CC BY
0
DOI: https://doi.Org/10.22263/2312-4156.2023.6.18
Влияние регулярной физической нагрузки на дзета-потенциал и белково-углеводное строение мембраны эритроцитов человека
К.В. Пыко, С.С. Осочук
Витебский государственный ордена Дружбы народов медицинский университет, г. Витебск, Республика Беларусь
Вестник ВГМУ. - 2023. - Том 22, №6. - С. 18-24.
The effect of regular physical activity on zeta potential value and protein-carbohydrate composition of the erythrocyte membrane in humans
K.V. Pyko, S.S. Osochuk
Vitebsk State Order of Peoples' Friendship Medical University, Vitebsk, Republic of Belarus Vestnik VGMU. 2023;22(6): 18-24.
Резюме.
Цель - изучить влияние регулярной физической нагрузки на белково-углеводный состав мембраны эритроцитов и величину дзета-потенциала.
Материал и методы. Объектом исследования служили образцы крови 36 мужчин в возрасте (28,5±5 лет) с регулярной нормированной физической нагрузкой и 48 мужчин в возрасте (21,5±2 года), не имеющих регулярных физических нагрузок. В эритроцитах всех обследуемых определены величина дзета-потенциала (Z-потенциал), содержание общих сиаловых кислот, общего белка, N-ацетилнейраминовой кислоты (NeuAc) и N-гликолилнейраминовой кислоты (NeuGc), белка полосы 3, гликофорина А (GPA), а также концентрация нейраминидазы в плазме крови. Результаты. В составе мембран эритроцитов лиц с регулярной физической нагрузкой выявлено снижение содержания общего белка, общих сиаловых кислот, гликофорина А, NeuAc, NeuGc, однако удельный заряд в расчете на 1 нг NeuAc и NeuGc увеличился, а на 1 нг GPA был снижен. Содержание нормированных по белку сиаловых кислот и GPA было сниженным, белка полосы 3 увеличенным.
Заключение. Регулярная физическая нагрузка в значительной степени изменяет состав мембран эритроцитов, вероятно, делая её более функциональной за счет увеличения нормированного по сиаловым кислотам Z-потенциала и роста удельного содержания белка полосы 3.
Ключевые слова: сиаповые кислоты, дзета-потенциал, эритроцит, гликофорин А, белок полосы 3, N-ацетилнейра-миновая кислота.
Abstract.
Objectives. To study the effect of regular physical activity on protein-carbohydrate composition of the erythrocyte membrane and zeta potential value.
Material and methods. Blood samples of 36 men aged 28.5±5 years with regular normalized physical activity and 48 men aged 21.5±2 years without regular physical activity served as the object of the study. The value of zeta potential (Z-potential), the content of total sialic acids, total protein, N-acetylneuraminic acid (NeuAc) and N-glycolylneuraminic acid (NeuGc), band 3 protein, glycophorin A (GPA), as well as the concentration of neuraminidase in blood plasma were determined in erythrocytes of all subjects.
Results. In the composition of erythrocyte membranes of individuals with regular physical activity a decrease in the content of total protein, total sialic acids, glycophorin A, NeuAc, NeuGc was revealed, but the specific charge per 1 ng of NeuAc and NeuGc increased, and per 1 ng of GPA was decreased. Protein-normalized sialic acid and GPA content was decreased, that of band 3 protein - increased.
Conclusions. Regular exercise significantly alters the composition of erythrocyte membranes, probably, making it more functional by increasing sialic acid-normalized Z-potential and increasing specific band 3 protein content. Keywords: sialic acids, zeta potential, erythrocyte, glycophorin A, band 3 protein, N-acetylneuraminic acid.
Введение
Являясь превалирующим клеточным элементом крови по количеству, эритроциты выполняют важнейшую функцию транспорта кислорода и углекислого газа, а также неспецифического транспорта ряда метаболически активных соединений. Неотъемлемым компонентом транспорта кислорода в ткани эритроцитами является их способность к поступлению в микроциркулятор-ное русло как интегральный показатель их метаболизма и структуры во многом определяющим, в том числе, и реологические свойства крови [1]. При детальном изучении было обнаружено, что проникновение в микроциркуляторное русло -это многофакторный процесс, на который влияет состав мембраны эритроцитов, целостность, а также функциональность эндотелия, химический состав и вязкость плазмы, окружающей эритроцит, вязкость цитоплазмы эритроцита.
Важную роль в поддержании формы и деформируемости эритроцитов, а также их проникновении в микроциркуляторное русло играют их мембранные гликопротеины: гликофорин А, белок полосы 3, формирующие поверхностный отрицательный заряд за счет сиаловых кислот и через изменение конформации доменов, регулирующих состояние цитоскелета эритроцита. Чем более ригидный эритроцит, тем хуже его способность к проникновению в капилляр и доставке кислорода [2]. Также критически важным для проникновения в микроциркуляторное русло является поддержание ^-потенциала, который препятствует адгезии эритроцитов к эндотелию и агглютинации эритроцитов. По данным различных исследований, физическая нагрузка по-разному влияет на деформируемость и аггрегативность красных клеток крови, и это напрямую связано с уровнем подготовленности спортсмена, а также характером и длительностью нагрузки [3]. Хорошо известно, что ^-потенциал образуется за счет моносахаридов семейства сиаловых кислот, которые входят в состав гликопротеинов мембраны. Основными сиаловыми кислотами мембран эритроцитов являются: синтезируемая эндогенно ^ацетилнейраминовая кислота (№иАс) и поступающая с пищей ^гликолилнейраминовая кислота (NeuGc). Баланс между синтезом и распадом сиаловых кислот может представлять собой ключевую точку воздействия на ^-потенциал, что может улучшить проникновение эритроцитов в микроциркуляторное русло. Ранее нами были
описаны особенности обмена сиаловых кислот, количество которых определяется, в том числе, активностью нейраминидазы как главного фермента деградации сиаловых кислот и потенциальной мишени для воздействия на Z-потенциал. Однако в доступных источниках отсутствует информация о влиянии физической нагрузки на содержание нейраминидазы. Некоторые исследования указывают на изменения соотношения некоторых мембранных белков под влиянием физической нагрузки [4] и создаваемым ею ок-сидативным стрессом [5], однако в отрытых источниках отсутствует информация об изменениях Z-потенциала и факторов, его образующих.
Цель работы - изучить влияние регулярной физической нагрузки на белково-углевод-ный состав мембраны эритроцитов и величину Z-потенциала.
Материал и методы
Группа обследуемых сформирована из 36 здоровых мужчин, не являющихся профессиональными спортсменами в возрасте (28,5±5 лет), индексом массы тела (ИМТ 25,3±1,8), имеющих нормированную аэробную физическую нагрузку средней и высокой интенсивности, находящихся в схожих условиях по режиму дня и питанию.
Группа сравнения (контрольная) сформирована из 48 молодых людей в возрасте (21,5±2 года), ИМТ (22,9±2,8), без хронических заболеваний, не имеющих регулярную физическую нагрузку.
Критерии включения в исследование: мужской пол, возраст 20-35 лет, отсутствие клинически значимых отклонений по результатам лабораторных (ОАК, ОАМ, БАК), инструментальных (ЭКГ) и клинических методах обследования (сбор анамнеза, осмотр врача).
Критерии невключения: отягощенный аллер-гологический анамнез, онкология, аутоиммунные заболевания, вегетарианство, наличие острых инфекционных заболеваний, применение любых лекарственных средств менее чем за 2 недели до начала исследований, курение, прием кофеин-со-держащих продуктов менее чем за 24 часа до исследования.
При проведении сравнения исследуемых показателей в зависимости от возрастной группы (юношеский и первый период зрелого возраста, согласно классификации В.В. Бунак, 1965) не было обнаружено статистически значимых раз-
личий определяемых показателей, что позволило объединить исследуемых в одну группу, независимо от их возраста, для дальнейшего анализа.
Забор крови осуществлялся в одноразовые вакутайнеры с ЭДТА в утренние часы, натощак. Эритроциты отмывали в фосфатно-солевом буфере (5 мМ NaH2PO4,150 мМ NaCl) и ресуспен-дировали буфером Hepes 50 мМ с подсчетом количества клеток в камере Горяева. Z-потенциал эритроцитов регистрировали в суспензии (1x106 клеток/мл) методом электрофоретического светорассеяния на анализаторе Zetasizer Nano ZS («Malvern Instruments», Великобритания). Измерения проводили в U-образной кювете с позолоченными электродами при pH 7.4 и температуре 25°С [6]. Выделение мембран эритроцитов проводили по методу Доджа фосфатно-солевы-ми буферами. Измерение концентрации белка в мембранах осуществлялась методом Лоури. Оценка содержания общего пула сиаловых кислот осуществилась набором Сиалотест-100 (РФ). Из полученных клеточных мембран кислотным гидролизом (1М Трифторуксусная кислота в течение 4-х часов при 80°С) выделяли моносахариды: Neu5Ac и Neu5Gc. Для отделения пула сиаловых кислот пробы центрифугировали при 10000g 60 минут при температуре 21°. Затем производили флуоресцентную маркировку моносахаридов в темных пробирках 90 минут при 56° с помощью 120 мМ Трифторуксусной кислоты и раствора DMB (6.9 mM DMB, 500 mM Р-меркаптоэтанола и 0,19% бисульфита натрия). Измерение концентрации Neu5Ac и Neu5Gc производилось методом ВЭЖХ с помощью аппарата Agilent. 1100, оборудованным колонкой HPLC Column ACE Equivalence, C18, 110 Â, 3 цт, 4.6 x 150 mm и флуоресцентным детектором. Температура колонки 40°, настройки флуоресцентного детектора 373 нм возбуждение, 448 нм излучение. Подвижная фаза метанол/ацетонитрил/вода 6:8:86 готовилась в день проведения испытания и дегазировалась вакуумным насосом перед использованием. Для измерения инжектировали 10 мкл пробы при скорости потока 0,5 мл/мин. Полное время анализа составляло 40 минут. В качестве стандарта использовались меченные флуоресцентной меткой растворы Neu5Ac и Neu5Gc с концентрацией 60 мг/л. Для количественного анализа рассчитывали площадь интересующих пиков сиаловой кислоты, используя операционное программное обеспечение ВЭЖХ аппарата. Время удерживания Neu5Gc ожидалось на 5-8
минут после закола пробы, а Neu5Ac на 9-12 минут после инжектирования пробы [7]. Реальное время удерживания в исследовании для Neu5Gc оказалось на 5 минуте, а для Neu5Ac на 11 минуте.
Для определения содержания нейрамини-дазы, белка полосы 3 и гликофорина А использовали иммуноферментные наборы CUSABIO (Human Sialidase ELISA Kit), FineTest (Human band 3 ELISA Kit) и Cloud-Clone (ELISA Kit for Human Glycophorin A). Измерения производили на ИФА анализаторе Ф 300ТП (Беларусь).
Для предварительной обработки и статистического анализа данных был использован программный пакет R версии 4.2.2 (2022-10-31 ucrt). Для оценки распределения исследуемых признаков был применен критерий Шапиро-Уилка. В случае, если исследуемые признаки имели га-уссовское распределение, для сравнения использовались параметрические методы, в противном случае - непараметрические методы. Парное сравнение проводилось с использованием критерия Стьюдента или критерия Вилкоксона-Манна-Уитни. Для множественного сравнения был применен ANOVA (с применением поправки Уэлча в случае гетерогенности дисперсий исследуемых признаков) или H-критерий Краскела-Уоллиса. Анализ post hoc выполнялся с использованием критерия Тьюки или критерия H-критерия Кра-скела-Уоллиса в модификации Данна с применением поправки на множественные сравнения по методу Бенджамини-Иекутиели. Статистически значимые различия считались при p-значении менее 0.05.
Результаты
Анализ содержания общих сиаловых кислот в мембране эритроцитов (табл. 1) показал статистически значимо более высокое их содержание в группе сравнения (12,52±23,63), чем в исследуемой группе (4,64±0,22) p=0,001.
Средняя концентрация NeuAc у исследуемой группы составляла (31,36±9,90), тогда как у лиц контрольной группы она составляла (42,94±17,06) p=0,001. Аналогично, средняя концентрация NeuGc в исследуемой группе составляла (16,29± 11.20), в то время как у контрольной она составляла (82,71±139,31) p=0,0377. Таким образом, содержание общих сиаловых кислот у лиц с регулярной физической нагрузкой снижена за счет снижения содержания как NeuAc, так и NeuGc.
Таблица 1 - Уровень исследуемых показателей
Показатель Контрольная Исследуемая р-значение
Нейраминидаза, нг/мл 0,50±0,38 0,53±0,48 0,8661
Белок полосы 3, нг/мл 1,77±0,25 1,72±0,28 0,3935
Гликофорин А, нг/мл 0,41±0,19 0,33±0,06 0,001
Белок общий, мг/мл 101,55±50,83 63,58±27 0,001
Сиаловые кислоты общие, моль/мл 12,52±23,63 4,64±0,22 0,001
Дзета-потенциал, мВ -28,41±1,66 -28,37±1,93 0,9295
№иАс, нг/мл 42,94±17,06 31,36±9,90 0,001
№ивс, нг/мл 82,71±139,31 16,29±11,20 0,0377
Таблица 2 - Значения нормированных показателей
Показатель Группа р-значение
Контрольная Исследуемая
^-потенциал / мг сиаловых кислот -5,56±2,06 -6,12±0,54 0,0928
^-потенциал / мг №иАс -0,77±0,36 -1,00±0,37 0,001
^-потенциал / мг №ивс -1,5±0,9 -1,54±0,59 0,05
^-потенциал / белок полосы 3 -1,64±0,33 -1,69±0,31 0,294
^-потенциал / мг вРА -18,52±5,79 -17,02±1,11 0,0407
Белок полосы 3 / мг белка 23,01±13,81 29,76±10,35 0,001
вРА / мг белка 2,89±1,48 2,1±1,02 0,001
Сиаловые кислоты/ мг белка 0,26±0,77 0,08±0,03 0,0029
№иАс / мг белка 0,56±0,41 0,58±0,33 0,4458
№ивс / мг белка 0,72±1,07 0,33±0,23 0,9228
№иАс / №ивс 1,97±1,32 1,84±0,74 0,5766
Нейраминидаза /сиаловые кислоты 9,13±8,27 9,86±10,48 0,2537
Нейраминидаза / №иАс 1,41±1,38 1,79±1,73 0,1031
Нейраминидаза / №ивс 2,99±2,88 2,47±2,81 0,8514
Анализ концентрации общего белка в мембранах эритроцитов показал, что значения у исследуемой группы (63,58±27,78) ниже, в то время как у контрольной она была более высокой (101,55±50,83) р=0,001.
Количественное определение концентрации гликофорина А в мембранах эритроцитов выявило статистически значимое снижение у лиц с регулярной физической нагрузкой (0,37±0,06) по сравнению с контрольной (0,49±0,19) р=0,001.
Несмотря на то, что содержание гликофо-рина А было снижено у лиц с регулярными физическим упражнениями, величина дзета-потенциала не отличалась от такового в контрольной группе, также отсутствовали отличия в содержании белка полосы 3. Концентрация нейраминидазы в сыворотке крови не показала статистически значимой разницы между группами.
Однако при подсчете показателей, нормированных по белку и сиаловым кислотам (табл.
2), было выявлено, что удельное содержание GPA в отношении концентрации общих белков мембраны статистически значимо снижено у лиц с регулярной физической нагрузкой (0,97±0,01) при сравнении с контрольной группой (0,98±0,01) р=0,001.
Доля концентрации белка полосы 3 в общем пуле белков больше у лиц с регулярной физической нагрузкой (29,76±10,35), нежели у контрольной (23,01±13,81) р=0,001.
Удельный ^-потенциал в расчете на суммарные сиаловые кислоты с ошибкой 9% был выше у лиц с регулярной физической нагрузкой (-5,56±2,06 и -6,12±0,54 соответственно, р=0,09), при этом нормированный по №и5Ас и Neu5Gc ^-потенциал был статистически значимо выше у лиц с регулярными физическими нагрузками (таблица 2 р=0,001 и 0,05 соответственно).
Удельный ^-потенциал рассчитанный на содержание GPA, статистически значимо ниже у лиц с регулярной физической нагрузкой (р=0,04).
Анализ удельного ^-потенциала, рассчитанного на содержание белка полосы 3, не показал статистически значимых отличий между группами (р=0,294).
Удельные показатели нейраминидазы к общему содержанию сиаловых кислот (р=0,2537), а также к каждой из них (№иАс р=0,1031, №ивс р=0,8514) не показал статистически значимых различий между группами.
Обсуждение
Физическая активность, по данным ТЫгираШ А. е! а1., 2021, усиливает оксидативный стресс, что приводит к различным изменениям в структурах мембран большинства клеток организма, в том числе эритроцитов. Поскольку эритроцит лишен аппарата синтеза белка, то это приводит к накоплению в нем структурных изменений. Причем влияние краткосрочного воздействия и длительного будет различным, а регулярная нагрузка неизбежно задействует адаптационные механизмы для поддержания функциональности красных кровяных клеток и организма в целом. В литературе имеются данные о влиянии оксидативного стресса на содержание сиаловых кислот в составе мембран эритроцитов при старении человека [8], возможно, выявленное нами снижение содержания сиаловых кислот также обусловлено ростом активности окислительных процессов, однако в литературных источниках отсутствует информация, объясняющая полученный результат. Вместе с тем, экспериментальные исследования на крысах, проведенные [9], показали, что физическая нагрузка снижает количество сиаловых кислот в мембранах эритроцитов, что подтверждает полученные нами результаты при обследовании людей.
Выявленное снижение содержания №иАс, вероятнее всего, связано либо с уменьшением её синтеза, либо с ускорением её деградации. Вместе с тем, увеличение ^-потенциала, рассчитанного на 1 нг №иАс, свидетельствует о высоком вкладе карбоксильных групп в составе №иАс при формировании отрицательного заряда
[10]. Возможно, данная особенность обусловлена преобладающим количеством молодых форм эритроцитов (вышедших из костного мозга и находящихся в кровеносном русле менее 30 дней)
[11]. Падение содержания №ивс может быть отчасти обусловлено особенностями пищевого рациона лиц исследуемой группы в сравнении с группой сравнения [12]. Кроме того, снижение
абсолютного содержания №ивс может обуславливаться более медленным ее встраиванием в состав мембраны, что было показано в модельном эксперименте [13]. Вместе с тем, рост удельного ^-потенциала в расчете на эту кислоту, вероятно, обусловлен, как и в случае с №иАс, повышенным обновлением пула эритроцитов у лиц с высокой физической нагрузкой.
Увеличение удельного содержания белка полосы 3 может способствовать лучшей адаптации к физической нагрузке, поскольку этот белок отвечает за транспорт углекислого газа из тканей в эритроцит и из эритроцита в легкие и, таким образом, регулирует конформационные переходы гемоглобина в эффекте Вериго-Бора [14]. Кроме того, было показано в эксперименте на мышах, что повышенное гликозилирование белка полосы 3 является одним из адаптационных механизмов поддержания величины ^-потенциала [15], а сам белок необходим для формирования цитоскелета, поскольку его удаление из эритроцита в экспериментах приводило к сфероцитозу и повышенному гемолизу. Такая точка зрения подтверждается и в работе [16], указывающей на то, что дефицит вРА не влияет на плотность заряда, а компенсируется повышенным гликозилированием белка полосы 3.
Химически существует несколько дериватов №иАс, однако на данный момент отсутствуют данные относительно их вклада в поверхностный заряд, их процентное соотношение в составе гликопротеинов, а также влияния физической нагрузки на их синтез при созревании в красном костном мозге.
Возможно, изменение удельного
^-потенциала связано и с продукцией различных дериватов №иАс, которые могут вызвать изменения функциональной активности мембраны и всего эритроцита. Однако это предположение требует дополнительных исследований.
О возможной причине выявленных изменений говорится в работе, указывающей о смене циркулирующих эритроцитов на их молодые формы под влиянием физической нагрузки [17]. Полное удаление сиаловых кислот с поверхности эритроцита не влияет на их деформируемость, однако нет данных относительно возможности таких клеток проникать в микроциркуляторное русло и осуществлять эффективный транспорт кислорода. Ранние исследования [18] демонстрируют, что снижение содержания сиаловых кислот на поверхности эритроцитов служит триггером
для элиминации красных клеток из кровотока и способствует обновлению пула эритроцитов, что может наблюдаться у лиц из группы с повышенными физическим нагрузками.
Заключение
1. Регулярная физическая нагрузка снижает абсолютную концентрацию общего белка, сиало-вых кислот, NeuAc, NeuGc и гликофорина А в составе мембран эритроцитов.
2. Удельный Z-потенциал, рассчитанный на NeuAc и NeuGc, а также нормированное по общему белку содержание белка полосы 3 в составе мембран эритроцитов у лиц с регулярной физической нагрузкой больше, что может свидетельствовать о более высоком количестве молодых эритроцитов и активности переноса ими кислорода.
Литература
1. Erythrocytes Are Oxygen-Sensing Regulators of the Cerebral Microcirculation / H. S. Wei [et al.] // Neuron. -2016 Aug. - Vol. 91, N 4. - P. 851-862.
2. Saldanha, C. Human Erythrocyte Acetylcholinesterase in Health and Disease / C. Saldanha // Molecules. - 2017 Sep. - Vol. 22, N 9. - P. 1499.
3. Fernandes, H. P. Electrical properties of the red blood cell membrane and immunohematological investigation / H. P. Fernandes, C. L. Cesar, M. L. Barjas-Castro // Rev. Bras. Hematol. Hemoter. - 2011. - Vol. 33, N 4. - P. 297-301.
4. Remigante, A. Band 3 protein function and oxidative stress in erythrocytes / A. Remigante, R. Morabito, A. Marino // J. Cell. Physiol. - 2021 Sep. - Vol. 236, N 9. - P. 6225-6234.
5. Effect of Different Exercise Modalities on Oxidative Stress: A Systematic Review / A. Thirupathi [et al.] // Biomed. Res. Int. - 2021 Feb. - Vol. 2021. - Art. 1947928.
6. Monitoring of the Zeta Potential of Human Cells upon Reduction in Their Viability and Interaction with Polymers / O. Bondar [et al.] // Acta Naturae. - 2012 Jan. - Vol. 4, N
References
1. Wei HS, Kang H, Rasheed I-YD, Zhou S, Lou N, Gershteyn A, et al. Erythrocytes Are Oxygen-Sensing Regulators of the Cerebral Microcirculation. Neuron. 2016 Aug;91(4):851-62. doi: 10.1016/j.neuron.2016.07.016
2. Saldanha C. Human Erythrocyte Acetylcholinesterase in Health and Disease. Molecules. 2017 Sep;22(9):1499. doi: 10.3390/molecules22091499
3. Fernandes HP, Cesar CL, Barjas-Castro ML. Electrical properties of the red blood cell membrane and immunohematological investigation. Rev Bras Hematol Hemoter. 2011;33(4):297-301. doi: 10.5581/1516-
1. - P. 78-81.
7. Paul, W. Metabolic Glycoengineering of Sialic Acid Using N-acyl-modified Mannosamines / W. Paul, H. Rudiger // J. Vis. Exp. 2017. Vol. 129. Art. е55746.
8. Mehdi, M. Erythrocyte sialic acid content during aging in humans: correlation with markers of oxidative stress / M. Mehdi, P. Singh, S. I. Rizvi // Dis. Markers. - 2012. - Vol. 32, N 3. - P. 179-186.
9. Adhesion of erythrocytes to endothelial cells after acute exercise: differences in red blood cells from juvenile and adult rats / A. T. Artmann [et al.] // Physiol. Res. - 2006. -Vol. 55, N 4. - P. 381-388.
10. Роль экстраклеточного са2+ в регуляции распределения и конформации гемоглобина в эритроцитах / О. В. Сла-тинская [et al.] // Биол. мембраны. - 2021. - Т. 38, № 3.
- C. 199-208. dol: 10.31857/S0233475521030099
11. Restoring the youth of aged red blood cells and extending their lifespan in circulation by remodelling membrane sialic acid / Y.-X. Huang [et al.] // J. Cell. Mol. Med. - 2016 Feb.
- Vol. 20, N 2. - P. 294-301.
12. Schauer, R. Sialic acids as regulators of molecular and cellular interactions / R. Schauer // Curr. Opin. Struct. Biol.
- 2009 Oct. - Vol. 19, N 5. - P. 507-514.
13. Varki, A. N-glycolylneuraminic acid deficiency in humans / A. Varki // Biochimie. - 2001 Jul. - Vol. 83, N 7. - P. 615-622.
14. Exhaustive running exercise induce tyrosine phosphorylation of band 3 in rat erythrocytes / Y. Xiong [et al.] // Cell. Physiol. Biochem. - 2013. - Vol. 32, N 4. - P. 1060-1071.
15. Glycophorin A requirement for expression of O-linked antigens on the erythrocyte membrane / N. Arimitsu [et al.] // Genes Cells. - 2003 Sep. - Vol. 8, N 9. - P. 769-777.
16. Anion exchanger 1 (band 3) is required to prevent erythrocyte membrane surface loss but not to form the membrane skeleton / L. Peters [et al.] // Cell. - 1996 Sep. -Vol. 86, N 6. - P. 917-927.
17. Supramaximal exercise mobilizes hematopoietic progenitors and reticulocytes in athletes / G. Morici [et al.] // Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. - 2005 Nov. - Vol. 289, N 5. - P. R1496-R1503.
18. Human red blood cell aging: correlative changes in surface charge and cell properties / Y.-X. Huang [et al.] // J. Cell. Mol. Med. - 2011 Dec. - Vol. 15, N 12. - P. 2634-2642.
Поступила 17.10.2023 г. Принята в печать 20.12.2023 г.
8484.20110080
4. Remigante A, Morabito R, Marino A. Band 3 protein function and oxidative stress in erythrocytes. J Cell Physiol. 2021 Sep;236(9):6225-34. doi: 10.1002/jcp.30322
5. Thirupathi A, Wang M, Lin JK, Fekete G, Istvan B, Baker JS, et al. Effect of Different Exercise Modalities on Oxidative Stress: A Systematic Review. Biomed Res Int. 2021 Feb:2021:1947928. doi: 10.1155/2021/1947928
6. Bondar OV, Saifullina DV, Shakhmaeva II, Mavlyutova II, Abdullin TI. Monitoring of the Zeta Potential of Human Cells upon Reduction in Their Viability and Interaction with Polymers. Acta Naturae. 2012 Jan;4(1):78-81.
7. Paul W, Rudiger H. Metabolic Glycoengineering of Sialic
Acid Using N-acyl-modified Mannosamines. J Vis Exp. 2017;129:e55746. doi: 10.3791/55746
8. Mehdi M, Singh P, Rizvi SI. Erythrocyte sialic acid content during aging in humans: correlation with markers of oxidative stress. Dis Markers. 2012;32(3):179-86. doi: 10.3233/DMA-2011-0871
9. Artmann AT, Akhisaroglu M, Sercan Z, Resmi H, Kayatekin BM, Yorukoglu K, et al. Adhesion of erythrocytes to endothelial cells after acute exercise: differences in red blood cells from juvenile and adult rats. Physiol Res. 2006;55(4):381-8. doi: 10.33549/physiolres.930818
10. Slatinskaya OV, Brazhe NA, Orlov SN, Maksimov GV. Role of extracellular Ca2+ in the regulation of hemoglobin distribution and conformation in erythrocytes. Biol Membrany. 2021;38(3):199-208. (In Russ.). dol: 10.31857/ S0233475521030099
11. Huang Y-X, Tuo W-W, Wang D, Kang L-L, Chen X-Y, Luo M. Restoring the youth of aged red blood cells and extending their lifespan in circulation by remodelling membrane sialic acid. J Cell Mol Med. 2016 Feb;20(2):294-301. doi: 10.1111/jcmm.12721
12. Schauer R. Sialic acids as regulators of molecular and cellular interactions. Curr Opin Struct Biol. 2009 0ct;19(5):507-14. doi: 10.1016/j.sbi.2009.06.003
13. Varki A. N-glycolylneuraminic acid deficiency in humans.
Biochimie. 2001 Jul;83(7):615-22. doi: 10.1016/s0300-9084(01)01309-8
14. Xiong Y, Li Y, Xiong Y, Zhao Y, Tang F, Wang X. Exhaustive running exercise induce tyrosine phosphorylation of band 3 in rat erythrocytes. Cell Physiol Biochem. 2013;32(4):1060-71. doi: 10.1159/000354506
15. Arimitsu N, Akimitsu N, Kotani N, Takasaki S, Kina T, Hamamoto H, et al. Glycophorin A requirement for expression of O-linked antigens on the erythrocyte membrane. Genes Cells. 2003 Sep;8(9):769-77. doi: 10.1046/j. 1365-2443.2003.00674.x
16. Peters LL, Shivdasani RA, Liu SC, Hanspal M, John KM, Gonzalez JM, et al. Anion exchanger 1 (band 3) is required to prevent erythrocyte membrane surface loss but not to form the membrane skeleton. Cell. 1996 Sep;86(6):917-27. doi: 10.1016/s0092-8674(00)80167-1
17. Morici G, Zangla D, Santoro A, Pelosi E, Petrucci E, Gioia M, et al. Supramaximal exercise mobilizes hematopoietic progenitors and reticulocytes in athletes. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol. 2005 Nov;289(5):R1496-503. doi: 10.1152/ajpregu.00338.2005
18. Huang Y-X, Wu Z-J, Mehrishi J, Huang B-T, Chen X-Y, Zheng X-J, et al. Human red blood cell aging: correlative changes in surface charge and cell properties. J Cell Mol Med. 2011 Dec;15(12):2634-42. doi: 10.1111/j.1582-4934.2011.01310.x
Submitted 17.10.2023 Accepted 20.12.2023
Сведения об авторах:
К.В. Пыко - аспирант кафедры общей и клинической биохимии с курсом ФПК и ПК, Витебский государственный ордена Дружбы народов медицинский университет, e-mail: pykokiril@gmail.com - Пыко Кирилл Владимирович;
С.С. Осочук - д.м.н., профессор, зав. научно-исследовательской лабораторией, Витебский государственный ордена Дружбы народов медицинский университет.
Information about authors:
K.V. Pyko - postgraduate of the Chair of General & Clinical Biochemistry with the course of the Faculty for Advanced Training & Retraining, Vitebsk State Order of Peoples' Friendship Medical University, e-mail: pykokiril@gmail.com - Kirill V. Pyko;
S.S. Osochuk - Doctor of Medical Sciences, professor, head of the research laboratory, Vitebsk State Order of Peoples' Friendship Medical University.
