CC BY
5УДК 582.998.2, 581.192, 581.524
Тамахина А. Я.
Tamakhina A. Y.
АДАПТИВНЫЙ ПОТЕНЦИАЛ КРЕСТОВНИКА ЯКОВА (SENECIO JACOBAEA L.)
THE ADAPTIVE POTENTIAL OF JACOB'S GROUNDWORT (SENECIO JACOBAEA L.)
Среди видов рода Senecio практический интерес представляет крестовник Якова (Senecio jacobaea L.), являющийся типичным представителем флоры горных фитоценозов Северного Кавказа. Целью исследования стало изучение адаптивного потенциала S. jacobaea. В задачи исследований входила оценка механизмов морфологической и физиологической адаптации S. jacobaea в экотопах, различающихся по уровню обеспеченности факторами-ресурсами и факторами-условиями. Исследования проводили на территории горной зоны Кабардино-Балкарской Республики (КБР) в 2019-2020 гг. Лимитирующим фактором для S. jacobaea в границах ареала на территории КБР являются увлажнение и богатство почвы. Умеренное обилие (0,3-2,5%) отмечено для экотопов с лу-гово-степным и сухолуговым умеренно и сильно переменным увлажнением, на довольно богатых почвах. Для S. jacobaea характерно сочетание рудеральной эколого-фитоценотической стратегии с флуктуационной эксплерентно-стью. Адаптация S. jacobaea к неблагоприятным экологическим условиям мест произрастания (повышение высоты над уровнем моря, смена континентального климата на климат альпийского типа, минимальное содержание питательных элементов в примитивных горных почвах) проявляется в снижении высоты побегов, формировании карликовых розеточных форм, увеличении диаметра цветков, снижении накопления пирролизидиновых алкалоидов. По результатам исследований содержание пирро-лизидиновых алкалоидов в цветках S. jacobaea в 4,5-9,1 раз выше, чем в корнях и листьях. Высокий уровень межпопуляционной изменчивости морфометрических параметров и содержания пирролизидиновых алкалоидов свидетельствует о значительном адаптивном потенциале крестовника Якова и повышении конкурентоспособности в благоприятных эколого-фитоценотических условиях.
Among the species of the genus Senecio, Jacob's groundwort is of practical interest (Senecio jacobaea L.), which is a typical representative of the flora of mountain phytocenoses of the North Caucasus. The aim of the study was to study the adaptive potential of S. jacobaea. The objectives of the research included the assessment of the mechanisms of morphological and physiological adaptation of S. jacobaea in ecotopes that differ in terms of the level of supply of factors-resources and factors-conditions. The studies were carried out on the territory of the mountainous zone of the Kabardino-Balkarian Republic (KBR) in 2019-2020. The limiting factor for S. jacobaea within the boundaries of the range on the territory of the KBR is soil moisture and richness. A moderate abundance (0,3-2,5%) was noted for ecotopes with meadow-steppe and dry meadow moderate and highly variable moisture content, on rather rich soils. S. jaco-baea is characterized by a combination of a ruderal ecological-phytocenotic strategy with fluctuational exploration. Adaptation of S. jacobaea to unfavorable ecological conditions of growing places (elevation above sea level, change of continental climate to climate of alpine type, minimal content of nutrients in primitive mountain soils) is manifested in a decrease in the height of shoots, the formation of dwarf rosette forms, an increase in the diameter of flowers, a decrease in accumulation of pyrrolizi-dine alkaloids. According to the research results, the content of pyrrolizidine alkaloids in the flowers of S. jacobaea is 4,5-9,1 times higher than in the roots and leaves. The high level of interpopulation variability of morphometric parameters and the content of pyrrolizidine alkaloids indicates a significant adaptive potential of Jacob's groundwort and an increase in competitiveness in favorable ecological andphytocenotic conditions.
Ключевые слова: Senecio jacobaea L., адаптация, экотоп, пирролизидиновые алкалоиды, экологические факторы, эколого-фитоценоти-ческая стратегия.
Key words: Senecio jacobaea L., adaptation, ecotope, pyrrolizidine alkaloids, ecological factors, ecological-phytocenotic strategy.
Тамахина Аида Яковлевна -
доктор сельскохозяйственных наук, профессор
кафедры товароведения, туризма и права,
ФГБОУ ВО Кабардино-Балкарский ГАУ,
г. Нальчик
Тел.: 8 928 709 36 52
E-mail: aida17032007@yandex.ru
Tamakhina Aida Yakovlevna -
Doctor of Agricultural Sciences, Professor, Department of Commodity research, tourism and law, FSBEI HE Kabardino-Balkarian SAU, Nalchik
Tel.: 8 928 709 36 52
E-mail: aida17032007@yandex.ru
Введение. Род Senecio относится к наиболее многочисленным в семействе Asteraceae и включат по разным подсчётам от 1 до 3 тыс. видов. На территории Северного Кавказа произрастает 26 видов крестовника [1], среди которых особый интерес представляет крестовник Якова (Senecio jacobaea L.).
В европейском ареале S. jacobaea является типичным представителем сообществ лесов, мезофильных и суходольных лугов, луговых степей, степей, рудеральных и литоральных ценозов [2-6]. В зависимости от условий произрастания является двулетним (семенное размножение) или многолетним (вегетативное и семенное размножение).
Наиболее широко S. jacobaea известен, как алкалоидонос. Из надземной части растения выделены токсичные пирролизидиновые алкалоиды (якобин, яколин, якоцин, якозин, се-неционин, сенецифиллин и др.). Их содержание в траве S. jacobaea колеблется от 1 до 5% в зависимости от стадии развития растений. Алкалоиды при длительном действии ведут к циррозу печени, поражениям желудка, кишечника, нарушению общего обмена. Отравлениям подвергаются преимущественно лошади и крупный рогатый скот [7, 8].
Следует отметить, что S. jacobaea является прекрасным медоносом. В расчёте на одно растение суточная нектаропродуктивность растений варьирует от 100 до 250 мг [9]. Однако мед, собранный пчелами с S. jacobaea, представляет опасность ввиду высокого содержания пирролизидиновых алкалоидов и их N-оксидов. По данным последних исследований общее содержание алкалоидов в нектаре крестовника Якова достигает 3,31 мг/кг, что повышает риск пищевых отравлений людей [10].
На территории Северного Кавказа & jaco-baea, впрочем, как и другие виды крестовников, изучен фрагментарно. В частности, отсутствуют сведения об эколого-фитоценотической приуроченности вида, способах адаптации к разнообразию экологических ресурсов и условий горных ландшафтов.
В связи с вышеизложенным целью данной работы стало изучение адаптивного потенциала S. jacobaea в экотопах Кабардино-Балкарской Республики (КБР). В задачи исследований входили изучение механизмов морфологической и физиологической адаптации крестовника Якова в экотопах, различающихся по уровню обеспеченности факторами-ресурсами и факторами-условиями.
Объект и методы исследования. Объектом исследования стали ценопопуляции (ЦП) S. jacobaea, произрастающие в горной зоне Кабардино-Балкарии. Экологические условия экотопов (увлажнение и богатство почвы, переменность увлажнения) оценивали по шкалам Раменского-Цаценкина. В каждой из ЦП в период цветения растений & jacobaea (конец июля-начало августа 20192020 гг.) определяли проективное обилие, высоту растений, диаметр корзинок и воздушно-сухую фитомассу. Площадь учетных площадок в каждом экотопе по 1 м2. Биологическая повторность 3-х-кратная. Содержание суммы алкалоидов в цветках, листьях и корнях определяли методом Маха и Ледер-лея [11]. Аналитическая повторность 3-х-кратная. Статистическая обработка включала определение коэффициента вариации (CV).
Результаты и обсуждение. S. jacobaea рассеянно произрастает по всей территории КБР, но более часто встречается в горных
степях и на каменистых склонах. По данным собственных исследований растения крестовника Якова отмечены в составе полувысокотравных лугов в долинах рек Тютю-су (ЦП1), Юсеньги (ЦП2), Адыл-су (ЦП3) и Азау (ЦП4) на высоте 1400-2500 м н. у. м. Единичные особи произрастают на высоте 3200 м н.у.м. в НП «Приэльбрусье» (ЦП5).
Массовая встречаемость вида в исследуемых экотопах не отмечена. Умеренное обилие (0,3-2,5%) характерно для экотопов с лу-гово-степным и сухолуговым умеренно и сильно переменным увлажнением, на довольно богатых почвах. Единичная встречаемость отмечена на не типичной для вида высоте (ЦП5) на примитивных высоко каменистых горных почвах (табл. 1).
Таблица 1 - Экологическая характеристика мест произрастания ценопопуляций Senecio jacobaea
Для крестовника Якова характерна значительная толерантность к переменности увлажнения, недостатку влаги и богатству почв, однако растения отдают предпочтение легким, хорошо дренированным почвам с рН более 7 на карбонатных породах (известняках, мелах, мергелях) [12-14]. Вид успешно адаптируется к высоким и низким температурам [8].
Согласно полученным результатам лимитирующим фактором для вида в границах ареала на территории КБР является увлажнение-богатство почвы (рис. 1).
Частота встречаемости Б. ]асоЬава повышается на чрезмерно выпасаемых пастбищах, на пустырях, обочинах дорог. Это свидетельствует о рудеральной эколого-фитоценотической стратегии вида, основными признаками которой являются высокая плодовитость и способность быстро распространяться на новые местообитания. На одном растении крестовника Якова образуется
в среднем 30 тыс. семян, а их жизнеспособность сохраняется до 15-18 лет. Б. ]асоЬава участвует в восстановительных сукцессиях на месте вырубок лесов [15], на залежах [16] и техногенно-нарушенных землях [17]. Помимо рудеральности виду свойственна флук-туационная эксплерентность, о чем свидетельствует повышение проективного обилия в благоприятных условиях экотопов, способность положительно реагировать на ослабление конкуренции и недолго доминировать при ослаблении доминантов, несмотря на малое участие в формировании фитоцено-зов.
ступени увлажнения
[ 11 ] р S
5 10 15 20
ступени богатства почвы
Рисунок 1 - Изоплеты разных обилий Senecio jacobaea по двум экологическим факторам -увлажнению и богатству почвы
Главным способом адаптации S. jacobaea к условиям экотопов является морфологическая (рис. 2). В благоприятных условиях увлажнения и богатства почвы высота растений достигает 60-80 см, а диаметр корзинок 1,5-2,5 см. В условиях ограниченности факторов-ресурсов, интенсивного воздействия ветра и низких температур растения формируют карликовую розеточную форму (высота 5-20 см), при этом диаметр корзинок увеличивается до 3,0 см. В целом по экотопам уровень варьирования высоты растений очень высокий, а диаметр корзинок и фито-массы - высокий (табл. 2).
Одним из механизмов повышения конкурентоспособности растений является повышение высоты побегов, фотосинтезирующей способности и синтез пирролизидиновых алкалоидов [18]. Для подтверждения этой гипотезы нами определено общее содержание пирролизидиновых алкалоидов в 5-ти ЦП S. jacobaea (табл. 3).
ЦП Увлажнение, ступени Богатство почвы, ступени Переменность увлажнения, ступени Обилие, %
1 77-88 10-13 16-18 2,5
2 53-63 10-13 9-11 1,5
3 64-76 14-16 12-15 2,0
4 50-55 17-19 12-15 1,0
5 64-76 7-9 9-11 s (1-3 экз.)
а) б)
Рисунок 2 - Растения Senecio jacobaea на степном лугу (а) и в нише между обломками горных пород
(б). Приэльбрусье, фото автора
S. jacobaea в 4,5-9,1 раз выше, чем в корнях и листьях. Аналогичные результаты получены D. Cheng et al (2017): более высокие концентрации алкалоидов в подземной части по сравнению с надземной частью растений S. jacobaea отмечены в вегетативной стадии, а самые высокие - в цветках [19]. В подземных органах S. lampsanoides общее содержание алкалоидов (0,32%) превышало аналогичный показатель в надземной части на 0,07% [20].
Среди растений S. jacobaea выделены хе-мотипы якобина, эруцифолина и сенециони-на. В пределах большинства популяций относительное содержание алкалоидов значительно варьирует между отдельными растениями [21], что свидетельствует о важной роли алкалоидов в физиологической адаптации растений к экологическому стрессу. Межпопуляционные различия в накоплении алкалоидов обусловлены, по-видимому, высотой над у. м. и различием в увлажнении и обеспеченности почв азотом. Так, наименьшее содержание алкалоидов отмечено у растений ЦП5, произрастающих на высоте, превышающей высотные отметки границ ареала для S. jacobaea, и испытывающих недостаток питательных элементов из почвы. Полученные результаты подтверждаются данными о снижении содержания алкалоидов у крестовника плосколистного на высоте более
Таблица 2 - Морфологические параметры ЦП Senecio jacobaea в экотопах КБР
ЦП Высота, см Диаметр корзинок, см Фитомасса, г (возд.-сух. вес)
1 80,6±4,5 1,6±0,3 6,8±1,0
2 68,3±3,3 2,1±0,5 6,2±0,4
3 5,2±1,1 3,0±0,2 2,3±0,1
4 76,8±6,8 1,8±0,6 6,4±0,8
5 56,4±5,2 2,4±0,4 5,3±0,7
CV, % 53,35 25,21 33,67
Таблица 3 - Содержание суммы пирролизидиновых алкалоидов в разных органах растений S. jacobaea, %
ЦП Цветки Листья Корни
1 1,26±0,20 0,13±0,05 0,25±0,07
2 1,12±0,18 0,10±0,02 0,21±0,04
3 0,53±0,10 0,08±0,03 0,14±0,05
4 1,27±0,11 0,15±0,05 0,28±0,10
5 0,84±0,15 0,11±0,04 0,20±0,03
Х 1,00 0,11 0,22
CV, % 29,22 23,70 24,63
По результатам исследований содержание пирролизидиновых алкалоидов в цветках
2000 м н.у.м., что обусловлено резким снижением среднегодовой температуры и сменой континентального климата на климат альпийского типа [22].
Важную роль в адаптации £. jacoЬaea к стрессовым условиям играет гибридизация в природе с £. aquaticus, что лежит в основе эволюции защиты и устойчивости растений за счет синтеза гибридами уникальных сочетаний защитных химических веществ, специфичных для каждого из родительских видов [23].
Высокий уровень межпопуляционной изменчивости морфометрических параметров и содержания пирролизидиновых алкалоидов свидетельствует о высоком адаптивном и конкурентном потенциале крестовника Якова.
Область применения результатов: биологические ресурсы, экология растений.
Заключение. Крестовник Якова является типичным представителем флоры горных фитоценозов Кабардино-Балкарии. Лимитирующим фактором для £. jacoЬaea в границах ареала на территории КБР является увлажнение - богатство почвы. Умеренное обилие растений крестовника (0,3-2,5%) ха-
Литература
1. Галушко А.И. Флора Северного Кавказа. Определитель. Т.3. - Ростов-на-Дону: Изд-во Ростовского университета, 1980. -328 с.
2. Коломийчук В.П. Таксономическое разнообразие семейства Asteraceae Dumort. во флоре Восточного Приазовья // Ботанический вестник Северного Кавказа. - 2015. -№2. - С. 14-24.
3. Ковыльные степи Вейделевского района Белгородской области / А.В. Полуянов, Н.И. Золотухин, И.Б. Золотухина, Т.Д. Филатова // Бюллетень Брянского отделения РБО. - 2015. - № 1(5). - С. 55-62.
4. Тамахина А.Я., Гадиева А.А., Кагерма-зова А.Ч. Оценка биоразнообразия горных лугов Кабардино-Балкарии // Вестник Крас-ГАУ. - 2013. - 38. - С. 112-117.
5. Тищенко М.П., Королюк А.Ю., Макуни-на Н.И. Суходольные луга северной лесостепи и подтайги Тобол-Иртышского междуречья // Растительность России. - 2015. - № 26. - С. 129-147.
рактерно для экотопов с лугово-степным и сухолуговым, умеренно и сильно переменным увлажнением на довольно богатых почвах. Для S. jacobaea характерно сочетание рудеральной эколого-фитоценотической стратегии с флуктуационной эксплерентно-стью. Адаптация S. jacobaea к неблагоприятным экологическим условиям мест произрастания (повышение высоты над уровнем моря, смена континентального климата на климат альпийского типа, минимальное содержание питательных элементов в примитивных горных почвах) проявляется в снижении высоты побегов, формировании карликовых розеточных форм, увеличении диаметра цветков, снижении накопления пирролизи-диновых алкалоидов. По результатам исследований содержание пирролизидиновых алкалоидов в цветках S. jacobaea в 4,5-9,1 раз выше, чем в корнях и листьях. Высокий уровень межпопуляционной изменчивости мор-фометрических параметров и содержания пирролизидиновых алкалоидов свидетельствует о значительном адаптивном потенциале крестовника Якова и повышении конкурентоспособности в благоприятных эколого-фитоценотических условиях.
References
1. Galushko A.I. Flora Severnogo Kavkaza. Opredelitel'. T.3. - Rostov-na-Donu: Izd-vo Rostovskogo universiteta, 1980. - 328 s.
2. Kolomijchuk V.P. Taksonomicheskoe raz-noobrazie semejstva Asteraceae Dumort. vo flore Vostochnogo Priazov'ya // Botanicheskij vestnik Severnogo Kavkaza. - 2015. - №2. - S. 14-24.
3. Kovyl'nye stepi Vejdelevskogo rajona Belgorodskoj oblasti / A.V. Poluyanov, N.I. Zo-lotuhin, I.B. Zolotuhina, T.D. Filatova // Byulle-ten' Bryanskogo otdeleniya RBO. - 2015. -№ 1(5). - S. 55-62.
4. Tamahina A.Y., Gadieva A.A., Kagerma-zova A.Ch. Ocenka bioraznoobraziya gornyh lugov Kabardino-Balkarii // Vestnik KrasGAU. - 2013. - 38. - S. 112-117.
5. Tishchenko M.P., Korolyuk A.Y., Makuni-na N.I. Suhodol'nye luga severnoj lesostepi i podtajgi Tobol-Irtyshskogo mezhdurech'ya // Rastitel'nost' Rossii. - 2015. - № 26. - S. 129147.
6. Ассоциации луговых степей Южного Урала / С.М. Ямалов, А.В. Баянов, А.А. Мул-дашев, Е.А. Аверинова // Растительность России. - 2013. - № 22. - С. 106-125.
7. Vrieling K., Derridj S. Pyrrolizidine alkaloids in and on the leaf surface of Senecio jaco-baea L. // Phytochemistry. - 2003. - Vol. 64. -N 7. - P. 1223-1228. doi: 10.1016/j.phytochem. 2003.08.024
8. Senecio jacobaea (common ragwort). URL:
https://www.cabi.org/isc/datasheet/49558#tosu mmaryOflnvasiveness
9. Прибылова Е.П., Иванов Е.С. Оценка нектаропродуктивности видов растений и травянистых экосистем Рязанской области // Вестник РУДН, серия Экология и безопасность жизнедеятельности. - 2011. - № 2. -С. 16-21.
10. Gottschalk C., Kaltner F., Zimmermann M., Korten R., Morris O., Schwaiger K., Gareis M. Spread of Jacobaea vulgaris and Occurrence of Pyrrolizidine Alkaloids in Regionally Produced Honeys from Northern Germany: Inter- and Intra-Site Variations and Risk Assessment for Special Consumer Groups // Toxins. - 2020. - Vol. 12. - N 441. - 19 p. doi:10.3390/toxins12070441
11. Ермаков А.И. Методы биохимического исследования растений. - Л.: Агропромиз-дат, 1987. - 320 с.
12. Ralphs M.H. Ecological relationships between poisonous plants and rangeland condition: A Review // J. Range Manage. - 2002. -Vol. 55. - N 3. - P. 285-290.
13. Демина О.Н., Королюк А.Ю., Рогаль Л.Л. Кальцефитные степи Ростовской области // Растительность России. - 2016. - № 29. - С. 21-45.
14. Полуянов А.В., Золотухин Н.И., Золотухина И.Б. Псаммофитные степи Курской и Белгородской областей // Бюллетень Брянского отделения РБО. - 2017. - № 3 (11). -С. 57-62.
15. Особенности восстановительной динамики на месте вырубок елово-пихтовых широколиственных лесов / В.Б. Мартынен-ко, П.С. Широких, Э.З. Баишева, Р.М. Хази-ахметов // Известия Самарского Научного центра РАН. - 2014. - Т. 16. - №5. - С. 150157.
6. Associacii lugovyh stepej Yuzhnogo Ura-la / S.M. Yamalov, A. V. Bayanov, A.A. Mulda-shev, E.A. Averinova // Rastitel'nost' Rossii. -2013. - № 22. - S. 106-125.
7. Vrieling K., Derridj S. Pyrrolizidine alkaloids in and on the leaf surface of Senecio jacobaea L. // Phytochemistry. - 2003. - Vol. 64. -N 7. - P. 1223-1228. doi: 10.1016/j.phytochem. 2003.08.024
8. Senecio jacobaea (common ragwort). URL:
https://www.cabi.org/isc/datasheet/49558#tosu mmaryOflnvasiveness
9. Pribylova E.P., Ivanov E.S. Ocenka nek-taroproduktivnosti vidov rastenij i travyanistyh ekosistem Ryazanskoj oblasti // Vestnik RUDN, seriya Ekologiya i bezopasnost' zhiznedeya-tel'nosti. - 2011. - № 2. - S. 16-21.
10. Gottschalk C., Kaltner F., Zimmermann M., Korten R., Morris O., Schwaiger K., Gareis M. Spread of Jacobaea vulgaris and Occurrence of Pyrrolizidine Alkaloids in Regionally Produced Honeys from Northern Germany: Inter- and Intra-Site Variations and Risk Assessment for Special Consumer Groups // Toxins. - 2020. - Vol. 12. - N 441. - 19 p. doi:10.3390/toxins 12070441
11. Ermakov A.I. Metody biohimicheskogo issledovaniya rastenij. - L.: Agropromizdat, 1987. - 320 s.
12. Ralphs M.H. Ecological relationships between poisonous plants and rangeland condition: A Review // J. Range Manage. - 2002. -Vol. 55. - N 3. - P. 285-290.
13. Demina O.N., KorolyukA.Y., Rogal'L.L. Kal'cefitnye ctepi Rostovskoj oblasti // Rastitel'nost' Rossii. - 2016. - № 29. - S. 21-45.
14. Poluyanov A.V., Zolotuhin N.I., Zolotu-hina I.B. Psammofitnye stepi Kurskoj i Belgo-rodskoj oblastej // Byulleten' Bryanskogo otde-leniya RBO. - 2017. - № 3 (11). - S. 57-62.
15. Osobennosti vosstanovitel'noj dinamiki na meste vyrubok elovo-pihtovyh shirokolist-vennyh lesov / V.B. Martynenko, P.S. Shirokih, E.Z. Baisheva, R.M. Haziahmetov // Izvestiya Samarskogo Nauchnogo centra RAN. - 2014. -T. 16. - №5. - S. 150-157.
16. Клюев Ю.А. Анализ восстановительной сукцессии на залежах Клетнянского Полесья (в пределах Брянской области) // Бюллетень Брянского отделения РБО. - 2013. -№ 2 (2). - С. 55-61.
17. Жуков С.П. Дифференциация экологических ниш видов и формирование фито-ценозов на техногенно нарушенных землях // Промышленная ботаника. - 2011. - Т. 11. -С. 36-41.
18. Lin T., Klinkhamer P.G.L., Pons T.L., Mulder P.P.J., Vrieling K. Evolution of Increased Photosynthetic Capacity and Its Underlying Traits in Invasive Jacobaea vulgaris // Front. Plant Sci. - 2019. - Vol. 10. - P. 10-16. doi: 10.3389/fpls.2019.01016
19. ChengD., Nguyen V.T., Ndihokub-wayo N., Ge J., Mulder P.P.J. Pyrrolizidine alkaloid variation in Senecio vulgaris populations from native and invasive ranges // Peer J. -2017. - Vol. 14. - 22 p. doi: 10.7717/peerj.3686
20. Житарь Б.Н. Алкалоиды Senecio lamp-sanoides DC. Флоры Западного Кавказа // Медицинский альманах. - 2010. - №4 (13). -С. 74-77.
21. Macel M., Vrieling K., Klinkhamer P.G. Variation in pyrrolizidine alkaloid patterns of Senecio jacobaea // Phytochemistry. - 2004. -65 (7). - P. 865-873. doi: 10.1016/j.phytochem. 2004.02.009
22. Муравьева Д.А., Самылина И.А., Яковлев Г.П. Фармакогнозия. - М: Медицина, 2002. - 656 с.
23.Kirk H., Macel M., Klinkhamer P., Vriel-ing K. Natural hybridization between Senecio jacobaea and Senecio aquaticus: Molecular and chemical evidence // Molecular ecology. -2004. - N 13. - P. 2267-2274. doi: 10.1111/j.1365-294X.2004.02235.x
16. Klyuev Y.A. Analiz vosstanovitel'noj suk-cessii na zalezhah Kletnyanskogo Poles'ya (v predelah Bryanskoj oblasti) // Byulleten' Bryanskogo otdeleniya RBO. - 2013. - № 2 (2).
- S. 55-61.
17. Zhukov S.P. Differenciaciya ekologi-cheskih nish vidov i formirovanie fitocenozov na tekhnogenno narushennyh zemlyah // Pro-myshlennaya botanika. - 2011. - T. 11. - S. 3641.
18. Lin T., Klinkhamer P.G.L., Pons T.L., Mulder P.P.J., Vrieling K. Evolution of Increased Photosynthetic Capacity and Its Underlying Traits in Invasive Jacobaea vulgaris // Front. Plant Sci. - 2019. - Vol. 10. - P. 10-16. doi: 10.3389/fpls.2019.01016
19. ChengD., Nguyen V.T., Ndihokub-wayo N., Ge J., Mulder P.P.J. Pyrrolizidine alkaloid variation in Senecio vulgaris populations from native and invasive ranges // Peer J. -2017. - Vol. 14. - 22 p. doi: 10.7717/peerj.3686
20. Zhitar' B.N. Alkaloidy Senecio lampsa-noides DC. Flory Zapadnogo Kavkaza // Medi-cinskij al'manah. - 2010. - №4 (13). - S. 74-77.
21. Macel M., Vrieling K., Klinkhamer P.G. Variation in pyrrolizidine alkaloid patterns of Senecio jacobaea // Phytochemistry. - 2004. -65 (7). - P. 865-873. doi: 10.1016/j.phytochem. 2004.02.009
22. Murav'eva D.A., Samylina I.A., Yakov-lev G.P. Farmakognoziya. - M: Medicina, 2002.
- 656 s.
23. Kirk H., Macel M., Klinkhamer P., Vriel-ing K. Natural hybridization between Senecio jacobaea and Senecio aquaticus: Molecular and chemical evidence // Molecular ecology. -2004. - N 13. - P. 2267-2274. doi: 10.1111/j.1365-294X.2004.02235.x
