CC BY
63
МАТЕРИАЛЫ VII СЪЕЗДА ГЕРПЕТОЛОГИЧЕСКОГО ОБЩЕСТВА им. А. М. НИКОЛЬСКОГО
PROCEEDINGS OF THE VII CONGRESS OF THE NIKOLSKY HERPETOLOGICAL SOCIETY AT THE RUSSIAN ACADEMY OF SCIENCES
УДК 597.851.591.3:57.017.642(645). 574.24:57.042 DOI 10.21685/2307-9150-2019-2-1
И. К. Газимагомедова
ВЛИЯНИЕ ТЕМПЕРАТУРНОГО РЕЖИМА НА ЭМБРИОНАЛЬНОЕ И ЛИЧИНОЧНОЕ РАЗВИТИЕ МАЛОАЗИАТСКОЙ ЛЯГУШКИ, RANA MACROCNEM1S BOULENGER, 1885 В ЛАБОРАТОРНЫХ УСЛОВИЯХ
Аннотация.
Актуальность и цели. Вопросы адаптации земноводных к различным экологическим условиям являются актуальными. Особый интерес представляют исследования раннего онтогенеза как наиболее значимого критического периода развития, который определяет жизненную стратегию вида в целом. Целью работы было изучение эмбрионального и личиночного развития Rana macrocnemis из высокогорных популяций при разном температурном режиме в лабораторных условиях. Исследованы морфологические признаки яиц, продолжительность стадий эмбриогенеза и личиночного развития R. macrocnemis.
Материалы и методы. Экспериментальные работы проводили в 2017-2018 гг. Объектом исследования служило потомство, полученное от малоазиатских лягушек в искусственных условиях. Взрослые R. macrocnemis были отловлены в первой декаде мая в высокогорном поясе Дагестана: в окрестностях селения Кая (1600 м над уровнем моря) - 5 пар лягушек, в окрестностях Бурши (2250 м над уровнем моря) - 3 пары. Инкубацию икры, выдерживание предличинок и выращивание личинок осуществляли при двух температурных режимах -22-24 и 5 °С. Плотность посадки личинок составляла 5 особей на 1 л воды. Учитывали морфологические характеристики яиц, предличинок, личинок, продолжительность эмбриогенеза и его отдельных периодов, выживаемость эмбрионов и личинок, встречаемость морфологических аномалий развития, продолжительность личиночного развития. Всего было изучено 7000 яиц, 840 эмбрионов, 140 личинок.
Результаты. Кладки от R. macrocnemis из Кая (n = 4) содержали в среднем 1710,0 ± 282,56 яиц массой 234,6 ± 2,51 г, а из Бурши (n = 3) - 2336,3 ± 523,26 яиц с массой 243,2 ± 13,89 г. Продолжительность отрезка эмбриогенеза от откладки яиц до выклева при температуре воды 22-24 °C составляла 4-6 сут, а при
© Газимагомедова И. К., 2019. Данная статья доступна по условиям всемирной лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/), которая дает разрешение на неограниченное использование, копирование на любые носители при условии указания авторства, источника и ссылки на лицензию Creative Commons, а также изменений, если таковые имеют место.
5 °C - 22-25 сут. Средняя выживаемость эмбрионов до выхода из яйца при температуре воды 22-24 °C (53,9 %) была схожей с другой группой (51,0 %). Выживаемость личинок (%) до метаморфоза при температуре воды 5 °C была в среднем выше (24,3 ± 3,74), чем при температуре 22-24 °C (18,6 ± 3,40). Продолжительность личиночного развития R. macrocnemis в лабораторных условиях при температуре 22-24 °C была на 25,8 % короче, по сравнению с личинками, развивавшимися при температуре 5 °С. Вместе с тем высокая температура не оказала влияние на размерные показатели предличинок в период выхода из яйца и молоди при метаморфозе.
Выводы. Таким образом, эмбрионы и личинки малоазиатской лягушки способны развиваться в значительном интервале температур, различающихся в 4-5 раз. Следует полагать, что эта адаптация позволяет им заселить широкий диапазон высот от уровня моря до альпийского пояса.
Ключевые слова: малоазиатская лягушка, Rana macrocnemis, эмбриогенез, личиночное развитие, репродуктивная биология, высокогорный Дагестан.
I. K. Gazimagomedova
THE EFFECT OF TEMPERATURE CONDITIONS ON EMBRYONIC AND LARVAL DEVELOPMENT OF THE CAUCASIAN BROWN FROG, RANA MACROCNEMIS BOULENGER, 1885 IN CAPTIVITY
Abstract.
Background. The questions of amphibians adaptation to the different environmental conditions are very actual. Of particular interest are the studies of early ontogenesis, as the most significant critical period of development, which determines the life strategy of the species as a whole. The aim of the work was to study the embryogenesis and larval development of the Caucasian brown frog, Rana macrocne-mis from Dagestan high-mountain populations of at different temperatures in captivity. The morphological features of eggs, the duration of the stage of embryogenesis and larval development of R. macrocnemis were studied.
Materials and methods. Experimental works was carried out in 2017-2018. The object of study was the posterity of the Caucasian brown frog in captivity. The adults of R. macrocnemis were caught in the first decade of May in the highmountain of Dagestan: in the vicinities of Kaya village (1600 m above sea level) -5 coupler of frog, and in the vicinities of Burshi village (2250 m above sea level) -3 coupler. The incubation of eggs, the keeping of pre-larvae and growing of larvae was carried out at two temperature regimes - 22-24 and 5 °C. The density of planting was 5 individuals per 1 liter of water. The morphological characteristic of eggs, pre-larvae, larvae, duration of an embryogenesis and its separate periods, survival of embryos and larvae, occurrence of morphological anomalies duration of larval development were taken into account. In total, 7000 eggs, 840 embryos, and 140 larvae were studied.
Results. Females of R. macrocnemis from Kaya (n = 4) oviposited 1710,0 ± ± 282,56 eggs weighing 234,6 ± 2,51 g, and from Burshi (n = 3) - 2336,3 ± 523,26 eggs weighing 243,2 ± 13,89 g. The duration of embryogenesis from egg laying to hatching at the water temperature of 22-24 °C was 4-6 days, and at the temperature of 5 °C - 22-25 days. The average survival of embryos to emergence from the egg at the water temperature of 22-24 °C (53,9 %) was similar with the other group (51,0 %). The survival of larvae (%) until metamorphosis at 5 °C (24,3 ± 3,74) was
on average higher, than at 22-24 °C (18,6 ± 3,40). The duration of larval development in laboratory conditions at the temperature of 22-24 °C was shorter by 25,8 % compared of 5 °C. High temperature hadn't effect on the size of pre-larvae at the time of hatching and young frogs at exit to the land.
Conclusions. Thus, the embryos and larvae of the Caucasian brown frog are capable to develop in the wide temperature range, differing by 4-5 times. It should be assumed, that this adaptation allows them to occupy the wide range of heights from sea level to the Alpine belt.
Keywords: the Caucasian brown frog, Rana macrocnemis, embryogenesis, larval development, reproductive biology, high-mountain Dagestan.
Введение
В процессе эволюции под действием разнообразных экологических условий среды обитания у различных популяций одного вида организмов сложились определенные морфофизиологические и биохимические адаптационные характеристики, затрагивающие все этапы онтогенеза. Ранний онтогенез является одним из самых значимых критических периодов развития, который определяет жизненную стратегию вида в целом [1].
Для эктотермных животных ключевым фактором адаптации к природно-климатическим условиям регионов обитания является температура [2]. Определенный интерес представляют исследования показателей раннего онтогенеза, таких как периодика эмбриогенеза, скорость личиночного развития и продолжительность метаморфического климакса земноводных из высокогорных биотопов, где отмечается значительное колебание температур.
Безусловно, в высокогорьях Кавказа наиболее распространенным и многочисленным видом амфибий является малоазиатская лягушка, Rana macrocnemis Boulenger, 1885 [3]. Ранее считалось, что эти земноводные населяют огромную территорию в Передней Азии, включая и весь Кавказский экореги-он [4]. Применение специальных молекулярно-генетических методов позволило установить, что из состава R. macrocnemis следует выделить несколько хорошо обособленных видов - R. pseudodalmatina Eiself et Schmidtler, 1971 из северного Ирана, туркменского Западного Копетдага и азербайджанского Та-лыша, а также R. tavasensis Baran et Atatur, 1986 - из юго-восточной Турции [5, 6]. Дискуссионным остается и статус закавказской лягушки, R. camerani Boulenger, 1886 [7], не признаваемой многими исследователями [3]. Таким образом, по современному представлению, ареал R. macrocnemis sensu stricto ограничен лишь Кавказом (север и запад Азербайджана, Армения, Южная Осетия, Абхазия, все северокавказские субъекты Российской Федерации), восточной Турцией и западным Ираном [3].
Малоазиатская лягушка - вид-убиквист, обитающий в широком спектре биотопов от уровня моря до высокогорий, где может являться единственным встречающимся видом амфибий [8]. Несмотря на то, что на большей части ареала R. macrocnemis - обычный, а локально - многочисленный вид, на периферии своего ареала он имеет тенденцию к сокращению численности из-за возрастающего антропогенного воздействия [8]. В связи с этим малоазиатская лягушка внесена в региональные Красные книги некоторых северокавказских субъектов Российской Федерации - Краснодарского [9] и Ставропольского [10] краев, а также Республики Адыгея [11].
В Дагестане расположена крайняя северо-восточная периферия распространения вида. В пределах современной территории Республики Дагестан R. macrocnemis была впервые отмечена Г. И. Радде в 1865 г. К настоящему времени многочисленные находки малоазиатской лягушки известны из предгорного, внутригорного и высокогорного районов Дагестана, отдельные популяции сохранились и в низменной части, преимущественно - в исторических границах лесного пояса [12].
Несмотря на вышесказанное, биология R. macrocnemis в республике изучена слабо [12]. Несомненный интерес представляют механизмы приспособления этого вида к условиям высокогорья на разных этапах онтогенеза. Определить воздействие факторов среды на онтогенетические характеристики определенного вида возможно на основе сбора сравнительного материала при проведении наблюдений в строго контролируемых условиях лабораторного эксперимента [13].
К настоящему времени известно много работ по изучению эмбрионального и личиночного развития бурых лягушек рода Rana Linnaeus, 1758 [14, 15], включая и переднеазиатские виды [16-18]. Малоазиатские лягушки c территории Дагестана не становились предметом подобных исследований.
Целью данной работы являлось изучение эмбрионального и личиночного развития малоазиатской лягушки из популяций высокогорного Дагестана при разном температурном режиме в условиях лаборатории. Полученные результаты позволят расширить сведения о раннем онтогенезе R. macrocnemis из высокогорных популяций Дагестана.
Материалы и методы
Экспериментальные работы были осуществлены в 2017-2018 гг. на базе кафедры зоологии и физиологии биологического факультета Дагестанского государственного университета (г. Махачкала). Объектом исследования служило потомство, полученное от малоазиатских лягушек в искусственных условиях. Взрослые R. macrocnemis были отловлены в первой декаде мая в высокогорном поясе Дагестана в течение двух полевых сезонов: в окрестностях селения Кая Кулинского района (42°04' с. ш., 47°12' в. д., 1600 м над уровнем моря) и селения Бурши Лакского района (42°01' с. ш., 47°03' в. д., 2250 м над уровнем моря). Всего было задействовано 8 пар лягушек, в том числе 5 пар - из Кая и 3 пары - из Бурши.
Сразу после отлова животных транспортировали в лабораторию и попарно помещали в пластиковые емкости размером 27 х 19 х 13 см, наполненные 1,0 л воды. Полученные от них кладки разделяли на порции по 250 шт. яиц, которые переносили для последующей инкубации в пластиковые контейнеры со сторонами 15 х 15 х 9 см, наполненные 0,7 л воды. Всего было изучено 7 кладок малоазиатской лягушки, в том числе 4 - от самок из Кая и 3 - из Бурши. Из каждой кладки использовали по 1000 яиц, из которых по 500 яиц (по 2 порции) инкубировали соответственно при разной температуре.
Инкубацию икры, выдерживание предличинок и выращивание личинок проводили при двух температурных режимах (22-24 и 5 °C), поддерживаемых с помощью бытового холодильника марки Atlant XM 4521-080 (производитель - ЗАО «Атлант», Беларусь) с индикатором температуры.
Количество яиц в кладках определяли полным поштучным пересчетом. Измерение массы и диаметра яиц производили в первые сутки после откладки с помощью электронных весов марки Масса-КВК-150 (производитель -«Масса-К», Россия) с погрешностью 0,005 г и штангенциркуля марки Holex-41 (Hoffmann GmbH Qualitatswerkzeuge, Германия) с погрешностью 0,01 мм. Всего было измерено 300 яиц, по 150 из каждого локалитета.
За длительность эмбриогенеза принимали отрезок времени от откладки яиц до перехода личинок на экзогенное питание, т.е. суммировали время развития эмбрионов до выклева и продолжительность предличиночного периода. За длительность личиночного периода принимали время от начала внешнего питания до момента выхода на сушу.
Подмену 2/3 объема воды в контейнерах осуществляли три раза в неделю. Для этой цели использовали водопроводную воду, которую предварительно отстаивали в течение 2-3 сут.
Наблюдение за развитием эмбрионов проводили с помощью бинокулярной лупы марки Микромед-М (10 х 18) и медицинского микроскопа марки Биомед-2 (производитель - АО «ЛОМО», Россия). Учитывали продолжительность эмбриогенеза и его отдельных периодов, сроки выклева, процент выклева, летальность эмбрионов, наличие аномалий развития, продолжительность личиночного развития. Через сутки проводили отбор погибших икринок.
Для изучения длительности стадий эмбриогенеза при различных температурах закладывали по 14 групп из 250 яиц, которые инкубировались при температуре 22-24 °C (из них 8 групп - от лягушек из Кая и 6 - из Бурши), и такое же количество групп яиц из обоих локалитетов - при температуре 5 °С.
Стадии развития эмбрионов регистрировали через 2-4 ч, определяя их по стандартной методике [14]. Всего было исследовано 840 эмбрионов: по 420 из каждого локалитета, инкубируемых соответственно при значениях температуры 22-24 и 5 °C. Поскольку темпы раннего развития мало обусловлены интенсивностью и режимом освещенности [1], данный фактор в эксперименте не учитывали.
Предличинок сразу после выклева по 10 экземпляров высаживали в пластиковые контейнеры полезным объемом 2 л, т.е. плотность посадки составляла 5 особей на 1 л воды. Выдерживание предличинок и выращивание личинок проводили в 7-кратной повторности для каждого температурного режима. Личинок после перехода на экзогенное питание раз в неделю вволю кормили гомогенизированными листьями свежесобранной крапивы и одуванчика с добавлением желтка сваренного вкрутую куриного яйца.
У молоди, выходящей на сушу, прижизненно измеряли длину тела (L), а также определяли массу по стандартным методикам [4]. Измерения выполнены в 6-кратной повторности.
Статистическую обработку результатов проводили с помощью пакета программ Microsoft Excel.
Результаты
Кладки от R. macrocnemis из Кая содержали 980-2355 яиц (в среднем 1710,0 ± 282,56, SD = 565,11), а из Бурши - 1420-3232 яиц (2336,3 ± 523,26, SD = 906,18). Икру лягушки откладывали при температуре воды 22 °C одной порцией.
Общая масса одной кладки у Я. macrocnemis сразу после откладки составляла 227,3-238,6 г (234,6 ± 2,51, Ж = 5,19) из Кая и 223,5-270,0 г (243,2 ± 13,89, Ж = 24,22) из Бурши.
Яйца лягушек из первого локалитета (п = 150) в первые сутки после откладки имели диаметр 2,2-2,6 мм (в среднем 2,4 ± 0,08, Ж = 0,16), а из второго (п = 150) - 1,9-2,6 мм (2,3 ± 0,06, Ж = 0,18). Масса одного яйца от лягушек из Кая (п = 150) варьировала в пределах от 100,0 до 165,2 мг (137,1 ± 1,20, Ж = 20,87), из Бурши (п = 150) - от 97,0 до 164,3 мг (114,5 ± 1,03, Ж> = 18,16).
В лабораторных условиях при температуре воды 22-24 °С продолжительность отрезка эмбриогенеза от откладки яиц до выклева первых пред-личинок составляла 4 сут, а всех предличинок - 6 сут. При температуре 5 °С данные стадии онтогенеза протекали в течение 22-25 сут (табл. 1).
Таблица 1
Длительность стадий эмбрионального развития Rana macrocnemis при разных температурных режимах
Стадии эмбриогенеза Сроки наступления стадий эмбриогенеза у большинства зародышей от момента оплодотворения, сут
22-24 °С 5 °C
Дробление 4-16 бластомеров 0 (4 ч) 3
32-128 бластомеров 0 (7 ч) 7
Гаструляция ранняя 1 11
поздняя 1,5 14
Нейруляция ранняя 2 16
поздняя 2,3 18
Органогенез 3 20
Количество выклюнувшихся личинок, % 54 55
Через 4 ч после оплодотворения при температуре 22-24 °С у 80 % исследованных яиц зародыши находились на стадии 4-16 бластомеров, а через 7 ч количество бластомеров составило 32-128 клеток у 65 % оплодотворенных икринок. При температуре 5 °С в этот отрезок времени дробление еще не отмечалось.
При температуре 22-24 °С через сутки наступила стадия ранней гаст-рулы у 69,5 % зародышей, через 36 ч большинство зародышей уже находились на стадии поздней гаструлы.
На вторые сутки отмечали наступление нейруляции: 62 % изученных зародышей находились на стадии ранней нейрулы, а 38 % - на стадии поздней гаструлы.
Через 57 ч после оплодотворения 55 % зародышей уже вступали в стадию поздней нейрулы, а через трое суток у 62 % зародышей наблюдали наступление органогенеза и заметное увеличение размеров зародыша. Продолжительность органогенеза при температуре 22-24 °С составляла около 2-3 сут.
Выживаемость эмбрионов до выхода из яйца (п = 14, по 250 яиц в каждой повторности) при температуре воды 22-24 °С равнялась 45-63 % (53,9 ± 1,87, Ж = 5,86). Вылупляющиеся предличинки имели длину от 7 до
10 мм (в среднем 8,8 ± 0,36, = 1,09). У 0,5 % изученных предличинок были отмечены морфологические аномалии развития.
При температуре воды 5 °С развитие происходило существенно медленнее. Через трое суток после оплодотворения у 60 % развивающихся яиц зародыши находились на стадии 4-16 бластомеров, а через 7 сут количество бластомеров составило 32-128 клеток у 45 % развивающихся икринок. Через
11 сут наступала стадия ранней гаструлы у 25 % зародышей, а через 14 сут большинство зародышей уже находились на стадии поздней гаструлы.
На 16-е сут отмечали наступление нейруляции: 40 % зародышей находились на стадии ранней нейрулы, а 47 % - на стадии поздней гаструлы.
Через 18 сут 60 % зародышей уже вступали в стадию поздней нейрулы, а на 21-е сут у 32,5 % зародышей отмечалось наступление органогенеза. В этот период наблюдалось увеличение размеров эмбрионов по сравнению с предыдущими этапами развития. Продолжительность органогенеза при температуре 5 °С составила около 25 ч. Выклев предличинок начинался на 22-е сут после откладки яиц и полностью завершался на 25-е сут. Таким образом, длительность периода выхода из яиц от первой предличинки до последней в пределах экспериментальной группы составляла 4 сут.
При температуре воды 5 °С выживаемость эмбрионов до выхода из яйца (п = 14, по 250 яиц в каждой повторности) варьировала в пределах 35-60 % (51,0 ± 4,20, Ж = 11,12), что на 5,7 % ниже, чем при температуре 22-24 °С. Предличинки на момент выклева имели длину от 7 до 11 мм (9,0 ± 0,53, Ж = 1,58). У 0,44 % отмечались морфологические аномалии.
Представляется вполне логичным, что развитие личинок Я. тасгоспе-тгъ при более высокой температуре воды (22-24 °С) шло с опережением в сравнении с низкой (5 °С) (табл. 2).
Таблица 2
Показатели личиночного развития Rana macrocnemis при разных температурных режимах в искусственных условиях
Показатель M ± m (SD) min-max (n)
22-24 °C 5 °C
Продолжительность личиночного развития до выхода на сушу последнего метаморфа, сут 46,1 ± 1,26 (3,34) 40-49 (70) 60,4 ± 0,2 (5,32) 57-62 (70)
Масса тела молоди при выходе на сушу, мг 302,3 ± 5,09 (22,19) 271-350 (21) 260,1 ± 3,18 (12,72) 237-288 (18)
Длина тела молоди при выходе на сушу, мм 15,9 ± 0,29 (1,33) 13,8-18,7 (21) 15,5 ± 0,25 (1,11) 13,8-17,3 (18)
Примечание. Здесь: М - среднее арифметическое значение признака; т - его ошибка; Ж - стандартное отклонение; шш-шах - размах признака; п - количество измерений.
В то же время, несмотря на форсификацию личиночного развития в среднем в 1,34 раза, высокая температура не оказала существенного влияния на размерно-весовые показатели молоди при выходе на сушу.
За период личиночного развития выживаемость до метаморфоза составила 10,0-30,0 % (18,6 ± 3,40, SD = 8,99) в группах, содержащихся при температуре воды 22-24 °C. Выживаемость личинок при температуре 5 °C составила 10,0-40,0 % (24,3 ± 3,74, SD = 9,84).
Предличинки малоазиатской лягушки покидали оболочки яиц на 20-й стадии развития, а начинали вести прикрепленный образ жизни (21-я стадия) в течение 1-2 и 2-4 сут при температурах 22-24 и 5 °C соответственно, после чего переходили на экзогенное питание. Почки задних конечностей (26-28-е стадии развития) стали появляться у личинок при двух вариантах температурного режима выращивания на 26-е и 35-е сутки соответственно.
Продолжительность личиночного развития до выхода всех сеголетков на сушу составила в среднем 46 сут при температуре инкубации 22-24 °C и 60 сут - при температуре 5 °C. Таким образом, при температуре воды 22-24 °C длительность личиночного развития R. macrocnemis в лабораторных условиях была в среднем на 25,8 % выше по сравнению с личинками, развивавшимися при температуре 5 °С.
Обсуждение
Температура - один из основных постоянно действующих экологических факторов, который влияет на интенсивность обменных процессов и развитие эктотермных животных, в том числе - на развитие настоящих лягушек рода Rana [1, 19-21].
Следует полагать, что температурная толерантность у разных видов амфибий зависит в первую очередь от генетически обусловленной экологической пластичности вида к данному фактору. Ускорение развития при повышении температуры закономерно обусловлено повышением активности ферментов и активизацией метаболических процессов, требующих интенсивного потребления кислорода клетками. Это может привести к недостатку кислорода в кладках амфибий и к увеличению смертности на стадиях развития, чувствительных к недостатку кислорода, что согласуется с мнением ряда авторов [1], объясняющих эффективность энергетического обмена не как механизм, определяющий диапазон оптимальных для развития температур, а как его функцию. Мерой времени развития различных групп эктотермных животных является минимальный митотический цикл, управляемый у разных животных консервативными и гомологичными гомеобоксами [1].
По результатам наших исследований, эмбрионы и личинки малоазиатской лягушки способны успешно развиваться в широком диапазоне температур, различающихся в 4-5 раз. У личинок этого вида длительность развития значительно меньше, чем у других изученных видов Rana в схожих условиях [1, 13]. Эти адаптации позволяют малоазиатским лягушками размножаться как в условиях высокогорий при укороченном вегетационном периоде, так и в сухих предгорьях, где большая часть нерестовых водоемов пересыхает уже к концу весны [12]. По всей видимости, высокая толерантность к темпера-
турным условиям и укороченное раннее развитие позволило этим земноводным заселить широкий диапазон высот от уровня моря до альпийского пояса.
Благодарности. Автор глубоко признателен А. А. Кидову (Российский государственный аграрный университет - МСХА имени К. А. Тимирязева, г. Москва) за ценные замечания и комментарии, которые были учтены при работе над рукописью.
Библиографический список
1. Детлаф, Т. А. Температурно-временные закономерности развития пойкило-термных животных / Т. А. Детлаф. - Москва : Наука, 2001. - 210 с.
2. Angilletta, M. I. Thermal adaptation: a theoretical and empirical synthesis / M. I. Angilletta. - Oxford : Oxford University Press, 2009. - 289 p.
3. Кузьмин, С. Л. Земноводные бывшего СССР. - Москва : Товарищество научных изданий КМК, 2012. - 370 с.
4. Определитель земноводных и пресмыкающихся фауны СССР / А. Г. Банников, И. С. Даревский, В. Г. Ищенко, А. К. Рустамов, Н. Н. Щербак. - Москва : Просвещение, 1977. - 415 с.
5. Veith, M. Climatic oscillations, triggered post-Messinian speciation of Western Pa-learctic brown frogs (Amphibia, Ranidae) / M. Veith, J. Kosuch, M. Vences // Mol. Phylogenet. Evol. - 2003. - Vol. 26. - P. 310-327.
6. Литвинчук, С. Н. Молекулярно-биохимические и цитогенетические аспекты микроэволюции у бесхвостых амфибий фауны России и сопредельных стран / С. Н. Литвинчук, Ю. М. Розанов, Л. Я. Боркин, Д. В. Скоринов // Вопросы герпетологии : материалы III съезда Герпетологического общества им. А. М. Никольского. - Санкт-Петербург : Зоологический институт РАН, 2008. - С. 247-257.
7. Туниев, Б. С. Змеи Кавказа: таксономическое разнообразие, распространение, охрана / Б. С. Туниев, Н. Л. Орлов, Н. Б. Ананьева, А. Л. Агасян. - Санкт-Петербург ; Москва : Товарищество научных изданий КМК, 2009. - 223 с.
8. Туниев, Б. С. Редкие виды земноводных и пресмыкающихся Сочинского национального парка / Б. С. Туниев, С. Б. Туниев // Инвентаризация основных таксономических групп и сообществ, созологические исследования Сочинского национального парка - первые итоги первого в России национального парка : монография. - Москва : Престиж, 2006. - С. 205-225.
9. Туниев, Б. С. Лягушка малоазиатская - Rana macrocnems Boulenger, 1885 / Б. С. Туниев, С. Б. Туниев // Красная книга Краснодарского края. Животные. -Краснодар : Администрация Краснодарского края, 2017. - С. 335-336.
10. Доронин, И. В. Малоазиатская лягушка Rana macrocnems Boulenger, 1885 / И. В. Доронин // Красная книга Ставропольского края : в 2 т. Т. 2. Животные. -Ставрополь : ООО «Астерикс», 2013. - С. 138.
11. Туниев, Б. С. Лягушка малоазиатская - Rana macrocnems Boulenger, 1885 / Б. С. Туниев, С. Б. Туниев // Красная книга Республики Адыгея: Редкие и находящиеся под угрозой исчезновения виды животного и растительного мира : в 2 ч. Ч. 2: Животные. - Майкоп : Качество, 2012. - С. 237, 238.
12. Аскендеров, А. Д. Земноводные Дагестана: распространение, экология, охрана : дис. ... канд. биол. наук / Аскендеров А. Д. - Махачкала, 2017. - 223 с.
13. Иванова, Н . Л . Сравнительное изучение роста и развития личинок некоторых видов амфибий в контролируемых условиях : автореф. дис. ... канд. биол. наук / Иванова Н. Л. - Свердловск, 1975. - 21 с.
14. Дабагян, Н. В. Травяная лягушка Rana temporaria L. / Н. В. Дабагян, Л. А. Слепцова // Объекты биологии развития. - Москва : Наука, 1975. -С. 442-462.
15. Черданцева, Е. М. Влияние размера яиц на размеры и продолжительность развития сеголеток остромордой лягушки (Rana arvalis) в опыте, поставленном в нерестовом водоеме / Е. М. Черданцева, В. Г. Черданцев, С. М. Ляпков // Зоологический журнал. - 2007. - Т. 86, № 3. - С. 329-339.
16. Кидов, А. А. К биологии гирканской лягушки (Rana macrocnemispseudodalma-tina Eiselt et Schmidtler, 1971) в Юго-Восточном Азербайджане / А. А. Кидов // Современная герпетология. - 2010. - Т. 10, № 3/4. - С. 109-114.
17. Кидов, А. А. Биология размножения гирканской лягушки, Rana macrocnemis pseudodalmatina Eiselt et Schmidtler, 1971 (Amphibia: Anura: Ranidae) на северо-западе ареала / А. А. Кидов, К. А. Матушкина // Вестник Тамбовского университета. Сер.: Естественные и технические науки. - 2013. - Т. 18, № 6-1. -С. 3012-3014.
18. Размножение гирканской лягушки (Rana macrocnemis pseudodalmatina Eiselt et Schmidtler, 1971) в лабораторных условиях / А. А. Кидов, К. А. Матушкина, С. А. Блинова, К. А. Африн, Е. Г. Коврина, А. А. Бакшеева // Современная герпетология. - 2015. - Т. 15, № 3/4. - С. 109-113.
19. Wollmuth, L. P. The effect of development and season on temperature selection in bullfrog tadpoles / L. P. Wollmuth, L. I. Crawshaw // Physiol. Zool. - 1988. - Vol. 61, № 5. - P. 461-469.
20. Тархнишвили, Д. Н. Влияние температуры на рост головастиков малоазиатской лягушки из разных кладок / Д. Н. Тархнишвили, Ю. Ф. Манукян // Вопросы герпетологии : тез. докл. 7 Всесоюз. герпетол. конф. - Киев, 1989. - С. 250-251.
21. Ручин, А. Б. Изучение действия температуры и освещенности на рост и развитие личинок травяной лягушки (Rana temporaria) / А. Б. Ручин // Зоологический журнал. - 2004. - Т. 83, № 12. - С. 1463-1467.
References
1. Detlaf T. A. Temperaturno-vremennye zakonomernosti razvitiya poykilotermnykh zhivotnykh [Temperature-time regularities of poikilotherm development]. Moscow: Nauka, 2001, 210 p. [In Russian]
2. Angilletta M. I. Thermal adaptation: a theoretical and empirical synthesis. Oxford: Oxford University Press, 2009, 289 p.
3. Kuz'min S. L. Zemnovodnye byvshego SSSR [Amphibians of the former USSR]. Moscow: Tovarishchestvo nauchnykh izdaniy KMK, 2012, 370 p. [In Russian]
4. Bannikov A. G., Darevskiy I. S., Ishchenko V. G., Rustamov A. K., Shcherbak N. N. Opredelitel' zemnovodnykh i presmykayushchikhsya fauny SSSR [Identification guide of amphibians and vermigrades of the USSR fauna]. Moscow: Prosveshchenie, 1977, 415 p. [In Russian]
5. Veith M., Kosuch J., Vences M. Mol. Phylogenet. Evol. 2003, vol. 26, pp. 310-327.
6. Litvinchuk S. N., Rozanov Yu. M., Borkin L. Ya., Skorinov D. V. Voprosy gerpeto-logii: materialy III s"ezda Gerpetologicheskogo obshchestva im. A. M. Nikol'skogo [Issues of herpetology: proceedings of III Congress of the Nikolsky Herpetological Society]. Saint-Petersburg: Zoologicheskiy institut RAN, 2008, pp. 247-257. [In Russian]
7. Tuniev B. S., Orlov N. L., Anan'eva N. B., Agasyan A. L. Zmei Kavkaza: taksonomi-cheskoe raznoobrazie, rasprostranenie, okhrana [Snakes of the Caucasus: taxonomic diversity, spreading, protection]. Saint-Petersburg; Moscow: Tovarishchestvo nauch-nykh izdaniy KMK, 2009, 223 p. [In Russian]
8. Tuniev B. S., Tuniev S. B. Inventarizatsiya osnovnykh taksonomicheskikh grupp i soobshchestv, sozologicheskie issledovaniya Sochinskogo natsional'nogo parka - per-vye itogi pervogo v Rossii natsional'nogo parka: monografiya [Inventory of main taxonomic groups and communities, zoological researches of the Sochi National Park -
first results of the Russian first national park: monograph]. Moscow: Prestizh, 2006, pp. 205-225. [In Russian]
9. Tuniev B. S., Tuniev S. B. Krasnaya kniga Krasnodarskogo kraya. Zhivotnye [The Red Book of Krasnodar region. Animals]. Krasnodar: Administratsiya Krasnodarskogo kraya, 2017, pp. 335-336. [In Russian]
10. Doronin I. V. Krasnaya kniga Stavropol''skogo kraya: v 2 t. T. 2. Zhivotnye [The Red Book of Stavropol region: in 2 volumes. Vol. 2. Animals]. Stavropol: OOO «Asteriks», 2013, p. 138. [In Russian]
11. Tuniev B. S., Tuniev S. B. Krasnaya kniga Respubliki Adygeya: Redkie i nakhodya-shchiesya pod ugrozoy ischeznoveniya vidy zhivotnogo i rastitel'nogo mira: v 2 ch. Ch. 2: Zhivotnye [The Red Book of the Republic of Agygeya: Rare and endangered animals and plants: in 2 parts. Part 2: Animals]. Maykop: Kachestvo, 2012, pp. 237, 238. [In Russian]
12. Askenderov A. D. Zemnovodnye Dagestana: rasprostranenie, ekologiya, okhrana: dis. kand. biol. nauk [Amphibians of Dagestan: spreading, ecology, protection: dissertation to apply for the degree of the candidate of biological sciences]. Makhachkala, 2017, 223 p. [In Russian]
13. Ivanova N. L. Sravnitel'noe izuchenie rosta i razvitiya lichinok nekotorykh vidov amfibiy v kontroliruemykh usloviyakh: avtoref. dis. kand. biol. nauk [A comparative study of larvae growth and development of some species of amphibians in controlled conditions: author's abstract of dissertation to apply for the degree of the candidate of biological sciences]. Sverdlovsk, 1975, 21 p. [In Russian]
14. Dabagyan N. V., Sleptsova L. A. Ob"ekty biologii razvitiya [Development biology object]. Moscow: Nauka, 1975, pp. 442-462. [In Russian]
15. Cherdantseva E. M., Cherdantsev V. G., Lyapkov S. M. Zoologicheskiy zhurnal [Zoological journal]. 2007, vol. 86, no. 3, pp. 329-339. [In Russian]
16. Kidov A. A. Sovremennaya gerpetologiya [Modern herpetology]. 2010, vol. 10, no. 3/4, pp. 109-114. [In Russian]
17. Kidov A. A., Matushkina K. A. Vestnik Tambovskogo universiteta. Ser.: Estestvennye i tekhnicheskie nauki [Bulletin of Tambov University. Series: Natural and engineering sciences]. 2013, vol. 18, no. 6-1, pp. 3012-3014. [In Russian]
18. Kidov A. A., Matushkina K. A., Blinova S. A., Afrin K. A., Kovrina E. G., Bakshee-va A. A. Sovremennaya gerpetologiya [Modern herpetology]. 2015, vol. 15, no. 3/4, pp. 109-113. [In Russian]
19. Wollmuth L. P., Crawshaw L. I. Physiol. Zool. 1988, vol. 61, no. 5, pp. 461-469.
20. Tarkhnishvili D. N., Manukyan Yu. F. Voprosy gerpetologii: tez. dokl. 7 Vsesoyuz. gerpetol. konf. [Issues of herpretology: proceedings of 7th All-Union herpetological conference]. Kiev, 1989, pp. 250-251. [In Russian]
21. Ruchin A. B. Zoologicheskiy zhurnal [Zoological journal]. 2004, vol. 83, no. 12, pp. 1463-1467. [In Russian]
Газимагомедова Изабелла Курбанмагомедовна кандидат биологических наук, доцент, кафедра зоологии и физиологии, Дагестанский государственный университет (Россия, г. Махачкала, ул. Гаджиева, 43 А)
E-mail: kurbanova_i9@mail.ru
Gazimagomedova Izabella Kurbanmagomedovna Candidate of biological sciences, associate professor, sub-department of zoology and physiology, Dagestan State University (43A Gadzhieva street, Makhachkala, Russia)
Образец цитирования:
Газимагомедова, И. К. Влияние температурного режима на эмбриональное и личиночное развитие малоазиатской лягушки, Rana macrocnemis Boulenger, 1885 в лабораторных условиях / И. К. Газимагомедова // Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Естественные науки. -2019. - № 2 (26). - С. 5-16. - DOI 10.21685/2307-9150-2019-2-1.
