Антагонистическая активность некоторых представителей рода Herbaspirillum в отношении фитопатогенных микромицетов Текст научной статьи по специальности «Биологические науки»

Известия Саратовского университета. Новая серия. Серия: Химия. Биология. Экология. 2023. Т. 23, вып. 3. С. 337-344 Izvestiya of Saratov University. Chemistry. Biology. Ecology, 2023, vol. 23, iss. 3, pp. 337-344

https://ichbe.sgu.ru https://doi.org/10.18500/1816-9775-2023-23-3-337-344, EDN: BCAPTE

Научная статья УДК 579.64

Антагонистическая активность некоторых представителей рода Herbaspirillum в отношении фитопатогенных микромицетов

Н. С. Величко1 Н. К. Кондюрина12, Ю. П. Федоненко12

1Институт биохимии и физиологии растений и микроорганизмов, ФИЦ «Саратовский научный центр Российской академии наук» (ИБФРМ РАН), Россия, 410049, г. Саратов, пр. Энтузиастов, д. 13

2Саратовский национальный исследовательский государственный университет имени Н. Г. Чернышевского, Россия, 410012, г. Саратов, ул. Астраханская, д. 83

Величко Наталья Сергеевна, кандидат биологических наук, научный сотрудник лаборатории биохимии [email protected], https:// orcid.org/0000-0001-9734-3947

Кондюрина Наталья Кирилловна, 1лаборант лаборатории биохимии, 2студент кафедры биохимии и биофизики, natasha.kondyurina@ gmail.com, https://orcid.org/0000-0003-2975-6066

Федоненко Юлия Петровна, кандидат биологических наук, Заведующий лабораторией биохимии, доцент, 2доцент кафедры биохимии и биофизики, [email protected], https://orcid.org/0000-0003-0255-8190

Аннотация. Распространенной проблемой агропромышленного комплекса является ущерб от инфекционных заболеваний растений, вызываемых наиболее распространенными фитопатогенами родов Alternaría, Helminthosporium, Cladosporium и Fusarium, приводящих не только к снижению урожая, но и к ухудшению его качества в результате накопления в зерне опасных для здоровья человека и животных продуктов жизнедеятельности грибов - микотоксинов. В качестве альтернативы фунгицидам в последнее время используются биологические средства защиты урожая, основанные на применении антагонистов фитопатогенных грибов - непатогенных микроорганизмов. Целью исследования явилась оценка антагонистического потенциала почвенных микроорганизмов рода Herbaspirillum в отношении грибов рода Fusarium. Скрининг симбиотических бактерий, проявляющих фунгицидную активность, сохраняет свою актуальность, поскольку позволяет выявлять потенциальные инструменты биоконтроля. Представлены результаты оценки биологической активности коллекционных штаммов бактерий рода Herbaspirillum по отношению к полевым штаммам мицелиальных грибов рода Fusarium. Антигрибную активность исследуемых бактериальных штаммов определяли по размеру зоны ингибирования роста грибного мицелия вокруг лунок. Учитывали наличие и интенсивность роста фитопатогенных грибов, бактерий-антагонистов, а также характер их взаимодействия. На основании проведенного первичного скрининга охарактеризована биофунгицидная активность гербаспирилл. Результаты данной работы могут быть использованы в дальнейшей разработке экологически безопасных, высокопродуктивных и конкурентоспособных в адаптивном земледелии биопрепаратов, способных контролировать фузариоз важнейших сельскохозяйственных культур и активизировать защитные системы растений.

Ключевые слова: антагонизм, Fusarium, Herbaspirillum, фитопатогены, биоконтроль

Благодарности. Исследование выполнено в рамках проекта Российского научного фонда № 22-24-00421 (https://rscf.ru/project/22-24-00421/).

Для цитирования: Величко Н. С., Кондюрина Н. К., Федоненко Ю. П. Антагонистическая активность некоторых представителей рода Herbaspirillum в отношении фитопатогенных микромицетов // Известия Саратовского университета. Новая серия. Серия: Химия. Биология. Экология. 2023. Т. 23, вып. 3. С. 337-344. https://doi.org/10.18500/1816-9775-2023-23-3-337-344, EDN: BCAPTE Статья опубликована на условиях лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International (CC-BY 4.0)

Article

Antagonistic activity of some Herbaspirillum species against phytopathogenic micromycetes N. S. Velichko1 N. K. Kondyurina12, Yu. P. Fedonenko12

11nstitute of Biochemistry and Physiology of Plants and Microorganisms - Subdivision of the Federal State Budgetary Research Institution Saratov

Federal Scientific Centre of the Russian Academy of Sciences (IBPPM RAS), 13 Entuziastov prospekt, Saratov 410049, Russia

2Saratov State University, 83 Astrakhanskaya St., Saratov 410012, Russia

Natalya S. Velichko, [email protected], https://orcid.org/0000-0001-9734-3947

Natalya K. Kondyurina, [email protected], https://orcid.org/0000-0003-2975-6066

Yulia P. Fedonenko, [email protected], https://orcid.org/0000-0003-0255-8190

Abstract. A common problem of agriculture is damage from infectious plant diseases caused mainly by plant-pathogenic Alternaría, Hel-minthosporium, Cladosporium, and Fusarium. Fusariosis is a harmful, widespread worldwide disease caused by Fusariumspecies, which leads not only to a decrease in yield but also to a deterioration in its quality as a result of the accumulation of mycotoxin waste products of fungi that are hazardous to human and animal health. Biocontrol is an environmentally friendly approach to using microorganisms to control plant diseases. The use of antagonists is one of the ways to reduce the harmfulness of phytopathogens. Interest in such organisms has increased in recent decades due to the accumulation of negative consequences from the long-term use of chemical protection agents with a lack of organic fertilizers. The paper presents the results of assessing the biological activity of collection strains of bacteria of the genus Herbaspirillum with field strains of filamentous fungi of the genus Fusarium. Based on the primary screening of representatives of different species of Herbaspirillum for antagonism against natural isolates of Fusarium by the method characterizing their bio-fungicidal activity. The results of this work can be used in environmentally friendly, highly productive, and competitive biopreparations in adaptive farming, capable of controlling the Fusarium of the most important crops and activating plant defence systems. Keywords: antagonism, Fusarium, Herbaspirillum, phytopathogens, biocontrol

Acknowledgments. This work was supported by the Russian Science Foundation, project No. 22-24-00421 (https://rscf.ru/en/project/22-24-00421/). For citation: Velichko N. S., Kondyurina N. K., Fedonenko Yu. P. Antagonistic activity of some Herbaspirillum species against phytopathogenic micro-mycetes. Izvestiya of Saratov University. Chemistry. Biology. Ecology, 2023, vol. 23, iss. 3, pp. 337-344 (in Russian). https://doi.org/10.18500/1816-9775-2023-23-3-337-344, EDN: BCAPTE

This is an open access article distributed under the terms of Creative Commons Attribution 4.0 International License (CC-BY 4.0)

Введение

Мировое сельское хозяйство несёт огромный ущерб от инфекционных заболеваний растений, вызываемых в основном фитопато-генными грибами и бактериями [1]. Видовой и количественный состав микромицетов-возбуди-телей болезней сельскохозяйственных культур не являются постоянными величинами и могут меняться. К наиболее распространенным фито-патогенам этой группы относят представителей родов Alternaria, Helminthosporium, Cladosporium и Fusarium. Грибы рода Fusarium, являясь преимущественно факультативными паразитами, вызывают массовые поражения растений при определенных условиях, а также известны как «плесени хранения» [2]. Инфицирование важнейших сельскохозяйственных культур приводит не только к снижению урожая, но и к ухудшению его качества в результате накопления в зерне опасных для здоровья человека и животных фузариотоксинов. Согласно данным Организации по продовольствию и сельскому хозяйству при ООН, более 25% всего производимого зерна поражено микотоксинами. Кроме того, повсеместное распространение технологии минимальной обработки почв влечет за собой сохранение, а при благоприятных условиях накопление инфекционной нагрузки для последующих культур [3].

Залогом обеспечения продовольственной безопасности населения является защита урожая от вредоносных организмов. Практика мирового земледелия свидетельствует о том, что до 25-30% урожая обеспечивают химические средства защиты растений. В то же время широкое многолетнее применение химических

фунгицидов сопровождается накоплением неблагоприятных экологических последствий, а также может приводить к появлению не только более устойчивых, но и более токсиногенных и агрессивных форм фитопатогена [4].

В качестве альтернативы фунгицидам в последнее время используются биологические средства защиты урожая, основанные на применении антагонистов фитопатогенных грибов - непатогенных микроорганизмов, обитающих в ризосфере, филлосфере или эндофит-но в растениях, конкурирующих с ними за экологические ниши и пищевые субстраты, а также обладающих ценными функциональными свойствами для растений-хозяев (plant growth-promoting bacteria - бактерии, стимулирующие рост растений, PGPR) [5]. При успешной конкуренции бактерии группы PGPR подавляют рост и развитие почвенных фитопатогенов, вытесняют их из зоны влияния на растения. Как следствие, ограничиваются инфицирование и заболеваемость растений, что способствует их нормальному росту и развитию. Особый интерес для исследователей представляют бактерии родов Gluconacetobacter, Azoarcus, Azospirillum, Klebsiella, Serratia, Rhizobium и Herbaspirillum, составляющие перспективный биотехнологический ресурс для создания адекватной и экологически безопасной альтернативы агро-химикатам [6].

Представители рода Herbaspirillum при взаимодействии с растениями увеличивают их резистентность и продуктивность, в том числе за счет индукции защитных механизмов в отношении различных стрессовых факторов [7]. Herbaspirillum spp. обладают высокой колонизи-

рующей активностью, способны образовывать биопленки на поверхности корневой системы [8], что составляет конкурентное преимущество при реализации биоконтроля [9]. Широкое распространение гербаспирилл (в почве, воде, на поверхности и во внутренних тканях растений), высокая адаптивная способность к изменяющимся условиям окружающей среды, разнообразие биосинтетических и катаболи-ческих реакций позволяют рассматривать их как в качестве перспективного объекта для применения в биотехнологии [10, 11], так и в качестве адекватной модели для изучения различных аспектов растительно-микробных взаимодействий.

Скрининг симбиотических бактерий, проявляющих фунгицидную активность, сохраняет свою актуальность, поскольку позволяет выявлять потенциальные инструменты биоконтроля. В связи с этим целью исследования явилась оценка антагонистического потенциала почвенных микроорганизмов рода Herbaspirillum в отношении грибов рода Fusarium.

Материалы и методы

Объекты исследования. В работе использовали культуры бактерий Herbaspirillum lusita-num Р6-12Т (IBPPM 515), H. frisingense GSF30T (IBPPM 626), H. chlorophenolicum1 (IBPPM 627), H. seropedicae 267Т (IBPPM 630), предоставленные коллекцией ризосферных микроорганизмов ИБФРМ РАН (http://collection.ibppm.ru), которые выращивали в жидкой синтетической питательной среде с витаминами [12] при 30°С в течение 24 ч, что соответствовало окончанию экспоненциальной фазы роста.

В качестве тест-объектов использовали полевые штаммы мицелиальных грибов рода Fusarium (табл. 1), любезно предоставленные коллекцией лаборатории микологии и фитопатологии Всероссийского научно-исследовательского института защиты растений, вызывающие корневые гнили пшеницы (http://vizrspb.ru/struktura-instituta/research/mikologii-i-fitopatologii/). Для хранения культур грибов и поддержания их в рабочем состоянии использовали агаризованную среду Чапека и картофельно-глюкозный агар.

Таблица 1 / Table 1 Фитопатогенные грибы рода Fusarium, использованные в работе Origin, source and year of isolation of F. culmorum, F. sporotrichioides, F. oxysporum, F. graminearum, F. solanistrains used in the present work

Вид гриба Fusarium species Штамм Strain Место, источник и год выделения Origin, source and year of isolation

F. culmorum 58800 Ленинградская обл. ячмень, зерно, 2015 г. Leningradskaya obl., barley, grain, 2015

F. sporotrichioides 262900 Красноярский край, пшеница, зерно, 2018 г. Krasnoyarskiy kray, wheat, grain, 2018

F. oxysporum 60521 Челябинская обл., ячмень, корень, 2019 г. Chelyabinskaya obl., barley, root, 2019

F. graminearum 58889 Краснодарский край, пшеница, колос, 2016 г. Krasnodarskiy kray, heat, ear, 2016

F. solani 60519 Челябинская обл. ячмень, корень, 2019 г. Chelyabinskaya obl., barley, root, 2019

Фунгицидную активность гербаспирилл оценивали методом лунок на среде Чапека [13]. В центр чашки Петри с питательной средой вносили мицелий гриба (10^10 мм). Стерильным сверлом вырезали из агаровой пластинки четыре симметрично расположенных лунки диаметром 5 мм, в которые вносили по 50 мкл суспензии клеток исследуемых штаммов бактерий (109 КОЕ/мл). Контролем служил посев гриба без бактерий. Чашки Петри выдерживали в термостате при 30°С в течение 5 суток. Учитывали наличие и интенсивность роста фитопатогенных

грибов, бактерий-антагонистов, а также характер их взаимодействия. Антигрибную активность исследуемых бактериальных штаммов определяли по размеру зоны ингибирования роста грибного мицелия вокруг лунок. Взаимоотношения патогена и антагониста характеризовали по классификации Т. В. Пестинской [14].

Результаты и их обсуждение

Использование методов определения антагонистической активности in vitro позволяет быстро и эффективно провести скрининговые

исследования большого массива бактериальных штаммов и грибных тест-культур. К этой группе традиционно относят диффузионные методы, в том числе используемый в данной работе метод лунок, позволяющие визуально наблюдать продукцию бактериями антигрибных метаболитов, диффундирующих в толщу агаризованной среды и подавляющих рост тест-культур.

Опыты по определению фунгицидной активности бактериальных штаммов проводят в отношении каждого вида гриба. Однако большое количество видов рода Fusarium приводит к некоторому ограничению выборки тест-культур. Как правило, при подобных исследованиях выбирают либо доминирующие в определенном регионе виды грибов, либо наиболее агрессивные виды или штаммы. В связи с этим в качестве тест-культур нами были выбраны полевые

штаммы разных видов Fusarium, изолированные из корней, колоса и зерна пшеницы и ячменя в различных регионах.

Как следует из представленных в табл. 2 результатов первичного скрининга, все используемые в ходе данной работы штаммы Herbaspirillum spp. характеризовались фунгицидной активностью в отношении фузариозных грибов. При этом установлена избирательность и специфичность антагонистического действия бактерий на грибные тест-культуры, очевидно, обусловленные несколькими механизмами супрессии фитопато-генов, к которым у бактерий относят активный синтез вторичных метаболитов различной химической природы, таких как гетероциклические конденсированные соединения, циклические липопептиды, пептиды, полипептиды, гидролитические ферменты, полисахариды и др.

Таблица 2 / Table 2 Антагонистическая активность штаммов Herbaspirillum spp.

в отношении фитопатогенных грибов р. Fusarium The spectrum of antagonistic action of the Herbaspirillum species against phytopathogenic Fusarium

Фитопатоген Phytopathogen Бактерия-антагонист I Bacteria

P6-12t GSF30T Z67'r CPW301'r

F. culmorum 588GG +++ +++ +++ +++

F. sporotrichioides 2б2900 +++ +++ ++ +

F. oxysporum б0521 + + +I- +I-

F. graminearum 58889 ++ +++ + ++

F. solani б0519 - +I- - +I-

Примечание. Величина зоны подавления фитопатогена: «-» - отсутствует, «+» - до 5 мм, «++» - 5-15 мм, «+++» - более 15 мм [14].

Note. The size of the phytopathogen suppression zone: "-" absent, "+" up to 5 mm, "++" 5-15 mm, "+++" more than 15 mm [14].

Наибольшее восприятие ко всем штаммам гербаспирилл было отмечено для F. culmorum 58800, а наименьшее - для F. solani 60519. Следует отметить, что стерильные зоны вокруг лунок с культурами Herbaspirillum spp. при анализе F. solani отсутствовали. Бактериальные культуры H. frisingense GSF30T и H. chlorophenolicum CPW301T существенно не влияли на линейную скорость роста гриба, но оказывали небольшое ингибирующее действие на интенсивность его роста, что проявлялось в изменениях его морфолого-культуральных признаков по сравнению с контрольным вариантом грибной культуры без бактерий (табл. 3).

В отношении Р. зрогоМсЬЫвез 262900 была показана высокая антифунгальная активность для штаммов Н. Шэкапит Р6-12Т и Н. ¡пзтдепэе СБР30Т и чуть менее выраженная - для Н. эего-ре^сае 267Т, в отличие от Н. сЫогорИеиоИсит CPW301Т, который в наименьшей степени инги-бировал линейный рост данной тест-культуры. Наибольшая антагонистическая активность в отношении Р. дгаттеагит 58889 была отмечена для Н. (пзтдепэе ОБРЗОт, которая убывала в ряду Н. сЫогорИеиоИсит CPW301Т, Н. Шэкапит Р6-12Т, Н. эегоревкае 267Т. Р. охуэрогит 60521 продемонстрировал достаточно высокую устойчивость ко всем тестируемым гербаспириллам при незначительном изменении скорости линейного роста,

Таблица 3 / Table 3

Влияние in vitro некоторых представителей рода Herbaspirillum на морфологические и культуральные характеристики F. culmorum 58800, F. sporotrichioides 262900, F. oxysporum 60521,

F. graminearum 58889, F. solani 60519 In vitro effect of some Herbaspirillum species on the morphological and cultural characteristics of F. culmorum 58800, F. sporotrichioides 262900, F. oxysporum 60521, F. graminearum 58889, F. solani 60519

№ Цвет мицелия / Color of mycelium Структура мицелия / Mycelium Наличие мицелия в зоне задержки роста / The presence of mycelium in zone of inhibition

Воздушный / Aerial mycelium Субстратный Substrate mycelium

Контроль / Control

1 белый / white коричнево-оливковый / olive-brown пушистый / floccose aerial +

2 бело-желтый / white to yellow желтый / yellow пушистый / floccose aerial +

3 белый / white бежевый / cream пушистый / floccose aerial +

Л белый / white темно-коричневый / dark brown гладкий / felty +

s белый / white коричневый / brown пушистый / floccose aerial +

H. lusitanum P6-12'r

1 бело-желтый / white to yellow желто-коричневый / yellow brown пушистый / floccose aerial -

2 бежевый / cream бежевый / cream пушистый / floccose aerial -

3 белый / white бежевый / cream пушистый / floccose aerial -

Л белый / white темно-коричневый / dark brown пушистый /floccose aerial// -

5 белый / white коричневый / brown пушистый / floccose aerial +

H. frisingense GSF30T

1 белый / white коричневый / brown пушистый / floccose aerial -

2 белый / white коричневый / brown пушистый / floccose aerial -

3 белый / white коричневый / brown пушистый / floccose aerial -

Л белый / white коричневый / brown пушистый / floccose aerial -

5 белый / white бежевый / cream пушистый / floccose aerial +

H. seropedicae Z67'r

1 белый / white коричневый / brown пушистый / floccose aerial -

2 бело-бежевый / white to cream бежевый / cream гладкий / felty -

3 бело-бежевый / white to cream бежевый / cream гладкий / felty -

Л бело-бежевый / white to cream коричневый / brown пушистый / floccose aerial -

5 белый / white коричневый / brown пушистый / floccose aerial +

H. chlorophenolicum CPW30F

1 бело-бежевый / white to cream коричнево-оливковый гладкий / felty -

2 бежевый / cream желто-коричневый / yellow brown пушистый / floccose aerial -

3 белый / white бежевый / cream пушистый /floccose aerial +

Л белый / white бежевый / cream гладкий / felty +

5 бело-желтый / white to yellow коричневый / brown гладкий / felty +

Примечание. 1 - F. culmorum 58800; 2 - F. sporotrichioides 262900; 3 - F. oxysporum 60521; 4 - F. graminearum 58889; 5 - F. solani 60519. «+» - присутствует мицелий в зоне задержки роста, «-» - отсутствует мицелий в зоне задержки роста.

Note. 1 - F. culmorum 58800; 2 - F. sporotrichioides 262900; 3 - F. oxysporum 60521; 4 - F. graminearum 58889; 5 -F. solani 60519. «+» - mycelium is present in the growth inhibition zone, «-» - mycelium is absent in the growth inhibition zone.

вместе с тем, наблюдалось изменение цвета субстратного мицелия в присутствии H. frisingense GSF30T, а также структура и цвет воздушного мицелия при воздействии метаболитов H. sero-pedicae Z67T (см. табл. 3).

Анализ представленных данных позволяет предполагать, что наблюдаемые эффекты опосредованы антифунгальной активностью исследуемых штаммов Herbaspirillum spp., которая в наименьшей степени связана с конкуренцией за питательные ресурсы.

Необходимо отметить, что бактерии рода Herbaspirillum практически полностью подавляли рост одного из наиболее вредоносных

видов грибов рода Fusarium - F. culmorum (рисунок). H. lusitanum P6-12T, H. frisingense GSF30T, H. seropedicae Z67T, H. chlorophenolicum CPW301T по механизму действия на F. culmorum следует отнести к штаммам, проявляющим фунгистати-ческий антибиотический антагонизм (I тип), при котором ингибирование роста гриба происходит на расстоянии под воздействием антибиотических веществ с образованием между культурами пустой, «стерильной» зоны (см. рисунок). К этому же типу взаимодействия следует отнести H. lusitanum P6-12T и F. sporotrichioides 262900. По механизму действия на F. sporotrichioides 262900 штаммы H. frisingense GSF30T, H. sero-

Контроль H. lusitanum H. frisingense H. seropedicae H. chlorophenolicum Control P6-12T GSF30T Z67T CPW301T

Антагонистическая активность штаммов бактерий рода Herbaspirillum в отношении грибов рода Fusarium: 1 - F. culmorum 58800; 2 - F. sporotrichioides 262900; 3 - F. oxysporum 60521; 4 - F. graminearum 58889; 5 - F. solani 60519 Figure. Mycolytic activity of some Herbaspirillum species against: 1 - F. culmorum 58800, 2 - F. sporotrichioides 262900, 3 - F. oxysporum 60521, 4 - F. graminearum 58889, 5 - F. solani 60519

pedicae Z67T, H. chlorophenolicum CPW301T были отнесены к штаммам с фунгистатическим алиментарным антагонизмом (III тип), выражающимся в остановке роста гриба при контакте с колонией антагониста, а также в нарастании последнего на патоген (см. рисунок). В отношении F. graminearum 58889 все используемые в исследовании штаммы бактерий проявляли себя как штаммы III типа. Аналогичное взаимодействие наблюдалось при совместном культивировании F. oxysporum с H. lusitanum P6-12T, H. frisingеnse GSF30T, H. seropedicae Z67T, которое сопровождалось лизисом сформировавшегося мицелия (см. рисунок).

Herbaspirillum spp. являются потенциальными объектами агробиотехнологии для разработки на их основе биологических средств, стимулирующих рост и повышающих продуктивность растений [8, 9]. Ранее отмечено стимулирующее влияние предобработки бактериями рода Herbaspirillum на развитие важнейших сельскохозяйственных культур [15, 16], которое выражалось в увеличении длины и массы корней и побегов растений [17].

На основании проведенного первичного скрининга представителей разных видов р. Herbaspirillum на предмет антагонизма в отношении природных изолятов микроскопических грибов р. Fusarium методом лунок охарактеризована их биофунгицидная активность. Полученные результаты могут быть использованы в дальнейшей разработке экологически безопасных, высокопродуктивных и конкурентоспособных в адаптивном земледелии биопрепаратов, способных контролировать фузариоз важнейших сельскохозяйственных культур и активизировать защитные системы растений.

Список литературы

1. Левитин М. М., Джавахия В. Г. Токсигенные грибы и проблемы продовольственной безопасности (обзор) // Достижения науки и техники АПК. 2020. Т. 34, № 12. С. 5-11.

2. Иванов А. В., Тремасов М. Я., Папуниди К. Х., Чул-ков А. К. Микотоксикозы животных (этиология, диагностика, лечение, профилактика). М. : Колос, 2008. 112 с.

3. Häggblom P., Nordkvist E. Deoxynivalenol, zearalenone, and Fusarium graminearum contamination of cereal straw; field distribution; and sampling of big bales // Mycotoxin. Res. 2015. Vol. 31, № 2. P. 101-107. https:// doi.org/10.1007/s12550-015-0220-z

4. Spolti P., Del Ponte E. M., Dong Y., Cummings J. A., Bergstrom G. C. Triazole sensitivity in a contemporary population of Fusarium graminearum from New York

wheat and competitiveness of a tebuconazole-resistant isolate // Plant Dis. 2014. Vol. 9В, № 5. P. 607-613. https://doi.org/10.1094/PDIS-10-13-1051-RE

5. Avis T. J., Gravel V., Antoun H., Tweddell R. J. Multifac-eted beneficial effects of rhizosphere microorganisms on plant health and productivity // Soil Biol. Biochem. 200B. Vol. 40. P. 1733-1740. https://doi.org/10.1016/j. soilbio.2008.02.013

6. Gómez-Godínez L. J., Aguirre-Noyola J. L., Martínez-Romero E., Arteaga-Garibay R. I., Ireta-Moreno J., Ru-valcaba-Gómez J. M. A Look at plant-growth-promoting bacteria // Plants. 2023. Vol. 12, № B. Article 166B. https:// doi.org/10.3390/plants120B166B

7. Ramos A. C., Melo J., de Souza S.B., Bertolazi A. A., Renderson A. S., Rodrigues W. P., Campostrini E., Olivares F. L., Eutrópio F. J., Cruz C., Dias T. Inoculation with the endophytic bacterium Herbaspirillum seropedicae promotes growth, nutrient uptake and photosynthetic efficiency in rice // Planta. 2020. Vol. 252. Article B7. https://doi.org/10.1007/s00425-020-03496-x

B. Velichko N. S., Grinev V. S., Fedonenko Y. P. Characterization of biopolymers produced by planktonic and biofilm cells of Herbaspirillum lusitanum P6-12 // J. Appl. Microbiol. 2020. Vol. 129, № 5. P. 1349-1363. https://doi.org/10.1111/jam.14647

9. Pellan L., Durand N., Martinez V., Fontana A., Schorr-Galino S., Strub C. Commercial biocontrol agents reveal contrasting comportments against two mycotoxigenic fungi in cereals: Fusarium graminearum and Fusarium verticillioides // Toxins. 2020. Vol. 12, № 3. Article 152. https://doi.org/10.3390/toxins12030152

10. Batista B. D., Lacava P. T., Ferrari A., Teixeira-Silva N. S., Bonatelli M. L., Tsui S., Mondin M., Kitajima E. W., Pereira J. O., Azevedo J. L., Quecine M. C. Screening of tropically derived, multi-trait plant growth- promoting rhizobacteria and evaluation of corn and soybean colonization ability // Microbiol. Res. 201B. Vol. 206. P. 33-42. https://doi.org/10.1016/j.micres.2017.09.007

11. Velichko N. S., Guliy O. I., Kanevsky M. V., Kupryashi-na M. A., Fedonenko Yu. P. Whole-cell electric sensor for determination of sodium dodecyl sulfate // World J. Microbiol. Biotechnol. 2022. Vol. 3B. Article 11B. https:// doi.org/10.1007/s11274-022-03309-1

12. Смолькина О. Н., Шишонкова Н. С., Юрасов Н. А., Игнатов В. В. Капсульные и экстраклеточные полисахариды диазотрофных ризобактерий Herbaspirillum seropedicae Z7B // Микробиология. 2012. Т. B1, № 3. С. 345-352.

13. Практикум по микробиологии / под ред. А. И. Не-трусова. M. : Академия, 2005. 60B с.

14. Пестинская Т. В. О взаимоотношениях грибов, обитающих в почве // Бот. журн. 195B. Т. 43, № 9. С. 1270-1277.

15. Canellas L. P., Balmori D. M., Médici L. O., Aguiar, N. O., Campostrini E., Rosa R. C. C., Façanha A. R., Olivares F. L. A combination of humic substances and Herbaspi-rillum seropedicae inoculation enhances the growth of maize (Zea mays L.) // Plant and Soil. 2013. Vol. 366. P. 119-132.

16. Canellas L. P., da Silva S. F, Olk D. C. Olivares F. L. Foliar application of plant growth-promoting bacteria and humic acid increase maize yields // Journal of Food, Agriculture & Environment. 2015. Vol. 13. P. 131-138.

17. Velichko N. S., Bagavova A. R., Burygin G. L., Bay-miev A. Kh., Pylaev T. E., Fedonenko Y. P. In situ localization and penetration route of an endophytic bacteria into roots of wheat and the common bean // Rhizosphere. 2022. Vol. 23. P. 100567. https://doi.org/10.1016/j. rhisph.2022.100567

References

1. Levitin M. M., Dzhavakhiya V. G. Toxigenic fungi and food security issues (review). Achievements of Science and Technology of APK, 2020, vol. 34, no. 12, pp. 5-11 (in Russian).

2. Ivanov A. V., Tremasov M. Ya., Papunidi K. Kh., Chulkov A. K. Mikotoksikozy zhivotnykh (etiologiya, diagnostika, lecheniye, profilaktika) [Animal Myco-toxicosis (Etiology, Diagnosis, Treatment, Prevention)]. Moscow, Kolos, 2008. 112 p. (in Russian).

3. Haggblom P., Nordkvist E. Deoxynivalenol, zearale-none, and Fusarium graminearum contamination of cereal straw; field distribution; and sampling of big bales. Mycotoxin. Res., 2015, vol. 31, no. 2, pp. 101-107. https://doi.org/10.1007/s12550-015-0220-z

4. Spolti P., Del Ponte E. M., Dong Y., Cummings J. A., Bergstrom G. C. Triazole sensitivity in a contemporary population of Fusarium graminearum from New York wheat and competitiveness of a tebuconazole-resistant isolate. Plant Dis., 2014, vol. 98, no. 5, pp. 607-613. https://doi.org/10.1094/PDIS-10-13-1051-RE

5. Avis T. J., Gravel V., Antoun H., Tweddell R. J. Multifac-eted beneficial effects of rhizosphere microorganisms on plant health and productivity. Soil Biol. Biochem., 2008, vol. 40, pp. 1733-1740. https://doi.org/10.1016/j. soilbio.2008.02.013

6. Gómez-Godínez L. J., Aguirre-Noyola J. L., Martínez-Romero E., Arteaga-Garibay R. I., Ireta-Moreno J., Ru-valcaba-Gómez J. M. A look at plant-growth-promoting bacteria. Plants, 2023, vol. 12, no. 8, article no. 1668. https://doi.org/10.3390/plants12081668

7. Ramos A. C., Melo J., de Souza S. B., Bertolazi A. A., Renderson A. S., Rodrigues W. P., Campostrini E., Olivares F. L., Eutrópio F. J., Cruz C., Dias T. Inoculation with the endophytic bacterium Herbaspirillum serope-dicae promotes growth, nutrient uptake and photosyn-thetic efficiency in rice. Planta, 2020, vol. 252, article no. 87. https://doi.org/10.1007/s00425-020-03496-x

8. Velichko N. S., Grinev V. S., Fedonenko Y. P. Characterization of biopolymers produced by planktonic and biofilm cells of Herbaspirillum lusitanum P6-12. J. Appl. Microbiol., 2020, vol. 129, no. 5, pp. 1349-1363. https:// doi.org/10.1111/jam.14647

9. Pellan L., Durand N., Martinez V., Fontana A., Schorr-Galino S., Strub C. Commercial biocontrol agents reveal contrasting comportments against two mycotoxigenic fungi in cereals: Fusarium graminearum and Fusarium verticillioides. Toxins, 2020, vol. 12, no. 3, article no. 152. https://doi.org/10.3390/toxins12030152

10. Batista B. D., Lacava P. T., Ferrari A., Teixeira-Silva N. S., Bonatelli M. L., Tsui S., Mondin M., Kitajima E. W., Pereira J. O., Azevedo J. L., Quecine M. C. Screening of tropically derived, multi-trait plant growth- promoting rhizobacteria and evaluation of corn and soybean colonization ability. Microbiol. Res., 2018, vol. 206, pp. 33-42. https://doi.org/10.1016Zj.micres.201709.007

11. Velichko N. S., Guliy O. I., Kanevsky M. V., Kupryashi-na M. A., Fedonenko Yu. P. Whole-cell electric sensor for determination of sodium dodecyl sulfate. World J. Microbiol. Biotechnol., 2022, vol. 38, article no. 118. https://doi.org/10.1007/s11274-022-03309-1

12. Smol'kina O. N., Shishonkova N. S., Yurasov N. A., Ignatov V. V. Capsular and extracellular polysaccharides of the diazotrophic rhizobacterium Herbaspirillum seropedicae Z78. Microbiology, 2012, vol. 81, no. 3, pp. 317-323 (in Russian). https://doi.org/10.1134/ S0026261712030113

13. Praktikum po mikrobiologii. Pod red. A. I. Netrusova [Netrusov A. I., ed. Workshop on Microbiology]. Moscow, Akademiya, 2005. 608 p. (in Russian).

14. Pestinskaya T. V. On the relationship of fungi living in the soil. Botanicheskii Zhurnal, 1958, vol. 43, no. 9, pp. 1270-1277 (in Russian).

15. Canellas L. P., Balmori D. M., Médici L. O., Aguiar N. O., Campostrini E., Rosa R. C. C., Façanha A. R., Olivares F. L. A combination of humic substances and Herbaspirillum seropedicae inoculation enhances the growth of maize (Zea mays L.). Plant and Soil, 2013, vol. 366, pp. 119-132.

16. Canellas L. P., da Silva S. F., Olk D. C. Olivares F. L. Foliar application of plant growth-promoting bacteria and humic acid increase maize yields. Journal of Food, Agriculture & Environment, 2015, vol. 13, pp. 131-138.

17. Velichko N. S., Bagavova A. R., Burygin G. L., Bay-miev A. Kh., Pylaev T. E., Fedonenko Y. P. In situ localization and penetration route of an endophytic bacteria into roots of wheat and the common bean. Rhizosphere, 2022, vol. 23, pp. 100567. https://doi.org/10.1016/j. rhisph.2022.100567

Поступила в редакцию 29.05.2023; одобрена после рецензирования 16.06.2023; принята к публикации 17.06.2023 The article was submitted 29.05.2023; approved after reviewing 16.06.2023; accepted for publication 17.06.2023