovley D.R., Blunt-Harris E.L. Role of humic-bound iron as an electron transfer agent in dissimilatory Fe(III) reduction //Appl. Environ. Microbiol. 1999. Vol. 65. P. 4252—4254.
57. Lovley D.R., Chapelle F.H. Deep subsurface microbial processes // Rew. geophys. 1995. Vol. 33. P. 365—381.
58. Lovley D.R., Coates J.D., Blunt-Harris E.L. et al. Humic substances as electron acceptors for microbial respiration // Nature. 1996. Vol. 382. P. 445—448.
59. Mаrchand C., Lallier-Verdes E, Allenbach M. Redox conditions and heavy metals distribution in mangrove forests receiving effluents from shrimp farms (Teremba Bay, New Caledonia) // J. Soil Sediments. 2011. Vol. 11. P. 529—541.
60. Mаrschner H, Romheld V., Carmak I. Root-induced changes on nutrient availability in the rhizosphe-re // J. Plant Nutrition. 1987. Vol. 10. P. 1175—1184.
61. McKinley J.P., Zachara J.M., Liu C. et al. Micro-scale controls on the fate of contaminant uranium in the vadose zone, Hanford Site, Washington // Geochim. Cos-mochim. Acta. 2006. Vol. 70. P. 1873—1887.
62. Moyes L.N., Parkman R.H., Charnock J.M. et al. Uranium uptake from aqueous solution by interaction with goethite, lepidocrocite, muscovite, and mackinaite: an X-ray absorption spectroscopy study // Environ. Sci. Technol. 2000. Vol. 34. P. 1062—1068.
63. Murakami T., Ohnuki T., Isobe H, Sato T. Mobility of uranium during weathering // Amer. Mineral. 1997. Vol. 82. P. 888—899.
64. Nealson K.H., BelzA, McKee B. Breathing metals as a way of life: geobiology in action // Ant. van Leeuwen-hoek. 2002. Vol. 81. P. 215—222.
65. Оnа-Nguena G, Morin G, Wang Y.N. et al. Ar-senite sequestration at the surface of nano-Fe(OH)2, ferrous-carbonate hydroxide, and green-rust after bioreduc-tion of arsenic-sorbed lepidocrocite by Shewanella putr-refacients // Geochim. Cosmochim. Acta. 2009. Vol. 73. P. 1359—1381.
66. Oremland R.S., Stolz J.F. The ecology of arsenic // Science. 2003. Vol. 300. P. 939—944.
67. Patterson R.R., Fendorf S., Fendorf M. Reduction of hexavalent chromium by amorphous iron sulfide // Environ. Sci. Technol. 1997. Vol. 31. P. 2039—2044.
68. Reich T., Bernhard G., Geipel G. et al. The Rossendorf Beam Line ROBL — a dedicated experimental station for XAFS measurements of actinides and other radio-nuclides // Radiochim. Acta. 2000. Vol. 88. P. 633—637.
69. Saito M., Wada H. Effect of molecular hydrogen on the reduction process of submerged soil // Soil Aci. Plant Nutr. 1984. Vol. 30. P. 255—259.
70. SaniR.K., Peyton B.M., Amonnete J.E., Geesey G.G. Reduction of uranium(VI) under sulfate-reduction conditions in the presence of Fe(III)-(hydr)oxides // Geochim. Cosmochim. Acta. 2004. Vol. 68. P. 2639—2648.
71. Shelobolina E.S., Anderson R.T., Vodyanitskii Y.N. et al. Importance of clay size minerals for Fe(III) respira-
tion in a petrolium-contaminated aquifer // Geobiology. 2004. Vol. 2.Р. 67—76.
72. Stolz J.F., Oremland R.S. Bacterial respiration of arsenic and selenium//FEMS Microbiol. Rev. 1999.Vol.23. P. 615—627.
73. Stottmeister U, Wiebner A., Kuschk P. et al. Effects of plants and microorganisms in constructed wetlends for wastewater treatment // Biotech. Adv. 2003. Vol. 22. P. 93—117.
74. Takagashi Y., Minamikawa R., Hattori K.H. et al. Arsenic behavior in paddy fields during the cycle of flooded and non-flooded periods // Environ. Sci. Technol. 2004. Vol. 38. P. 1038—1044.
75. Tufano K.J., Reyes C, Saltikov C.W., Fendorf S. Reductive processes controlling arsenic retention: revealing the relative importance of iron and arsenic reduction // Ibid. 2008. Vol. 42. P. 8283—8289.
76. Vigneault B, Campbell G.C., TessierA., Vitre R. de. Geochemical changes in sulfidic mine tallings under a shal-lowwater cover //Water Res. 2001. Vol. 35. P. 1066—1076.
77. Voegelin A., Weber F.-A, Kretzschmar R. Distribution and speciation of arsenic around roots in a contaminated riparian floodplain soil; micro-XRF element mapping and EXAFS spectroscopy // Geochim. Cosmochim. Acta. 2007. Vol. 71. P. 5804—5820.
78. Weber F.-A., Hofacker A., Voegelin A., Kretzschmar R. Temperature dependence and coupling of iron and arsenic reduction and release during flooding of a contaminated soil // Environ. Sci. Technol. 2010. Vol. 44. P. 116—122.
79. Wenzel W.W., Wieshammer G, Fitz W.J., Puschen-reiter M. Novel rhizobox design to asses rhizosphere characteristics at high spatial resolution // Plant Soil. 2001. Vol. 237. P. 37—45.
80. Wersin P., Hochella Jr. M.F., Persson G. et al. Interaction between aqueous uranium (VI) and sulfide minerals: spectroscopic evidence for sorption and reduction // Geochim. Cosmochim. Acta. 1994. Vol. 58. P. 2829—2843.
81. Wiebner A., Kuschk P., Stottmeister U. Abilities of helophyte species to release oxygen into zhizosphere with varying redox conditions in laboratory-scale hydroponic systems // Int. J. Phytoremediat. 2002. Vol. 4. P. 1—15.
82. Zachara J.M., Kukkadapu R.K., Fredrickson J.K. et al. Biomineralization of poorly crystalline Fe(III) oxides by dissimilatory metal reducing bacteria (DMRB) // Geo-microbiol. J. 2002. Vol. 19. P. 179—207.
Поступила в редакцию 14.11.2014
BIOGEOCHEMISTRY OF CARBON, IRON AND HEAVY METALS
IN WETLANDS (ANALYTICAL REVIEW)
Yu.N. Vodyanitskii, S.A. Shoba
Microorganisms and higher plants play an important role in biogeochemical processes of mobilization and immobilization of nutrients and toxicants in wetlands. It particularly affects the behavior of redox-sensitive elements: carbon, iron and heavy elements (Cr, U, and As). Organic matter carbon in hydromorphic soils participates in reduction of Fe(III) and other chemical elements with variable valence. Iron oxides can absorb many heavy metals, and reduction of iron oxides influenced by microbiological processes determines the mobility of metals. Mobility of arsenic as a siderophile increases due to reduction of iron (hydro)oxides with decreasing of redox potential. Compounds of chromium and uranium precipitate in over-
wetted soils, but due to reduction of iron (hydro)oxides acting as carrier of Cr and U, their mobility can increase.
Key words: hydromorphic soils, biogeochemistry, carbon, iron, heavy metals.
Сведения об авторах
Водяницкий Юрий Никифорович, докт. с.-х. наук, профессор каф. общего почвоведения ф-та почвоведения МГУ имени М.В. Ломоносова. E-mail: [email protected]. Шоба Сергей Алексеевич, чл.-корр. РАН, докт. биол. наук, профессор, зав. каф. географии почв, декан ф-та почвоведения МГУ имени М.В. Ломоносова. Тел.: 8(495) 939-35-23; e-mail: [email protected].
