CC BY
18
Труды Карельского научного центра РАН № 11. 2019. С.122-129 DOI: 10.17076/eco941
УДК 630*181 + 581*192
ВЛИЯНИЕ ВОЗРАСТА ХВОИ PICEA ABIES SSP. OBOVATA (LEDEB.) DOMIN НА СОДЕРЖАНИЕ В НЕЙ КОНДЕНСИРОВАННЫХ ТАНИНОВ
Н. А. Артемкина
Институт проблем промышленной экологии Севера, ФИЦ «Кольский научный центр РАН», Апатиты, Россия
Ель сибирская (Picea abies ssp. obovata (Ledeb.) Domin) является одной из доминирующих лесообразующих пород в северотаежных лесах, и изменения в химическом составе (например, содержания танинов) хвои ели могут сказываться на биогеохимических циклах в местах ее распространения. Проведено исследование содержания танинов в хвое разного возраста Picea abies ssp. obovata у деревьев различных элементарных биогеоареалов (ЭБГА) ельника кустарничково-зеленомошного в Мурманской области. Установлено, что во всех исследуемых ЭБГА с увеличением возраста хвои ели происходило значительное снижение уровня растворимых про-антоцианидинов (р < 0,001). Такая закономерность менее выражена для связанных с клеточной стенкой конденсированных танинов (р < 0,01). У взрослых деревьев двух возрастных групп (старше 200 и в среднем 150 лет) содержание танинов в хвое одного возраста не различалось. Уровень танинов в молодой (текущего года и однолетней) хвое подроста ели (30-40 лет) достоверно выше, чем в соответствующей хвое деревьев старшего возраста. Увеличение содержания растворимых танинов при недостатке азотного питания отмечалось только у наиболее физиологически активной молодой (текущего года и однолетней) хвои ели. Повышение содержания растворимых танинов в старой (5-7- и 8-11 -летней) хвое при увеличении содержания азота в L-подгоризонте подстилки можно объяснить различной интенсивностью вымывания танинов осадками, которая в значительной степени зависит от строения и плотности крон. Низкие плотные кроны, характерные для взрослых деревьев старше 200 лет и в меньшей степени - для ели в среднем 150 лет, пропускают значительно меньше осадков, что препятствует выносу танинов из хвои и минеральных компонентов, в том числе азота, из L-подгоризонта подстилки в подкро-новом пространстве.
Ключевые слова: ель; хвоя; возраст; танины; азот; элементарный биогеоаре-ал (ЭБГА); северотаежные еловые леса.
N. A. Artemkina. AGE-SPECIFIC CONTENT OF CONDENSED TANNINS IN THE NEEDLES OF PICEA ABIES SSP. OBOVATA (LEDEB.) DOMIN
Siberian spruce (Picea abies ssp. obovata (Ledeb.) Domin) is one of the dominant species in north-taiga forests and changes in the chemical composition (e. g. tannins) of spruce needles can significantly affect biogeochemical cycles in the areas of its distribution. Variations in the tannin content of Picea abies ssp. obovata needles of different ages among different elementary biogeoareas (EBGA) in dwarf shrub-true moss spruce forests in the Murmansk Region were studied. It was found that the concentration of sol-
uble proanthocyanidins (p < 0.05) decreased with age in needles of spruce trees in all the studied elementary biogeoareas. This pattern was less pronounced for cell wall-bound tannins, since the age-related variation of their content in spruce needles was only 4.0 to 8.8 mg/g, while soluble tannins ranged from 31.4 to 88.8 mg/g. Mature trees of two age categories (older than 200 years and an average of 150 years) did not differ in the content of tannins in needles of matching ages. Tannin levels in young (current-year and 1-year-old) needles of juvenile spruce (30-40 years old) were significantly higher than in needles of the same age in mature trees. A rise in the content of soluble tannins associated with a deficit of nitrous nutrition happened only in the most physiologically active young (current-year and 1 -year-old) needles.
Keywords: Picea; age; needles; tannins; total nitrogen; elementary biogeoareas (EBGA); north-taiga spruce forests.
Введение
Танины являются важной составной частью организма растений. Среди огромного числа вторичных метаболитов по своему количеству танины занимают четвертое место в тканях сосудистых растений после целлюлозы, гемицел-люлозы и лигнина [АЬато2ук et а1., 2017]. Это гетерогенная группа природных полифеноль-ных соединений с молекулярной массой от 500 до 3000 йа. В зависимости от условий произрастания, вида и органа растений содержание танинов может составлять до 40 % от сухого сырья [Кгаиэ et а1., 2003]. Химический характер танинов весьма сложен, но их обычно классифицируют на две группы: конденсированные и гидролизуемые. Конденсированные танины (проантоцианидины) - разнообразные по строению полигидроксифенольные соединения, в основном производные флаван-3-олов (ка-техинов) и флаван-3,4-диолов (лейкоанто-цианов), реже гидроксистильбенов. К гидро-лизуемым танинам относят сложные эфиры моносахаридов, главным образом глюкозы, и фенолкарбоновых кислот (галловой, дигалло-вой, эллаговой и др.) [Запрометов, 1974].
В связи с широким распространением в растительном мире танины представляют значительный интерес для выяснения физиолого-би-охимических процессов адаптации растений к условиям произрастания [Высочина и др., 2013; Бухарина и др., 2015], в том числе и в субарктическом регионе [Маг*2 et а1., 2009, 2010; Ар-темкина и др., 2019]. Предполагается, что одна из функций танинов в растениях - защита против травоядных животных [БагЬеИепп, Со^аЬе!, 2011] и патогенов [ИаттегЬаоИег et а1., 2014].
Однако все больше исследований посвящаются изучению роли танинов в регулировании питательного режима почвы [Hattensоhwiler, VI-^иэек, 2000]. Танины, оказывая токсическое действие на микроорганизмы и ингибируя активность ферментов [Triebwasser et а1., 2012],
могут замедлять скорость разложения растительного опада [Horner et al., 1987; Adamczyk et al., 2017] и минерализацию азота [Northup et al., 1998; Nierop et al., 2006], влияя таким образом на доступность его для растений в пределах наземных экосистем. Содержание и состав танинов в лесном опаде прежде всего зависит от разновидности растений [Maie et al., 2003; Preston et al., 2009], но и климатические и экологические факторы также могут привести к значительным качественным и количественным изменениям в опаде и подстилке (рис. 1) [Kraus et al., 2003, 2004; Артемкина и др., 2018а, б]. Предполагается, что внутривидовое изменение химического состава растений, в частности содержания танинов, является важным регулятором процессов в экосистеме [Schweitzer et al., 2004, 2008]. Ель сибирская (Picea abies ssp. obo-vata (Ledeb.) Domin) является одной из доминирующих лесообразующих пород в северотаежных лесах. Поэтому изменения в химическом составе (например,содержания танинов) хвои ели могут существенно сказываться на биогеохимических циклах в местах ее распространения.
Цель нашей работы - исследование внутри-биогеоценотического варьирования в содержании конденсированных танинов в разновозрастной хвое деревьев Picea abies ssp. obovata разного возраста, произрастающих в различных элементарных биогеоареалах (ЭБГА) [Орлова, 2013]. А также изучение взаимосвязи между количеством растворимых конденсированных танинов в хвое и параметрами азотного пула почв.
Материалы и методы
Пробные площади размером 50x50 м были заложены в 5-кратной повторности в ельниках кустарничково-зеленомошных, произрастающих в окрестностях оз. Умбозеро (Кольский полуостров, 67°29' с. ш., 34°32' в. д.), где в автоморф-ных условиях Picea abies ssp. obovata разного
0
Рис. 1. Пулы танинов, процессы и факторы окружающей среды, влияющие на их синтез и трансформацию в лесных экосистемах [Kraus et al., 2003] Fig. 1. Tannin pools, processes and environmental factors influencing their production and fate in forest ecosystems after [Kraus et al., 2003]
возраста формирует различные элементарные биогеоареалы (ЭБГА): еловый мертвопокров-ный (старше 200 лет), еловый кустарничково-зеленомошный (в среднем 150 лет) и подрост ели (30-40 лет) [Орлова и др., 2016]. На данном уровне исследовали внутрибиогеоценотическое варьирование. В древесных еловых ЭБГА во всех случаях доминировала ель, тогда как в напочвенном покрове были представлены: Vaccinium vitis-idaea, V. myrtillus, Empetrum hermaphrodi-tum, Pleurozium schreberi, Polytrichum commune Hedw., Cornus suecica L., Avenella flexuosa (L.) Drej [Манаков, Никонов, 1981].
Отбор образцов хвои и подстилки проводили в трехкратной повторности у деревьев разного возраста с учетом доминирующих ЭБГА в конце вегетационного периода. Исследовали состав молодой хвои - текущего года и однолетней, а также старой - 5-7-летней, при наличии 8-11-летней. Аналитические пробы измельчали до размера частиц, проходящих сквозь сито с отверстиями диаметром 1 мм. Около 0,130 г (точная навеска) измельченного сырья помещали в пробирку вместимостью 10 мл, прибавляли 2,5 мл 70% ацетона, встряхивали, оставляли на 2 часа при комнатной температуре. Экстракцию повторяли 4 раза, полученные извлечения объединяли и центрифугировали 10 мин при 2500 об/мин. Количественное определение конденсированных танинов (проантоцианиди-нов) в образцах проводили методом, представленным в работе [Ossipova et al., 2001].
Растворимые проантоцианидины. В стеклянных термостойких пробирках на 10 мл к 0,1 мл полученного извлечения прибавляли 0,6 мл дистиллированной воды и 6 мл раствора HCl: н-бутанол (5:95 v/v). Пробирку с полученным раствором закрывали пробкой, встряхивали и нагревали в сушильном шкафу при 95 °C в течение 50 мин. После охлаждения измеряли оптическую плотность при длине волны 550 нм в кювете с толщиной слоя 10 мм, используя в качестве раствора сравнения такой же раствор без нагревания.
Связанные проантоцианидины. Использовали нерастворимый в ацетоне остаток. К 7 мг сухого остатка прибавляли 0,7 мл дистиллированной воды и 6 мл раствора HCl: н-бутанол (5:95 v/v). Далее повторяли действия, изложенные выше. Расчет количества танинов проводили по калибровочному графику, построенному по конденсированным танинам листьев Betula pubescens ssp. czerepanovii.
Азот определяли по методу Кьельдаля.
Статистическая обработка результатов проводилась с помощью пакета программ Statisti-ca 9.0. Для выявления достоверности различий в химическом составе хвои ели использовали непараметрический тест Краскела - Уоллиса (Kruskal - Walis ANOVA).
Результаты и обсуждение
Во всех исследуемых ЭБГА у ели с увеличением возраста хвои при сравнении молодой
<э
i 70
d 60
| 50
J 40
я 30
i 20
& 10
«
о о
о
ib
Ш «
s
«
u
н
«
1Г>
« s
«
и
н
й
«
<Г)
« S
и
U
н
ш ш Ш
«
1Г>
еловый мертвопоьфовный
еловый кустарничково-зеленомошный
подрост ели
□ растворимые проантоцианидины □ связанные проантоцианидины
Рис. 2. Содержание растворимых и связанных проантоцианидинов в разновозрастной хвое деревьев Picea abies ssp. obovata, формирующих три различных элементарных биогеоареала ельника кустарничково-зеленомошного
Fig. 2. The concentration of soluble and cell wall-bound proanthocyanidins in different age needles of Picea abies ssp. obovata, forming three different elementary biogeoareas (EBGA) in dwarf-shrub spruce forests
(текущего года и однолетней) и старой (5-7-и 8-11 -летней) происходило значительное снижение концентрации растворимых проантоцианидинов (р < 0,001) (рис. 2). В существенно меньшей степени такая закономерность касалась связанных с клеточной стенкой конденсированных танинов (р < 0,01). Подобное снижение содержания растворимых танинов в хвое с повышением ее возраста было установлено ранее для пихты Дугласа (Pseudotsuga menzie-sii Mirb. Franco) [Horner et al., 1987] и для Juni-perussibirica [Артемкина и др., 2016].
Содержание растворимых танинов в хвое текущего года и однолетней хвое подроста ели (30-40 лет) выше, чем у деревьев старше 100 лет: концентрации растворимых танинов в подросте ели достоверно выше в хвое текущего года и однолетней, чем в аналогичной хвое ели кустарничково-зеленомошных (р < 0,01 и р < 0,05 соответственно) и мертво-покровных (р < 0,05 и р < 0,04 соответственно) ЭБГА. Такая закономерность, возможно, является проявлением аллелопатического эффекта в результате конкуренции за элементы питания между подростом ели и кустарничками семейств Empetraceae и Ericaceae [Blanco, 2007]. Кроме того, это может быть проявлением защиты от травоядных животных [Barbehenn, Constabel, 2011] или зависимостью от фактора освещенности, так как подрост произрастает на открытых участках леса [Kivimaenpaa et al.,
2014]. Уровень танинов в разновозрастной хвое елей, образующих еловый кустарничко-во-зеленомошный и еловый мертвопокровный ЭБГА, существенно не различается.
Как уже было изложено выше, танины выполняют ряд регуляторных функций в экосистеме, в частности, обладая ингибирующим действием на активность микроорганизмов и ферментов, могут замедлять скорость минерализации азота, влияя таким образом на доступность его для растений, что, в свою очередь, оказывает влияние на обратные связи между почвенными условиями и уровнем танинов в хвое ели, т. е. трансформирующиеся свойства почв вызовут изменения в содержании танинов в растении.
Зависимость содержания растворимых танинов от условий азотного питания проявлялась только для наиболее физиологически активной молодой (текущего года и однолетней) хвои ели (рис. 3). Такой результат согласуется с теорией «углерод/элементы питания» (CNB) (carbon/nutrient balance) [Bryant et al., 1983], в соответствии с которой концентрации вторичных метаболитов на основе углерода увеличиваются при недостатке элементов питания. Был а показана обратная зависимость между уровнем содержания танинов в хвое ели и запасом ионов аммония в почве, на которой она произрастала [Лузиков и др., 2005].
Повышение содержания растворимых танинов в старой (5-7- и 8-11 -летней) хвое при уве-
(25)
X
Я s s a о
В
о cd ft <L>
я §
к &
w о о
70 п
s 60
о ев
£ 50 -
2 40
к
к
В 30 -
20
▲ ▲
R = 0,503
70
х Я 2
к .
Он О
2 60
0
1
св ft <D
к
се
; so
CQ
240
s
I S30
о о
1-г
20
R = 0,233
~1-г
1,56
1,57 1,58 1,59 1,60 1,61 содержание N общ, % от а.с.м.
1,56
1,57 1,58 1,59 1,60 1,61 содержание N общ, % от а.с.м.
♦ мертвопокровный ЭБГА ■ кустарничково-зеленомошный ЭБГА а ЭБГА подроста ели Ряд4
-Линейный (Ряд4)
Рис. 3. Зависимость содержания растворимых проантоцианидинов в молодой (текущего года и однолетней) (А) и старой (5-7- и 8-11-летней) (Б) хвое от содержания общего азота в L-подгоризонте подстилки ельника кустарничково-зеленомошного (р < 0,05)
Fig. 3. The dependence of the content of soluble proanthocyanidins in young (current and 1-year) (A) and mature (5-7- and 8-11-year) (B) needles on the content of total nitrogen in the subhorizon L of the litter in dwarf-shrub spruce forests
личении содержания азота в 1_-подгоризонте подстилки, вероятно, можно объяснить процессами старения и различной интенсивностью вымывания танинов осадками, которая в значительной степени зависит от строения и плотности крон. Низкие плотные кроны, характерные для мертвопокровных и в меньшей степени для кустарничково-зеленомошных ЭБГА, пропускают значительно меньше осадков, чем кроны подроста ели, что препятствует выносу питательных веществ и вторичных метаболитов, в частности танинов, из хвои и 1_-подгоризонта подстилки в подкроновом пространстве [Орлова и др., 2011].
Заключение
Во всех исследуемых элементарных био-геоареалах с увеличением возраста хвои ели происходило значительное снижение уровня растворимых проантоцианидинов (р < 0,001). в существенно меньшей степени такая закономерность касалась связанных с клеточной стенкой конденсированных танинов (р < 0,01).
Исследование внутрибиогеоценотического варьирования в содержании танинов в хвое ели показало, что между взрослыми деревьями, образующими мертвопокровные (возраст ели
старше 200 лет) и кустарничково-зеленомош-ные (возраст ели в среднем 150 лет) ЭБГА, существенных различий нет. В то время как уровень танинов в молодой (текущего года и однолетней) хвое ели (30-40 лет), произрастающей в ЭБГА подроста ели, достоверно выше, чем у соответствующей хвои деревьев старшего возраста.
Увеличение содержания растворимых танинов при недостатке азотного питания наблюдалось только у наиболее физиологически активной молодой (текущего года и однолетней) хвои ели.
Теоретическая значимость исследования состоит в углублении знаний о влиянии азотного питания на накопление вторичных метаболитов, в частности танинов, в системе «почвенный 1_-подгоризонт - ассимилирующие органы хвойных» на уровне ЭГБА еловых биогеоценозов. Выявленные взаимосвязи между параметрами азотного питания почв и содержанием танинов в хвое ели могут послужить ключевыми переменными в биогеохимических моделях, описывающих процессы экосистемы.
Работа выполнена в рамках темы государственного задания ФИЦ КНЦ РАН (№ 0226-2018-0111).
Литература
Артемкина Н. А., Орлова М. А., Лукина Н. В. Химический состав хвои Juniperus sibirica (CUPRES-SACEAE) в экотоне лес-тундра, Хибинские горы // Экология. 2016. № 4. С. 243-250. doi: 10.7868/ S0367059716040077
Артемкина Н. А., Лукина Н. В., Орлова М. А. Пространственное варьирование содержания вторичных метаболитов, углерода и азота в подстилках северотаежных ельников // Лесоведение. 2018а. № 1. С. 37-47. doi: 10.7868/S0024114818010035
Артемкина Н. А., Орлова М. А., Лукина Н. В. Микромозаика растительности и вариабельность химического состава L-горизонтов северотаежных ельников кустарничково-зеленомошных // Лесоведение. 2018б. № 2. С. 97-106. doi: 10.7868/ S002411481802002X
Артемкина Н. А., Орлова М. А., Лукина Н. В. Пространственное варьирование содержания феноль-ных соединений и элементов питания в хвое ели северотаежных лесов // Лесоведение. 2019. № 4. С. 243-256. doi: 10.1134/S0024114819040028
Бухарина И. Л., Кузьмина А. М., Кузьмин П. А. Особенности содержания танинов в листьях древесных растений в техногенной среде // Химия растительного сырья. 2015. № 4. С. 71-76. doi: 10.14258/jcprm.201504711
Высочина Г. И., Кукушкина Т. А., Васфилова Е. С. Биологически активные вещества Filipendula ulma-ria (L.) Maxim., произрастающего на Среднем Урале // Химия в интересах устойчивого развития. 2013. Т. 21, № 4. С. 387-393.
Запрометов М. Н. Основы биохимии фенольных соединений. М.: Высшая школа, 1974. 213 с.
Лузиков А. В., Трофимов С. Я., Загоскина Н. В. взаимосвязь между запасами ионов аммония в почвах и содержанием фенольных соединений в хвое ели (на примере ненарушенных ландшафтов Центрально-Лесного заповедника) // вестник Московского университета. Сер. 17: Почвоведение. 2005. № 3. С. 42-47.
Манаков К. Н., Никонов В. В. Биологический круговорот минеральных элементов и почвообразование в ельниках Крайнего Севера. Л.: Наука, 1981. 196 с.
Орлова М. А., Лукина Н. В., Смирнов В. Э., Артемкина Н. А. Влияние ели на формирование кислотности и плодородия почв в северотаежных ельниках кустарничково-зеленомошных // Почвоведение. 2016. № 11. С. 1355-1367. doi: 10.7868/ S0032180X16110071
ОрловаМ. А. Элементарная единица лесного биогеоценотического покрова для оценки экосис-темных функций лесов // Труды КарНЦ РАН. 2013. № 6. С. 126-132.
Орлова М. А., Лукина Н. В., Камаев И. О., Смирнов В. Э., Кравченко Т. В. Мозаичность лесных биогеоценозов и продуктивность почв // Лесоведение. 2011. № 6. С. 39-48.
Adamczyk B., Simon J., Kitunen V., Adamczyk S., Smolander A. Tannins and their complex interaction with different organic nitrogen compounds and enzymes:
Old paradigms versus recent advances // Chemis-tryOpen. 2017. Vol. 6, no. 5. P. 610-614. doi: 10.1002/ open.201700113
Barbehenn R. V., Constabel C. P. Tannins in plant -herbivore interactions // Phytochem. 2011. Vol. 72, no. 13. P. 1551-1565. doi: 10.1016/j.phytochem.2011. 01.040
Blanco J. A. The representation of allelopathy in ecosystem-level forest models // Ecol. modeling. 2007. Vol. 209, no. 2-4. P. 65-77. doi: 10.1016/j.ecolmodel. 2007.06.014
Bryant J. P., Chapin F. S. III, Klein D. R. Carbon/nutrient balance of boreal plants in relation to vertebrate herbivory // Oikos. 1983. Vol. 40, no. 3. P. 357-368. doi: 10.2307/3544308
Hammerbacher A., Paetz C., Wright L. P., Fischer T. C., Bohlmann J., Davis A. J., Fenning T. M., Ger-shenzon J., Schmidt A. Flavan-3-ols in Norway spruce: Biosynthesis, accumulation and function in response to attack by the bark beetle-associated fungus Cera-tocystis polonica // Plant Physiol. 2014. Vol. 164, no. 4. P. 2107-2122. doi: 10.1104/pp.113.232389
Hättenschwiler S., Vitousek P. M. The role of polyphenols in terrestrial ecosystem nutrient cycling // Trends Ecol. Evol. 2000. Vol. 15, no. 6. P. 238-243. doi: 10.1016/S0169-5347(00)01861-9
Horner J. D., Cates R. G., Gosz J. R. Tannin, nitrogen, and cell wall composition of green vs. senescent Douglas-fir foliage // Oecologia. 1987. Vol. 72, no. 4. P. 515-519. doi: 10.1007/BF00378976
Kivimäenpää M., Riikonen J., Sutinen S., Holopai-nen T. Cell structural changes in the mesophyll of Norway spruce needles by elevated ozone and elevated temperature in open-field exposure during cold acclimation // Tree Physiol. 2014. Vol. 34, no. 4. P. 389-403. doi: 10.1093/treephys/tpu023
Kraus T. E. C., Dahlgren R. A., ZasoskiR. J. Tannins in nutrient dynamics of forest ecosystems - a review // Plant and Soil. 2003. Vol. 256, no. 1. P. 41-66. doi: 10.1023/A:1026206511084
Kraus T. E. C., Zasoski R. J., Dahlgren R. A. Fertility and pH effects on polyphenol and condensed tannin concentrations in foliage and roots // Plant and Soil. 2004. Vol. 262, no. 1. P. 95-109. doi: 10.1023/B: PLSO. 0000037021.41066.79
Maie N., Behrens A., Knicker H., Kögel-Knabner I. Changes in the structure and protein binding ability of condensed tannins during decomposition of fresh needles and leaves // Soil Biol. Biochem. 2003. Vol. 35, no. 4. P. 577-589. doi: 10.1016/S0038-0717(03)00051-8 MartzF., Jaakola L., Julkunen-Tiitto R., Stark S. Phenolic composition and antioxidant capacity of bilberry (Vaccinium myrtillus) leaves in Northern Europe following foliar development and along environmental gradients // Chem. Ecol. 2010. Vol. 36, no. 9. P. 1017-1028. doi: 10.1007/s10886-010-9836-9
Martz F., Peltola R., Fontanay S., Duval R. E., Riit-ta J.-T., Stark S. Effect of latitude and altitude on the ter-penoid and soluble phenolic composition of juniper (Juniperus communis) needles and evaluation of their antibacterial activity in the boreal zone // J. Agr. Food Chem. 2009. Vol. 57, no. 20. P. 9575-9584. doi: 10.1021/ jf902423k
0
Nierop K. G. J., Preston C. M., Verstraten J. M. Linking the B ring hydroxylation pattern of condensed tannins to C, N and P mineralization: a case study using four tannins // Soil Biol. Biochem. 2006. Vol. 38, no. 9. P. 2794-802. doi: 10.1016/j.soilbio.2006.04.049
Northup R. R., Dahlgren R. A., McColl J. G. Polyphenols as regulators of plant-litter-soil interactions in northern California's pygmy forest: a positive feedback? // Biogeochem. 1998. Vol. 42, no. 1. P. 189-220. doi: 10.1007/978-94-017-2691 -7_10
Ossipova S., Ossipov V., Haukioja E., Loponen J., Pihlaja K. Proanthocyanidins of mountain birch leaves: quantification and properties // Phytochem. Analysis. 2001. Vol. 12, no. 2. P. 128-133. doi: 10.1002/pca.568
Preston C. M., Nault J. R., Trofymow J. A., Smyth C., CIDET Working Group. Chemical changes during 6 years of decomposition of 11 litters in some Canadian forest sites. Part 1. Elemental composition, tannins, phenolics, and proximate fractions // Ecosystems. 2009. Vol. 12, no. 7. P. 1053-1077. doi: 10.1007/s10021-009-9266-0
References
Artemkina N. A., Orlova M. A., Lukina N. V. Chemical composition of Juniperus sibirica needles (Cupressa-ceae) in the forest - tundra ecotone, the Khibiny Mountains. Russian J. Ecol. 2016. Vol. 47, no. 4. P. 321-328. doi: 10.1134/S106741361604007X
Artemkina N. A., Lukina N. V., Orlova M. A. Prostran-stvennoe var'irovanie soderzhaniya vtorichnykh meta-bolitov, ugleroda i azota v podstilkakh severotaezhnykh el'nikov [Spatial variability of secondary metabolites, carbon and nitrogen in litters of spruce forests in Northern taiga]. Lesovedenie [Russ. J. Forest Sci.]. 2018a. No. 1. P. 37-47. doi: 10.7868/S0024114818010035
Artemkina N. A., Orlova M. A., Lukina N. V. Mikro-mozaika rastitel'nosti i variabel'nost' khimicheskogo sostava L-gorizontov severotaezhnykh el'nikov kustar-nichkovo-zelenomoshnykh [Microscale mosaic of vegetation and variability in chemical composition of subhorizon L in dwarf-shrub-moss spruce forests in North taiga]. Lesovedenie [Russ. J. Forest Sci.]. 20186. No. 2. P. 97-106. doi: 10.7868/S002411481802002X
Artemkina N. A., Orlova M. A., Lukina N. V. Prostran-stvennoe var'irovanie soderzhaniya fenol'nykh soedi-nenii i elementov pitaniya v khvoe eli severotaezhnykh lesov [Spatial variability of concentration of phenolic compounds and nutritional elements in needles of forests of Northern taiga]. Lesovedenie [Russ. J. Forest Sci.]. 2019. No. 4. P. 243-256. doi: 10.1134/ S0024114819040028
Bukharina I. L., Kuz'mina A. M., Kuz'min P. A. Oso-bennosti soderzhaniya taninov v list'yakh drevesnykh rastenii v tekhnogennoi srede [Features of the content of tannins in leaves of wood plants in the tech-nogenic environment]. Khimiya rastitel'nogo syr'ya [Chem. Plant Raw Material]. 2015. No. 4. P. 71-76. doi: 10.14258/jcprm.201504711
Luzikov A. V., Trofimov S. Ya., Zagoskina N. V. Vzai-mosvyaz' mezhdu zapasami ionov ammoniya v pochvakh i soderzhaniem fenol'nykh soedinenii v khvoe eli (na pri-mere nenarushennykh landshaftov Tsentral'no-Lesnogo zapovednika) [Soil ammonium supply and polyphenol
Schweitzer J. A., Bailey J. K., Rehill B. J., Mar-tinsen G. D., Hart S. C., Lindroth R. L., Keim P., Whitham T. G. Genetically based trait in a dominant tree affects ecosystem processes // Ecol. Lett. 2004. Vol. 7, no. 2. P. 127-134. doi: 10.1111/j.1461-0248.2003.00562.x Schweitzer J. A., Madritch M. D., Bailey J. K., LeRoy C. J., Fischer D. G., RehillB. J., Lindroth R. L., Hager-man A. E., Wooley S. C., Hart S. C., Whitham T. G. From genes to ecosystems: The genetic basis of condensed tannins and their role in nutrient regulation in a Populus Model // Ecosystems. 2008. Vol. 11, no. 6. P. 1005-1020. doi: 10.1007/s10021 -008-9173-9
Triebwasser D. J., TharayilN., Preston C. M., Gerard P. D. The susceptibility of soil enzymes to inhibition by leaf litter tannins is dependent on the tannin chemistry, enzyme class and vegetation history // New Phytol. 2012. Vol. 196, no. 4. P. 1122-1132. doi: 10.1111/j .1469-8137.2012.04346.x
Поступила в редакцию 07.11.2019
content in pine needles interrelation (on the example of Central Forest Reserve undisturbed landscapes)]. Vestnik Moskovskogo univ. Ser. 17: Pochvovedenie [Moscow Univ. Soil Sci. Bull.]. 2005. No. 3. P. 42-47.
ManakovK. N., Nikonov V. V. Biologicheskii kru-govorot mineral'nykh elementov i pochvoobrazovanie v el'nikakh Krainego Severa [Biological cycle of mineral elements and pedogenesis in spruce forests of the Far North]. Leningrad: Nauka, 1981. 196 p.
Orlova M. A., Lukina N. V., Smirnov V. E., Artemkina N. A. The influence of spruce on acidity and nutrient content in soils of Northern Taiga dwarf shrub - green moss spruce forests. Eurasian Soil Sci. 2016. Vol. 49, no. 11. P. 1276-1287. doi: 10.1134/S1064229316110077
Orlova M. A. Elementarnaya edinitsa lesnogo bio-geotsenoticheskogo pokrova dlya otsenki ekosistem-nykh funktsii lesov [Elementary unit of the forest biogeo-cenotic cover for investigation of forest ecosystem functions]. Trudy KarNTs RAN [Trans. KarRC RAS]. 2013. No. 6. P. 126-132.
Orlova M. A., Lukina N. V., KamaevI. O., Smir-nov V. E., Kravchenko T. V. Mozaichnost' lesnykh bio-geotsenozov i plodorodie pochv [Forest ecosystem mosaics and soil fertility]. Lesovedenie [Russ. J. Forest Sci.]. 2011. No. 6. P. 39-48.
Vysochina G. I., Kukushkina T. A., Basfilova E. S. Biologicheski aktivnye veshchestva Filipendula ulma-ria (L.) Maxim., proizrastayushchego na Srednem Urale [Biologically Active Substances in Filipendula ulmaria (L.) Maxim. growing in the Middle Urals]. Khimiya vinte-resakh ustoichivogo razvitiya [Chemistry for Sustainable Development]. 2013. Vol. 21, no. 4. P. 387-393.
ZaprometovM. N. Osnovy biokhimii fenol'nykh so-edinenii [Fundamentals of phenolic compounds biochemistry]. Moscow: Vysshaya shkola, 1974. 214 p.
Adamczyk B., Simon J., Kitunen V., Adamczyk S., SmolanderA. Tannins and their complex interaction with different organic nitrogen compounds and enzymes: Old paradigms versus recent advances. Chemistry Open. 2017. Vol. 6, no. 5. P. 610-614. doi: 10.1002/open.201700113
Barbehenn R. V., Constabel C. P. Tannins in plant -herbivore interactions. Phytochem. 2011. Vol. 72, no. 13. P. 1551-1565. doi: 10.1016/j.phytochem.2011.01.040
Blanco J. A. The representation of allelopathy in ecosystem-level forest models. Ecological modeling. 2007. Vol. 209, no. 2-4. P. 65-77. doi: 10.1016/j.ecolmodel. 2007.06.014
Bryant J. P., Chapin F. S. III, Klein D. R. Carbon/nutrient balance of boreal plants in relation to vertebrate herbivory. Oikos. 1983. Vol. 40, no. 3. P. 357-368. doi: 10.2307/3544308
Hammerbacher A., Paetz C., Wright L. P., Fischer T. C., Bohlmann J., Davis A. J., Fenning T. M., Ger-shenzon J., Schmidt A. Flavan-3-ols in Norway spruce: Biosynthesis, accumulation and function in response to attack by the bark beetle-associated fungus Cera-tocystis polonica. Plant Physiol. 2014. Vol. 164, no. 4. P. 2107-2122. doi: 10.1104/pp.113.232389
Hättenschwiler S., Vitousek P. M. The role of polyphenols in terrestrial ecosystem nutrient cycling. Trends Ecol. Evol. 2000. Vol. 15, no. 6. P. 238-243. doi: 10.1016/ S0169-5347(00)01861-9
Horner J. D., Cates R. G., Gosz J. R. Tannin, nitrogen, and cell wall composition of green vs. senescent Douglas-fir foliage. Oecologia. 1987. Vol. 72, no. 4. P. 515-519. doi: 10.1007/BF00378976
Kivimäenpää M., Riikonen J., Sutinen S., Holopai-nen T. Cell structural changes in the mesophyll of Norway spruce needles by elevated ozone and elevated temperature in open-field exposure during cold acclimation. Tree Physiol. 2014. Vol. 34, no. 4. P. 389-403. doi: 10.1093/treephys/tpu023
Kraus T. E. C., Dahlgren R. A., ZasoskiR. J. Tannins in nutrient dynamics of forest ecosystems - a review. Plant and Soil. 2003. Vol. 256, no. 1. P. 41-66. doi: 10.1023/A:1026206511084
Kraus T. E. C., ZasoskiR. J., Dahlgren R. A. Fertility and pH effects on polyphenol and condensed tannin concentrations in foliage and roots. Plant and Soil. 2004. Vol. 262, no. 1. P. 95-109. doi: 10.1023/B: PLSO. 0000037021.41066.79
Maie N., Behrens A., Knicker H., Kögel-Knabner I. Changes in the structure and protein binding ability of condensed tannins during decomposition of fresh needles and leaves. Soil Biol. Biochem. 2003. Vol. 35, no. 4. P. 577-589. doi: 10.1016/S0038-0717(03)00051-8 MartzF., Jaakola L., Julkunen-Tiitto R., Stark S. Phenolic composition and antioxidant capacity of bilberry (Vaccinium myrtillus) leaves in Northern Europe following foliar development and along environmental gra-
СВЕДЕНИЯ ОБ АВТОРЕ:
Артемкина Наталья Александровна
старший научный сотрудник лаб. наземных экосистем, к. х. н.
Институт проблем промышленной экологии Севера -
обособленное подразделение
Федерального исследовательского центра
«Кольский научный центр РАН»
Академгородок, 14а, Апатиты, Мурманская обл.,
Россия, 184209
эл. почта: n.artemkina@ksc.ru
тел.: (81555) 79252
dients. Chem. Ecol. 2010. Vol. 36, no. 9. P. 1017-1028. doi: 10.1007/s10886-010-9836-9
Martz F., Peltola R., Fontanay S., Duval R. E., Riit-ta J.-T., Stark S. Effect of latitude and altitude on the ter-penoid and soluble phenolic composition of juniper (Juniperus communis) needles and evaluation of their antibacterial activity in the boreal zone. J. Agr. Food Chem. 2009. Vol. 57, no. 20. P. 9575-9584. doi: 10.1021/ jf902423k
Nierop K. G. J., Preston C. M., Verstraten J. M. Linking the B ring hydroxylation pattern of condensed tannins to C, N and P mineralization: a case study using four tannins. Soil Biol. Biochem. 2006. Vol. 38, no. 9. P. 2794-802. doi: 10.1016/j.soilbio.2006.04.049
Northup R. R., Dahlgren R. A., McColl J. G. Polyphenols as regulators of plant-litter-soil interactions in northern California's pygmy forest: a positive feedback? Biogeochem. 1998. Vol. 42, no. 1. P. 189-220. doi: 10.1007/978-94-017-2691 -7_10
Ossipova S., Ossipov V., Haukioja E., Loponen J., Pihlaja K. Proanthocyanidins of mountain birch leaves: quantification and properties. Phytochem. Analysis. 2001. Vol. 12, no. 2. P. 128-133. doi: 10.1002/pca.568
Preston C. M., Nault J. R., Trofymow J. A., Smyth C., CIDET Working Group. Chemical changes during 6 years of decomposition of 11 litters in some Canadian forest sites. Part 1. Elemental composition, tannins, pheno-lics, and proximate fractions. Ecosystems. 2009. Vol. 12, no. 7. P. 1053-1077. doi: 10.1007/s10021-009-9266-0
Schweitzer J. A., Bailey J. K., Rehill B. J., Mar-tinsen G. D., Hart S. C., Lindroth R. L., Keim P., Whitham T. G. Genetically based trait in a dominant tree affects ecosystem processes. Ecol. Lett. 2004. Vol. 7, no. 2. P. 127-134. doi: 10.1111/j.1461-0248.2003.00562.x Schweitzer J. A., Madritch M. D., Bailey J. K., LeRoy C. J., Fischer D. G., RehillB. J., Lindroth R. L., Ha-german A. E., Wooley S. C., Hart S. C., Whitham T. G. From genes to ecosystems: The genetic basis of condensed tannins and their role in nutrient regulation in a Populus Model. Ecosystems. 2008. Vol. 11, no. 6. P. 1005-1020. doi: 10.1007/s10021-008-9173-9
Triebwasser D. J., TharayilN., Preston C. M., Gerard P. D. The susceptibility of soil enzymes to inhibition by leaf litter tannins is dependent on the tannin chemistry, enzyme class and vegetation history. New Phytol. 2012. Vol. 196, no. 4. P. 1122-1132. doi: 10.1111/j .1469-8137.2012.04346.x
Received November 07, 2019
CONTRIBUTOR:
Artemkina, Natalia
Institute of North Industrial Ecology Problems, Kola Science Centre, Russian Academy of Sciences 14a Akademgorodok St., 184209 Apatity, Russia e-mail: n.artemkina@ksc.ru tel.: (81555) 79252
