CC BY
58
КЛИНИЧЕСКИЕ ИССЛЕДОВАНИЯ
DOI: 10.21294/1814-4861-2017-16-3-19-26 УДК: 616.831-006.328-073.756.8
Для цитирования: Бывальцев В.А., Степанов И.А., Кичигин А.И., Антипина С.Л. Возможности диффузион-но-взвешенной МРТ в дифференциальной диагностике степени злокачественности менингиом головного мозга. Сибирский онкологический журнал. 2017; 16 (3): 19-26. DOI: 10.21294/1814-4861-2017-16-3-19-26. For citation: Byvaltsev V.A., StepanovI.A., Kichigin A.I., Antipina S.L. Diffusion-weighted MRI in the differential diagnosis of brain meningiomas. Siberian Journal of Oncology. 2017; 16 (3): 19-26. DOI: 10.21294/1814-4861-2017-16-3-19-26.
ВОЗМОЖНОСТИ ДИФФУЗИОННО-ВЗВЕШЕННОЙ МРТ В ДИФФЕРЕНЦИАЛЬНОЙ ДИАГНОСТИКЕ СТЕПЕНИ ЗЛОКАЧЕСТВЕННОСТИ МЕНИНГИОМ ГОЛОВНОГО МОЗГА
В.А. Бывальцев1'2'34, И.А. Степанов1, А.И. Кичигин1, С.Л. Антипина2
ФГБОУ ВО «Иркутский государственный медицинский университет», г Иркутск, Россия1 664003, г Иркутск, ул. Красного Восстания, 1. E-mail: byval75vadim@yandex.ru1 НУЗ «Дорожная клиническая больница на ст. Иркутск-Пассажирский», г. Иркутск, Россия2 664005 г Иркутск, ул. Боткина, 102
ФГБНУ «Иркутский научный центр хирургии и травматологии», г Иркутск, Россия3 664003, г Иркутск, ул. Борцов Революции, 13
ГБОУ ДПО «Иркутская государственная медицинская академия последипломного образования», г Иркутск, Россия4
664079, г Иркутск, Юбилейный мкр., д. 1004
Аннотация
Методика диффузионно-взвешенной магнитно-резонансной томографии (ДВ МРТ) позволяет получить информацию о микроструктурном состоянии различных тканей и органов. Также диффузионно-взвешенные изображения (ДВИ), получаемые с помощью ДВ МРТ, применяются с целью дифференциальной диагностики доброкачественных и злокачественных опухолей. Цель исследования - сопоставить полученные значения ИКД менингиом с клеточной плотностью и индексом пролиферативной активности опухоли №67. Материал и методы. В исследование включены магнитно-резонансные томограммы с ДВИ, выполненные 37 пациентам по поводу менингиом головного мозга. Измеряемый коэффициент диффузии (ИКД) вычислялся на ДВИ с наибольшим диаметром менингиомы, в область интереса не были включены кистозные и некротические зоны опухоли. При морфологическом исследовании менингиом оценивалась степень злокачественности по классификации ВОЗ, значение индекса пролиферативной активности №67 и клеточная плотность в опухолевой ткани. Результаты. В большинстве случаев выявлялись типические (М1) и атипические (М11) менингиомы - у 37,8 и 56,7 % пациентов соответственно. Анапластические (МШ) менингиомы верифицированы у 5,5 % пациентов. Среднее значение ИКД для менингиом М1 составило 1375,5 ± 197,5 мм2/сек. ИКД для менингиом М11 и МШ составили 1113,1 ± 180 мм2/сек и 689 ± 31,1 мм2/сек соответственно. Значимые различия между средними значениями ИКД получены при сравнении менингиом М1 и МШ (р=0,008) и менингиом М11 и МШ (р=0,012). Достоверных различий между клеточной плотностью менингиом выявлено не было (для М1/МИ, МИ/МШ и М1/МШ - р=0,834, р=0,684, р=0,766 соответственно). Значимые различия между значениями индекса №67 обнаружены при сравнении групп менингиом М1 и МШ (р=0,002), а также М11 и МШ (р=0,007). Между ИКД и значениями индекса пролиферативной активности №67 отмечена выраженная корреляционная зависимость (г = -0,699, р=0,001). Заключение. Методика ДВ МРТ с подсчетом ИКД может быть использована в качестве дополнительного неинвазивного метода дифференциальной диагностики степени злокачественности менингиом головного мозга.
Ключевые слова: менингиомы, диффузионно-взвешенная МРТ, измеряемый коэффициент диффузии, диффузионно-взвешенное изображение, клеточная плотность, №67.
Методика диффузионно-взвешенной магнитно-резонансной томографии позволяет получить информацию о микроструктурном состоянии различных тканей и органов [1-6]. Диффузионно-
взвешенные изображения (ДВИ), получаемые с помощью ДВ МРТ, применяются с целью дифференциальной диагностики доброкачественных и злокачественных опухолей [1, 4, 5]. По мнению
Бывальцев Вадим Анатольевич, byval75vadim@yandex.ru
ряда авторов, в отличие от доброкачественных опухолей злокачественные опухоли имеют более низкие значения измеряемого коэффициента диффузии (ИКД) [1, 3]. При этом объемные образования со значением ИКД менее 1000х10-6 мм2/с позволяют предположить их злокачественную природу [1]. С другой стороны, некоторые доброкачественные опухоли также могут обладать ДВ МРТ-характеристиками, схожими с таковыми при злокачественных новообразованиях, и иметь низкие значения ИКД [7, 9]. Так, ИКД гипертрофированной лимфоидной ткани носоглотки варьирует от 360 до 840х10-6 мм2/с [7]. Значения ИКД папиллярной цистаденомы значительно ниже ИКД злокачественных опухолей околоушной слюнной железы [8]. Холестеатомы также характеризуются низкими значениями ИКД [9].
Ряд исследователей отмечают, что для определенных гистологических типов опухолей характерна корреляционная зависимость между значением ИКД, их клеточной плотностью и значением индекса пролиферативной активности (Ki67) [2, 6, 9]. Driessen et al. [6] продемонстрировали наличие выраженной обратной корреляционной зависимости между значением ИКД и клеточной плотностью в гортанных и гипофарингеальных карциномах. Karaman et al. [9] показали, что для не-мелкоклеточного рака легких характерна обратная корреляция между значениями ИКД и индексом Ki67. Аналогичные результаты были получены для сарком мягких тканей, рака простаты и почек [10, 11]. Однако Wu et al. [12] не обнаружили зависимости между значением ИКД и клеточной плотностью для диффузной B-крупноклеточной и фолликулярной лимфом. В другом наблюдении отмечено отсутствие достоверной корреляции между значением ИКД и клеточной плотностью для рака молочной железы, но имеет место зависимость для других гистологических типов опухолей железы [13].
Согласно результатам ряда зарубежных исследований, методика ДВ МРТ с построением ДВИ и вычислением ИКД может быть использована в качестве маркера прогнозирования эффективности лечения различных злокачественных опухолей [14-16]. Однако публикации, посвященные применению ДВ МРТ при менингиомах головного мозга, немногочисленны и во многом противоречивы [17-20]. Некоторые авторы описывают зависимость между значением ИКД, гистологическими и иммуногистохимическими параметрами менингиом [18, 19, 21]. Другие исследователи данной зависимости не отмечает [17, 20]. Следует отметить, что менингиомы нередко представляют собой случайную находку при МРТ головного мозга. Важно правильно оценить степень злокачественности и пролиферативный потенциал этих новообразований уже на этапе нейровизуализаци-онного исследования.
Цель исследования - сопоставить значения ИКД менингиом с клеточной плотностью и индексом пролиферативной активности Ki67, а также оценить возможности применения методики ДВ МРТ в дифференциальной диагностике степени злокачественности менингиом головного мозга.
Материал и методы
В исследование включены магнитно-резонансные томограммы с ДВИ 37 пациентов, прооперированных в Центре нейрохирургии НУЗ «Дорожной клинической больницы на ст. Иркутск-Пассажирский» в период с 2014 по 2016 г. по поводу менингиом головного мозга. Среди пациентов было 26 женщин и 9 мужчин, средний возраст составил 53,2 ± 11,4 года.
Томограммы (Т1-, Т2-взвешенные изображения и ДВИ) были получены с помощью аппарата МРТ «Siemens Magnetom Essenza 1,5 Т» (Германия) до и после введения контрастного вещества «Ультравист®» (Bayer Schering PharmaAG, Германия) (рис. 1). При исследовании в Т1-взвешенном режиме использовались следующие параметры: матрица 384x387, TR (время повторения) - 650, TE (время эхо) - 9,6, NEX (число возбуждений) - 1, толщина среза - 4 мм, FOV (поле зрения) - 30x30. Для Т2-взвешенных изображений: матрица 384x288, TR - 4000, TE - 43, NEX - 1, толщина среза - 4 мм, FOV - 30x30. Для получения ДВИ использовался следующий набор параметров опции ДВ МРТ с SE-эхо-планарным изображением (EPI): матрица 160x128, TR - 7500, TE - 83, NEX - 6, толщина среза - 4 мм, FOV - 30x30. Использованы следующие значения b: b=400 и 800 с/мм2, время сканирования -6,5 мин. ИКД вычислялся на ДВИ с наибольшим диаметром менингиомы, в область интереса не были включены кистозные и некротические зоны опухоли. Подсчет ИКД производился с помощью программы «RadiAnt DICOM Viewer».
Все опухоли были исследованы двумя опытными патоморфологами. При морфологическом исследовании менингиом оценивались следующие параметры: степень злокачественности по классификации ВОЗ [23], значение индекса пролиферативной активности Ki67 с помощью моно-клональных антител «MIB-1» (DakoCytomation, Дания) [24, 25], а также клеточная плотность в опухолевой ткани (рис. 1). Подсчет клеточной плотности осуществляли с применением программы «Image J» при общем увеличении микроскопа в 400 раз, значение плотности выражали в виде -клеток/мм3.
Статистическую обработку данных проводили c помощью программного обеспечения Microsoft Excel 2010. Все измерения проверены на нормальность с помощью теста Колмогорова - Смирнова. Полученные данные оценены с помощью методов описательной статистики (абсолютных и относительных величин). Категориальные переменные
Рис. 1. Постконтрастные МРТ-граммы и патоморфологическая картина конвекситальной менингиомы левой теменной доли: а - Т1-везвешенное изображение; б - Т2-взвешенное изображение; в - ДВИ с ИКД, равным 1271 мм2/сек; г - световая микроскопия, менинготелиоматозная менингиома I степени злокачественности, клеточная плотность - 1399 клеток/мм3, окраска гематоксилином и эозином, х400 ; д - окраска моноклональными антителами MIB-1, индекс пролиферативной
активности Ki67 - 3 %, *200
выражены в процентах. Сравнительный анализ значений ИКД выполнен с помощью U-теста Манна - Уитни. Для оценки корреляционной зависимости между значением ИКД менингиом, клеточной плотностью и значением индекса Ki67 использован коэффициент Спирмена. Порог значимости р выбран равным 0,05.
Исследование одобрено этическим комитетом ФГБОУ ВО «Иркутского государственного медицинского университета».
Результаты
При анализе степени злокачественности ме-нингиом в большинстве случаев выявлялись ме-
Рис. 2. Сравнение средних значений (М±SD) ИКД, клеточной плотности и индекса пролиферативной активности Ю67 в менин-гиомах различной степени злокачественности: а - сравнение ИКД между менингиомами М1/М11 (р=0,633), М1/МШ (р=0,008) и М11/ МШ (р=0,012); б - сравнение клеточной плотности между менингиомами М1/М11 (р=0,834), М1/МШ (р=0,766) и МП/МШ (р=0,684); в - сравнение индекса Ю67 между менингиомами М1/М11 (р=0,501), М1/МШ (р=0,002) и М11/М111 (р=0,007)
нингиомы I степени (типические, MI) и II степени злокачественности (атипические, MII) - у 37,8 % и 56,7 % пациентов соответственно. Злокачественные формы менингиом (анапластические, MIII) верифицированы у 5,5 % пациентов.
Среднее значение ИКД для менингиом MI составило 1375,5 ± 197,5 мм2/с; ИКД для менингиом MII и MIII - 1113,1 ± 180 мм2/с и 689 ± 31,1 мм2/с соответственно. При сравнении средних значений ИКД между менингиомами различных степеней злокачественности получены следующие результаты. Значимых различий между ИКД менингиом MI и MII получено не было (p=0,633). Тем не менее значимые различия между средними значениями ИКД получены при сравнении менингиом MI и MIII (р=0,008) и менингиом MII и MIII (р=0,012) (рис. 2а). Клеточная плотность менингиом раз-
личной степени злокачественности варьировала от 457 до 1785 клеток/мм3, среднее значение составило 1052,1 ± 358,4 клеток/мм3. Значимых различий между клеточной плотностью менингиом не выявлено (М1/М11, МП/МШ и М1/МШ - р=0,834, р=0,684 и р=0,766 соответственно) (рис. 2б). Индекс пролиферативной активности менингиом Ю67 также варьировал в широких пределах - от 1 до 17 %, среднее значение - 4,2 ± 3,4 %. Значимые различия между значениями индекса Ю67 обнаружены при сравнении групп менингиом М1 и МШ (р=0,002), МП и МШ (р=0,007) (рис. 2в).
Анализ корреляционной зависимости между значениями ИКД и клеточной плотностью всех групп менингиом показал отсутствие статистически значимой зависимости (г=-0,09, р=0,244) (рис. 3 а). При оценке корреляции между ИКД и
Рис. 3. Результаты анализа корреляционной зависимости для всех групп менингиом: а - между значениями ИКД и клеточной плотностью (г=-0,09, р=0,244); б - между значениями ИКД и индексом пролиферативной активности №67 (г=-0,699, р=0,001)
2200 -
¿р. 1700 -Е
I 1200 -
о
Ь
о И
ь й
700 -
200
О
о
о
о о
о
о
-Q:
О CD
о° о
>о
Г У.
о
500 700 900 1100 1300 1500 Значение ИКД (мм2 сек)
О
1700
1900
И
20 -
15 -
Ср Ю -
5 -
500
О
О
900 1100 1300 1500 Значение ИКД (мм2 сек)
1700
1900
значениями индекса пролиферативной активности Ю67, отмечена выраженная корреляционная зависимость (г=-0,699, р=0,001) (рис. 3б). Данные анализа корреляционной зависимости между указанными параметрами для каждой группы ме-нингиом представлены в таблице.
Таблица
Внутригрупповой анализ корреляционной зависимости между значениями ИКД, клеточной плотностью и М67
Менингиомы MI
Клеточная Индекс Ki67
Параметр
плотность
ИКД r = 0,361, p = 0,617 r = -0,02, p = 0,003
Менингиомы MII
ИКД r = -0,177, p = 0,743 r = = -0,14, p = 0,0015
Менингиомы MIII
ИКД r = 0,217, p = 0,554 r = -0,35, p = 0,077
Обсуждение
Опубликованы результаты ряда исследований, посвященных применению ДВ МРТ в дифференциальной диагностике менингиом головного мозга, которые трактуются неоднозначно [17-22]. В работе Sanveгdi et а1. [17] проанализированы данные по 177 менингиомам головного мозга, и значимых различий между ИКД менингиом М1, МП и МШ типов не отмечено. Аналогичные результаты получены в исследовании Pav1isa et а1. [20]. С другой стороны, Hakyemez et а1. [18] установлено, что среднее значение ИКД менингиом М1 значимо выше ИКД менингиом Мп/МШ (1170 и 750 мм2/сек
соответственно). Эти данные подтверждаются другими авторами [19, 21].
При анализе мировой литературы нами обнаружено лишь 3 сообщения, посвященных исследованию корреляционной зависимости ИКД и патоморфологических характеристик менингиом (количество клеток и индекс пролиферативной активности Ki67). Tang et al. [21] отмечают значимую корреляцию между значениями ИКД и индексом Ki67 как в группе менингиом MI, так и в группах менингиом Mil и MIII. Ginat et al. достоверной корреляции между ИКД и индексом Ki67 для ме-нингиом MIII не выявлено [22]. Fatima et al. [27] также не отметили достоверной корреляции между значениями ИКД и Ki67. C другой стороны, авторы выявили достоверную обратную корреляционную зависимость между ИКД и клеточной плотностью менингиом [27]. Неоднозначность результатов в указанных исследованиях можно объяснить различными подходами к методике подсчета ИКД по данным ДВИ, а также отсутствием градации по степеням злокачественности менингиом в некоторых наблюдениях.
В целом, полученные нами результаты согласуются с данными мировой литературы. Средние значения ИКД и индекс пролиферативной активности Ki67 менингиом MI и Mill, а также MII и MIII имеют значимые различия. В нашем наблюдении также отмечается статистически значимая корреляционная зависимость между значениями ИКД и индексом Ki67. По нашему мнению, данная зависимость позволяет предположить, что ИКД
косвенно отражает патоморфологические изменения в ткани менингиомы.
Основным вопросом настоящего исследования является оценка эффективности ДВ МРТ с вычислением ИКД, в дифференциальной диагностике степени злокачественности менингиом головного мозга. Исходя из полученных результатов, можно предположить, что значение ИКД менее 750 мм2/ сек позволяет отличать типические и атипические формы менингиом от анапластических. Tang et al. [21] в качестве порогового значения ИКД для дифференциальной диагностики менингиом MI и MII от MIII получили значение, равное 850 мм2/сек.
Безусловно, представленное исследование не лишено недостатков. Так, наблюдение имело лишь ретроспективный характер, в серию включено небольшое количество пациентов и с малым коли-
ЛИТЕРАТУРА
1. Byvaltsev V.A., Stepanov I.A., Kalinin A.A., Shashkov K.V. Diffusion-weighted magnetic resonance tomography in the diagnosis of intervertebral disk degeneration. Biomedical Engineering. 2016; 50 (4): 253-256.
2. Schnapauff D., ZeileM., NiederhagenM.B., FleigeB., TunnP.U., Hamm B., Dudeck O. Diffusion-weighted echo-planar magnetic resonance imaging for the assessment of tumor cellularity in patients with soft-tissue sarcomas. J Magn Reson Imaging. 2009; 29 (6): 1355-1359. doi: 10.1002/ jmri.21755.
3. Subhawong T.K., DurandD.J., Thawait G.K., Jacobs M.A., Fay-ad L.M. Characterization of soft tissue masses: can quantitative diffusion weighted imaging reliably distinguish cysts from solid masses? Skeletal Radiol. 2013; 42 (11): 1583-1592. doi: 10.1007/s00256-013-1703-7.
4. Sasaki M., Eida S., Sumi M., Nakamura T. Apparent diffusion coefficient for sinonasal diseases: differentiation of benign and malignant lesions. AJNR Am J Neuroradiol. 2011 Dec; 32 (11): 2154-9. doi: 10.3174/ajnr.A2675.
5. Eida S., Sumi M., Sakihama N. Apparent diffusion coefficient mapping of salivary gland tumors: prediction of the benignancy and malignancy. AJNR Am J Neuroradiol. 2011; 28 (1): 116-121.
6. Driessen J.P., Caldas-Magalhaes J., Janssen L.M., Pameijer FA., KooijN., Terhaard C.H., Grolman W., PhilippensM.E. Diffusion-weighted MR imaging in laryngeal and hypopharyngeal carcinoma: association between apparent diffusion coefficient and histologic findings. Radiology. 2014; 272 (2): 456-463. doi: 10.1148/radiol.14131173.
7. Surov A., Ryl I., Bartel-Friedrich S., Wienke A., Kosling S. Diffusion weighted imaging of nasopharyngeal adenoid hypertrophy. Acta Radiol. 2015; 56 (5): 587-591. doi: 10.1177/0284185114534107.
8. IkedaM., MotooriK., Hanazawa T., Nagai Y., Yamamoto S., Ueda T., Funatsu H., Ito H. Warthin tumor of the parotid gland: diagnostic value of MR imaging with histopathologic correlation. AJNR Am J Neurora-diol. 2004; 25 (7): 1256-1262.
9. Karaman A., Durur-SubasiI., AlperF., ArazO., SubasiM., DemirciE., Karabulut N. Correlation of diffusion MRI with the Ki67 index in non-small cell lung cancer. Radiol Oncol. 2015; 49 (3): 250-255. doi: 10.1515/ raon-2015-0032.
10. Gibbs P., Liney G.P., Pickles M.D., Zelhof B., Rodrigues G., TurnbullL.W. Correlation of ADC and T2 measurements with cell density in prostate cancer at 3.0 tesla. Invest Radiol. 2009; 44 (9): 572-576. doi: 10.1097/RLI.0b013e3181b4c10e.
11. Goyal A., SharmaR., Bhalla A.S., Gamanagatti S., Seth A., Iyer V.K., Das P. Diffusion-weighted MRI in renal cell carcinoma: a surrogate marker for predicting nuclear grade and histological subtype. Acta Radiol. 2012; 53 (3): 349-358. doi: 10.1258/ar.2011.110415.
12. WuX., Pertovaara H., DastidarP., VornanenM., PaavolainenL., Marjomaki V., Jarvenpaa R., Eskola H., Kellokumpu-Lehtinen P.L. ADC measurements in diffuse large B-cell lymphoma and follicular lymphoma: a DWI and cellularity study. Eur J Radiol. 2013; 82 (4): e158-e164. doi: 10.1016/j.ejrad.2012.11.021.
13. YoshikawaM.I., Ohsumi S., Sugata S., KataokaM., Takashima S., Mochizuki T., Ikura H., Imai Y. Relation between cancer cellularity and apparent diffusion coefficient values using diffusion-weighted magnetic resonance imaging in breast cancer. Radiat Med. 2008; 26 (4): 222-226. doi: 10.1007/s11604-007-0218-3.
чеством анапластических (MIII) форм менингиом. Для повышения достоверности получаемых результатов требуется проведение мультицентровых исследований, на большем количестве пациентов, с комплексным анализом данных для всех типов менингиом.
Заключение
Проведенное исследование показало, что значения ИКД и индекс пролиферативной активности Ki67 для некоторых форм менингиом имеют значимые различия. Кроме того, имеется корреляционная зависимость между значениями ИКД и Ki67. Методика ДВ МРТ с подсчетом ИКД может быть использована в качестве дополнительного неинва-зивного метода дифференциальной диагностики степени злокачественности менингиом.
14. Whisenant J.G., Sorace A.G., Mclntyre J.O., Kang H., Sánchez V., Loveless M.E., Yankeelov T.E. Evaluating treatment response using DW-MRI and DCE-MRI in trastuzumab responsive and resistant HER2-overexpressing human breast cancer xenografts. Transl Oncol. 2014; 7 (6): 768-779. doi: 10.1016/j.tranon.2014.09.011.
15. Cuneo K.C., Chenevert T.L., Ben-Josef E., Feng M.U., Green-son J.K., Hussain H.K., Simeone D.M., Schipper M.J., Anderson M.A., Zal-upskiM.M. A pilot study of diffusion-weighted MRI in patients undergoing neoadjuvant chemoradiation for pancreatic cancer. Transl Oncol. 2014; 7 (5): 644-649. doi: 10.1016/j.tranon.2014.07.005.
16. AtuegwuN.C., ArlinghausL.R., LiX., Chakravarthy A.B., Abram-son V.G., SandersM.E., Yankeelov T.E. Parameterizing the logistic model of tumor growth by DW-MRI and DCE-MRI data to predict treatment response and changes in breast cancer cellularity during neoadjuvant chemotherapy. Transl Oncol. 2013; 6 (3): 256-264.
17. Sanverdi S.E., Ozgen B, Oguz K.K., Mut M, Dolgun A., Soyle-mezoglu F., Cila A. Is diffusion-weighted imaging useful in grading and differentiating histopathological subtypes of meningiomas? Eur J Radiol. 2012; 81 (9): 2389-2395. doi: 10.1016/j.ejrad.2011.06.031.
18. HakyemezB., Yildirim N., Gokalp G., Erdogan C., ParlakM. The contribution of diffusion-weighted MR imaging to distinguishing typical from atypical meningiomas. Neuroradiology. 2006; 48 (8): 513-520.
19. Nagar V.A., Ye J.R., Ng W.H., Chan Y.H., Hui F., Lee C.K., Lim C.C. Diffusion-weighted MR imaging: diagnosing atypical or malignant meningiomas and detecting tumor dedifferentiation. AJNR Am J Neuroradiol. 2008; 29 (6): 1147-1152. doi: 10.3174/ajnr.A0996.
20. Pavlisa G., RadosM., PazaninL., PadovanR.S., Ozretic D., Pav-lisa G. Characteristics of typical and atypical meningiomas on ADC maps with respect to schwannomas. Clin Imaging. 2008; 32 (1): 22-27.
21. Tang Y., Dundamadappa S.K., Thangasamy S., Flood T., MoserR., Smith T., Cauley T., Takhtani D. Correlation of apparent diffusion coefficient with Ki67 proliferation index in grading meningioma. Am J Roentgenol. 2014; 202 (6): 1303-1308. doi: 10.2214/AJR.13.11637.
22. GinatD.T., ManglaR., Yeaney G., WangH.Z. Correlation of diffusion and perfusion MRI with Ki67 in high-grade meningiomas. Am J Roentgenol. 2010; 195 (6): 1391-1395. doi: 10.2214/AJR.10.4531.
23. БывальцевВ.А., СороковиковВ.А., СтепановИА, Антипина С.Л. Гистологическая и иммуногистохимическая характеристика менингиом. Бюллетень ВСНЦ СО РАМН. 2016; 110 (4): 187-194.
24. Roser F., Samii M., Ostertag H., Bellinzona M. The Ki67 proliferation antigen in meningiomas. Experience in 600 cases. Acta Neurochir (Wien) 2004; 146 (1): 37-44.
25. Yue Q., Shibata Y., Isobe T., Anno I., Kawamura H., Gong Q.Y., Matsumura A. Absolute choline concentration measured by quantitative proton MR spectroscopy correlates with cell density in meningioma. Neu-roradiology. 2009; 51 (1): 61-67. doi: 10.1007/s00234-008-0461-z.
26. Altman D.G. Practical Statistics for Medical Research. Chapman & Hall/CRC. 1999; 611.
27. Fatima Z., Motosugi U., Waqar A.B., Hori M., Ishigame K., Oishi N., Onodera T., Yagi K., Katoh R., Araki T. Associations among q-space MRI, diffusion-weighted MRI and histopathological parameters in meningiomas. Eur Radiol. 2013; 23 (8): 2258-63. doi: 10.1007/s00330-013-2823-0.
Поступила 16.02.17 Принята в печать 3.04.17
СВЕДЕНИЯ ОБ АВТОРАХ
Бывальцев Вадим Анатольевич, доктор медицинских наук, заведующий курсом нейрохирургии, Иркутский государственный медицинский университет; главный нейрохирург, «ОАО РЖД»; руководитель центра нейрохирургии, НУЗ «Дорожная клиническая больница на ст. Иркутск-Пассажирский»; заведующий научно-клиническим отделом нейрохирургии, Иркутский научный центр хирургии и травматологии; профессор кафедры травматологии, ортопедии и нейрохирургии, Иркутская государственная медицинская академия последипломного образования (г. Иркутск, Россия). E-mail: byval75vadim@yandex.ru. SPIN-код: 5996-6477.
Степанов Иван Андреевич, аспирант курса нейрохирургии Иркутского государственного медицинского университета (г. Иркутск, Россия). E-mail: edmoilers@mail.ru. SPIN-код: 5485-6316.
Кичигин Александр Иванович, аспирант курса нейрохирургии, Иркутский государственный медицинский университет (г. Иркутск, Россия). E-mail: sam@211.ru. SPIN-код: 6896-8385
Антипина Светлана Львовна, врач-патологоанатом, Дорожная клиническая больница на ст. Иркутск-Пассажирский (г. Иркутск, Россия). E-mail: antipina-sl@yandex.ru.
Авторы данной статьи подтвердили отсутствие финансовой поддержки / конфликта интересов, о котором необходимо сообщить
DIFFUSION-WEIGHTED MRI IN THE DIFFERENTIAL DIAGNOSIS
OF BRAIN MENINGIOMAS
V.A. Byvaltsev1'2'3'4, I.A. Stepanov1, A.I. Kichigin1, S.L. Antipina2
Irkutsk State Medical University, Irkutsk, Russia1 1, Krasnogo Vosstaniya str., 664003-Irkutsk, Russia. E-mail: byval75vadim@yandex.ru1
Railway Clinical Hospital Irkutsk-Passazhirskiy of Russian Railways Ltd., Irkutsk, Russia2 10, Botkina str., 664082-Irkutsk, Ruusia2
Irkutsk Scientific Center of Surgery and Traumatology, Irkutsk, Russia3 16, Bortsov Revolutsii str., 640031-Irkutsk, Russia3
Irkutsk State Medical Academy of Postgraduate Education, Irkutsk, Russia4 100. microdistrict Yubileiniy, 664049-Irkutsk, Ruusia4
Abstract
Diffusion weighted magnetic resonance imaging (DW MRI) provides information regarding tissue microstructure and can be used to distinguish malignant from benign tumors. The purpose of the study was to compare the ADC of meningiomas with cell density and Ki-67 proliferative index. Material and methods. Diffusion weighted MR images were analyzed in 37 patients with brain meningiomas. The slice with the largest diameter of meningioma was selected for ADC calculation. The region of interest did not include cystic and necrotic areas of the tumor. Tumor grading was classified according to the World Health Organization. The tumor proliferation index was estimated on Ki-67 antigen-stained specimens. Cell density was calculated. Results. In most cases, typical (M I) and atypical (M II) meningiomas were detected (37.8% and 56.7% of patients, respectively). Anaplastic (M III) meningioma was verified in 5.5% of patients. The mean ADC value for M I meningioma was 1375.5 ± 197.5 mm2/s. For M II and M III meningiomas, the mean ADC values were 1113.1±180 mm2/sec and 689±31.1 mm2/s, respectively. Statistically significant differences in the mean ADC values were found between M I and M III meningiomas (p = 0.008) and between M II and M III meningiomas (p = 0.012). No significant differences in cell density between meningioma subgroups were identified (p = 0.834, p = 0.684 and p = 0.766 for M I/M II, M II/M III and M I/M III, respectively). There were statistically significant differences in Ki-67 values between M I and M III meningiomas (p = 0.002) and M II and M III meningiomas (p = 0.007). Statistically significant correlations between ADC values and Ki-67 levels were (r = - 0.699, p = 0.001). Conclusion. Diffusion weighted MRI with ADC maps can be used as an additional non-invasive method for differential diagnosis of brain meningioma.
Key words: meningioma, diffusion weighted MRI, apparent diffusion coefficient, diffusion weighted image, cell density, proliferative activity index Ki67.
REFERENCES
1. Byvaltsev V.A., Stepanov I.A., Kalinin A.A., Shashkov K.V. Diffusion-weighted magnetic resonance tomography in the diagnosis of intervertebral disk degeneration. Biomedical Engineering. 2016; 50 (4): 253-256.
2. Schnapauff D., Zeile M., Niederhagen M.B., Fleige B., Tunn P.U., Hamm B., DudeckO. Diffusion-weighted echo-planar magnetic resonance imaging for the assessment of tumor cellularity in patients with soft-tissue sarcomas. J Magn Reson Imaging. 2009; 29 (6): 1355-1359. doi: 10.1002/jmri.21755.
3. Subhawong T.K., DurandD.J., Thawait G.K., Jacobs M.A., Fay-ad L.M. Characterization of soft tissue masses: can quantitative diffusion weighted imaging reliably distinguish cysts from solid masses? Skeletal Radiol. 2013; 42 (11): 1583-1592. doi: 10.1007/s00256-013-1703-7.
4. Sasaki M., Eida S., Sumi M., Nakamura T. Apparent diffusion coefficient for sinonasal diseases: differentiation of benign and malignant lesions. AJNR Am J Neuroradiol. 2011 Dec; 32 (11): 2154-9. doi: 10.3174/ajnr.A2675.
5. Eida S., Sumi M., Sakihama N. Apparent diffusion coefficient mapping of salivary gland tumors: prediction of the benignancy and malignancy. AJNR Am J Neuroradiol. 2011; 28 (1): 116-121.
6. Driessen J.P., Caldas-Magalhaes J., Janssen L.M., Pameijer FA., KooijN., Terhaard C.H., Grolman W., PhilippensM.E. Diffusion-weighted MR imaging in laryngeal and hypopharyngeal carcinoma: association between apparent diffusion coefficient and histologic findings. Radiology. 2014; 272 (2): 456-463. doi: 10.1148/radiol.14131173.
7. Surov A., Ryl I., Bartel-Friedrich S., Wienke A., Kosling S. Diffusion weighted imaging of nasopharyngeal adenoid hypertrophy. Acta Radiol. 2015; 56 (5): 587-591. doi: 10.1177/0284185114534107.
8. IkedaM., MotooriK., Hanazawa T., Nagai Y., Yamamoto S., Ueda T., Funatsu H., Ito H. Warthin tumor of the parotid gland: diagnostic value of MR imaging with histopathologic correlation. AJNR Am J Neurora-diol. 2004; 25 (7): 1256-1262.
9. KaramanA., Durur-Subasi I., AlperF., Araz O., SubasiM., Demir-ci E., Karabulut N. Correlation of diffusion MRI with the Ki67 index in non-small cell lung cancer. Radiol Oncol. 2015; 49 (3): 250-255. doi: 10.1515/raon-2015-0032.
10. Gibbs P., Liney G.P., Pickles M.D., Zelhof B., Rodrigues G., TurnbullL.W. Correlation of ADC and T2 measurements with cell density in prostate cancer at 3.0 tesla. Invest Radiol. 2009; 44 (9): 572-576. doi: 10.1097/RLI.0b013e3181b4c10e.
11. Goyal A., SharmaR., Bhalla A.S., Gamanagatti S., Seth A., Iyer V.K., Das P. Diffusion-weighted MRI in renal cell carcinoma: a surrogate marker for predicting nuclear grade and histological subtype. Acta Radiol. 2012; 53 (3): 349-358. doi: 10.1258/ar.2011.110415.
12. WuX., Pertovaara H., DastidarP., VornanenM., PaavolainenL., Marjomaki V., Jarvenpaa R., Eskola H., Kellokumpu-Lehtinen P.L. ADC measurements in diffuse large B-cell lymphoma and follicular lymphoma: a DWI and cellularity study. Eur J Radiol. 2013; 82 (4): e158-e164. doi: 10.1016/j.ejrad.2012.11.021.
13. YoshikawaM.I., Ohsumi S., Sugata S., KataokaM., Takashima S., Mochizuki T., Ikura H., Imai Y. Relation between cancer cellularity and apparent diffusion coefficient values using diffusion-weighted magnetic resonance imaging in breast cancer. Radiat Med. 2008; 26 (4): 222-226. doi: 10.1007/s11604-007-0218-3.
14. Whisenant J.G., SoraceA.G., McIntyre J.O., KangH., Sánchez V., Loveless M.E., Yankeelov T.E. Evaluating treatment response using
DW-MRI and DCE-MRI in trastuzumab responsive and resistant HER2-overexpressing human breast cancer xenografts. Transl Oncol. 2014; 7 (6): 768-779. doi: 10.1016/j.tranon.2014.09.011.
15. Cuneo K.C., Chenevert T.L., Ben-Josef E., Feng M.U., Green-son J.K., Hussain H.K., Simeone D.M., Schipper M.J., Anderson M.A., Zal-upskiM.M. A pilot study of diffusion-weighted MRI in patients undergoing neoadjuvant chemoradiation for pancreatic cancer. Transl Oncol. 2014; 7 (5): 644-649. doi: 10.1016/j.tranon.2014.07.005.
16. AtuegwuN.C., ArlinghausL.R., LiX., Chakravarthy A.B., Abram-son V.G., SandersM.E., Yankeelov T.E. Parameterizing the logistic model of tumor growth by DW-MRI and DCE-MRI data to predict treatment response and changes in breast cancer cellularity during neoadjuvant chemotherapy. Transl Oncol. 2013; 6 (3): 256-264.
17. Sanverdi S.E., Ozgen B, Oguz K.K., Mut M, Dolgun A., Soyle-mezoglu F., Cila A. Is diffusion-weighted imaging useful in grading and differentiating histopathological subtypes of meningiomas? Eur J Radiol. 2012; 81 (9): 2389-2395. doi: 10.1016/j.ejrad.2011.06.031.
18. HakyemezB., Yildirim N., Gokalp G., Erdogan C., ParlakM. The contribution of diffusion-weighted MR imaging to distinguishing typical from atypical meningiomas. Neuroradiology. 2006; 48 (8): 513-520.
19. Nagar V.A., Ye J.R., Ng W.H., Chan Y.H., Hui F., Lee C.K., Lim C.C. Diffusion-weighted MR imaging: diagnosing atypical or malignant meningiomas and detecting tumor dedifferentiation. AJNR Am J Neuroradiol. 2008; 29 (6): 1147-1152. doi: 10.3174/ajnr.A0996.
20. Pavlisa G., RadosM., PazaninL., PadovanR.S., Ozretic D., Pav-lisa G. Characteristics of typical and atypical meningiomas on ADC maps with respect to schwannomas. Clin Imaging. 2008; 32 (1): 22-27.
21. Tang Y., Dundamadappa S.K., Thangasamy S., Flood T., Moser R., Smith T., Cauley T., Takhtani D. Correlation of apparent diffusion coefficient with Ki67 proliferation index in grading meningioma. Am J Roentgenol. 2014; 202 (6): 1303-1308. doi: 10.2214/AJR.13.11637.
22. GinatD.T., ManglaR., Yeaney G., WangH.Z. Correlation of diffusion and perfusion MRI with Ki67 in high-grade meningiomas. Am J Roentgenol. 2010; 195 (6): 1391-1395. doi: 10.2214/AJR.10.4531.
23. Byvaltsev V.A., Sorokovikov V.A., Stepanov I.A., Antipina S.L. Histological and immunohistochemical characteristics of meningiomas. Bull VSNC SO RAMN. 2016; 110 (4): 187-194. [in Russian]
24. Roser F., Samii M., Ostertag H., Bellinzona M. The Ki67 proliferation antigen in meningiomas. Experience in 600 cases. Acta Neurochir (Wien) 2004; 146 (1): 37-44.
25. Yue Q., Shibata Y., Isobe T., Anno I., Kawamura H., Gong Q.Y., Matsumura A. Absolute choline concentration measured by quantitative proton MR spectroscopy correlates with cell density in meningioma. Neu-roradiology. 2009; 51 (1): 61-67. doi: 10.1007/s00234-008-0461-z.
26. Altman D.G. Practical Statistics for Medical Research. Chapman & Hall/CRC. 1999; 611.
27. Fatima Z., Motosugi U., Waqar A.B., Hori M., Ishigame K., Oishi N., Onodera T., Yagi K., Katoh R., Araki T. Associations among q-space MRI, diffusion-weighted MRI and histopathological parameters in meningiomas. Eur Radiol. 2013; 23 (8): 2258-63. doi: 10.1007/s00330-013-2823-0.
Received 16.02.17 Accepted 3.04.17
ABOUT THE AUTHORS
Byvaltsev Vadim A., MD, DSc, Head of the course of neurosurgery, Irkutsk State Medical University; Chief neurosurgeon of the Russian Railways; Head of Neurosurgery Center MSH «Road Clinical Hospital Art. Irkutsk-Passenger»; Head of the scientific and clinical department of neurosurgery of the Irkutsk Scientific Center of Surgery and Traumatology; Professor of the Department of traumatology, orthopedics and neurosurgery of the Irkutsk State Medical Academy of Postgraduate Education (Irkutsk, Russia). E-mail: byval75vadim@yandex.ru. SPIN-code: 5996-6477.
Stepanov Ivan A., post-graduate course of neurosurgery, Irkutsk State Medical University (Irkutsk, Russia). E-mail: edmoilers@mail. ru. SPIN-code: 5485-6316.
Kichigin Alexander I., post-graduate student of the course of neurosurgery, Irkutsk State Medical University (Irkutsk, Russia). E-mail: sam@211.ru. SPIN-code: 6896-8385.
Antipina Svetlana L., pathologist, Hospital Road Art. Irkutsk-Passenger (Irkutsk, Russia). E-mail: antipina-sl@yandex.ru.
Authors declare lack of the possible conflicts of interests
