CC BY
15УДК 639.215.087.7:591.53:577.175.823
ВЛИЯНИЕ СОСТАВА ДИЕТЫ И ПЕРИФЕРИЧЕСКИ ВВЕДЕННОГО
СЕРОТОНИНА НА ПИЩЕВОЕ ПОВЕДЕНИЕ КАРПА Cyprinus carpió
Кузьмина В.В.
Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина, 15274 Борок Ярославской обл., Российская Федерация
Исследовано влияние состава корма на динамику двигательных реакций и потребление корма у карпа Cyprinus carpió. Богатый углеводами корм (2.6% белка, 0.3% жира и 17.2% углеводов, 83 ккал/г в расчете на сырую массу) способствует токращению времени достижения кормового пятна в условиях эксперимента, по сравнению с кормом, обогащённым белком (17.3% белка, 1.7% жира и 0.1% углеводов, 82 ккал/г в расчете на сырую массу). Серотонин (10 мкг/г массы тела), введенный периферически, снижает скорость пищевой реакции и уменьшает потребление корма. Эффекты серотонина в значительной мере зависят от соотношения белковых и углеводных компонентов в пище рыб. Аноректический эффект серотонина сильнее проявляются у рыб, получавших корм, содержащий большее количество белка. Полученные данные, расширяя сведения о периферическом действии серотонина на различные характеристики питания карпа, существенно дополняют представления о влиянии этого моноамина на пищевое поведение рыб. Обсуждаются механизмы этого феномена.
Ключевые слова: серотонин, пищевое поведение, рацион, диета, рыбы, карп Проблемы биологии продуктивных животных, 2015, 3: 48-58
Введение
Хорошо известно, что пищевое поведение рыб зависит не только от внешних (Pavlov, Kasumyan, 2002; Михеев, 2006; Кузьмина, 2008), но и от внутренних, в том числе гормональных факторов (Lin et al., 2000; de Pedro, Björnsson, 2001; Кузьмина, 2005; Volkov et al., 2005). Имеющиеся данные свидетельствуют о том, что большинство гормонов и нейропептидов, в частности, бомбезин (Himick, Peter, 1994), холецистокинин (Peter, 1997) и серотонин (de Pedro et al., 1998; Кузьмина, Гарина, 2013) снижают, в то время как нейропептид Y (Silverstein et al., 1998; Lopez-Patino et al., 1999), ß-эндорфин и галанин (Guijarro et al., 1998; de Pedro et al., 1995a,b) увеличивают потребление пищи у рыб. При этом такие гормоны, как глюкагон и адреналин, тормозящие потребление пищи, действуют краткосрочно, а гормон роста, тирео-тропный гормон и лептин действуют как долгосрочные регуляторы энергетических запасов (Le Bail, Boeuf, 1998). Абсолютное большинство данных получено при изучении центральных механизмов регуляции пищевого поведения рыб. Однако, несмотря на их важную роль, нельзя из контура регуляции исключать периферические механизмы. Действительно, при исследовании карася Carassius sp. и карпа документировано влияние на пищевое поведение не только гормонов стресса (Кузьмина, Гарина, 2001; Garina et al., 2007), мелатонина (Pinillos et al., 2001) и инсулина (Кузьмина, Гарина, 2001), но и таких утилизонов, как глюкоза, аминокислоты, цитрат натрия и др. (Кузьмина, 1966; Кузьмина, Гарина, 2001; Кузьмина и др., 2002, 2004). Особого внимания заслуживает серотонин (5-НТ), основным источником которого является кишечник и в меньшей степени - жаберный эпителий (Caamaño-Tubío et al., 2007).
В последние годы изменилось представление о механизмах действия 5-НТ на пищевое поведение рыб. Долгое время считалось, что его аноректический эффект возможен только при его центральном (интравентрикулярном) введении, поскольку при внутрибрюшинном введении 5-НТ ингибиторный эффект на потребление пищи у карася Carassius auratus отсут-
ствовал (de Pedro et al., 1998). Однако при изучении влияния периферически введенного 5-НТ на пищевое поведение карпа был выявлен ингибиторный эффект как на количество потребленной пищи, так и на двигательные реакции (Кузьмина, Гарина, 2013). При этом рыбы содержались на корме с высоким содержанием белка. Вместе с тем есть сведения о влиянии на пищевое поведение рыб состава пищи, в частности, содержания в ней белковых и углеводных компонентов (Кузьмина, 2009). Сведения о влиянии концентрации в пище рыб основных пластических и энергетических компонентов на эффекты 5-НТ в доступной литературе отсутствуют.
Цель нашей работы состояла в изучении влияния периферически введенного 5-НТ на различные характеристики пищевого поведения карпа, получавшего длительное время корм с разным содержанием белковых и углеводных компонентов.
Материал и методы
Объект исследования - годовики карпа. Длина тела рыб 13.9±2.2 см, масса - 36.5±3.5 г. До опытов рыб содержали в непроточных принудительно аэрируемых аквариумах (40 л) при температуре 20±2 С. Смену воды в аквариуме производили по мере ее загрязнения. Было сформировано 2 группы рыб по 5 особей в каждой. До начала опытов рыб в течение 2-х мес. два раза в неделю (5% от массы тела) кормили кормом разного состава - белковым (желиро-ванный корм с преобладанием белковых компонентов: 17.3% белка, 1.7% жира и 0.1% углеводов, 82 ккал/г в расчете на сырую массу) и углеводным (корм с преобладанием углеводных компонентов: 2.6, 0.3 и 17.2% соответственно, 83 ккал/г в расчете на сырую массу). Корм опускали на дно у передней стенки аквариума. Во время подготовки к опыту моделировали бентосный типа питания. Рыб помещали в камеру из прозрачного оргстекла с перфорациями (стартовый отсек), размером 10*5*6 см, которую устанавливали у задней стенки аквариума. Передняя стенка камеры могла подниматься. У противоположной стенки аквариума помещали корм (30 замороженных личинок хирономид Chironomus sp., индивидуальная масса 7.5 мг). Когда передняя стенка камеры поднималась, рыбы могли выходить из камеры для поиска и потребления корма. Перед началом опытов рыб в течение двух недель приучали находить корм в описанных выше экспериментальных условиях. Регистрировали три параметра - время нахождения рыб в стартовом отсеке после подъема передней стенки камеры (t1), время, необходимое для достижения рыбами корма - латентное время питания (t2), величина которого обратно пропорциональна скорости пищевой реакции (1/t2), и интенсивность потребления корма (R, количество съеденных личинок хирономид за 3 мин наблюдения). После каждого опыта остатки не съеденных за 3 мин наблюдения личинок хирономид убирали. Измерения проводили 1 раз в сутки - в 9 ч или 2 раза в сутки - в 9 и 14 ч на протяжении 9 суток.
Эксперимент, проведенный в июне-июле, состоял из двух этапов. 1) Вначале рыб приучали индивидуально питаться в описанных условиях (период тренинга) и оценивали влияние диеты на динамику выше указанных параметров. Рыб в течение тренинга кормили ежедневно (в конце рабочего дня) с перерывом на выходные дни, в период проведения опыта рыб не кормили. Показания снимали через 1, 5, 24, 48, 53, 72, 77, 96, 168, 173, 192, 197, 216 и 221 ч. 2) После получения устойчивых показателей потребления корма и двигательных реакций исследовали влияние серотонина на пищевое поведение рыб в условиях однократного кормления. Для этого за 1 ч до опыта рыбам обеих групп внутрибрюшинно (в районе брюшного плавника) с помощью инсулинового шприца вводили 0.1 мл гидрохлорида серотонина, производства Sigma в дозе 10 мкг/г массы тела, приготовленного на растворе Рингера для холоднокровных животных (109 мМ NaCl, 1.9 мМ KCl, 1.1 мМ CaCl2, 1.2 мМ NaHCO3). Измерения производили через 1, 24, 29, 48, 53 и 72 ч.
Результаты и обсуждение
Влияние белковой и углеводной диет на динамику двигательных реакций и рацион карпа. Характеристики пищевого поведения карпов, содержащихся на белковой и углеводной диете, в течение первых 9 сут. эксперимента изменялись асинхронно (рис. 1).
Рис. 1. Влияние «белкового» и «углеводного» корма на динамику двигательных реакций карпа, п=5. По горизонтали - продолжительность опыта, ч; по вертикали - время пребывания рыб в камере; - время нахождения стартовом отсеке, ^ - латентное время питания, Я - количество съеденных личинок хирономид. «Белковый корм» - темные столбики, «углеводный корм» - заштрихованные столбики; *Р<0.05 по непараметрическому критерию Вилкоксона при сравнении первой и второй групп.
Величины двигательных реакций (^ и у рыб, получавших белковый корм выше, а рациона в большинстве случаев ниже, чем у рыб, получавших углеводный корм. За время эксперимента время нахождения рыб в камере волнообразно снижается от 6.4±1.0 до 2.2±0.3 с и от 4.8±1.2 до 2.8±0.3 с у рыб, содержавшихся на белковой и углеводной диетах соответственно. При этом наблюдаются существенные (Р<0.05) различия показателя у указанных групп рыб через 5, 24, 48, 72, 96 и 173 ч после начала опыта. Величины ^ у рыб, содер-
жавшихся на белковой и углеводной диетах, в течение опыта снижаются от 31.5±9.9 до 5.4±0.4 с, а также от 6.5±0.9 до 5.1±0.6 с соответственно. Существенные (Р<0.05) различия величины 1;2 у первых по сравнению со вторыми наблюдаются через 5, 53, 72, 96, 192 и 216 ч от начала опыта. При этом рыбы, содержавшиеся на углеводной диете, в течение почти всего опыта питались более интенсивно и съедали больше личинок хирономид, чем рыбы, содержавшиеся на белковой диете. В начале опыта рыбы, содержавшиеся на белковой диете, потребляли 24.0±2.3, на углеводной диете - 24.0±2.7 личинок хирономид. После 24 ч у рыб первой группы наблюдались отчетливые волнообразные колебания количества съеденных хирономид с минимумом, равным 13.6±2.1, и максимумом — 21.2± 1.9 личинок. У рыб, содержавшихся на углеводной диете, не наблюдалось резких скачков величины Я. Наиболее значительное увеличение Я у рыб, получавших богатую углеводами пищу, наблюдалось через 77 и 197 ч после начала тренинга - 29.0±0.4 и 29.2±0.6 личинок хирономид соответственно. К концу опыта рацион у рыб первой группы этот показатель уменьшился до 19.2±1.3, у рыб второй группы — до 24.6±1.3. Существенные различия по величине Я у рыб, содержавшихся на разных диетах, наблюдались, начиная лишь с трёх суток от начала опыта.
Влияние серотонина на характеристики пищевого поведения карпов, содержавшихся на белковой и углеводной диетах. После стабилизации двигательных характеристик питания был проведен опыт по изучению влияния 5-НТ на пищевое поведение карпов из этих же групп. После инъекций 5-НТ рыбы в обоих опытах всплывали к поверхности воды, кружились на одном месте, переворачивались на бок (иногда наблюдалась дефекация), затем, обычно через 30-40 мин, приходили в норму и опускались на дно аквариума. Регистрация параметров пищевого поведения рыб начиналась через 1 ч после введения 5-НТ.
Через 1 ч после инъекции 5-НТ величина ^ у рыб, содержавшихся на белковой и углеводной диетах, составила 2.3±0.4 и 2.5±0.3 с. Через 5 ч наблюдалось существенное (Р<0.05) снижение показателя у рыб второй группы до 1.6±0.3 с (рис. 2). Через 24 ч величина ^ у рыб этой группы повышалась, а через 29 ч снова уменьшилась (Р<0.05) до 1.9±0.2 с. Колебательные изменения показателя у рыб обеих групп сохранялись до конца опыта. Латентное время питания рыб (1;2) в обеих группах в течение эксперимента последовательно снижалось. При этом у рыб, содержавшихся на углеводной диете, степень снижения показателя значительнее, чем у рыб, содержавшихся на белковой диете: величина 1;2 у рыб, содержавшихся на белковой диете, последовательно снижалась (Р<0.05) от 7.4±0.5 с через 1 ч до 3.3±0.7 с через 29 ч после инъекции. У карпов из второй группы величины 1;2 снижались от 5.5±0.5 (через 1 ч) до 2.9±0.3 с (через 5 ч). Через 24 ч было отмечено повышение величины 1;2 до 4.2±0.3 с и последующее ее снижение через 29 ч до 3.4±0.5 с. В первые сроки наблюдения различия между показателями у рыб исследованных групп статистически значимы (Р<0.05). В последующие сроки наблюдения величины сохраняются на схожем низком уровне. Величина Я у рыб, содержавшихся на белковой и углеводной диетах, до инъекции 5-НТ была равна 19.2±1.3 и 24.6±1.3 личинок хирономид. Через 1 ч после инъекции 5-НТ величина Я снизилась до 16.5±2.5 и 21.6±0.8, через 5 ч - увеличилась до 23.0±7.0 и 28.4±0.7 личинок хирономид соответственно. Устойчивая тенденция большего влияния 5-НТ на Я у рыб первой группы сохраняется в течение 24 ч. Через 29 ч значения Я увеличиваются до 28.5±1.5 и 27.8±1.1 личинок хирономид у тех и других соответственно. Эти величины у карпов первой группы сохраняются до конца эксперимента, у рыб второй группы вначале повышаются, а затем снижаются, в последние два срока наблюдения статистически значимо (Р<0.05).
При обсуждении полученных результатов необходимо отметить, что в данной работе подтверждены сведения о зависимости пищевого поведения рыб от диеты (Кузьмина, 2009). Действительно, в большинстве случаев выявлены меньшие величины показателей двигательных реакций и большие величины Я у рыб, содержавшихся на углеводной диете по сравнению с таковыми у рыб, содержавшихся на белковой диете. Важно отметить, что в корме, богатом углеводами, содержание белка ниже, а углеводов — выше, чем в объектах питания рыб-эврифагов в естественной среде, но близко к таковому при выращивании карпа в услови-
ях аквакультуры (Кузьмина, 2005). Оказалось, что высокое содержание углеводов в корме способствует более быстрой адаптации рыб к условиям эксперимента. Действительно, уже через сутки величина ^ оказывается существенно меньшей у рыб, в пище которых доминировали углеводные компоненты. Аналогичное преимущество характерно и для латентного времени питания - существенные различия отмечены на вторые сутки опыта. Значительно меньшие величины ^ у рыб этой группы свидетельствуют о большей скорости их пищевой реакции. Однако количество съеденных личинок повышается только на третьи сутки.
1 5 24 29 48 53 12
Рис. 2. Влияние серотонина на пищевое поведение карпа, получавшего пищу разного состава («белковый» и «углеводный» корм), п=5. По горизонтали -продолжительность опыта, ч; по вертикали: tl - время пребывания рыб в камере, ^ - латентное время питания, рацион, Я - количество съеденных личинок хирономид. «Белковый корм» -темные столбики, «углеводный корм» - заштрихованные столбики. * Р<0.05 по непараметрическому критерию Вилкоксона при сравнении первой и второй групп.
Выявленные различия могут свидетельствовать о наличии разных механизмов регуляции исследованных пищевых реакций. Как следует из полученных результатов, глюкоза играет большую роль в регуляции двигательных реакций: у рыб, содержавшихся на углеводной диете, и скорость выхода из камеры, и скорость достижения корма выше, чем у рыб, содержавшихся на белковой диете. Этот факт находится в соответствии со сведениями о том, что внутрибрюшинное введение глюкозы влияет на скорость пищевой реакции рыб в условиях, имитирующих планктонный и бентосный тип питания (Кузьмина, 1966; Кузьмина, Гарина, 2001; Кузьмина и др., 2004). Количество поглощенного корма у рыб этих групп существенно различается, как правило, за счет уменьшения величины Я у особей, содержавшихся на белковой диете. Последнее может быть связано с тем, что «белковый» корм в большей степени удовлетворяет потребности организма, чем «углеводный», а аминокислоты, образующиеся в результате гидролиза белков и пептидов, подобно глюкозе, играют сигнальную роль в регу-
ляции аппетита. Эти предположения хорошо согласуются с глюкостатической и аминоацид-статической теориями регуляции аппетита (Кузьмина, 2005).
Полученные в данной работе результаты согласуются с данными, свидетельствующими о влиянии на пищевое поведение рыб периферически введенного 5-НТ (Кузьмина и др., 2010; Кузьмина, Гарина, 2013). Важно обратить внимание на реакцию карпов, наблюдавшуюся после введения 5-НТ, когда рыбы сначала теряют равновесие и всплывают к поверхности воды и лишь через 30-40 мин опускаются на дно аквариума. Этот факт находится в соответствии с ранее полученными результатами, свидетельствующими о том, что выявляемая симптоматика снимается введением папаверина (Кузьмина и др., 2010). Последнее указывает на то, что 5-НТ вызывает у рыб сужение сосудов и ухудшение дыхательной функции. Кроме того, подтверждены данные, свидетельствующие о возможности снижения под влиянием 5-НТ, введенного внутрибрюшинно, количества потребляемой пищи и скорости двигательных реакций у рыб, содержавшихся на белковой диете (Кузьмина и др., 2010; Кузьмина, Гарина, 2013). В связи с этим следует подчеркнуть, что и в данной работе пища, богатая белками, способствовала большему проявлению эффектов 5-НТ на все показатели пищевого поведения по сравнению с «углеводным» кормом. При этом наблюдались либо статистически значимые изменения, либо устойчивая тенденция большего снижения скорости двигательных реакций и рациона у рыб, содержавшихся на белковой диете, по сравнению с рыбами, содержавшимися на углеводной диете.
Как подчеркивалось во введении, в наиболее близкой по условиям опыта работе существенное снижение количества потребляемой карасями пищи наблюдалось только при ин-травентрикулярном введении той же дозы препарата (de Pedro et al., 1998). Выявленные нами достоверные эффекты периферически введенного 5-НТ позволили высказать предположение о том, что одной из причин их отсутствия в работе предшественников является разная освещенность. Наши опыты проводились при довольно слабой освещенности - 450 и 0.08 лк и световом режиме 5:18 ч (Кузьмина и др., 2010; Кузьмина, Гарина, 2013), а в опытах, проводимых на серебряном карасе - 12:12 ч (de Pedro et al., 1998). В условиях нашего эксперимента уровень 5-НТ, синтезируемого в мозге рыб, мог быть пониженным, а экзогенный 5-НТ, не способный преодолевать гемато-энцефалический барьер, поступал в кровь и оказывал опосредованное гормонами влияние на пищевое поведение рыб. Возможность этого доказана тем, что введение препарата per os в желатиновых капсулах вызывало увеличение уровня в плазме крови у морского окуня Dicentrarchus labrax 5-НТ с 3.5 до 6.2 нг/мл (Rubio, 2006). Также важно отметить, что максимальный эффект в этих опытах совпадал по времени с негативными реакциями, наблюдавшимися у рыб в наших опытах (Кузьмина и др., 2010; Кузьмина, Гарина, 2013). Кроме того, 5-НТ может влиять на потребление пищи, воздействуя на моторику желудочно-кишечного тракта, а также за счёт взаимодействия с инсулином, холеци-стокинином и мелатонином (de Pedro et al., 1998). На вовлечение эффектов 5-НТ этих гормонов указывает тот факт, что в данных опытах и в опытах, проведенных нами ранее (Кузьмина и др., 2010), иногда наблюдался колебательный пролонгированный эффект 5-НТ как на потребление корма, так и на двигательную активность. Аналогичное явление зарегистрировано при изучении влияния инсулина на интенсивность потребления корма у карася Carassius carassius: изначально потребления корма снижалось (с минимумом через 24 ч), а затем повышалось (с максимумом через 216 ч), причем величина эффекта зависела от дозы гормона (Кузьмина, Гарина, 2001).
Поскольку инсулин рассматривается в качестве одного из основных регуляторов потребления пищи (Schwartz et al., 1992), важно отметить, что его антагонистом является гормон роста. При этом голодание и нарушение метаболизма, связанное с усилением катаболи-ческих процессов, приводит к снижению уровня циркулирующего в крови инсулина и увеличению уровня гормона роста. Однако норадреналин, воздействуя на внутриклеточные сигнальные каскады, включающие дофамин, аденилатциклазу, а также Са2 - сигнальные системы, ассоциированные с арахидоновой кислотой (Yunker et al., 2000), подавляет секрецию
гормона роста. Эти данные косвенно свидетельствуют о том, что в регуляции пищевого поведения рыб участвуют катехоламины. Действительно, внутрибрюшинные инъекции адреналина вызывают многократное, чаще двухфазное, двукратное увеличение латентного времени питания рыб. У карпа первая значимая реакция на гормон развивается через 30-60 мин, вторая - через 8 ч после инъекции (Кузьмина и др., 2003). Данные, касающиеся характера действия адреналина на пищевое поведение, схожи с эффектами его влияния на уровень гликемии и содержание гликогена в тканях рыб (Плисецкая, 1975; Кузьмина, Гарина, 2001), и они в значительной мере совпадают с эффектами 5-НТ.
Вместе с тем, есть сведения о влиянии на уровень гормонов в крови биохимического состава пищи. В частности, увеличение содержания триптофана в корме у форели Oncorhynchus mykiss приводит к снижению уровня кортизола в плазме крови (Lepage et al., 2002). Поскольку триптофан является предшественником 5-НТ, ясно, что белковая диета способствует увеличению концентрации 5-НТ и уменьшению концентрации кортизола. Однако на уровень кортизола могут влиять и липиды. Так, добавление арахидоновой кислоты в рацион молоди дорады Sparus auratus снижает уровень кортизола в крови (Koven et al., 2003). Высокий уровень триацилглицеролов в корме может вызывать большее его потребление в течение суток, поскольку это способствует повышению уровня инсулина (Shearer et al., 1997). Исходя из этого, можно было бы ожидать более ярко выраженных ингибиторных эффектов 5-НТ у рыб, содержавшихся на углеводной диете, отличающейся меньшим содержанием липи-дов в корме (0.3%) по сравнению с белковой диетой (1.7 %). Однако в наших опытах наблюдалась устойчивая обратная тенденция. По всей вероятности, этот феномен и, особенно, — существенно больший эффект 5-НТ через 1 ч после введения могут быть обусловлены не только более высоким содержанием триптофана в белковом корме, но и вовлечением в регуляцию пищевого поведения других гормонов. Вышесказанное свидетельствует о том, что состав пищи способен не только влиять на уровень тех или иных гормонов, но и модифицировать их взаимодействие. При этом особую роль могут играть серотонинэргические нервные волокна, расположенные в кишечной стенке, а также экстрацеллюлярный пул неметаболизи-руемого 5-НТ в крови рыб (Caamano-Tubio et al., 2007), способствующие взаимодействию гормонов, контролирующих потребление пищи на уровне гипоталамо-гипофизарно-интерреналовой оси (Bernier, Peter, 2001).
Таким образом, состав корма оказывает влияние на динамику поведенческих реакций рыб. Высокое содержание углеводов в корме способствует более быстрой адаптации рыб к условиям эксперимента по сравнению с рыбами, содержавшимися на белковой диете. Время нахождения в стартовом отсеке у рыб, в пище которых доминировали углеводные компоненты, существенно снижается через 1 сут., время достижения кормового пятна - на 2 сут., количество съеденного корма — на 3 сут. Выявленные различия свидетельствуют о существовании разных механизмов регуляции пищевых реакций. Полученные результаты дают основание предположить, что глюкоза играет большую роль в регуляции двигательных реакций рыб, а аминокислоты - в регуляции аппетита. Периферически введенный 5-НТ пролонгиро-ванно влияет на различные аспекты пищевого поведения рыб (в наибольшей степени снижает скорость двигательных реакций, и в наименьшей — снижает потребление корма). При этом эффекты 5-НТ в значительной мере зависят от соотношения белковых и углеводных компонентов в корме; они сильнее проявляются у рыб, получавших корм с большим содержанием белка. Полученные данные, расширяя сведения о периферическом действии 5 -НТ на различные характеристики питания карпа, существенно дополняют представления о влиянии этого моноамина на пищевое поведение рыб.
Работа выполнена при финансовой поддержке РФФИ (проект № 13-04-00075). Автор выражает глубокую благодарность Д.А. Баранову и П.В. Меньшаковой за техническую помощь в работе.
ЛИТЕРАТУРА
1. Кузьмина В.В. Влияние гуморальных факторов на скорость пищевой реакции рыб // ДАН СССР. -1966. - Т. 170. - № 2. - С. 486-488.
2. Кузьмина В.В. Физиолого-биохимические основы экзотрофии рыб. - М.: Наука, 2005. - 300 с.
3. Кузьмина В.В. Физиология питания рыб. Влияние внешних и внутренних факторов. - Борок: Принтхаус, 2008. - 275 с.
4. Кузьмина В.В. Влияние режима питания и биохимического состава пищи на пищевое поведение карпа Cyprinus carpió // Вопросы ихтиологии. - 2009. - Т. 49. - № 1. - С. 253-258.
5. Кузьмина В.В., Гарина Д.В. Влияние глюкозы, инсулина и адреналина на некоторые аспекты пищевого поведения рыб // Журнал эволюционной биохимии и физиологии. - 2001. - Т. 37. - № 1. - С. 105-110.
6. Кузьмина В.В., Гарина Д.В. Влияние периферически введенного серотонина- на пищевую и двигательную активность карпа Cyprinus carpió L. // Биология внутренних вод. - 2013. - № 1. - С. 73-81.
7. Кузьмина В.В., Гарина Д.В., Герасимов Ю.В. Роль глюкозы в регуляции пищевого поведения рыб // Вопросы ихтиологии. - 2002. - Т. 42 - № 2. - С. 253-258.
8. Кузьмина В.В., Гарина Д.В., Яблочкина Е.В. Влияние адреналина на амилолитическую активность слизистой оболочки кишечника, уровень гликемии и концентрацию гликогена в тканях рыб // Журнал эволюционной биохимии и физиологии. - 2003. - Т. 39 - № 2. - С. 140-143.
9. Кузьмина В.В., Шишин М.М., Смирнова Е.С. Раздельное и сочетанное влияние адреналина, глюкозы и глутамата натрия на скорость пищевой реакции карпа Cyprinus carpió L. // Вопросы ихтиологии. - 2004. - Т. 44 - № 4. - С. 544-548.
10. Кузьмина В. В., Ушакова Н. В., Русанова П.В. Влияние экзогенного серотонина на пищевое поведение карпа Cyprinus carpió L. // Вестник Мордовского университета. Серия биология. - 2010. - № 1. - С. 59-64.
11. Михеев В.Н. Неоднородность среды и трофические отношения у рыб. - М.: Наука, 2006. - 191 с.
12. Плисецкая Э.М. Гормональная регуляция углеводного обмена у низших позвоночных. - Л.: Наука, 1975. - 214 с.
13. Bernier N.J., Peter R.E. The hypothalamic - pituitary - interregnal axis and the control of food intake in teleost fish // Compar. Biochem. Physiol. - 2001. - Vol. 129 B. - P. 639-644.
14. Caamaño-Tubío R.I., Pérez J., Ferreiro S., Aldegunde M. Peripheral serotonin dynamics in the rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) // Compar. Biochem. Physiol. - 2007. - Vol. 129. - P. 245-255.
15. de Pedro N., Cespedes M.V., Delgado M.J., Alonso-Bedate M. The galanin-induced feeding stimulation is mediated via a2-adrenergic receptors in goldfish // Regul. Pept. - 1995a. -Vol. 57. -P. 77-84.
16. de Pedro N., Delgado M.J., Alonso-Bedate M. Central administration of р-endorphin increases food intake in goldfish: pretreatment with the opioid antagonist naloxone // Regul. Pept. - Vol. 1995b. - No. 55. - P. 189-195.
17. de Pedro N., Pinillos M.L., Valenciano A.I., Alonso-Bedate M., Delgado M.J. Inhibitory effect of serotonin on feeding behavior in goldfish: Involvement of CRF // Peptides. - 1998. - Vol. 19. - No. 3. - Р. 505511.
18. de Pedro N., Bjornsson B.T. Regulation of food intake by neuro-peptides and hormones // In: Food intake in fish. Ch. 12. (Houlihan D., Boujard T., Jobling M., eds.). - Oxford: Blackwell Publ., 2001. - P. 269 -296.
19. Garina D.V., Kuz'mina V.V., Gerasimov Yu.V. The effect of epinephrine on feeding and motion patterns in goldfish Carassius auratus (L.) // Compar. Biochem. Physiol. - 2007. - Vol. 148A. - P. 544-549.
20. Guijaro A.I., Lopez M.A., Pinillos M.L., Delgado M.J., Alonso-Bedate M., de Pedro N. Regulation of food intake by the neuropeptides р-endorphin and galanin in tench (Tinca tinca): effect of temperature // In: The feeding behaviour of fish in culture. Second workshop of the COST 827 action on voluntary food intake in fish. - Sweden, 1998. - P. 63.
21. Himick B.A., Peter R.E. Bombesin acts to suppress feeding behavior and alter serum growth hormone in goldfish // Physiol. Behav. - 1994. - Vol. 55. - No. 1. - P. 65-72.
22. Koven W., van Anholt R., Lutzky S., Ben Atia I., Nixon O., Ron В., Tandler A. The effect of dietary arachidonic acid on growth, survival, and cortisol levels in different-age gilthead seabream larvae (Sparus auratus) exposed to handling or daily salinity change // Aquaculture. - 2003. - Vol. 228. - No. 1A. - P. 307-320.
23. Le Bail P.Y., Boeuf G. What hormones may regulate food intake in fish? // Aquat. Liv. Resour. - 1998. -Vol. 10. - No. 6. - P. 371-379.
24. Lepage O., Tottmar O., Winberg S. Elevated dietary intake of L-tryptophan counteracts the stress-induced elevation of plasma Cortisol in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) // J. Exp. Biol. - 2002. - Vol. 205. -No. 23. - P. 3679-3687.
25. Lin X., Volkoff H., Narnaware Y., Bernier J., Peyon P., Peter R.E. Brain regulation of feeding behavior and food intake in fish // Compar. Biochem. Physiol. - 2000. - Vol. 126 A. - P. 415-434.
26. Lopez-Patino M.A., Guijarro A.I., Isorna E., Delgado M.J., Alonso-Bedate M., de Pedro N. Neuropeptide Y has a stimulatory action on feeding behaviour in goldfish (Carassius auratus) // Eur. J. Pharmacol. -1999. - Vol. 377. - P. 147-153.
27. Pavlov D.S., Kasumyan A.O. Feeding diversity in fishes: trophic classification of fish // J. Ichthyology. -2002. - Vol. 42. - Suppl. 2. - P.137-159.
28. Peter R.E. Neuroendocrine regulation of appetite in fish // In: The feeding behaviour of fish in culture. First workshop of the COST 827. Action on voluntary food intake in fish. - Aberdeen: Aberdeen Univer, 1997. - P. 33.
29. Pinillos M.L., De Pedro N., Alonso-Go'mez A.L., Alonso-Bedate M., Delgado M.J. Food intake inhibition by melatonin in goldfish (Carassius auratus) // Physiol. Behavior. - 2001. - Vol. 72. - P. 629-634.
30. RubioV.C., Sanchez-Vazquez F.J., Madrid J.A. Oral serotonin administration affects the quantity and the quality of macronutrients selection in European see bass Dicentrarchus labrax L. // Physiol. Behavior. -2006. - Vol. 87. - P. 7-15.
31. Schwartz M.W., Figlewicz D.P., Baskin D.G., Woods S. C., Porte D. Insulin in the brain: a hormonal regulator of energy balance // Endocr. Rev. - 1992 . - Vol. 13. - No. 3. - P. 387-409.
32. Shearer K., Silverstein J. T., Plisetskaya E., Houlihan, D. The role of adiposity in food intake control of juvenile chinook salmon (Oncorhynchus tshawytscha) // In: The feeding behaviour of fish in culture. - Aberdeen: Aberdeen Univer., 1997. - P. 24.
33. Silverstein J.T., Breininger J., Baskin D.G., Plisetskaya E.M. Neuropeptide Y-like gene expression in the salmon brain increases with fasting // Gen. Compar. Endocrinol. - 1998. - Vol. 110. - P. 157-165.
34. Volkov H., Canosa L.F., Unniappan S., Cerda-Reverter J.M., Bernier N.J., Kelly S.P., Peter R.E. Neuropeptides and the control of food intake in fish // Gen. Compar. Endocrinol. - 2005. - Vol. 142. - P. 3-19.
35. Yunker W. K., Lee E. K. Y., Wong A. O. L., Chang J. P. Norepinephrine regulation of growth hormone release from goldfish pituitary cells, II. Intracellular sites of action // J. Neuroend. - 2000. - Vol. 12. - No. 4. - P. 323-333.
REFERENCES
1. Bernier N.J., Peter R.E. The hypothalamic - pituitary - interregnal axis and the control of food intake in teleost fish. Compar. Biochem. Physiol. 2001, 129 B: 639-644.
2. Caamaño-Tubío R.I., Pérez J., Ferreiro S., Aldegunde M. Peripheral serotonin dynamics in the rainbow trout (Oncorhynchus mykiss). Compar. Biochem. Physiol. 2007, 129: 245-255.
3. de Pedro N., Cespedes M.V., Delgado M.J., Alonso-Bedate M. The galanin-induced feeding stimulation is mediated via a2-adrenergic receptors in goldfish. Regul. Pept. 1995a, 57: 77-84.
4. de Pedro N., Delgado M.J., Alonso-Bedate M. Central administration of p-endorphin increases food intake in goldfish: pretreatment with the opioid antogonist naloxone. Regul. Pept. 1995b, 55: 189-195.
5. de Pedro N., Pinillos M.L., Valenciano A.I., Alonso-Bedate M., Delgado M.J. Inhibitory effect of serotonin on feeding behavior in goldfish: Involvement of CRF. Peptides. 1998, 19(3): 505-511.
6. de Pedro N., Bjornsson B.T. Regulation of food intake by neiro-peptides and hormones. In: Food intake in fish. Ch. 12. (Houlihan D., Boujard T., Jobling M., eds.). Oxford: Blackwell, 2001, P. 269-296.
7. Garina D.V., Kuz'mina V.V., Gerasimov Yu.V. The effect of epinephrine on feeding and motion patterns in goldfish Carassius auratus (L.). Compar. Biochem. Physiol. 2007, 148 A: 544-549.
8. Guijaro A.I., Lopez M.A., Pinillos M.L., Delgado M.J., Alonso-Bedate M., de Pedro N. Regulation of food intake by the neuropeptides p-endorphin and galanin in tench (Tinca tinca): effect of temperature. The feeding behaviour offish in culture. Second workshop of the COST 827 action on voluntary food intake in fish. Sweden, 1998, P. 63.
9. Himick B.A., Peter R.E. Bombesin acts to suppress feeding behavior and alter serum growth hormone in goldfish. Physiol. Behav. 1994, 55(1): 65-72.
10. Koven W., van Anholt R., Lutzky S., Ben Atia I., Nixon O., Ron B., Tandler A. The effect of dietary arachidonic acid on growth, survival, and Cortisol levels in different-age gilthead seabream larvae (Sparus auratus) exposed to handling or daily salinity change. Aquaculture. 2003, 228 (1A): 307-320.
11. Kuz'mina V.V. Doklady Rossiiskoi Akademii Nauk - Proc. Russ. Acad. Sci. 1966, 170(2): 486-488.
12. Kuz'mina V.V. Fiziologo-biokhimicheskie osnovy ekzotrofii ryb (Physiologo-biochemical principles of exotrophy processes in fishes). Moscow: Nauka Publ., 2005, 300 p.
13. Kuz'mina V.V. Fizioogiyapitaniyapib. Vliyanie vneshnich i vnutrennich factorov (Physiology of feeding in fish. Influence of external and internal factors). Borok: Printhous Publ., 2008 275 p.
14. Kuz 'mina V. V. Influence of feeding regime and food composition on feeding behavior of Cyprinus carpio L. J. Ichthyol. 2009. 49(1):105-110.
15. Kuz'mina V.V., Garina D.V. Glucose, insulin and adrenaline effects on some aspects of fish feeding behavior. J. Evol. Biochem. Physiol. 2001. 37 (2):154-160.
16. Kuz'mina V.V., Garina D.V. The effects of peripherally injected serotonin on feeding and locomotor activities in carp Cyprinus carpio L. Inland Water Biology. 2013, 6(1): 62-69.
17. Kuz'mina V.V., Garina D.V., Gerasimov Yu.V. The role of glucose in the regulation of feeding behaviour of fish. J. Ichthyol. 2002, 42(2): 210-215.
18. Kuz'mina V.V., Garina D.V., Yablochkina E.V. Effect of adrenaline on amylolytic activity of the intestinal mucosa, glycemia level, and glycogen concentrations in tissues of the golden carp Carassius auratus and crucian carp Carassius carassius. J. Evol. Biochem. Physiol. 2003, 39(2): 184-189.
19. Kuz'mina V.V., Shishin M.M., Smirnova E.S. Separate and combine effects of adrenalin, glucose and natrium glutamate on the feeding reaction rate in carp Cyprinus carpio. J. Ichthyol. 2004, 44(4): 644-648.
20. Kuz'mina V.V., Ushakova N.V., Rusanova P.V. VestnikMordovskogo universiteta - Herald. Mordov. University. Ser. Biol. 2010, 1: 59-64.
21. Le Bail P. Y., Boeuf G. What hormones may regulate food intake in fish? Aquat. Liv. Resour. 1998, 10(6): 371-379.
22. Lepage O., Tottmar O., Winberg S. Elevated dietary intake of L-tryptophan counteracts the stress-induced elevation of plasma cortisol in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss). J. Exp. Biol. 2002, 205(23): 3679-3687.
23. Lin X., Volkoff H., Narnaware Y., Bernier J., Peyon P., Peter R.E. (2000) Brain regulation of feeding behavior and food intake in fish. Compar. Biochem. Physiol. 126A: 415-434.
24. Lopez-Patino M.A., Guijarro A.I., Isorna E., Delgado M.J., Alonso-Bedate M., de Pedro N. Neuropeptide Y has a stimulatory action on feeding behaviour in goldfish (Carassius auratus). Eur. J. Pharmacol. 1999, 377: 147-153.
25. Mikheev V.N. Neodnorodnoct' sredi I troficheskie otnoieniya u rib (Habitat heterogeneity and trophic relations among fish. Moscow: Nauka Publ., 2006. 191 p.
26. Pavlov D.S., Kasumyan A.O. Feeding diversity in fishes: trophic classification of fish. J. Ichthyology. 2002, 42(Suppl. 2): 137-159.
27. Peter R.E. Neuroendocrine regulation of appetite in fish. The feeding behaviour of fish in culture. In: First workshop of the COST 827. Action on voluntary food intake in fish. Aberdeen: Aberdeen Univ., 1997, P. 33.
28. Pinillos M.L., De Pedro N., Alonso-Go'mez A.L., Alonso-Bedate M., Delgado M.J. Food intake inhibition by melatonin in goldfish (Carassius auratus). Physiol. Behavior. 2001, 72: 629-634.
29. Plisetskaya E.M. Gormonal'naya regulyatsiya uglevodnogo obmena u nizshich pozvonochnich (Hormonal regulation of carbohydrate metabolism in lower vertebrates). Leningrad: Nauka Publ., 1975, 214 p.
30. RubioV.C., Sanchez-Vazquez F.J., Madrid J.A. Oral serotonin administration affects the quantity and the quality of macronutrients selection in European see bass Dicentrarchus labrax L. Physiol. Behavior. 2006, 87: 7-15.
31. Schwartz M.W., Figlewicz D.P., Baskin D.G., Woods S. C., Porte D. Insulin in the brain: a hormonal regulator of energy balance. Endocr. Rev. 1992, 13(3): 387-409.
32. Shearer K., Silverstein J. T., Plisetskaya E., Houlihan, D. The role of adiposity in food intake control of juvenile chinook salmon (Oncorhynchus tshawytscha). In: The feeding behaviour offish in culture. Aberdeen: Aberdeen Univer., 1997, P. 24.
33. Silverstein J.T., Breininger J., Baskin D.G., Plisetskaya E.M. Neuropeptide Y-like gene expression in the salmon brain increases with fasting. Gen. Compar. Endocrinol. 1998, 110: 157-165.
34. Volkov H., Canosa L.F., Unniappan S., Cerdá-Reverter J.M., Bernier N.J., Kelly S.P., Peter R.E. Neuropeptides and the control of food intake in fish. Gen. Compar. Endocrinol. 2005, 142: 3-19.
35. Yunker W. K., Lee E. K. Y., Wong A. O. L., Chang J. P. Norepinephrine regulation of growth hormone release from goldfish pituitary cells, II. Intracellular sites of action. J. Neuroend. 2000, 12(4): 323-333.
Effect of diet composition and peripherally administered serotonin on feeding behavior in common carp Cyprinus carpio
V.V. Kuz'mina
Papanin Institute for Biology of Inland Waters, 15274 Borok Yaroslavl oblast,
Russian Federation
ABSTRACT. The effect of food composition on the dynamics of locomotor activity and food intake in common carp Cyprinus carpio were investigated. The diet enriched by carbohydrates (2.6% protein, 0.3% fat, 17% carbohydrates, 83 kcal/g of wet weight) needed shortened time for feed arrival in experimental conditions compared to diet enriched by protein (17.3% protein, 1.7% fat, 0.1% carbohydrates, 82 kcal/g of wet weight). Serotonin (10 ^g/g body weight) administered peripherally reduces the rate of moving reaction as well as food intake. The effects of serotonin are largely dependent on the ratio of protein and carbohydrate in diet. Anorectic effect of serotonin is more in fish fed diet with high content of protein compared with diet enriched by carbohydrates. The data obtained extend the information about the peripheral effects of serotonin on the various characteristics of feeding behavior in carp and substantially complete the understanding of the impact of the monoamine on feeding behavior of fish. The mechanisms of this phenomenon are discussed.
Keywords: serotonin, fish, common carp, diet, proteins, carbohydrates, feeding behavior Problemy biologii productivnykh zhivotnykh - Problems of Productive Animal Biology, 2015, 2: 48-58
Поступило в редакцию: 24.04.2015 Получено после доработки: 20.05.2015
Кузьмина Виктория Вадимовна, д.б.н., проф., т. 8 920 149 25 21;
vkuzmina@ibiw.yaroslavl. ru;
