ОСОБЕННОСТИ АНТАГОНИЗМА БАКТЕРИЙ РОДА BACILLUS ПО ОТНОШЕНИЮ К ТОКСИНОГЕННЫМ ГРИБАМ FUSARIUM ПРИ ЗАЩИТЕ РАСТЕНИЙ ОТ БОЛЕЗНИ И КОНТАМИНАЦИИ МИКОТОКСИНАМИ (ОБЗОР) Текст научной статьи по специальности «Биологические науки»

Обзорная статья / Review article УДК 579.64: 579.222: 631.95: 632.4 DOI: 10.18470/1992-1098-2021-4-86-103

Особенности антагонизма бактерий рода Bacillus по отношению к токсиногенным грибам Fusarium при защите растений от болезни и контаминации микотоксинами (обзор)

Татьяна М. Сидорова, Анжела М. Асатурова, Валерия В. Аллахвердян

Федеральное государственное бюджетное научное учреждение «Федеральный научный центр биологической защиты растений», Краснодар, Россия

Контактное лицо

Татьяна М. Сидорова, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник ФНЦ биологической защиты растений; 350039 Россия, Краснодарский край, г. Краснодар, п/о 39. Тел. +79280387012 Email 0166505@mail.ru ORCID https://orcid.org/0000-0003-4281-5278

Формат цитирования

Сидорова Т.М., Асатурова А.М., Аллахвердян В.В. Особенности антагонизма бактерий рода Bacillus по отношению к токсиногенным грибам Fusarium при защите растений от болезни и контаминации микотоксинами (обзор) // Юг России: экология, развитие. 2021. Т.16, N 4. C. 86103. DOI: 10.18470/1992-1098-2021-4-86-103

Получена 5 апреля 2021 г.

Прошла рецензирование 31 мая 2021 г.

Принята 21 июня 2021 г.

Резюме

Цель. Обобщить и проанализировать сведения о результатах исследований по изучению антагонистических свойств бактерий рода Bacillus в отношении фитопатогенных грибов рода Fusarium. Материалы и методы. Изучены и критически проанализированы современные сведения исследований российских и зарубежных ученых о роли бактерий рода Bacillus для подавления фузариозных болезней растений и загрязнения растительной продукции микотоксинами.

Результаты. Обобщены сведения о перспективах применения бактерий-антагонистов фитопатогенных грибов рода Bacillus для защиты растений от болезней, вызванных токсиногенными грибами рода Fusarium. Показана роль продуцируемых бактериями липопептидов в ингибировании роста грибов, которая проявляется как за счет разрушения клеточной стенки гриба, так и путем повышения иммунного статуса растения. Содержится информация о структуре и механизме действия основных антигрибных циклических липопептидов. Раскрыты особенности проявления антагонистических свойств бактерий Bacillus, которые заключаются в способности метаболитов бактерий осуществлять деструкцию микотоксинов, что может способствовать снижению их токсичности. Обосновывается перспективность поиска штаммов бактерий рода Bacillus, пригодных для создания эффективных биофунгицидов против фузариозных грибов.

Заключение. Знание механизмов действия бактерий рода Bacillus -антагонистов грибов Fusarium будет способствовать тщательному подбору перспективных для разработки эффективных биопрепаратов штаммов для замены химических фунгицидов на биофунгициды в контроле F. graminearum и его микотоксинов, что позволит получить продукцию, необремененную ни химическими средствами защиты, ни опасными для потребителей микотоксинами.

Ключевые слова

Антагонизм, грибы рода Fusarium, бактерии рода Bacillus, липопептиды, микотоксины, дезоксиниваленол.

© 2021 Авторы. Юг России: экология, развитие. Это статья открытого доступа в соответствии с условиями Creative Commons Attribution License, которая разрешает использование, распространение и воспроизведение на любом носителе при условии правильного цитирования оригинальной работы.

Specific features of antagonism of Bacillus bacteria against toxinogenic Fusarium fungi in protecting plants against disease and contamination with mycotoxins (review)

Tatyana M. Sidorova, Anzhela M. Asaturova and Valeria V. Allakhverdyan

Federal Research Center of Biological Plant Protection, Krasnodar, Russia

Principal contact

Tatyana M. Sidorova, PhD in Biology, Senior

Researcher, Federal Research Centre of Biological

Plant Protection; p/o 39 Krasnodar, Krasnodar Krai,

Russia 350039.

Tel. +79280387012

Email 0166505@mail.ru

ORCID https://orcid.org/3000-0003-4281-5278

How to cite this article

Sidorova T.M., Asaturova A.M., Allakhverdyan V.V. Specific features of antagonism of Bacillus bacteria against toxinogenic Fusarium fungi in protecting plants against disease and contamination with mycotoxins (review). South of Russia: ecology, development. 2021, vol. 16, no. 4, pp. 86-103. (In Russian) DOI: 10.18470/1992-1098-2021-4-86-103

Received 5 April 2021 Revised 31 May 2021 Accepted 21 June 2021

Abstract

Aim. Summarize and analyze information on the results of studies on the antagonistic properties of Bacillus bacteria against phytopathogenic fungi of the genus Fusarium.

Materials and Methods. Current information of research by Russian and foreign scientists on the role of bacteria of the genus Bacillus to suppress Fusarium diseases of plants and contamination of plant products with mycotoxins was studied and critically analysed.

Results. Information on the prospects for the use of bacteria-antagonists of phytopathogenic fungi of the genus Bacillus for plant protection against diseases caused by toxinogenic fungi of the genus Fusarium has been generalized. The role of lipopeptides produced by bacteria in inhibiting the growth of fungi, which manifests itself both through the destruction of the cell wall of the fungus and by increasing the immune status of the plant, has been shown. The study contains information on the structure and mechanism of action of the main anti-fungal cyclic lipopetides. The features of the manifestation of the antagonistic properties of Bacillus bacteria, which consist in the ability of bacterial metabolites to destroy mycotoxins which can help to reduce their toxicity, have been disclosed. The prospect of searching for bacterial strains of the genus Bacillus suitable for creating effective biofungicides against Fusarium fungi is substantiated.

Conclusion. Knowledge of the mechanisms of action of bacteria of the genus Bacillus as antagonists of Fusarium fungi will contribute to the careful selection of strains that are promising for the development of effective biological products for replacing chemical fungicides with biofungicides in the control of F. graminearum and its mycotoxins, which will make it possible to obtain products that are not burdened with either chemical means of protection or mycotoxins which are dangerous for consumers.

Key Words

Antagonism, Fusarium fungi, Bacillus bacteria, lipopeptides, mycotoxins, deoxynivalenol.

© 2021 The authors. South of Russia: ecology, development. This is an open access article under the terms of the Creative Commons Attribution License, which permits use, distribution and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited.

ВВЕДЕНИЕ

Фузариоз - одно из наиболее вредоносных широко распространенных в мире заболеваний сельскохозяйственных культур, вызываемое грибами Fusarium Link, приводит не только к снижению урожая, но и к ухудшению его качества в результате накопления в зерне опасных для здоровья человека и животных продуктов жизнедеятельности грибов - микотоксинов. Заражение посевов токсигенными грибами и накопление в растительной продукции микотоксинов создают серьезную мировую угрозу для продовольственной безопасности. Согласно данным Организации по продовольствию и сельскому хозяйству при ООН, более 25% всего производимого зерна поражено микотоксинами. Экономические потери, вызванные заражением кормов микотоксинами, ежегодно оцениваются миллионами долларов [1].

С начала 1990-х годов фузариоз колоса, вызываемый в основном Fusarium graminearum, стал одним из наиболее серьезных заболеваний, с которыми сталкиваются производители пшеницы в Канаде, США и по всему миру. Гриб F. graminearum Schwabe (телеоморфа - Gibberella zeae (Schwein.) Petch) - один из важнейших возбудителей фузариоза колоса пшеницы, с которым связаны периодические эпифитотии заболевания. Заражение колоса суспензией конидий гриба F. graminearum в период цветения приводит к массовому заражению зерен в колосе и снижению урожая по сравнению с незараженными колосьями на 60-80%. Инокуляция колоса через неделю после цветения приводит к снижению урожая на 50-60%, при высоком общем заражении зерна на 90-95% [2]. При инфицировании колосьев в период цветения происходит не только поражение зерна и связанная с ним потеря урожая, но и контаминация зерна опасными для здоровья фузариотоксинами. Возрастающая проблема болезни, вероятно, связана с более широким внедрением консервативной обработки почвы, расширением производства кукурузы, использованием восприимчивых сортов пшеницы в севообороте и изменчивостью климата. Популярные в последние время технологические приёмы возделывания зерновых культур не предусматривают заделывание растительных остатков в почву. Это способствует сохранению инфекционного начала и может влиять на зараженность зерна и загрязнение его микотоксинами [3; 4]. Грибы при благоприятных условиях способны продолжать развитие и продуцировать токсины в зерне на любом этапе производства - в поле, во время уборки, в валках, в процессе хранения (при влажности более 12%) [4; 5]. Аскоспоры патогена, которые выбрасываются из перитециев, образующихся из растительных остатков после уборки урожая пораженных фитопатогеном культур, считаются главным источником инфекции. Твердая пшеница (Triticum turgidum sp. durum) крайне восприимчива к фузариозу колоса, так как селекция на устойчивость затруднена, поскольку источники устойчивости к заболеванию редко встречаются в первичном генофонде тетраплоидной пшеницы [6; 7].

При изучении стратегий биологической борьбы с токсиногенными грибами многие исследователи ограничиваются фунгицидным или фунгистатическим действием бактерий-антагонистов, при этом их влияние на выработку микотоксинов и возможность их биодеградации часто игнорируется. Отсутствие

коммерчески доступных биологических средств для защиты растений против микотоксигенных фузариев, может быть, связано с многочисленными факторами (нестабильная эффективность биоконтроля в полевых условиях, отсутствие необходимых условий хранения и транспортировки биологических средств, сложность регистрации) и, что более важно, недостатком знаний о механизмах биоконтроля, особенно по поводу биодеградации микотоксинов. Понимание механизмов осуществления биологического контроля необходимо для оптимального использования существующих биологических средств, а также для выбора новых агентов.

После полного секвенирования генома F. graminearum за последние два десятилетия достигнут огромный прогресс в понимании основ биосинтеза микотоксина дезоксиниваленола (ДОН) и его регуляции. Дальнейшие исследования этих биосинтетических и регуляторных систем позволят получить полезные знания для разработки новых стратегий управления для предотвращения инфицирования фузариозными грибами и накопления микотоксинов в зерновых [1].

Бактерии рода Bacillus обладают большим сельскохозяйственным потенциалом, производя липопептиды, которые обладают высокой активностью против фитопатогенов. Антифунгальная активность проявляется в основном в трех семействах циклических липопептидов: сурфактин, итурин и фенгицин. Эти молекулы имеют амфифильную природу, нарушая биологические мембранные структуры. Их антимикробные свойства включают активность против бактерий, грибов, оомицетов и вирусов. Недавние исследования также подчеркивают способность этих соединений стимулировать защитные механизмы растений и образование биопленок, что является ключевым фактором успешной колонизации организмов, осуществляющих биоконтроль фитопатогенов [8]. При тщательном изучении бактерии рода Bacillus могут заменить в контроле F. graminearum большинство широко применяемых в настоящее время средств борьбы, в том числе, таких как химические фунгициды, применение которых негативно влияет на окружающую среду.

ОБСУЖДЕНИЕ

Биологическая эффективность бактерий рода Bacillus против грибов рода Fusarium

Сельскохозяйственное производство подвержено «эффекту ножниц», с одной стороны, из-за очень быстро меняющихся климатических условий, которые способствуют развитию патогенных микроорганизмов, а с другой стороны, из-за политической решимости сократить использование фитохимических продуктов. Для снижения воздействия гриба F. graminearum используются различные стратегии, включая обработку фунгицидами, посев менее восприимчивых сортов, но ни один из них не является достаточным для эффективной борьбы с заболеванием [9]. Из-за длительного чрезмерного использования химических средств в сельском хозяйстве возник ряд серьезных проблем, включая повышенную устойчивость патогенов к химическим пестицидам, остатки, загрязняющие окружающую среду, могут представлять опасность для здоровья. Неблагоприятное воздействие средств защиты растений на окружающую среду, а также на здоровье

человека и животных побудило Европейский Союз содействовать поиску альтернативных и экологически безопасных решений, таких как комплексная защита от вредителей и использование агентов биологической борьбы. Спрос на продукцию органического сельского хозяйства растет как в развитых, так и в развивающихся странах, что подчеркивает необходимость разработки эффективной, экологически безопасной альтернативы химическим удобрениям и пестицидам.

Более трех десятилетий штаммы бактерий рода Bacillus интенсивно исследуются в качестве агентов биологического контроля. Массовый скрининг различных штаммов Bacillus против широкого спектра патогенов сельскохозяйственных культур все еще необходим для выявления новых видов-антагонистов. Бациллы - это большая и разнообразная группа непатогенных и патогенных бактерий. Большинство видов Bacillus, а также продукты на их основе считаются безопасными для использования по назначению в окружающей среде. Эти бактерии предпочтительны для коммерциализации из-за присущей им способности образовывать эндоспоры, проявлять устойчивость к экстремальным условиям и быстро расти на различных средах. Благодаря образованию спор, бактерии рода Bacillus способны перезимовать и защитить растения от инфекции в течение нескольких вегетационных сезонов. Антагонистические эффекты штаммов бактерий рода Bacillus были продемонстрированы антибиозом in vitro и уменьшением тяжести заболевания in situ [10].

Предотвращение либо уменьшение

распространения фитопатогенных грибов с использованием непатогенных микроорганизмов может происходить с помощью различных механизмов. Эти механизмы очень разнообразны, прямые или косвенные, и могут использоваться вместе или по отдельности в зависимости от агента биологического контроля. Основные прямые механизмы могут быть связаны с конкуренцией, антибиозом, паразитизмом или биотрансформацией токсинов [10; 11]. Микроорганизмы могут вступать в пищевую конкуренцию, когда им нужно одно и то же необходимое питательное вещество, или в пространственную конкуренцию, когда они занимают одно и то же ограниченное пространство. Антагонистические бактерии могут поражать патогенные грибы рода Fusarium посредством различных способов действия: прямого (микопаразитизм или гиперпаразитизм), смешанного (секреция антибиотиков, выработка литических ферментов) и непрямого (индукция защитных реакций хозяина). Антибиоз включает производство вторичных метаболитов, таких как антибиотики, ферменты, разрушающие клеточную стенку, и других молекул, которые могут подавлять рост или убивать патогены. Колонизация растения полезными микроорганизмами может запускать местные или системные защитные реакции, повышая устойчивость к фитопатогенам. Бактерии рода Bacillus регулируют внутриклеточный метаболизм фитогормонов и повышают стрессоустойчивость растений. С помощью воздействия на чувствительные к стрессу гены, белки, фитогормоны и другие метаболиты стимулируют иммунитет растений к стрессам [12]. Действительно, лучшее понимание механизмов, которые позволяют осуществлять биологический контроль патогенов, особенно продаваемых агентов, которые прошли все стадии разработки и регистрации, позволит идентифицировать особенно эффективные механизмы.

Эта информация, может быть, использована для оптимизации использования существующих

биологических средств, а также для выбора новых.

Штаммы рода Bacillus проявляют свою способность к биологическому контролю преимущественно за счет ингибирующей активности в отношении роста патогенов растений, а также индукции системной устойчивости у растений и конкуренции за экологические ниши с патогенами растений [8]. Вещества, разрушающие клеточную стенку, такие как хитозаназа, протеаза, целлюлаза, глюканаза, липопептиды и цианистый водород из Bacillus spp. наносят вред патогенным бактериям, грибам, нематодам, вирусам и вредителям, способны контролировать их популяции на растениях и сельскохозяйственных угодьях. Использование средств биоконтроля должно быть тщательно протестировано, необходимо убедиться, что они имеют разумный срок хранения, совместимость с другими методами защиты и доступность. Бактерии рода Bacillus преодолевают многие из этих препятствий, чтобы стать эффективным коммерческим продуктом для снижения вредоносности фитопапогенов. Это очевидно из имеющихся зарегистрированных патентов, таких как патенты на штаммы Bacillus против возбудителей фузариоза в зерновых [13].

Биологический контроль F. graminearum показывает многообещающие результаты из-за отсутствия отрицательного воздействия на окружающую среду и способности снижать развитие резистентности к фунгицидам в популяциях патогенов. Борьба с заболеванием и накоплением ДОН с помощью биоконтроля является безопасной альтернативой другим методам [14-16].

На основе полезных штаммов B. subtilis, B. amyloliquefaciens, B. pumilus, B. licheniformis, B. megaterium, B. velezensis, B. cereus, B. thuringiensis разрабатываются антигрибные биопрепараты по всему миру [17]. Из 227 штаммов бактерий, выделенных из ризосферы кукурузы, риса, пшеницы, картофеля, подсолнечника и сои, выращиваемых в различных агроэкологических регионах Пакистана, 48 проявили противогрибную активность более 60% против F. oxysporum, F. moniliforme, Rhizoctonia solani, Colletotrichum gloeosporioides, C. falcatum, Aspergillus niger и A. flavus [18]. Подтвержден потенциал штамма бактерий B. subtilis RMB5 как биоудобрения и биопестицида. Штаммы B. amyloliquefaciens FZB42, Bacillus sp. NH217 и B. subtilis NH-100 проявляют существенную активность против различных фитопатогенов таких как F. moniliforme, F. oxysporum, F. solani, и связанных с ними заболеваний. Эти штаммы проявляют также гемолитическую активность, демонстрируя их высокий потенциал к образованию поверхностно-активных веществ. Так, например, использование биофунгицида Серенада ASO на основе штамма В. subtilis QST 713 может полностью заменить существующие стратегии борьбы с F. graminearum на пшенице и других культурах [19].

Эндофитные бактерии колонизируют нишу, аналогичную нише патогенов растений, отдав предпочтение им как возможным кандидатам на биоконтроль. По этой причине отбор местных штаммов бактерий из зерна пшеницы и с различных частей растений является преимуществом, поскольку штаммы уже адаптированы к месту, где они будут применяться.

Микроорганизмы хорошо приспосабливаются к поверхности колосьев пшеницы, снижают симптомы фузариоза колоса и ДОН в зерне. Изоляты эндофитных бактерий B. megaterium BM1 и B. subtilis BS43, BSM0, BSM2 ингибируют рост и образование спор у F. graminearum. Антагонистическая бактерия B. velezensis RC 218 может значительно снизить степень тяжести болезни и накопление ДОН в полевых условиях [13].

Бактерии B. amyloliquefaciens, изолированные из лесной почвы, подавляют рост F. culmorum и F. graminearum in vitro. Штамм B. amyloliquefaciens S76-3, выделенный из пораженных колосьев пшеницы в поле, проявляет существенную антагонистическую активность в отношении F. graminearum [18-20]. Эндофитные бактерии, выделенные из пшеницы, кукурузы и риса, способны подавлять рост нескольких фитопатогенных грибов, включая F. graminearum [18]. Проведен скрининг и идентификация штаммов бактерий, которые эффективно снижают развитие гнили стеблей кукурузы. Бактериальный штамм B. velezensis BM21 выделен из почвы ризосферы кукурузы, эффективно снижает болезни и обладает высоким потенциалом в качестве агента биоконтроля. Штамм проявляет антифунгальную активность против F. graminearum за счет подавления роста мицелия на 79,2%, всхожести конидий на 84,0% и продукции конидий на 78,1%. Водные экстракты штамма BM21 (1,0 мл / растение) подавляют F. graminearum на 72,4-77,4% [19]. Ризосфера кукурузы остается резервуаром для микроорганизмов с уникальными полезными свойствами. Отобрано семь изолятов Bacillus (MORWBS1.1, MARBS2.7, VERBS5.5, MOREBS6.3, MOLBS8.5, MOLBS8.6 и NWUMFkBS10.5) с супрессивным действием против двух грибных патогенов кукурузы F. graminearum и F. culmorum [20; 21]. B. velezensis YB-130 может быть потенциальным средством биоконтроля для борьбы с фузариозом колоса пшеницы и выработкой ДОН, вызываемой F. graminearum. B. subtilis RC 218 первоначально выделен из пыльников пшеницы в качестве потенциального антагониста F. graminearum. Продемонстрировано, что он обладает антагонистической активностью против патогена растения в тестах in vitro и в теплице. С помощью полевых исследований и секвенирования генома получена характеристика B. subtilis RC 218. В результате полевых испытаний установлено, что B. subtilis RC 218 может снизить развитие заболевания и накопление связанного с ним микотоксина в полевых условиях [21]. Из ризосферы пшеницы выделены бактерии B. velezensis BZR336g и B. velezensis 517 [22; 23]. Методами тонкослойной хроматографии и биоавтографии обнаружена способность этих штаммов подавлять рост гриба F. oxysporum и продуцировать метаболиты сурфактин, итуринА, фенгицин [24]. При подборе штаммов бактерий, перспективных для создания биофунгицидов, необходимо также учитывать, что их антигрибная активность при защите растений против болезней не всегда совпадает с антагонистическим действием на рост грибов in vitro.

Антагонистические бактерии, которые используются для предотвращения фузариоза колоса пшеницы, предлагаются в качестве альтернативы или добавки к синтетическим фунгицидам для борьбы с болезнью без негативных последствий химической защиты растений. Из 500 бактериальных штаммов, выделенных из почвы, B. amyloliquefaciens JCK-12 демонстрирует сильную противогрибную активность и

считается потенциальным источником для стратегий борьбы с фузариозом колоса. В. amyloliquefaciens JCK-12 продуцирует несколько циклических липопептидов, включая итурин A, фенгицин и сурфактин. Итурин А подавляет прорастание спор F. graminearum. Фенгицин или сурфактин сами по себе не проявляют никакой ингибирующей активности против прорастания спор при концентрациях менее 30 мкг/мл, но смесь итурина A, фенгицина и сурфактина показала замечательный синергетический ингибирующий эффект на прорастание спор F. graminearum. Кроме того, совместное применение B. amyloliquefaciens JCK-12 и химических фунгицидов приводит к синергическому эффекту in vitro. Синергетический антифунгальный эффект сочетания B. amyloliquefaciens JCK-12 и химических фунгицидов может быть результатом повреждения клеточной стенки и изменения проницаемости клеточной мембраны у фитопатогенных грибов, вызванных смесями ЛП, и последующей повышенной чувствительностью F. graminearum к фунгицидам. Кроме того, B. amyloliquefaciens JCK-12 проявляет способность гриба снижать выработку трихотеценовых микотоксинов [25].

Антигрибные метаболиты бактерий рода Bacillus Активность биоконтроля микробного штамма, вероятно, опосредована его вторичными метаболитами, и чем больше метаболитов вырабатывает штамм, тем выше эффективность биопрепарата [26]. Представители рода Bacillus считаются «микробными фабриками» по производству широкого спектра биологически активных молекул, потенциально подавляющих патогенные грибы и бактерии. Bacillus spp., продуцирующие нерибосомно синтезированные липопептиды и пептиды, проявляют сильную антимикробную активность. Штаммы Bacillus продуцируют разные группы липопептидов (ЛП), и их роль в подавлении/контроле патогенов растений может различаться [27]. ЛП из Bacillus состоят из липидного хвоста, связанного с коротким линейным или циклическим олигопептидом, и обладают очень сложными механизмами биосинтеза, катализируемого нерибосомными пептидными синтетазами, большими ферментными комплексами с модульной структурой, где каждый модуль отвечает за включение определенной аминокислоты. Молекулы известных ЛП содержат от 4 до 16 аминокислотных остатков в L- или D-конфигурации. Поскольку пути биосинтеза ЛП очень гибкие, их диапазон чрезвычайно неоднороден. Интересно, что у большинства штаммов Bacillus очень разные количества липопетидов накапливаются в зоне ингибирования в зависимости от природы встречающегося патогена. Это обнаружено для штамма B. subtilis 98S как представителя продуцентов трех семейств липопептидов. Так, при инкубации бактерии в присутствии Pythium и Fusarium наблюдалась гораздо более высокая продукция итуринов и фенгицинов по сравнению с Botrytis [28; 29]. Наличие аналитического метода, позволяющего количественно определить ЛП, важно для мониторинга параметров ферментации, влияющих на его производство, и, таким образом, является полезным инструментом для разработки исследовательских и промышленных процессов [24]. Не менее важным является изучение механизма действия Bacillus против F. graminearum, который следует анализировать более точно с помощью новых инструментов полногеномных исследований и точных платформ метаболомики. Геномный анализ Bacillus показывает, что эти бактерии

обладают генами, кодирующими метаболиты, связанные с биологическим контролем [30]. Генетическая информация, доступная посредством геномного секвенирования, позволяет лучше понять особенности биоконтроля Bacillus, механизмы действия Bacillus против

F. graminearum. Охарактеризован геном штамма B. velezensis LM2303, известного своим сильным биоконтролирующим потенциалом против F. graminearum. Тринадцать кластеров биосинтетических генов, связанных с активностью биоконтроля, идентифицированы с использованием интегрированного подхода анализа генома и химического анализа, включая три противогрибных метаболита фенгицин B, итурин A и сурфактин A [31]. Штамм B. velezensis LM2303, обладающий антимикробной активностью в отношении F. graminearum, также содержит множество генов, кодирующих антимикробные соединения. Эти результаты демонстрируют ценность геномного анализа как для характеристики штаммов, так и для понимания механизма биоконтроля [31]. Последовательность генома штамма Bacillus velezensis YB-130 секвенирована, и идентифицированы гены вторичных метаболитов. В двойном культивировании он проявляет сильную активность против F. graminearum PH-1 и восьми других грибных патогенов растений, а также снижает продукцию ДОН PH-1 F. graminearum, что коррелирует со снижением уровней экспрессии трех компонентов синтеза ДОН: родственные гены, tri5, tri3 и tri8. Эти результаты показывают, что B. velezensisYB-130 может быть потенциальным средством для борьбы с болезнью пшеницы, вызываемой F. graminearum, и выработкой ДОН.

Циклические ЛП, хорошо известные своим антагонистическим действием против широкого круга патогенов растений, являются наиболее тщательно изученными соединениями антибиотиков Bacillus spp. [32]. Среди метаболитов бактерий B. subtilis циклические липопептиды, включая сурфактин, итурин и фенгицин, влияющие на клетки-мишени фитопатогена на мембранном уровне, являются определяющими при выборе штаммов бактерий в качестве агентов биоконтроля [28; 29; 32]. Каждое семейство имеет одни и те же структурные особенности, основанные на природе и организации пептидного фрагмента или жирнокислотного хвоста. Среди трех семейств ЛП, продуцируемых B. subtilis, к настоящему времени описано по меньшей мере восемь фенгицинов, 13 сурфактинов и 14 вариантов итуринов [16; 32].

B. subtilis обладает сильной активностью, так как он может продуцировать фунгицидные или фунгистатические пептиды, синтезируемые не рибосомно с помощью мультиферментного процесса. Циклические ЛП этих семейств были идентифицированы как известные соединения штаммов B. subtilis, подавляющие рост F. graminearum [33; 34].

Антигрибные ЛП состоят из аминокислот, амино-или гидроксилжирных кислот с разной длиной углеводородных цепей. Семейство сурфактинов представляет собой гептапептиды, идентифицированные у B. subtilis, B. amyloliquefaciens, B. licheniformis, B. pumilus и B. coagulans. Семейство итуринов состоит из гептапептидов, продуцируемых B. subtilis, B. amyloliquefaciens, B. circans, B. pumilus и B. vallismortis. Итурины оказывают ингибирующее действие на широкий спектр грибов, но менее активны против бактерий. Семейство фенгицинов, представляющих собой

декапептиды, продуцируется бактериями B. subtilis и B. amyloliquefaciens также защищают растения от грибных патогенов [28; 35]. Синергетическое взаимодействие между циклическими ЛП отмечается по значительному увеличению противогрибковой активности смеси очищенных фракций по сравнению с таковым отдельных фракций. Клеточное содержимое гриба F. graminearum может стать неактивным после обработки антагонистическими липопептидами бактерий B. subtilis S76-3 и эта инактивация необратима. Кроме того, совместная обработка итурином А и плипластином А вызывает серьезные изменения общей ультраструктуры цитоплазмы, гиф, клеточных стенок и мембран конидий. Основные родственные структуры циклических липопептидов, которые наиболее изучены для ряда сурфактинов - сурфактин, линченизин, пумилацидин WH1 и фунгин; из итуринов наиболее известны различные изомеры итурина - бацилломицины, микозубтилин, тогда как фенгициновый ряд представлен следующими основными соединениями: фейцин, плипастатин и аграстатин 1 [21]. Благодаря особенностям строения эти соединения амфифильны и устойчивы к гидролизу пептидазами и протеазами, а также нечувствительны к окислению, действию относительно высоких температур. Другие ЛП, синтезированные не рибосомами, включают курстакины, бацитрацины, полимиксины, грамицидины и тирокидины. Курстакины представляют собой циклические или линейные гептапептиды, которые специфичны для B. cereus и B. thuringiensis, и обладают способностью

дестабилизировать биологические мембраны как бактерий, так и грибов [36].

Сурфактины - это природные ЛП, которые, обладают противогрибковой активностью. Семейство сурфактинов (сурфактин, лихенизин, пумилацидин, галобацилин, бамилоцин) представляет собой гептапептиды, идентифицированные у B. subtilis, B. amyloliquefaciens, B. licheniformis, B. pumilus и B. coagulans [12]. Они включают ß-гидроксигептациклические депсипептиды с возможными вариациями аминокислот аланина, валина, лейцина или изолейцина в положениях 2, 4 и 7 в циклическом депсипептидном фрагменте и вариациями от C13 до C16 в цепях ß-гидроксижирных кислот. Сурфактин является амфифильным, с полярной аминокислотной головкой и углеводородной цепью. Эта молекулярная структура делает сурфактин сильным биосурфактантом, что лежит в основе его антигрибных свойств. Предполагается, что его антибиотические свойства обусловлены способностью продуцировать селективные катионные каналы в фосфолипидном бислое мембраны. Leu 7 -сурфактин, продуцируемый B. mojavensis, эффективен против F. verticillioides. Подобная ингибирующая активность сурфактина была обнаружена против F. graminearum, F. oxysporum и F. moniliforme [37]. Эффективность воздействия полезных бактерий на фитопатоген в значительной степени повышается благодаря образованию биопленок, способствующих усиленной корневой колонизации и высокой выживаемости в условиях стресса. Циклические ЛП и особенно сурфактины, продуцируемые Bacillus spp., запускают образование биопленок и колонизацию корней и имеют решающее значение для биоконтроля активности и системной устойчивости растений [37]. Преодоление резистентности некоторых фитопатогенов по отношению к антимикробным бактериям и

синтезируемым ими метаболитам подкрепляется зачастую синергитическими взаимодействиями. ЛП семейства сурфактинов не только ингибируют мицелиальные грибы, но и в значительной степени проявляют свойство синергизма к другим антигрибным ЛП.

Фенгицины (фенгицин, плипастатин, мальтацин) представляют собой декапептиды, продукция которых обнаружена у B. subtilis и B. amyloliquefaciens. Фенгицин действует против грибов рода Fusarium двумя способами. Во-первых, он вызывает системную устойчивость у растений, во-вторых, фенгицин напрямую атакует грибы, связываясь с их клеточной мембраной, вызывая утечку и лизис. Воздействие фенгицина на биологические мембраны зависит от концентрации, но в конечном итоге высокие концентрации полностью разрушают мембраны [38; 39]. Фенгицины являются элиситорами защиты растений и, как было установлено, эффективны против многих грибов, в том числе против F. verticillioides, F. solani, F. solani f. sp. Radicicola, F. oxysporum, F. oxysporum f. sp. spinaciae, F. verticillioides и F. graminearum [40]. У гриба F. graminearum фенгицин вызывает структурные деформации гиф и подавляет пролиферацию ростков и продукцию микотоксинов, проницаемость гиф. При этом может блокироваться рост F. graminearum за счет нарушения структуры клеточной мембраны и целостности клеток [33; 41; 42].

Антимикробная активность ЛП, продуцируемых Bacillus, основана на их химической структуре. Это также относится и к фенгицину, который представляет собой циклический липодекапептид, содержащий в-гидроксижирную кислоту с боковой цепью, состоящей из 16-19 атомов углерода [42]. Фенгицин особенно активен против мицелиальных грибов и подавляет функции ферментов фосфолипазы А2 и ароматазы. Он имеет различные изоформы, которые различаются длиной и разветвлением фрагмента в-гидроксижирной кислоты, а также аминокислотным составом пептидного кольца. Например, в положении 6 d -аланин (как в фенгицине A) может быть заменен на d- валин (как в фенгицине B). Фенгицин A представляет 1 d -Ala, 1 l -Ile, 1 l -Pro, 1 d -алло-Thr, 3 l -Glx, 1 d -Tyr, 1 l -Tyr, 1 d -Orn, тогда как у фенгицинаВ, d -Ala заменяется на d —Val [42]. Гомологи фенгицина представляют собой серию липопептидов с вариациями как по длине, так и по разветвлению в-гидроксижирной кислоты. Всего 13 гомологов фенгицина были получены путем осаждения 70%-ным раствором сульфата аммония, экстракции метанолом, ионообменной хроматографии, гель-фильтрационной хроматографии и полупрепаративной высокоэффективной жидкостной хроматографии (ВЭЖХ). Все гомологи проявляли противогрибковую активность в отношении индикаторного штамма Botryosphaeria dothidea. Это открытие считается значительным, поскольку это первое сообщение о продукции такого большого количества гомологов и изомеров фенгицина B. subtilis [33; 35; 43; 44].

Итурины и близкородственные ЛП составляют семейство противогрибных соединений, известных как итуриновые ЛП, которые продуцируются бактериями B. subtilis. Соединения, которые составляют семейство, включают: итурин, бацилломицин D, бацилломицин F, бацилломицин L, микосубтилин и мохавенсин. Итурины эффективны против ряда патогенных грибов растений,

включая F. oxysporum и F. graminearum. Эти ЛП продуцируются многими штаммами, которые были коммерциализированы как агенты биологической борьбы против грибных патогенов растений и как стимуляторы роста растений. Соединения представляют собой циклические гептапептиды с алкильной боковой цепью переменной длины, которая придает свойства поверхностной активности, что приводит к сродству с мембранами грибов. При превышении определенной концентрации в клеточную мембрану гриба проникает достаточно молекул, чтобы создать ионопроводящие поры в клеточной стенке, что приводит к потере содержимого клетки и ее гибели [45-84]. Итурины различаются по структуре, их различия заключаются в типе аминокислотных остатков, а также в длине и разветвлении цепи жирной кислоты. Гетерогенность по длине и разветвлению цепи жирных кислот четко демонстрируется итурином А, который имеет до 8 изомеров с 10-14 атомами углерода и различается конфигурациями цепи жирной кислоты. Микосубтилин, член семейства итуринов, продуцируемый B. subtilis, воздействует на эргостерин, присутствующий в мембранах чувствительных грибов. У F. graminearum итурин вызывает морфологические искажения конидий и гиф, и серьезное повреждение плазматической мембраны, что приводит к утечке содержимого клеток [27; 47].

Другие ЛП, синтезированные не рибосомами, включают курстакины, бацитрацины, полимиксины, грамицидины и тирокидины. Курстакины представляют собой циклические или линейные гептапептиды, которые специфичны для B. cereus и B. thuringiensis, и обладают способностью дестабилизировать

биологические мембраны как бактерий, так и грибов [36].

Литические ферменты

Антигрибная активность Bacillus spp. также связана с производством гидролитических ферментов, таких как хитиназы, хитозаназы, глюканазы, целлюлазы, липазы и протеазы, которые эффективно гидролизуют основные компоненты клеточных стенок [48; 49]. Хитиназы представляют собой гликозидгидролазы, которые разрушают ß-1,4-гликозидные связи в хитине, втором по распространенности естественно доступном полисахариде после целлюлозы и главном компоненте клеточной стенки грибов. Бактерии в первую очередь продуцируют хитиназы, чтобы расщепить хитин для его использования в качестве источника энергии, тогда как некоторые бактериальные хитиназы являются перспективными средствами биологической борьбы с различными заболеваниями растений, вызываемыми фитопато-генными грибами [50]. Поскольку хитозан также содержится в клеточных стенках грибов, продуцирующие хитозаназу Bacillus spp. могут использоваться в качестве агентов биоконтроля для предотвращения заражения растений патогенами. Глюканазы гидролизуют гликозидные связи, присутствующие в глюканах, которые играют важную роль у некоторых грибов во время разделения клеток и вегетативного роста, а также являются вторым основным компонентом клеточной стенки грибов после хитина. Помимо хитина и глюкана, скелет клеточных стенок грибов содержит целлюлозу, липиды и белки. Следовательно, бактериальные целлюлазы, липазы и протеазы могут играть важную роль в лизисе клеточной стенки, который происходит во

время взаимодействий патоген - бациллы. Гидролитические ферменты (протеаза, глюканаза, хитиназа), продуцируемые Bacillus sp., ответственны за сильную ингибирующую активность против F. verticillioides, вызывающей гниль стеблей и початков кукурузы.

Сидерофоры

Сидерофоры представляют собой металлхелатирующие нерибосомные пептиды с низким молекулярным весом, продуцируемые некоторыми микроорганизмами и растениями, особенно в условиях железного голодания. Значение сидерофоров в биологическом контроле основано на конкуренции за железо целью снижения его доступности для патогенов. Большинство бактериальных сидерофоров представляют собой катехолаты, такие как бациллибактин, продуцируемый некоторыми Bacillus spp. Включая B. subtilis, B. amyloliquefaciens, B. cereus, B. Thuringiensis [33]. Сидерофоры, продуцируемые Bacillus spp., участвуют в подавлении ряда болезней растений, например, B. subtilis, продуцирующий сидерофор, снижает частоту возникновения фузариозного увядания и усиливает рост и урожайность перца [28].

Индуцирование системной устойчивости растений Bacillus spp. продуцируют многочисленные метаболиты, которые могут увеличить доступность питательных веществ для растений и, таким образом, напрямую способствовать росту растений и урожайности. N2-фиксирующие и P-солюбилизирующие виды напрямую связаны с поглощением питательных веществ и последующим стимулированием роста различных растений. Успешное применение Bacillus spp. в поле также зависит от взаимодействий растение-бактерия и, может быть, ограничено фактором колонизацией ризосферы. Bacillus spp. требуется 24 часа для образования биопленки, которая способствует колонизации корней, что усиливает эффективность бактерий в почве [51]. Гены, участвующие в колонизации корней и взаимодействиях растений с Bacillus, индуцируются присутствием экссудатов корней и семян. Исследования ризобиома и использование методов секвенирования в сочетании с протеомикой, метагено-микой, метаболомикой могут способствовать уточнению природы этих взаимодействий, в том числе и то, как эта взаимосвязь влияет на здоровье и рост растений [52]. Bacillus spp. может напрямую увеличивать урожай растений за счет механизмов, обеспечивающих выработку фитогормонов или регуляторов роста растений, таких как ауксины, цитокинины, гиббереллины, этилен и абсцизовая кислота [12]. Гормоны растений -это органические вещества, которые в очень низких концентрациях влияют на физиологию и развитие растений. Биосинтез растительных гормонов Bacillus spp. непосредственно связан с последующим стимулированием роста различных растений.

Молекулярная основа иммунитета растений, запускаемая микробными патогенами, хорошо охарактеризована как сложный последовательный процесс, ведущий к активации защитных реакций в месте инфекции, но который также, может быть, системно выражен во всех органах, явление, также известное как системная приобретенная устойчивость. Некоторые ассоциированные с растениями полезные бактерии также способны стимулировать своего хозяина к созданию защиты от проникновения патогенов через

фенотипически сходный индуцированный феномен системной резистентности. Индуцированная системная резистентность последовательно включает распознавание микроорганизма на поверхности растительной клетки, стимуляцию ранних клеточных иммунных событий, системную передачу сигналов через тонко настроенный гормональный перекрестный обмен и активацию защитных механизмов. Таким образом, он представляет собой косвенный, но эффективный механизм, с помощью которого полезные бактерии с потенциалом биоконтроля улучшают способность растений ограничивать инвазию патогенов [53-57]. Происходит экспрессия генов стресс-реакции, за счет чего активируется индуцированная системная устойчивость растений [54]. Эти защитные реакции системно активируются на расстояниях, удаленных от исходного очага болезни, и придают определенный уровень устойчивости к вирусам, грибам и бактериям по всему растению. Активация индуцированной системной устойчивости связана с деградацией клеточной стенки, выработкой de novo белка глюканаз и хитиназ и выработкой фитоалексинов, связанных с устойчивостью к болезням. Применение штамма B. subtilis (AUBS1) увеличивает выработку хозяином фенилала-нинаммониалиазы, пероксидазы и синтез белка de novo в листьях риса. Штамм B. subtilis (UMAF6614) индуцирует секрецию защитных ответов в дынях при повышении устойчивости растений к мучнистой росе. Bacillus также усиливает синтез ферментов и белков в тканях хозяина табака, что приводит к повышенной устойчивости к вирусу мозаики, о чем свидетельствует снижение уровня мозаичных симптомов, наблюдаемых у растений, обработанных B. subtilis. B. subtilis (BS21-1) является отличным средством биоконтроля и снижает заболеваемость четырех овощных культур посредством повышения индуцированной системной устойчивости [54].

Известно об участии циклических ЛП Bacillus в индукции иммунитета растений в различных патосистемах. При применении в виде чистых соединений в микромолярных концентрациях сурфактин и, в меньшей степени, фенгицин вызывали значительное снижение заболеваемости фасоли и томатов. Показано, что сурфактин увеличивает устойчивость к фитопатогенам у растений дыни, цитрусовых, винограда, сахарной свеклы, клубники, пшеницы. Итурин А играет такую же роль, как сурфактин, в листьях клубники, а также действует как индуктор экспрессии защитных генов растений в растениях хлопчатника [53; 54]. B. subtilis SSR2I и B. flexus AIKDL усиливают индуцированную системную резистентность против F. oxysporum [55]. Бактерии B. fortis 162 и B. subtilis 174 способны вызывать резистентность к фузариозному увяданию томатов, при этом повышается уровень активности фенилаланин-аммиаклиазы, которая способствует синтезу фенольных соединений в растительной ткани [57].

Детоксикация микотоксинов

Микотоксины - вторичные метаболиты токсиногенных грибов - разнообразный класс соединений, которые могут загрязнять коммерческие продукты питания (например, пшеницу, кукурузу, арахис, семена хлопка и кофе) и корм для животных, вызывать серьезные проблемы с безопасностью пищевых продуктов даже в небольших концентрациях. Ежегодные затраты, связанные с появлением микотоксинов в продуктах

питания/кормах, продолжают расти. Только в одном регионе Северной Америки ежегодно теряется около пяти миллиардов долларов в связи с грибными инфекциями и контаминацией микотоксинами [6; 7]. Повсеместное распространение и термостабильность микотоксинов во время обработки пищевых продуктов и кормов создают серьезные проблемы для здоровья человека и животных.

Трихотецены представляют собой основной класс микотоксинов, содержащий более 150 соединений, которые продуцируются несколькими различными грибами рода Fusarium. Ингибирующее действие трихотеценовых микотоксинов на функции клеток растений и животных заключается в подавлении синтеза белка, ДНК и РНК, ингибировании митохондриальной функции, влияние на деление клеток и мембранные эффекты [58-60].

Одним из наиболее экономически значимых трихотеценов является ДОН, загрязняющий пшеницу, ячмень и кукурузу во всем мире. В Европе ДОН обычно обнаруживается более чем в 50% исследованных образцов. В Северной Азии ДОН является основным загрязнителем и присутствует в 92% всех протестированных образцов. Исследования, проведенные в нескольких городах Китая, касающиеся присутствия ДОН в различных зерновых продуктах, показывают, что более 80% проанализированных образцов содержат ДОН в диапазоне от 0,1 до 2511,7 мг/кг [61]. Сообщается о появлении ДОН в сельскохозяйственных товарах, причем его уровни варьируют в зависимости от типа зерна и года производства. Поставка зерна, включая производителей, покупателей и конечных пользователей, эффективно отслеживает содержание ДОН с помощью стратегий систематического контроля над этой проблемой. Безопасность потребителей обеспечивается за счет использования этих стратегий управления [62]. Отсутствие высокоэффективных подходов к нейтрализации проблемы заражения посевов токсигенными грибами заставляет искать новые перспективные методы и технологии сохранения качества продукции. Остаются актуальными рекомендации по постоянному мониторингу фитосанитарной ситуации в посевах сельскохозяйственных культур, тщательному микологическому и микотоксикологическому контролю сельскохозяйственной продукции, проведению общепринятых защитных и агротехнических мероприятий. Одновременно представляется перспективным использование разработанных российскими учеными методов контроля накопления микотоксинов с применением биологических и химических препаратов, способных блокировать биосинтез токсинов или осуществлять их трансформацию в менее токсичные соединения [2].

После полного секвенирования генома F. graminearum за последние два десятилетия достигнут огромный прогресс в понимании основ биосинтеза ДОН и его регуляции. Исследована возможность использования технологий РНК-интерференции на основе секвенированных фрагментов генов, кодирующих белки-мишени фунгицидов, для подавления F. graminearum. Рассматривается также влияние фунгицидов на биосинтез ДОН патогеном [53; 62]. Дальнейшие исследования этих биосинтетических и регуляторных систем предоставят полезные знания для разработки новых стратегий управления для предотвращения заболеваемости фузариозом и

накопления микотоксинов в зерновых [61; 65]. Успешные биотехнологические средства детоксикации пользуются большим спросом. В последнее время использование микроорганизмов и ферментов для детоксикации путем связывания или биоразложения различных микотоксинов является новой стратегией уменьшения контаминации растительных продуктов микотоксинами. Детоксикация ДОН отобранными микроорганизмами является многообещающей альтернативой биоконтролю физическим (сортировка, отмывка, термообработка, облучение, магнитные материалы и наночастицы) и химическим методам борьбы с загрязнением ДОН [6466].

Наиболее экологичным методом детоксикации считается использование микроорганизмов-

деструкторов микотоксинов. Их воздействие приводит к трансформации микотоксинов в нетоксичные или менее токсичные, по сравнению с исходными, соединения [67]. Анализ результатов существующих исследований, связанных с поиском эффективных биодеструкторов афлатоксина В1, показывает, что потенциальными деструкторами могут быть как живые микроорганизмы (бактерии или грибы), так и их ферменты или секретируемые метаболиты [68]. По сравнению с физическими и химическими методами деконтаминации, биодеградация микотоксинов обладает рядом преимуществ. Она специфична и достаточно быстро происходит в условиях, которые приемлемы для обработки сельскохозяйственного сырья и продуктов в пищевой промышленности, а также при производстве кормов. К недостаткам этого метода относится возможное ухудшение качества продуктов из-за синтеза биодеструктором нежелательных метаболитов, а также зависимость эффективности деградации от условий окружающей среды. Комплексная исследовательская программа по микробной деструкции микотоксинов включает в себя несколько этапов. Во-первых, микотоксин - биотрансформирующие микроорганизмы или консорциумы должны быть получены и идентифицированы либо из источников окружающей среды, либо из группы ранее идентифицированных кандидатов. Во-вторых, следует исследовать и идентифицировать эффективность и факторы, влияющие на детоксикационную активность выбранных микроорганизмов, а также продукты биотрансформации. На третьем этапе следует провести оценку безопасности как функциональных штаммов, так и продуктов биотрансформации. Биотрансформация не обязательно может приводить к менее токсичному вторичному продукту, поэтому необходимо также подтвердить сниженную токсичность продуктов биотрансформации. На четвертом и потенциально наиболее сложном этапе ферменты, ответственные за биотрансформацию, выделяют, идентифицируют и/или клонируют и экспрессируют [69].

Микробная модификация трихотеценов включает ацетилирование, деацетилирование, окисление, деэпоксидирование и эпимеризацию, что снижает патогенный потенциал грибов рода Fusarium. Цитотоксичность трихотеценовых микотоксинов, которая заключается в ингибировании синтеза белка, РНК и ДНК, зависит от химической структуры. Группа 12,13-эпоксида, как известно, является важной частью токсикологической активности трихотеценовых микотоксинов, включая ДОН и ниваленол. Удаление этих групп приводит к полной

потере токсичности [65; 66; 69-71]. Степень токсичности зависит также от наличия заместителей у C15 и C4. Системы биотрансформации включают несколько бактерий и грибов, а также их изолированные ферменты [72-75]. Подробные механизмы деградации ДОН заслуживают изучения в будущем.

Основные пути трансформации трихотеценов следующие:

- гликозилирование или глюкуронирование: гликозилирование C-3 гидроксигруппы ферментами растительной гликозилтрансферазы может превращать трихотецены в менее токсичные гликозиды. ДОН трансформируется в моно-О-глюкурониды путем глюкуронизации;

- эпимеризация: ДОН превращается в 3-эпиде-зоксиниваленол;

- деэпоксидирование: трансформация ДОН деэпоксидатоном в положениях C-12 и C-13, преобразованный продукт представляет собой деэпоксидеоксиниваленол.

Существуют механизмы изменения структуры ДОН, делая его менее токсичным, например, ацетилирование положения С-3. Продукт 3-кето-ДОН примерно на 90% менее токсичен, чем ДОН [53]. Деэпокси-метаболиты ДОН и ниваленола могут образовываться посредством ферментативного восстановления, в 54 и 55 раз менее токсичны, чем их родительские молекулы ДОН. Успешно изолированы бактериальные штаммы, принадлежащие к видам Clostridiales, Anaerofilum, Collinsella и Bacillus, которые были способны модифицировать ДОН в дэ-ДОН в условиях анаэробной инкубационной среды [75; 76]. Однако деэпоксидирование по отношению к трихотеценам, описанное выше, происходит только в строгих анаэробных условиях, что ограничивает их эмпирическое использование. Учитывая тот факт, что

зерновые культуры выращиваются и хранятся в аэробных условиях, аэробные бактерии, способные детоксифицировать ДОН, кажутся более перспективными для практического применения. Совместная инкубация смешанной культуры двух новых штаммов Pseudomonas sp. Y1 и Lysobacter sp. S1 показывают устойчивую трансформацию ДОН в метаболит 3-эпидезокси-ниваленол [76]. Бесклеточный супернатант, лизат и клеточные структуры смешанной культуры обладали способностью разлагать ДОН, причем супернатант достигал скорости разложения ДОН 100% в течение 48 часов. Метаболит 3-эпи-ДОН также образовывался при расщеплении ДОН посредством Nocardioides sp. штамм WSN05-2, выделенный с пшеничного поля. Почвенная бактерия B. licheniformis YB9 проявляет высокую способность разлагать ДОН in vitro и in vivo, при этом происходит разложение 82,67% ДОН в течение 48 ч. B. subtilis ASAG 216 успешно используется для снижения контаминации ДОН корма животных [77-79]. B. licheniformis DSM 025954, выделенный из почвы, показывает полную детоксикацию зеараленона через 48 ч и 98,1% через 36 ч инкубации. B. licheniformis NRRL B-50504 и B-50506, и B. subtilis NRRL B-50505 и B-50507 снижает содержание дезоксиниваленола на 46-100% через 48 ч при 37°C [80]. Бактерии рода Bacillus с сильной эстеразной активностью проявляет высокую способность к детоксикации зеараленона в кукурузе, используя процесс ферментации для потенциального применения в кормовой промышленности [81].

Воздействие бактерий рода Bacillus на токсиногенные грибы и продуцируемые ими микотоксины (табл. 1) зависит от их генетических свойств, при этом оно происходит либо путем влияния на рост и способность грибов продуцировать токсины, либо путем биодеструкции уже синтезированных микотоксинов [82].

Таблица 1. Штаммы бактерий рода Bacillus, способные осуществлять деструкцию ДОН [80] Table 1. Bacillus strains capable of degrading DON [80]

Штамм

Strain

Источник

Source

Степень детоксикации (%) Справка

Degree of detoxification (%) Help

B. subtilis AS4B.B, AS4B.4

Пыльники пшеницы Wheat anthers

Не изучено Not studied

[82]

B. megaterium BM1 Зерно пшеницы / Wheat grain 89,B4 [10]

B. amylolyticus (CPLK1B14) Почва / Soil 92,44 [8B]

B. subtilis D1/2 Почва / Soil 51,0 [84]

B. cereus (B. JG05) Солома плесени / Straw mould >80 [85]

В. subtilis NHIBC 006D

Загрязненное кукурузное сырье Contaminated corn raw materials

7B,5

[86]

B. amyloliquefaciens WPS4-1

Скорлупа арахиса Peanut shells

90,B0

[87]

B. amyloliquefaciens WPP9 Скорлупа арахиса Peanut shells 88,40 [87]

B. velezensis RC218 Пыльники пшеницы Wheat anthers 57-60 [88]

Для мониторинга биотрансформации дезоксини-валенола обычно используются аналитические инструменты, такие как иммуноферментный анализ и жидкостная хроматография в сочетании с тандемной масс-спектрометрией. Однако эти методы не дают однозначного ответа об остающейся токсичности возможных продуктов биотрансформации. Разработан биологический анализ с использованием Lemna minor L. Дозозависимый анализ может выявлять значительное подавление роста L. minor при воздействии ДОН в концентрациях 0,25 мг/л и выше. Концентрации выше 1 мг/л были смертельными для растения [89; 90].

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Усиление антропогенной нагрузки на окружающую среду и необходимость обеспечения безопасности продуктов питания требует все большего развития исследований в области биологической защиты растений и особенно против токсиногенных грибов рода Fusarium, которые не только оказывают отрицательное влияние на качество и количество урожая, но и способствуют его контаминации микотоксинами. Остаются актуальными рекомендации по постянному мониторингу фитосанитарной обстановки в посевах сельскохозяйственных культур, тщательному микологическому и микотоксиколо-гическому контролю сельскохозяйственной продукции, проведению общепринятых защитных и агротехнических мероприятий. Представляется перспективным использование разработанных методов контроля накопления микотоксинов с применением биологических препаратов, способных блокировать биосинтез токсинов или осуществлять ихтрансформацию в менее токсичные соединения [2].

Бактерии рода Bacillus являются перспективными объектами для разработки эффективных биофунгицидов против грибов Fusarium благодаря их возможности спорообразования и повышенной жизнеспособности, а также экономически эффективным методам культивирования и способности отдельных штаммов подавлять рост грибов, уменьшать контаминацию растений микотоксинами как за счет снижения синтеза токсинов, так и возможности их биодеградации микробными метаболитами [18]. Важным моментом является способность бактериальных метаболитов индуцировать защитные механизмы в растениях и влиять на состав патогенного микробиома растений. Поиск и изучение высокоэффективных штаммов бактерий, перспективных для создания биофунгицидов против грибов рода Fusarium за счет продуцирования целевых липопептидов, может ускоряться и успешно реализовываться благодаря разработке методов и подходов для количественного и структурного анализа бактериальных метаболитов. Продукция на основе растительного сырья, при получении которого для защиты растений от болезней использовался биоконтроль препартами на основе эффективных штаммов бактерий рода Bacillus, пользуется повышенным спросом как в пищевой промышленности, так и в животноводстве благодаря отсутствию загрязнения химическими пестицидами и снижению контаминации продуктов и кормов микотоксинами.

Стратегия скрининга перспективных для разработки эффективных биопрепаратов может быть действенной, если выбираются новые штаммы,

превосходящие существующий, хорошо

охарактеризованный антагонист, при этом следует отдавать предпочтение процедурам выбора, позволяющим выбирать новые комбинации механизмов действия, которые производятся непосредственно в месте взаимодействия. Микроорганизм в основе препарата для защиты растений в идеале должен функционировать как «фабрика клеток», работающая непосредственно на месте, где целевой организм является вредным. Для этой цели в перспективе необходимо оценивать общее воздействие антагониста на патоген и развитие болезни, а не только проявление единого ожидаемого основного механизма действия. Таким образом, ключевой задачей является разработка методик, которые позволяют исследовать взаимодействия между патогеном, хозяином и антагонистом в контролируемых условиях [26]. Не менее важным является изучение механизма действия Bacillus против F. graminearum, которые следует анализировать более точно с помощью новых инструментов полногеномных исследований и чувствительных и точных платформ метаболомики. Методы хроматографии и масс-спектрометрии с высоким разрешением могут сделать возможным обнаружение новых соединений, которые могут влиять на антагонистическую активность бактерий. При тщательном изучении бактерий рода Bacillus биопрепараты на их основе смогут заменить в контроле F. graminearum большинство широко применяемых в настоящее время средств борьбы, таких как химические фунгициды, получая при этом продукцию, необремененную ни химическими средствами защиты, ни опасными для потребителей микотоксинами [28].

БЛАГОДАРНОСТЬ

Исследования выполнены согласно Государственного задания Министерства науки и высшего образования РФ в рамках НИР по теме № 0495-2019-0001 «Разработка технической документации на производство и применение биологических средств защиты растений, применяемых в технологиях биологизированного и органического земледелия». ACKNOWLEDGMENT

The studies were carried out in accordance with the State Assignment of the Ministry of Science and Higher Education of the Russian Federation within the framework of research work on the topic No. 0495-2019-0001 "Development of technical documentation for the production and use of biological agents protection of plants used in technologies of biologized and organic farming".

БИБЛИОГРАФИЧЕСКИЙ СПИСОК

1.Левитин М.М., Джавахия В.Г. Токсигенные грибы и проблемы продовольственной безопасности (обзор) // Достижения науки и техники АПК. 2020. Т. 34. N12. С. 511. DOI: 10.24411/0235-2451-2020-11201

2.Гагкаева Т.Ю., Гаврилова О.П., Левитин М.М., Новожилов К.В. Фузариоз зерновых культур // Защита и карантин растений. 2011. N5. С. 69-120.

3.Гагкаева Т.Ю., Гаврилова О.П., Орина А.С. Выявление токсинопродуцирующих грибов рода Fusarium в зерне озимой пшеницы в Центральном регионе Европейской части России // Успехи медицинской микологии. 2018. Т. 19. N9. С. 299-303.

4.Соколова Г.Д., Глинушкин А.П. Антагонисты фитопатогенного гриба Fusarium graminearum // Микология и фитопатология. 2017. Т. 51. N4. С. 191-201.

5. Bertero A., Moretti A., Spicer L.J., Caloni F. Fusarium molds and mycotoxins: potential species-specific effects // Toxins (Basel). 2018. V. 10. N6. 244 p. DOI: 10.BB90/toxins10060244

6.Tan J., Ameye M., Landschoot S., De Zutter N., De Saeger S., De Boevre M., Abdallah M.F., Van der Lee T., Wallwijk C., Audenaert K. At the scene of the crime: new insights into the role of weakly pathogenic members of the Fusarium head blight disease complex // Mol. plant. pathol. 2020. V. 21. N12. P. 1559-1572. DOI: 10.1111/mpp.12996

7. Pickova D., Ostry V., Malir J., Toman J., Malir F. A review on mycotoxins and microfungi in spices in the light of the last five years // Toxins (Basel). 2020. V. 12. N12. 789 p. DOI: 10.BB90/toxins12120789

8. Pellan L., Durand N., Martinez V., Fontana A., Schorr-Galino S., Strub C. Commercial biocontrol agents reveal contrasting comportments against two mycotoxigenic fungi in cereals: Fusarium graminearum and Fusarium verticillioides // Toxins. 2020. V. 12. 152 p. DOI: 10.BB90/toxins120B0152

9. Penha R.O., Vandenberghe L.P.S., Faulds C., Soccol V.T., Soccol C.R. Bacillus lipopeptides as powerful pest control agents for a more sustainable and healthy agriculture: recent studies and innovations // Planta. 2020. V. 25. N1. 70 p. DOI: 10.1007/s00425-020-0BB57-7

10. Pan D., Mionetto A., Tiscornia S., Bettucci L. Endophytic bacteria from wheat grain as biocontrol agents of Fusarium graminearum and deoxynivalenol production in wheat // Mycotoxin. 2015. V. B1. P. 1B7-14B. DOI: 10.1007/s12550-015-0224-8

11. Vahidinasab M., Lilge L., Reinfurt A., Pflannstiel A., Pflannstiel J., Henkel M., Heravi K.M., Hausman R. Construction and description of a constitutive plipastatin mono-producing Bacillus subtilis // Microb. cell. fact. 2020. V. 19. 205 p. DOI: 10.1186/s129B4-020-01468-0

12. Miljakovic D., Marinkovic J., Balesevic-Tubic S. The Significance of Bacillus spp. in Disease Suppression and Growth Promotion of Field and Vegetable Crops // Microorganisms. 2020. V. 8. N7. 10B7 p. DOI: 10.BB90/microorganisms80710B7

1B. Kang X., Zhang W., Cai X., Tong Z., XueY., Liu C. Bacillus velezensis CCO9: a potential «vaccine» for controlling wheat diseases // Published online, 2018. V. B1. N6. DOI: 10.1094/MPMI-09-17-0227-R

14. Legard F., Picot A., Cobo-Diaz J.F., Chen W., Le Floch G. Challenges facing the biological control strategies for the management of Fusarium head blight of cereals caused by F. graminearum // Biological control. 2017. V. 11. P. 26-B8. DOI: 10.1016/j.biocontrol.2017.06.11

15. Сидорова Т.М., Асатурова А.М., Хомяк А.И. Биологически активные метаболиты Bacillus subtilis и их роль в контроле фитопатогенных микроорганизмов (обзор) // Сельскохозяйственная биология. 2018. N1. С. 29-B7. DOI: 10.1589/agrobiology.2018.1.29rus

16. Максимов И.В., Сингх Б.П., Черепанова Е.А., Бурханова Г.Ф., Хайруллин Р.М. Перспективы применения бактерий - продуцентов липопептидов для защиты растений // Прикладная биохимия и микробиология. 2020. N1. С. 19-54. DOI: 10.B1857/s05551099200101B4

17. Köhl J., Kolnaar R., Ravensberg W.J. Mode of action of microbial biological control agents against plant diseases:

relevance beyond efficacy // Frontiers in plant science. 2019. V. 10. 845 p. DOI: 10.3389/fpls.2019.00845

18. Gong A.D., Li H.P., Yuan Q.S., Song X.S., Yao W., He W.J., Zhang J.B., Liao Y.C. Antagonistic mechanism of iturin A and plipastatin A from Bacillus amyloliqiefaciens S76-3 from wheat spikes against Fusarium graminearum // PLosOne. 2015. V. 10. Iss. 2. e0116871. DOI: 10.1371/journal.pone.0116871

19. Cai X.C., Liu C.H., Wang B.T., Xue Y.R. Genomic and metabolic traits endow Bacillus velezensis CC09 with a potential biocontrol agent in control of wheat powdery mildew disease // Microbiol. Res. 2017. V. 196. P. 89-94. DOI: 10.1016/j.micres.2016.12.007

20. Salasar F., Ortiz A., Sansinenea E. Characterisation of two novel bacteriocin-like substances produced by Bacillus amyloliquefaciens ELI149 with broad-spectrum antimicrobial activity // Journal of global antimicrobial resistance. 2017. V. 11. P. 177-182. DOI: 10.1016/j.jgar.2017.08.008

21. Palazzini J.M., Dunlap C.A., Bowman M.J., Chulze S.N. Bacillus velezensis RC 218 as a biocontrol agent to reduce Fusarium head blight and deoxynivalenol accumulation: Genome sequencing and secondary metabolite cluster profiles // Microbiol Res. 2016. V. 19. P. 30-36. DOI: 10.1016/j.micres.2016.06.002

22. Патент на изобретение N 2552146 от 29.04.2015 «Штамм бактерий Bacillus subtilis BZR 517 для получения биопрепарата против фитопатогенных грибов».

23. Патент на изобретение N 2553518 от 20.05.2015 «Штамм бактерий Bacillus subtilis BZR 336g для получения биопрепарата против фитопатогенных грибов».

24. Сидорова Т.М., Асатурова А.М., Хомяк А.И., Томашевич Н.С. Выделение и характеристика антигрибных метаболитов штаммов Bacillus subtilis BZR 336g и Bacillus subtilis BZR517 модифицированным методом биоавтографии // Сельскохозяйственная биология. 2019. N1. С. 178-185. DOI: 10.15389/agrobiology.2019.1.178rus

25. Kim К., Lee Y., Ha A., Kim J.I., Park A.R., Yu N.H., Son H., Choi G.J., Park H.W., Lee C.W., Lee T., Lee Y.W., Kim J.C. Chemosensitization of Fusarium graminearum to chemical fungicides using cyclic lipopeptides produced by Bacillus amyloliquefaciens strain JCK-12 // Frontiers in plant science. 2017. V. 8. DOI: 10.3389/fpls.2017.02010

26. Xu W., Zhang L., Goodwin P.H., Xia M., Zhang J., Wang Q., Liang J., Sun R., Wu C., Yang L. Isolation, identification, and complete genome assembly of an endophytic Bacillus velezensis YB-130, potential biocontrol agent against Fusarium graminearum // Front. Microbial. 2020. V. 11. DOI: 10.3389/fmicb.2020.598285

27. Fira D., Dimkic I., Beric T., Lozo J., Stankovic S. Biological control of plant pathogens by Bacillus species // J Biotechnol. 2018. V. 285. P. 44-55. DOI: 10.1016/j.jbiotec.2018.07.044

28. Ntushelo K., Ledwaba L.K., Rauwane M.E., Adebo O.A., Njobeh P.B. The mode of action of Bacillus species against Fusarium graminearum, tools for investigation, and future prospects // Toxins (Basel). 2019. V. 11. N10. 606 p. DOI: 10.3390/toxins11100606

29. Hazarika D.J., Goswami G., Gautom T., Parveen A., Das P., Barooah M., Chandra R. Lipopeptide mediated biocontrol activity of endophytic Bacillus subtilis against fungal phytopathogens // BMC Microbiol. 2019. V. 19. 71 p. DOI: 10.1186/s12866-019-1440-8

30. Zhang F., Huo K., Song X., Quan Y., Wang S., Zhang Z., Gao W., Yang C. Engineering of a genome-reduced strain Bacillus amyloliquefaciens for enhancing surfactin production // Microb. Cell.fact. 2020. V. 19. 223 p. DOI: 10.1186/s12934-020-01485-z

31. Rabbee M.F., Ali M. S., Choi J., Hwang B.S., Jeong S.C., Baek K.H. Bacillus velezensis: a valuable member of bioactive molecules within plant microbiomes // Molecules (Basel, Switzerland). 2019. V. 24. N6. 1046 p. DOI: 10.3390/molecules24061046

32. Stein T. Bacillus subtilis antibiotics: Structures, synthesis and specific functions // Mol. Microbiol. 2005. V. 56. P. 845-857. DOI: 10.1111/j.1365-2958.2005.04587.x

33. Caulier S., Nannan C., Gillis A., Licciardi F., Bragard C., Mahillon J. Overview of the antimicrobial compounds produced by members of the Bacillus subtilis group // Front. Microbiol. 2019. V. 10. 302 p. DOI: 10.3389/fmicb.2019.00302

34. Malviya D., Sahu P.K., Singh U.B., Paul S., Gupta A., Gupta A.K., Singh S., Kumar M., Paul D., Rai J.P., Singh H.V., Brahmaprakash G.P. Lesson from ecotoxity: revising the microbial lipopeptides for the management of emerging diseases of crop protection // Int J. Environ Res Public Health. 2020. V. 17. Iss. 4. 1434 p. DOI: 10.3390/ijerph17041434

35. Yaseen Y., Diop A., Gancel F., Bechet M., Jacques P., Drider D. Polynucleotide phosphorylase is involved in the control of lipopeptide fengycin production in Bacillus subtilis // Arch Microbiol. 2018. V. 200. P. 783-791. DOI: 10.1007/s00203-018-1483-5

36. Zhao X., Kuipers O.P. Identification and classification of known and putative antimicrobial compounds produced by a wide variety of Bacillales species // BMC Genomics. 2016. V. 17. pp. 882. DOI: 10.1186/s12864-016-3224-y

37. Aleti G., Lehner S., Bacher M., Compant S., Nikolic B., Plesko M., Schumacher R., Sessitsch A., Lehner S., Brader G. Surfactin variants mediate species-specific biofilm formation and root colonization in Bacillus // Environ. Microbial. 2016. V. 18. N8. P. 2634-2645. DOI: 10.1111/1462-2920.13405

38. Lozo J., Topisirovic L., Kojic M. Natural bacterial isolates as an inexhaustible source of new bacteriocins // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2021. V. 105. P. 477-492. DOI: 10.1007/s00253-020-11063-3

39. Fan H., Ru J., Zhang Y., Wang Q., Li Y. Fengycin produced by Bacillus subtilis 9407 plays a major role in the biocontrol of apple ring rot disease // Microbiol Res. 2017. V. 199. P. 89-97. DOI: 10.1016/j.micres.2017.03.004

40. Hanif A., Zhang F., Li P., Li C., Xu Y., Zubair M., Zhang M., Jia D., Zhao X., Liang J., Majid T., Yan J., Farzand A., Wu H., Gu Q., Gao X. Fengycin produced by Bacillus amyloliquefaciens FZB42 inhibits Fusarium graminearum growth and mycotoxins biosynthesis // Toxins (Basel). 2019. V. 11. N5. pp. 295. DOI: 10.3390/toxins11050295

41. Zakharova A.A., Efimova S.S., Malev V.V., Ostroumova O.S. Fengycin induces ion channels in lipid bilayers mimicking target fungal cell membranes // Sci Rep. 2019. V. 9. N1. P. 16-34. DOI: 10.1038/s41598-019-52551-5

42. Sa R.B., An X., Sui J.K., Wang X.H., Ji C., Wang C.Q., Li Q., Hu Y.R., Liu X. Purification and structural characterization of fengycin homologues produced by Bacillus subtilis from poplar wood bark // Australas. Plant Pathol. 2018. V. 47. P. 259-268. DOI: 10.1007/s13313-018-0552-1

43. Kaki A.A., Smargiasso N., Ongena M., Ali M.K., Moula N., de Pauw E., Chaouche N.K. Characterization of new

fengycin cyclic lipopeptide variants produced by Bacillus amyloliquefaciens (ET) originating from a Salt Lake of Eastern Algeria // Curr Microbiol. 2020. V. 77. P. 443-451. DOI: 10.1007/s00284-019-01855-w

44. Yaseen Y., Gancel F., Drider D., Béchet M., Jacques P. Influence of promoters on the production of fengycin

in Bacillus spp. // Res. Microbiol. 2016. V. 167. P. 272-281. DOI: 10.1016/j.resmic.2016.01.008

45. Zhou S., Liu G., Zheng R., Sun C., Wu S. Structural and functional insights into iturin W, a novel lipopeptide produced by deep-sea bacterium Bacillus sp. strain WSM-1 // Appl. environ. microbiology. 2020. V. 86. N21. DOI: 10.1128/AEM.01597-20

46. Dunlap C.A., Bowman M.J., Rooney A.P. Iturinic lipopeptide diversity in the Bacillus subtilis species group -important antifungals for plant disease biocontrol applications // Front Microbiol. 2019. V. 10. 1794. DOI: 10.3389/fmicb.2019.01794

47. Lee T., Park D., Kim K., Lim S.M., Yu N.H., Kim S., Kim H.Y., Jung K.S., Jang J.Y., Park J.C., et al. Characterization of Bacillus amyloliquefaciens DA12 showing potent antifungal activity against mycotoxigenic Fusarium species // Plant Pathol. J. 2017. V. 33. P. 499-507. DOI: 10.5423/PPJ.FT.06.2017.0126

48. Cao Y., Pi H., Chandrangsu P., Li Y., Wang Y., Zhou H., Xiong H., Helmann J.D., Cai Y. Antagonism of two plant-growth promoting Bacillus velezensis isolates

against Ralstonia solanacearum and Fusarium oxysporum // Sci. Rep. 2018. V. 8. DOI: 10.1038/s41598-018-22782-z

49. De Souza C.G., Martins F.I.C.C., Zocolo G.J., Figueiredo J.E.F., Canuto K.M., de Brito E.S. Simultaneous quantification of lipopeptide isoforms by UPLC-MS in the fermentation broth from Bacillus subtilis CNPMS22 // Anal. Bioanal.Chem. 2018. V. 41. P. 6827-6836. DOI: 10.1007/s00216-018-1281-6

50. Kumar M., Brar A., Yadav M., Chawade A., Vivekanand V., Pareek N. Chitinases - potential candidates for enhanced plant resistance towards fungal pathogens // Agriculture. 2018. V. 8. P. 88. DOI: 10.3390/agriculture8070088

51. Gamalero E., Glick B.R. Bacterial modulation of plant ethylene levels // Plant Physiol. 2015. V. 169. N1. P. 13-22. DOI: 10.1104/pp.15.00284

52. Olanrewaju O.S., Ayangbenro A.S., Glick B.R., Babalola O.O. Plant health: feedback effect of root exudates-rhizobiome interactions // Appl Microbiol Biotechnol. 2019. V. 103. N3. P. 1155-1166. DOI: 10.1007/s00253-018-9556-6

53. Schellenberger R., Touchard M., Clément C., Baillieul F., Cordelier S., Crouzet J., Dorey S. Apoplastic invasion patterns triggering plant immunity: plasma membrane sensing at the frontline // Molecular plant pathology. 2019. V. 20. N11. P. 1602-1616. DOI: 10.1111/mpp.12857

54. Hashem A., Tabassum B., Fathi Abd Allah E. Bacillus subtilis: A plant-growth promoting rhizobacterium that also impacts biotic stress // Saudi J Biol Sci. 2019. V. 26. N6. P. 1291-1297. DOI: 10.1016/j.sjbs.2019.05.004

55. Jinal N.H., Amaresan N. Evaluation of biocontrol Bacillus species on plant growth promotion and systemic-induced resistant potential against bacterial and fungal wilt-causing pathogens // Archives of microbiology. 2020. V. 202. P. 1785-1794. DOI: 10.1007/s00203-020-01891-2

56. Prsic J., Ongena M. Elicitors of plant immunity triggered by beneficial bacteria // Front. Plant Sci. 2020. V. 11. DOI: 10.3389/fpls.2020.594530

57. Sajid M., Ahmad Khan M.S., Singh Cameotra S., Safar Al-Thubiani A. Biosurfactants: Potential applications as

immunomodulator drugs // Immunol Lett. 2020. V. 223. P. 71-77. DOI: 10.1016/j.imlet.2020.04.003

58. Chen S.W., Wang H.T., Shih W.Y., Ciou Y.A., Chang Y.Y., Ananda L., Wang S.Y., Hsu J.T. Application of zearalenone (ZEN)-detoxifying Bacillus in animal feed decontamination through fermentation // Toxins. 2019. V. 11. N6. P. 330. DOI: 10.3390/toxins11060330

59. Tran V.N., Viktorova J., Ruml, T. Mycotoxins: biotransformation and bioavailability assessment using Caco-2 cell monolayer // Toxins. 2020. V. 12. N10. P. 628. DOI: 10.3390/toxins12100628

60. Dweba C.C., Filan S., Shimelis H.A., Motaung T.E., Sydenham S., Mwadzingeni L., Tsilo T.J. Fusarium head blight of wheat: pathogenesis and control strategies // Crop protection. 2017. V. 91. P. 114-122. DOI: 10.1016/j.cropro.2016.10.002

61. Chen Y., Kistler H.C., Ma Z. Fusarium graminearum trichothecene mycotoxins: biosynthesis, regulation, and management // Annu Rev Phytopathol.

2019. V. 57. P. 15-39. DOI: 10.1146/annurev-phyto-082718-100318

62. Соколова Г.Д., Глинушкин А.П. Механизмы устойчивости к фунгицидам фитопатогенного гриба Fusarium graminearum // Микология и фитопатология.

2020. N6. С. 391-403. DOI: 10.31857/S0026364820060112

63. Wu Q., Kuca K., Humpf H.U., Klimova B., Cramer B. Fate of deoxynivalenol and deoxynivalenol-3-glucoside during cereal-based thermal food processing: a review study // Mycotoxin Res. 2017. V. 33. N1. P. 79-91. DOI: 10.1007/s12550-016-0263-9

64. Kovac T., Sarkanj B., Borisev I., Djordjevic A., Jovic D., Loncaric A., Babic J., Jozinovic A., Krska T., Gangl J., Ezekiel C.N., Sulyok M., Krska R. Fullerol C60(OH)24 nanoparticles affect secondary metabolite profile of important foodborne mycotoxigenic fungi in vitro // Toxins (Basel). 2020. V. 12. N4. P. 213. DOI: 10.3390/toxins12040213

65. Ben Taheur F., Kouidhi B., Al Qurashi Y.M.A., Ben Salah-Abbès J., Chaieb K. Review: biotechnology of mycotoxins detoxification using microorganisms and enzymes // Toxicon. 2019. V. 160. P. 12-22. DOI: 10.1016/j.toxicon.2019.02.001

66. Luo Y., Liu X., Li J. Updating on controlling mycotoxins -a review // Food control. 2018. V. 89. P. 123-132. DOI: 10.1016/j.foodcont.2018.01/016

67. Iram W., Anjum T., Iqbal M., Ghaffar A., Abbas M. Structural elucidation and toxicity assessment of degraded products of aflatoxin B1 and B2 by aqueous extracts of Trachyspermum ammi // Front. Microbiol. 2016. V. 7. P. 346. DOI: 10.3389/fmicb.2016.00346

68. Adebo O.A., Njobeh P.B., Gbashi S., Nwinyi O.C., Mavumengwana V. Review on microbial degradation of aflatoxins Crit // Rev. Food Sci. Nutr. 2017. vol. 57. N15. P. 3208-3217. DOI: 10.1080/10408398.2015.1106440

69. Zhu Y., Hassan Y.I., Lepp D., Shao S., Zhou T. Strategies and methodologies for developing microbial detoxification systems to mitigate mycotoxins // Toxins. 2017. V. 9, no. 4, pp. 130. https://doi.org/10.3390/toxins9040130

70. Li P., Su R., Yin R., Lai D., Wang M., Liu Y., Zhou L. Detoxication of micotoxication thrugh biotransformation // Toxins. 2020. V. 12. P. 121. DOI: 10.3390/toxins12020121

71. Vanhoutte J., Audenaert K., Gelder L. Biodegradation of mycotoxins: tales from known and unexplored worlds // Front. Microbbl. 2016. V. 7. P. 561. DOI: 10.3389/fmicb.2016.00561

72. Wilson N.M., McMaster N., Gantulga D., Soyars C., McCormick S.P., Knoff K., Senger R.S., Schmale D.G.

Modification of the mycotoxin deoxynivalenol using microorganisms isolated from environmental samples // Toxins. 2017. V. 9. N4. P. 141. DOI: 10.3390/toxins9040141

73. Wang S., Hou Q., Guo Q., Zhang J., Sun Y., Wei H., Shen L. Isolation and characterization of a deoxynivalenol-degrading bacterium Bacillus licheniformis YB9 with the capability of modulating intestinal microbial flora of mice // Toxins. 2020. V. 12. N3. P. 184. DOI: 10.3390/toxins12030184

74. Jia R., Sadiq F.A., Liu W., Cao L., Shen Z. Protective effects of Bacillus subtilis ASAG 216 on growth performance, antioxidant capacity, gut microbiota and tissues residues of weaned piglets fed deoxynivalenol contaminated diets // Food. Chem. Toxicol. 2021. V. 4. DOI: 10.1016/j.fct.2020.111962

75. He J.W., Bondy G.S., Zhou T., Caldwell D., Boland G.J., Scott P.M. Toxicology of 3-epi-deoxynivalenol, a deoxynivalenol-transformation product by Devosia mutans 17-2-E-8 // Food Chem. Toxicol. 2015. V. 84. P. 250-259. DOI: 10.1016/j.fct.2015.09.003

76. Snini S.P., Mathieu F. Biocontrol agents and natural compounds against mycotoxinogenic fungi // Toxins. 2020. V. 12. P. 353. DOI: 10.3390/toxins12060353

77. He W.J., Yuan Q.S., Zhang Y.B., Guo M.W., Gong A.D., Zhang J.B., Wu A.B., Huang T., Qu B., Li H.P., Liao Y.C. Aerobic de-epoxydation of trichothecene mycotoxins by a soil bacterial consortium isolated using in situ soil enrichment // Toxins. 2016. V. 8. Iss. 10. DOI: 10.3390/toxins8100277

78. Jimenez-Sanchez C., Wilson N., McMaster N., Gantulga D., Freedman B.G., Senger R., Schmale D. A mycotoxin transporter (4D) frjm a library of deoxynivalenol-tolerant microorganisms // ToxiconX. 2020. V. 5. DOI: 10.1016/j.toxcx.2020.100023

79. Tian Y., Tan Y., Liu N., Liao Y., Sun C., Wang S., Wu A. Functional agents to biologically control deoxynivalenol contamination in cereal grains. Front Microbiol., 2016, vol. 7, pp. 395. DOI: 10.3389/fmicb.2016.00395

80. Yao Y., Long M. The biological detoxification of deoxynivalenol: A review // Food chem toxicol. 2020. V. 145. DOI: 10.1016/j.fct.2020.111649

81. Bryta M., Waskiewicz A., Ksieniewicz-Wozniak E., Szymczyk K., Jçdrzejczak R. Modified Fusarium mycotoxins in cereals and their products-metabolism, occurrence, and toxicity: an updated review // Molecules (Basel, Switzerland). 2018. V. 23. N4. P. 963. DOI: 10.3390/molecules23040963

82. Chen S.W., Wang H.T., Shih W.Y., Ciou Y.A., Chang Y.Y., Ananda L., Wang S.Y., Hsu J.T. Application of zearalenone (ZEN)-detoxifying Bacillus in animal feed decontamination through fermentation // Toxins (Basel). 2019. V. 11. N6. P. 330. DOI: 10.3390/toxins.11060330

83. Abdallah M.F., De Boevre M., Landschoot S., De Saeger S., Haesaert G., Audenaert K. Fungal еndophytes œntrolFusarium graminearum and reduce trichothecenes and zearalenone in maize // Toxins. 2018. V. 10. N12. P. 493. DOI: 10.3390/toxins10120493

84. Dunlap C.A., Schisler D.A., Price N.P., Vaughn S.F. Cyclic lipopeptide profile of three Bacillus subtilis strains; antagonists of Fusarium head blight // J Microbiol. 2011. V. 49. N4. P. 603-609. DOI: 10.1007/s12275-011-1044-y

85. Cao K., Guan M., Chen K., Lin Y., Luo C. Screening of Fusarium graminearum and degradation of vomitoxin B. amyloliquefaciens and its application in feed storange // Enviromental chemistry. 2019. V. 16. N3. P. 179-186. DOI: 10.1071/EN18176

86. Chan Y.K., Savard M.E., Reid L.M., Cyr T., McCormick W.A., Seguin C. Identification of lipopeptide antibiotics of a Bacillus subtilis isolate and their control of Fusarium graminearum diseases in maize and wheat // BioControl. 2009. V. 54. P. 567. DOI: 10.1007/s10526-008-9201-x

87. Yu Z., Ding K., Liu S., Li Y., Li W., Li Y., Cao P., Liu Y., Sun E. Screening and identification of a Bacillus cereus degrading vomitotoxin // Food sci. 2016. V. 37. P. 121-125.

88. Jian T., Yang S., Su H., Wu Y., Tong Y. Identification and degradation effect of a Bacillus subtilis degrading vomitotoxin // Contemporary chem. 2018. V. 47. P. 548551.

89. Shi C., Yan P., Li J., Wu H., Li Q., Guan S. Biocontrol of Fusarium graminearum growth and deoxynivalenol production in wheat kernels with bacterial antagonists // Int J Environ Res Public Health. 2014. V. 11. N1. P. 100-113. DOI: 10.3390/ijerph110101094

90. Vanhoutte I., De Mets L., De Boevre M., Uka V., Di Mavungu J.D., De Saeger S., De Gelder L., Audenaert K. Microbial detoxification of deoxynivalenol (DON), assessed via a Lemna minor l. bioassay, through biotransformation to 3-epi-don and 3-epi-dom-1 // Toxins (Basel). 2017. V. 9. N2. DOI: 10.3390/toxins9020063

91. Mingmongkolchai S., Panbangred W. Bacillus probiotics: an alternative to antibiotics for livestock production // J. Appl. Microbial. 2018. V. 124. P. 13341346. DOI: 10.1111/jam.13690

REFERENCES

1.Levitin M.M., Dzhavahija V.G. Toxigenic fungi and food security problems (review). Achievements of science and technology of the agro-industrial complex, 2020, vol. 34, no. 12, pp. 5-11. (In Russian) DOI: 10.24411/0235-24512020-11201

2.Gagkaeva T.Ju., Gavrilova O.P., Levitin M.M., Novozhilov K.V. Fusarium of cereals. Zashchita i karantin rastenii [Plant protection and quarantine]. 2011, no. 5, pp. 69-120. (In Russian)

3.Gagkaeva T.Yu., Gavrilova O.P., Orina A.S. Identification of toxin-producing fungi of the genus Fusarium in winter wheat grain in the Central region of the European part of Russia. Uspekhi meditsinskoi mikologii [Advances in medical mycology]. 2018, vol. 19, no. 9, pp. 299-303. (In Russian)

4.Sokolova G.D., Glinushkin A.P. Antagonists of the phytopathogenic fungus Fusarium graminearum. Mikologiya i fitopatologiya [Mycology and phytopathology]. 2017, vol. 51, no. 4, pp. 191-201. (In Russian)

5.Bertero A., Moretti A., Spicer L.J., Caloni F.

Fusarium molds and mycotoxins: potential species-specific effects. Toxins (Basel), 2018, vol. 10, no. 6, 244 p. DOI: 10.3390/toxins10060244

6.Tan J., Ameye M., Landschoot S., De Zutter N., De Saeger S., De Boevre M., Abdallah M.F., Van der Lee T., Wallwijk C., Audenaert K. At the scene of the crime: new insights into the role of weakly pathogenic members of the Fusarium head blight disease complex. Mol.plant. pathol., 2020, vol. 21, no. 12, pp. 1559-1572. DOI: 10.1111/mpp.12996

7. Pickova D., Ostry V., Malir J., Toman J., Malir F. A review on mycotoxins and microfungi in spices in the light of the last five years. Toxins (Basel), 2020, vol. 12, no. 12, 789 p. DOI: 10.3390/toxins12120789

8. Pellan L., Durand N., Martinez V., Fontana A., Schorr-Galino S., Strub C. Commercial biocontrol agents reveal contrasting comportments against two mycotoxigenic fungi

in cereals: Fusarium graminearum and Fusarium verticillioides. Toxins, 2020, vol. 12, 152 p. DOI: 10.3390/toxins12030152

9. Penha R.O., Vandenberghe L.P.S., Faulds C., Soccol V.T., Soccol C.R. Bacillus lipopeptides as powerful pest control agents for a more sustainable and healthy agriculture: recent studies and innovations. Planta, 2020, vol. 25, no. 1, 70 p. DOI: 10.1007/s00425-020-03357-7

10. Pan D., Mionetto A., Tiscornia S., Bettucci

L. Endophytic bacteria from wheat grain as biocontrol agents of Fusarium graminearum and deoxynivalenol production in wheat. Mycotoxin, 2015, vol. 31, pp. 137143. DOI: 10.1007/s12550-015-0224-8

11. Vahidinasab M., Lilge L., Reinfurt A., Pflannstiel A., Pflannstiel J., Henkel M., Heravi K.M., Hausman R. Construction and description of a constitutive plipastatin mono-producing Bacillus subtilis. Microb. cell. fact., 2020, vol. 19, 205 p. DOI: 10.1186/s12934-020-01468-0

12. Miljakovic D., Marinkovic J., Balesevic-Tubic S. The Significance of Bacillus spp. in Disease Suppression and Growth Promotion of Field and Vegetable Crops. Microorganisms, 2020, vol. 8, no. 7, 1037 p. DOI: 10.3390/microorganisms8071037

13. Kang X., Zhang W., Cai X., Tong Z., XueY., Liu C. Bacillus velezensis CCO9: a potential «vaccine» for controlling wheat diseases. Published online, 2018, vol. 31, no. 6. DOI: 10.1094/MPMI-09-17-0227-R

14. Legard F., Picot A., Cobo-Diaz J.F., Chen W., Le Floch G. Challenges facing the biological control strategies for the management of Fusarium head blight of cereals caused by F.graminearum. Biological control, 2017, vol. 11, pp. 26-38. DOI: 10.1016/j.biocontrol.2017.06.11

15. Sidorova T.M., Asaturova A.M., Homjak A.I. Biologically active metabolites of Bacillus subtilis and their role in the control of phytopathogenic microorganisms (review). Agricultural Biology, 2018, vol. 53, no. 1, pp. 29-37. (In Russian) DOI: 10.1589/agrobiology.2018.1.29rus

16. Maksimov I.V., Singh B.P., Cherepanova E.A., Burhanova G.F., Hajrullin R.M. Prospects for the use of bacteria - lipopeptide producers for plant protection. Applied Biochemistry and Microbiology, 2020, vol. 56, no. 1, pp. 19-54. (In Russian) DOI: 10.31857/s0555109920010134

17. Köhl J., Kolnaar R., Ravensberg W.J. Мode of action of microbial biological control agents against plant diseases: relevance beyond efficacy. Frontiers in plant science, 2019, vol. 10, 845 p. DOI: 10.3389/fpls.2019.00845

18. Gong A.D., Li H.P., Yuan Q.S., Song X.S., Yao W., He W.J., Zhang J.B., Liao Y.C. Antagonistic mechanism of iturin A and plipastatin A from Bacillus amyloliqiefaciens S76-3 from wheat spikes against Fusarium graminearum. PLosOne, 2015, vol. 10, iss. 2, e0116871. DOI: 10.1371/journal.pone.0116871

19. Cai X.C., Liu C.H., Wang B.T., Xue Y.R. Genomic and metabolic traits endow Bacillus velezensis CC09 with a potential biocontrol agent in control of wheat powdery mildew disease. Microbiol. Res., 2017, vol. 196, pp. 89-94. DOI: 10.1016/j.micres.2016.12.007

20. Salasar F., Ortiz A., Sansinenea E. Characterisation of two novel bacteriocin-like substances produced by Bacillus amyloliquefaciens ELI149 with broad-spectrum antimicrobial activity. Journal of global antimicrobial resistance, 2017, vol. 11, pp. 177-182. DOI: 10.1015/j.jdar.2017.08.008

21. Palazzini J.M., Dunlap C.A., Bowman M.J., Chulze S.N. Bacillus velezensis RC 218 as a biocontrol agent to reduce

Fusarium head blight and deoxynivalenol accumulation: Genome sequencing and secondary metabolite cluster profiles. Microbiol Res., 2016, vol. 19, pp. 30-36. DOI: 10.1016/j.micres.2016.06.002

22. Asaturova A.M., Dubjaga V.M. Bacillus subtilis BZR 517 bacterial strain for obtaining a biological product against phytopathogenic fungi. Patent RF, no. 2552146, 2015.

23. Asaturova A.M., Dubjaga V.M. Bacillus subtilis BZR 336g bacterial strain for obtaining a biological product against phytopathogenic fungi. Patent RF, no. 2553518, 2015.

24. Sidorova T.M., Asaturova A.M., Homjak A.I., Tomashevich N.S. Isolation and characterization of antifungal metabolites of Bacillus subtilis BZR 336g and Bacillus subtilis BZR517 strains by a modified bioautography method. Agricultural biology, 2019, vol. 54, no. 1, pp. 178-185. (In Russian) DOI: 10.15389/agrobiology.2019.1.178rus

25. Kim К., Lee Y., Ha A., Kim J.I., Park A.R., Yu N.H., Son H., Choi G.J., Park H.W., Lee C.W., Lee T., Lee Y.W., Kim J.C. Chemosensitization of Fusarium graminearum to chemical fungicides using cyclic lipopeptides produced by Bacillus amyloliquefaciens strain JCK-12. Frontiers in plant science, 2017, vol. 8. DOI: 10.3389/fpls.2017.02010

26. Xu W., Zhang L., Goodwin P.H., Xia M., Zhang J., Wang Q., Liang J., Sun R., Wu C., Yang L. Isolation, identification, and complete genome assembly of an endophytic Bacillus velezensis YB-130, potential biocontrol agent against Fusarium graminearum. Front. Microbial., 2020, vol. 11. DOI: 10.3389/fmicb.2020.598285

27. Fira D., Dimkic I., Beric T., Lozo J., Stankovic S. Biological control of plant pathogens by Bacillus species. J Biotechnol., 2018, vol. 285, pp. 44-55. DOI: 10.1016/j.jbiotec.2018.07.044

28. Ntushelo K., Ledwaba L.K., Rauwane M.E., Adebo O.A., Njobeh P.B. The mode of action of Bacillus species against Fusarium graminearum, tools for investigation, and future prospects. Toxins (Basel), 2019, vol. 11, no. 10, 606 p. DOI: 10.3390/toxins11100606

29. Hazarika D.J., Goswami G., Gautom T., Parveen A., Das P., Barooah M., Chandra R. Lipopeptide mediated biocontrol activity of endophytic Bacillus subtilis against fungal phytopathogens. BMC Microbiol., 2019, vol. 19, 71 p. DOI: 10.1186/s12866-019-1440-8

30. Zhang F., Huo K., Song X., Quan Y., Wang S., Zhang Z., Gao W., Yang C. Engineering of a genome-reduced strain Bacillus amyloliquefaciens for enhancing surfactin production. Microb. Cell.fact., 2020, vol. 19, 223 p. DOI: 10.1186/s12934-020-01485-z

31. Rabbee M.F., Ali M. S., Choi J., Hwang B.S., Jeong S.C., Baek K.H. Bacillus velezensis: a valuable member of bioactive molecules within plant microbiomes // Molecules (Basel, Switzerland). 2019. V. 24. N6. 1046 p. DOI: 10.3390/molecules24061046

32. Stein T. Bacillus subtilis antibiotics: Structures, synthesis and specific functions. Mol. Microbiol., 2005, vol. 56, pp. 845-857. DOI: 10.1111/j.1365-2958.2005.04587.x

33. Caulier S., Nannan C., Gillis A., Licciardi F., Bragard C., Mahillon J. Overview of the antimicrobial compounds produced by members of the Bacillus subtilis group. Front. Microbiol., 2019, vol. 10, 302 p. DOI: 10.3389/fmicb.2019.00302

34. Malviya D., Sahu P.K., Singh U.B., Paul S., Gupta A., Gupta A.K., Singh S., Kumar M., Paul D., Rai J.P., Singh H.V., Brahmaprakash G.P. Lesson from ecotoxity: revising the microbial lipopeptides for the management of emerging

diseases of crop protection. Int J. Environ Res Public Health, 2020, vol. 17, no. 4, 1434 p. DOI: 10.3390/ijerph17041434

35. Yaseen Y., Diop A., Gancel F., Béchet M., Jacques P., Drider D. Polynucleotide Phosphorylase is involved in the control of lipopeptide fengycin production in Bacillus subtilis. Arch Microbiol., 2018, vol. 200, pp. 783-791. DOI: 10.1007/s00203-018-1483-5

36. Zhao X., Kuipers O.P. Identification and classification of known and putative antimicrobial compounds produced by a wide variety of Bacillales species. BMC Genomics, 2016, vol. 17, pp. 882. DOI: 10.1186/s12864-016-3224-y

37. Aleti G., Lehner S., Bacher M., Compant S., Nikolic B., Plesko M., Schumacher R., Sessitsch A., Lehner S., Brader G. Surfactin variants mediate species-specific biofilm formation and root colonization in Bacillus. Environ. Microbial., 2016, vol. 18, no. 8, pp. 2634-2645. DOI: 10.1111/1462-2920.13405

38. Lozo J., Topisirovic L., Kojic M. Natural bacterial isolates as an inexhaustible source of new bacteriocins. Appl. Microbiol. Biotechnol., 2021, vol. 105, pp. 477-492. DOI: 10.1007/s00253-020-11063-3

39. Fan H., Ru J., Zhang Y., Wang Q., Li Y. Fengycin produced by Bacillus subtilis 9407 plays a major role in the biocontrol of apple ring rot disease. Microbiol Res., 2017, vol. 199, pp. 89-97. DOI: 10.1016/j.micres.2017.03.004

40. Hanif A., Zhang F., Li P., Li C., Xu Y., Zubair M., Zhang M., Jia D., Zhao X., Liang J., Majid T., Yan J., Farzand A., Wu H., Gu Q., Gao X. Fengycin produced by Bacillus amyloliquefaciens FZB42 inhibits Fusarium graminearum growth and mycotoxins biosynthesis. Toxins (Basel), 2019, vol. 11, no. 5, pp. 295. DOI: 10.3390/toxins11050295

41. Zakharova A.A., Efimova S.S., Malev V.V., Ostroumova O.S. Fengycin induces ion channels in lipid bilayers mimicking target fungal cell membranes. Sci Rep., 2019, vol. 9, no. 1, pp. 16-34. DOI: 10.1038/s41598-019-52551-5

42. Sa R.B., An X., Sui J.K., Wang X.H., Ji C., Wang C.Q., Li Q., Hu Y.R., Liu X. Purification and structural characterization of fengycin homologues produced by Bacillus subtilis from poplar wood bark. Australas. Plant Pathol, 2018, vol. 47, pp. 259-268. DOI: 10.1007/s13313-018-0552-130

43. Kaki A.A., Smargiasso N., Ongena M., Ali M.K., Moula N., de Pauw E., Chaouche N.K. Characterization of new fengycin cyclic lipopeptide variants produced by Bacillus amyloliquefaciens (ET) originating from a Salt Lake of Eastern Algeria. Curr Microbiol., 2020, vol. 77, pp. 443-451. DOI: 10.1007/s00284-019-01855-w

44. Yaseen Y., Gancel F., Drider D., Béchet M., Jacques P. Influence of promoters on the production of fengycin

in Bacillus spp. Res. Microbiol., 2016, vol. 167, pp. 272-281. DOI: 10.1016/j.resmic.2016.01.008

45. Zhou S., Liu G., Zheng R., Sun C., Wu S. Structural and functional insights into iturin W, a novel lipopeptide produced by deep-sea bacterium Bacillus sp. strain WSM-1. Appl. environ. microbiology, 2020, vol. 86, no. 21. DOI: 10.1128/AEM.01597-20

46. Dunlap C.A., Bowman M.J., Rooney A.P. Iturinic lipopeptide diversity in the Bacillus subtilis species group -important antifungals for plant disease biocontrol applications. Front Microbiol., 2019, vol. 10, 1794. DOI: 10.3389/fmicb.2019.01794

47. Lee T., Park D., Kim K., Lim S.M., Yu N.H., Kim S., Kim H.Y., Jung K.S., Jang J.Y., Park J.C., et al. Characterization of Bacillus amyloliquefaciens DA12 showing potent antifungal activity against

mycotoxigenic Fusarium species. Plant Pathol. J., 2017, vol. 33, pp. 499-507. DOI: 10.5423/PPJ.FT.06.2017.0126

48. Cao Y., Pi H., Chandrangsu P., Li Y., Wang Y., Zhou H., Xiong H., Helmann J.D., Cai Y. Antagonism of two plant-growth promoting Bacillus velezensis isolates

against Ralstonia solanacearum and Fusarium oxysporum. Sci. Rep., 2018, vol. 8. DOI: 10.1038/s41598-018-22782-z

49. De Souza C.G., Martins F.I.C.C., Zocolo G.J., Figueiredo J.E.F., Canuto K.M., de Brito E.S. Simultaneous quantification of lipopeptide isoforms by UPLC-MS in the fermentation broth from Bacillus subtilis CNPMS22. Anal. Bioanal.Chem., 2018, vol. 41, pp. 6827-6836. DOI: 10.1007/s00216-018-1281-6

50. Kumar M., Brar A., Yadav M., Chawade A., Vivekanand V., Pareek N. Chitinases - potential candidates for enhanced plant resistance towards fungal pathogens. Agriculture, 2018, vol. 8, pp. 88. DOI: 10.3390/agriculture8070088

51. Gamalero E., Glick B.R. Bacterial modulation of plant ethylene levels. Plant Physiol., 2015, vol. 169, no. 1, pp. 1322. DOI: 10.1104/pp.15.00284

52. Olanrewaju O.S., Ayangbenro A.S., Glick B.R., Babalola O.O. Plant health: feedback effect of root exudates-rhizobiome interactions. Appl Microbiol Biotechnol., 2019, vol. 103, no. 3, pp. 1155-1166. DOI: 10.1007/s00253-018-9556-6

53. Schellenberger R., Touchard M., Clément C., Baillieul F., Cordelier S., Crouzet J., Dorey S. Apoplastic invasion patterns triggering plant immunity: plasma membrane sensing at the frontline. Molecular plant pathology, 2019, vol. 20, no. 11, pp. 1602-1616. DOI: 10.1111/mpp.12857

54. Hashem A., Tabassum B., Fathi Abd Allah E. Bacillus subtilis: A plant-growth promoting rhizobacterium that also impacts biotic stress. Saudi J Biol Sci., 2019, vol. 26, no. 6, pp. 1291-1297. DOI: 10.1016/j.sjbs.2019.05.004

55. Jinal N.H., Amaresan N. Evaluation of biocontrol Bacillus species on plant growth promotion and systemic-induced resistant potential against bacterial and fungal wilt-causing pathogens. Archives of microbiology, 2020, vol. 202, pp. 1785-1794. DOI: 10.1007/s00203-020-01891-2

56. PrsicJ., Ongena M. Elicitors of plant immunity triggered by beneficial bacteria. Front. Plant sci., 2020, vol. 11. DOI: 10.3389/fpls.2020.594530

57. Sajid M., Ahmad Khan M.S., Singh Cameotra S., Safar Al-Thubiani A. Biosurfactants: Potential applications as immunomodulator drugs. Immunol Lett., 2020, vol. 223, pp. 71-77. DOI: 10.1016/j.imlet.2020.04.003

58. Chen S.W., Wang H.T., Shih W.Y., Ciou Y.A., Chang Y.Y., Ananda L., Wang S.Y., Hsu J.T. Application of zearalenone (ZEN)-detoxifying Bacillus in animal feed decontamination through fermentation. Toxins, 2019, vol. 11, no. 6, pp. 330. DOI: 10.3390/toxins11060330

59. Tran V.N., Viktorova J., Ruml T. Mycotoxins: biotransformation and bioavailability assessment using Caco-2 cell monolayer. Toxins, 2020, vol. 12, no. 10, pp. 628. DOI: 10.3390/toxins12100628

60. Dweba C.C., Filan S., Shimelis H.A., Motaung T.E., Sydenham S., Mwadzingeni L., Tsilo T.J. Fusarium head blight of wheat: pathogenesis and control strategies. Crop protection, 2017, vol. 91, pp. 114-122. DOI: 10.1016/j.cropro.2016.10.002

61. Chen Y., Kistler H.C., Ma Z. Fusarium graminearum trichothecene mycotoxins: biosynthesis, regulation, and management. Annu Rev Phytopathol.,

2019, vol. 57, pp. 15-39. DOI: 10.1146/annurev-phyto-082718-100318

62. Sokolova G.D., Glinushkin A.P. Mechanisms of resistance to fungicides of the phytopathogenic fungus Fusarium graminearum. Mycology and Phytopathology,

2020, vol. 54, no. 6, pp. 391-403. (In Russian) DOI: 10.31857/S0026364820060112

63. Wu Q., Kuca K., Humpf H.U., Klimova B., Cramer B. Fate of deoxynivalenol and deoxynivalenol-3-glucoside during cereal-based thermal food processing: a review study. Mycotoxin Res., 2017, vol. 33, no. 1, pp. 79-91. DOI: 10.1007/s12550-016-0263-9

64. Kovac T., Sarkanj B., Borisev I., Djordjevic A., Jovic D., Loncaric A., Babic J., Jozinovic A., Krska T., Gangl J., Ezekiel C.N., Sulyok M., Krska R. Fullerol C60(OH)24 nanoparticles affect secondary metabolite profile of important foodborne mycotoxigenic fungi in vitro. Toxins (Basel), 2020, vol. 12, no. 4, pp. 213. DOI: 10.3390/toxins12040213

65. Ben Taheur F., Kouidhi B., Al Qurashi Y.M.A, Ben Salah-Abbès J., Chaieb K. Review: biotechnology of mycotoxins detoxification using microorganisms and enzymes. Toxicon, 2019, vol. 160, pp. 12-22. DOI: 10.1016/j.toxicon.2019.02.001

66. Luo Y., Liu X., Li J. Updating on controlling mycotoxins -a review. Food control, 2018, vol. 89, pp. 123-132. DOI: 10.1016/j.foodcont.2018.01/016

67. Iram W., Anjum T., Iqbal M., Ghaffar A., Abbas M. Structural elucidation and toxicity assessment of degraded products of aflatoxin B1 and B2 by aqueous extracts of Trachyspermum ammi. Front. Microbiol., 2016, vol. 7, pp. 346. DOI: 10.3389/fmicb.2016.00346

68. Adebo O.A., Njobeh P.B., Gbashi S., Nwinyi O.C., Mavumengwana V. Review on microbial degradation of aflatoxins Crit. Rev. Food Sci. Nutr., 2017, vol. 57, no. 15, pp. 3208-3217. DOI: 10.1080/10408398.2015.1106440

69. Zhu Y., Hassan Y. I., Lepp D., Shao S., Zhou T. Strategies and methodologies for developing microbial detoxification systems to mitigate mycotoxins. Toxins, 2017, vol. 9, no. 4, pp. 130. DOI: 10.3390/toxins9040130

70. Li P., Su R., Yin R., Lai D., Wang M., Liu Y., Zhou L. Detoxication of micotoxication thrugh biotransformation. Toxins, 2020, vol. 12, pp. 121. DOI: 10.3390/toxins12020121

71. Vanhoutte J., Audenaert K., Gelder L. Biodegradation of mycotoxins: tales from known and unexplored worlds. Front. Microbhl., 2016, vol. 7, pp. 561. DOI: 10.3389/fmicb.2016.00561

72. Wilson N.M., McMaster N., Gantulga D., Soyars C., McCormick S.P., Knoff K., Senger R.S., Schmale D.G. Modification of the mycotoxin deoxynivalenol using microorganisms isolated from environmental samples. Toxins, 2017, vol. 9, no. 4, pp. 141. DOI: 10.3390/toxins9040141

73. Wang S., Hou Q., Guo Q., Zhang J., Sun Y., Wei H., Shen L. Isolation and characterization of a deoxynivalenol-degrading bacterium Bacillus licheniformis YB9 with the capability of modulating intestinal microbial flora of mice. Toxins, 2020, vol. 12, no. 3, pp. 184. DOI: 10.3390/toxins12030184

74. Jia R., Sadiq F.A., Liu W., Cao L., Shen Z. Protective effects of Bacillus subtilis ASAG 216 on growth performance, antioxidant capacity, gut microbiota and tissues residues of weaned piglets fed deoxynivalenol contaminated diets. Food. Chem. Toxicol., 2021, vol. 4. DOI: 10.1016/j.fct.2020.111962

75. He J.W., Bondy G.S., Zhou T., Caldwell D., Boland G.J., Scott P.M. Toxicology of 3-epi-deoxynivalenol, a deoxynivalenol-transformation product by Devosia mutans 17-2-E-8. Food Chem. Toxicol., 2015, vol. 84, pp. 250-259. DOI: 10.1016/j.fct.2015.09.003

76. Snini S.P., Mathieu F. Biocontrol agents and natural compounds against mycotoxinogenic fungi. Toxins, 2020, vol. 12, pp. 353. DOI: 10.3390/toxins12060353

77. He W.J., Yuan Q.S., Zhang Y.B., Guo M.W., Gong A.D., Zhang J.B., Wu A.B., Huang T., Qu B., Li H.P., Liao Y.C. Aerobic de-epoxydation of trichothecene mycotoxins by a soil bacterial consortium isolated using in situ soil enrichment. Toxins, 2016, vol. 8, iss. 10. DOI: 10.3390/toxins8100277

78. Jimenez-Sanchez C., Wilson N., McMaster N., Gantulga D., Freedman B.G., Senger R., Schmale D. A mycotoxin transporter (4D) frjm a library of deoxynivalenol-tolerant microorganisms. ToxiconX, 2020, vol. 5. DOI: 10.1016/j.toxcx.2020.100023

79. Tian Y., Tan Y., Liu N., Liao Y., Sun C., Wang S., Wu A. Functional agents to biologically control deoxynivalenol contamination in cereal grains. Front Microbiol., 2016, vol. 7, pp. 395. DOI: 10.3389/fmicb.2016.00395

80. Yao Y., Long M. The biological detoxification of deoxynivalenol: A review. Food chem toxicol., 2020 https://doi.org/10.1016/j.fct.2020.111649

81. Bryta M., Waskiewicz A., Ksieniewicz-Wozniak E., Szymczyk K., Jçdrzejczak R. Modified Fusarium mycotoxins in cereals and their products-metabolism, occurrence, and toxicity: an updated review. Molecules (Basel, Switzerland), 2018, vol. 23, no. 4, pp. 963. DOI: 10.3390/molecules23040963

82. Chen S.W., Wang H.T., Shih W.Y., Ciou Y.A., Chang Y.Y., Ananda L., Wang S.Y., Hsu J.T. Application of zearalenone (ZEN)-detoxifying Bacillus in animal feed decontamination through fermentation. Toxins (Basel), 2019, vol. 11, no. 6, pp. 330. DOI: 10.3390/toxins.11060330

83. Abdallah M.F., De Boevre M., Landschoot S., De Saeger S., Haesaert G., Audenaert K. Fungal еndophytes

œntrol Fusarium graminearum and reduce trichothecenes

and zearalenone in maize. Toxins, 2018, vol. 10, no. 12, pp. 493. DOI: 10.3390/toxins10120493

84. Dunlap C.A., Schisler D.A., Price N.P., Vaughn S.F. Cyclic lipopeptide profile of three Bacillus subtilis strains; antagonists of Fusarium head blight. J Microbiol., 2011, vol. 49, no. 4, pp. 603-609. DOI: 10.1007/s12275-011-1044-y

85. Cao K., Guan M., Chen K., Lin Y., Luo C. Screening of Fusarium graminearum and degradation of vomitoxin B. amyloliquefaciens and its application in feed storange. Enviromental chemistry, 2019, vol. 16, no. 3, pp. 179-186. DOI: 10.1071/EN18176

86. Chan Y.K., Savard M.E., Reid L.M., Cyr T., McCormick W.A., Seguin C. Identification of lipopeptide antibiotics of a Bacillus subtilis isolate and their control of Fusarium graminearum diseases in maize and wheat. BioControl, 2009, vol. 54, pp. 567. DOI: 10.1007/s10526-008-9201-x

87. Yu Z., Ding K., Liu S., Li Y., Li W., Li Y., Cao P., Liu Y., Sun E. Screening and identification of a Bacillus cereus degrading vomitotoxin. Food sci., 2016, vol. 37, pp. 121125.

88. Jian T., Yang S., Su H., Wu Y., Tong Y. Identification and degradation effect of a Bacillus subtilis degrading vomitotoxin. Contemporary chem., 2018, vol. 47, pp. 548551.

89. Shi C., Yan P., Li J., Wu H., Li Q., Guan S. Biocontrol of Fusarium graminearum growth and deoxynivalenol production in wheat kernels with bacterial antagonists. Int J Environ Res Public Health., 2014, vol. 11, no. 1, pp. 100113. DOI: 10.3390/ijerph110101094

90. Vanhoutte I., De Mets L., De Boevre M., Uka V., Di Mavungu J.D., De Saeger S., De Gelder L., Audenaert K. Microbial detoxification of deoxynivalenol (DON), assessed via a Lemna minor l. bioassay, through biotransformation to 3-epi-don and 3-epi-dom-1. Toxins (Basel), 2017, vol. 9, no. 2. DOI: 10.3390/toxins9020063

91. Mingmongkolchai S., Panbangred W. Bacillus probiotics: an alternative to antibiotics for livestock production. J. Appl. Microbial., 2018, vol. 124, pp. 13341346. DOI: 10.1111/jam.13690

КРИТЕРИИ АВТОРСТВА

Татьяна М. Сидорова разработала концепцию статьи, собрала данные по биологической эффективности бактерий рода Bacillus против грибов рода Fusarium. Анжела М. Асатурова руководила процессом сбора и упорядочения материала, проверкой данных. Валерия В. Аллахвердян собрала данные по детоксикация микотоксинов. Все авторы в равной степени несут ответственность при обнаружении плагиата, самоплагиата или других неэтических проблем.

КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов

AUTHOR CONTRIBUTIONS

Tatyana M. Sidorova collected data on the biological effectiveness of Bacillus bacteria against Fusarium fungi. Anzhela M. Asaturova developed the concept of the article, supervised the process of collecting and organising the material and checking the data. Valeria V. Allakhverdyan collected the data on mycotoxin detoxification. All authors are equally responsible for plagiarism, self-plagiarism or other ethical transgressions.

NO CONFLICT OF INTEREST DECLARATION

The authors declare no conflict of interest.

ORCID

Татьяна М. Сидорова / Tatyana M. Sidorova https://orcid.org/0000-0003-4281-5278 Анжела М. Асатурова / Anzhela M. Asaturova https://orcid.org/0000-0002-0060-1995 Валерия В. Аллахвердян / Valeria V. Allakhverdyan https://orcid.org/0000-0002-8679-6139