CC BY
28
УДК 597.553.2:574.24 DOI: 10.17217/2079-0333-2022-62-98-116
ВЛИЯНИЕ МЕСТ НАГУЛА НА СОДЕРЖАНИЕ ТЯЖЕЛЫХ МЕТАЛЛОВ В ГОРБУШЕ (ONCORHYNCHUS GORBUSCHA, SALMONIDAE)*
Литвиненко А.В.1, Христофорова Н.К.1, 2 3, Цыганков В.Ю.2, 4
1 Сахалинский государственный университет, г. Южно-Сахалинск, Коммунистический пр-кт, 33.
2 Институт Мирового океана, Дальневосточный федеральный университет, г. Владивосток, п. Аякс, 10.
3 Тихоокеанский институт географии ДВО РАН, г. Владивосток, ул. Радио, 7.
4 Передовая инженерная школа «Институт биотехнологий, биоинженерии и пищевых систем», Дальневосточный федеральный университет, г. Владивосток, п. Аякс, 10.
В исследовании проводили оценку микроэлементного состава органов и тканей летней япономорской горбуши (Oncorhynchus gorbuscha), вернувшейся после морского нагула к берегам Сахалина: в залив Анива (предустьевая зона реки Таранай) и к юго-западному побережью на траверзе г. Невельска в июне - июле 2019 г. Рыбы препарировались по органам и тканям на Сахалине, пробы замораживались и доставлялись во Владивосток для химического анализа. Все элементы определялись из кислотных минерализатов согласно ГОСТ 26929-94 на атомно-абсорбционном спектрофотометре Shi-madzu AA-6800 в пламени (Zn, Ni, Cu и Fe) и в графитовой кювете (Pb, Cd). Подтвердив результаты своих предыдущих исследований, установили, что содержание микроэлементов в япономорской горбуше, свидетельствующих об антропогенном (Zn, Си) и техногенном (Ni) воздействии на среду, значительно превышало таковое в рыбе из Охотского моря. Количество микроэлементов в органах и тканях япономорской горбуши, свидетельствующих об антропогенном и техногенном влиянии в период нагула (Zn, Cu и Ni), превышало соответствующие показатели в охотоморской горбуше в разы, например, Ni - в 5,4; Zn - в 8,8 раза. Охотоморская горбуша в течение своего жизненного цикла дважды пересекала импактную геохимическую и в то же время высококормную Курило-Камчатскую зону, накопив в своих органах и тканях повышенное содержание свинца и кадмия, свидетелей подводного и надводного вулканизма, а также апвеллингов. Содержание Pb и Cd, свидетелей природной импактной ситуации, отражающейся на охотоморских стадах лососей, было в несколько раз выше в органах и тканях курильской и сахалинской (с юго-восточного побережья) горбуши.
Ключевые слова: геохимические провинции Тихого океана, прикурильские воды, Японское море, тихоокеанские лососи, горбуша Oncorhynchus gorbuscha, тяжелые металлы, минеральный состав структур тела.
FEEDING LOCATION INFLUENCE ON THE HEAVY METAL CONTENT IN PINK SALMON (ONCORHYNCHUS GORBUSCHA, SALMONIDAE)*
Litvinenko A.V.1, Khristoforova N.K.1, 2 3, Tsygankov V.Yu.2, 4
1 Sakhalin State University, Yuzhno-Sakhalinsk, Kommunistichesky Prospect 33.
2 Institute of the World Ocean, Far Eastern Federal University, Vladivostok, Ajax Village 10.
* Работа выполнена при поддержке Российского научного фонда (№ 22-24-00465) (The work was carried out with the support of the Russian Science Fund).
3 Pacific Geographical Institute of the Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences, Vladivostok, Radio Str. 7.
4 Advanced Engineering School "Institute of Biotechnology, Bioengineering and Food Systems", Far Eastern Federal University, Vladivostok, Ajax Village 10.
The microelement composition of the organs and tissues of the summer Japanese Sea pink salmon (Oncorhynchus gorbuscha) which returned to the shores of Sakhalin Island after sea feeding: to the Aniva Bay (pre-estuary zone of the Taranay River) and to the southwestern coast abeam Nevelsk in June-July 2019 was assessed. The fish were dissected by organs and tissues on Sakhalin, the samples were frozen and delivered to Vladivostok for chemical analysis. All elements were determined from acidic mineralizates according to GOST 26929-94 on a Shimadzu AA 6800 atomic absorption spectrophotometer in a flame (Zn, Ni, Cu, and Fe) and in a graphite cell (Pb, Cd). Confirming the results of previous studies, it was found that the content of microelements in the Japanese Sea pink salmon, indicating anthropogenic (Zn, Cu) and technogenic (Ni) impact on the environment, significantly exceeded that in fish from the Sea of Okhotsk. The number of microelements in the organs and tissues of the Sea of Japan pink salmon, indicating anthropogenic and technogenic influence during the feeding period (Zn, Cu and Ni) exceeded the corresponding indicators in the Sea of Okhotsk pink salmon by several times, for example, Ni - by 5.4, Zn - 8.8 times. The Sea of Okhotsk pink salmon twice crossed the impact geochemical and high-feeding Kuril-Kamchatka zone during its life cycle, accumulating in its organs and tissues an increased content of lead and cadmium, witnesses of underwater and surface volcanism, as well as upwellings. The content of Pb and Cd, witnesses of the natural impact situation affecting the salmon stocks of the Sea of Okhotsk, was several times higher in the organs and tissues of the Kuril and Sakhalin (from the southeastern coast) pink salmon.
Key words: geochemical provinces of the Pacific Ocean, waters near Kurils, Sea of Japan, Pacific salmon, pink salmon Oncorhynchus gorbuscha, heavy metals, mineral composition of body structures.
Среди рода Oncorhynchus три основных вида (горбуша, кета и нерка) составляют 90% уловов лососей в регионе западной части Тихого океана [Шунтов, Темных, 2011]. Горбуша - самый многочисленный вид рода. Основное ее местообитание -северная часть Тихого океана, но встречается она вплоть до устья Лены на севере и до Корейского полуострова на юге азиатского побережья. Столь же значительно ареал горбуши простирается и по американскому побережью: от реки Маккензи в Северном Ледовитом океане до рек Северной Калифорнии, где она является высокодоходным объектом спортивного лова [Ефанов, 2003].
ВВЕДЕНИЕ
России и по американскому побережью Пацифики в последние годы, что связано, по мнению многих исследователей, с почти синхронным резким увеличением объемов выпуска заводской молоди тихоокеанских лососей на обоих побережьях (рис. 1). Средние уловы в последующий период после активизации лососеводства выросли в 1,6 раза на каждом из побережий. Репродуктивный потенциал рода Опсо^уп^ш распределен на удивление равномерно между противоположными побережьями Тихого океана [Макоедов, Макоедов, 2021].
Рекордные выловы тихоокеанских лососей зафиксированы на Дальнем Востоке
В российских водах горбуша, как правило, имеет ведущее промысловое значение [Шунтов, Темных, 2011]. Горбушу некоторые исследователи считают сложным объектом для мониторинга, ссылаясь на ее низкий хоминг. Кету же обычно воспринимают как вид, у которого возврат в родные водоемы
детерминирован более жестко. Однако в научной литературе нет надежных оснований для подобного рода заключений [Макоедов, Макоедов, 2021].
В настоящее время значительная часть тихоокеанских лососей имеет искусственное происхождение. Ежегодный выпуск молоди лососевыми рыбоводными заводами (ЛРЗ) стран Тихоокеанского бассейна составляет около 5 млрд экз. На долю России за последние 10 лет приходится в среднем 15-20% от общего количества выпускаемой в северной Пацифике молоди [Бугаев и др., 2015]. В 2020 году только в Сахалино-Курильском регионе Дальнего Востока России работало 65 лососевых рыбоводных заводов (ЛРЗ), выпустивших в водотоки островов более 1 млрд шт. молоди тихоокеанских лососей, из которых около 30% составляла горбуша.
Район Курильских островов является перспективным для развития искусственного воспроизводства тихоокеанских лососей. Качество водной среды и оптимальные экологические условия являются ключевым фактором для развертывания крупномасштабной пастбищной индустрии аквакультуры на Курильских островах [Литвиненко и др., 2019].
Курильские острова входят в тихоокеанское огненное кольцо, включающее подводные и надводные вулканы западной части Тихого океана, являющиеся мощными источниками геохимического воздействия на морскую среду. Вместе с апвеллин-гами Курило-Камчатского желоба они создают условия для образования биогеохимической провинции в северо-западной части Тихого океана [Кавун, Христофоро-ва, 1991; и др.].
Рис. 1. Отечественный вылов тихоокеанских лососей [Макоедов, Макоедов, 2021] Fig. 1. Domestic catching of Pacific salmon [Makoedov, Makoedov, 2021]
Условия биогеохимических провинций отражаются в минеральном составе организмов. Наличие в море биогеохимических провинций, определяемых по повышенным концентрациям элементов в организмах, неоднократно подтверждалось анализом содержания металлов ^е, Мп, Zn, Си, Cd, РЬ, №, Сг) в бурых водорослях, двустворчатых и брюхоногих моллюсках, населяющих Курильские острова и обрастающих навигационные буи вдоль северозападного побережья Тихого океана [Кавун и др., 1989; Малиновская, Христофо-рова, 1997; Kavun et а1., 2002]. Тихоокеанское огненное кольцо, начинающееся вулканами Камчатки и продолжающееся вулканами Курильских и Японских островов, а также более южных островных дуг западной Пацифики, - мощный источник геохимического воздействия на морскую среду. Поставщиком химических элементов в окружающую среду являются подводный и надводный вулканизм [Мархи-нин, 1985] и Курило-Камчатский желоб, благодаря апвеллингу выносящий на поверхность биогенные [Пропп, Пропп, 1988; Сапожников, 1994] и другие элементы [Малиновская, Христофорова, 1997], формирующие импактные геохимические зоны в северо-западной части Тихого океана [Кобзарь, Христофорова, 2015].
Содержание тяжелых металлов (в основном РЬ и Сё) в активно перемещающихся рыбах, в частности, тихоокеанских лососях (горбуша, кета, сима), миграции которых как минимум дважды в жизни проходят в водах геохимической провинции курило-камчатского района, было нами оценено и описано в более ранних работах [Христо-форова и др., 2015а; Христофорова и др., 2015Ь; Христофорова и др., 2018; Христофорова и др., 2019а; Христофорова и др., 2019Ь; КЬп81:оГогоуа е! а1., 2019; Литвинен-ко, Христофорова, 2020; и др.].
Однако не все стада горбуши и кеты нагуливаются в курило-камчатском районе, обусловливающем значительное возрастание концентраций микроэлементов в органах и тканях лососей (в частности РЬ и Сё).
В настоящее время на тихоокеанском побережье России выделяют следующие локальные стада горбуши: восточно-камчатское, западно-камчатское, стадо материкового побережья Охотского моря, амурское, приморское, западно-сахалинское, восточно-сахалинское. Кроме того, многими учеными показана неоднородность стад некоторых районов. Например, установлено, что на юго-восточном Сахалине и в зал. Анива воспроизводится горбуша, нагуливающаяся в Японском море и Тихом океане [Двинин, 1952; Воловик, 1967; Ефанов, 2003; Гриценко, 2002; и др.]. В.Н. Иванковым [1967] описаны летняя и осенняя горбуша южных Курильских островов. О.Ф. Гриценко [2002] выделял охото-морскую летнюю и охотоморскую осеннюю формы горбуши, морской нагул которой происходит в Курило-Камчатском регионе.
Всего же в северной Пацифике существуют четыре района морского нагула горбуши: япономорский, включающий акваторию Японского моря севернее 38° с. ш.; курило-камчатский, ограниченный на севере примерно 52° с. ш., на юге - 38° с. ш., на востоке - 170° в. д.; алеутский, расположенный между 160° в. д., 160° з. д. и 40° с. ш., и восточный, включающий в себя залив Аляска и прилежащие к нему районы океана, ограниченные на юге 40° с. ш. и на востоке 160° з. д. [Бирман, 1967; НаШ, 1962; Шёа,1962; Копёо е! а1., 1965; Ма^ег е! а1., 1965; и др.].
В япономорском районе нагуливается горбуша, размножающаяся в Амуре, в реках бассейна Японского моря, заливе Ани-ва, реках юго-восточного Сахалина и южных Курильских островов [Гриценко, 2002].
Нерестовый ареал япономорской горбуши - Приморье, бассейн Амура, западный Сахалин, зал. Анива, юго-восточный Сахалин до 50° с. ш., южные Курильские острова, япономорское побережье острова Хоккайдо [Ландышевская, 1962; Рухлов, Любаева, 1980; Копёо е! а1, 1965]. Массовый нерестовый ход проходит во II декаде июня - III декаде июля; нагуливается эта форма в Японском море [Гриценко, 2002].
В.Н. Ефанов [2003] утверждал, что на азиатском побережье существуют два хода (две расы) горбуши: летняя горбуша из Японского моря и осенняя - из мест нагула в Тихом океане. На Южных Курилах и восточном Сахалине, по его мнению, наблюдаются оба хода горбуши; летняя горбуша из Японского моря достигает рек восточного Сахалина через пролив Лапе-руза и далее следует вдоль восточного побережья острова в реки охотоморского побережья, хотя доля ее там небольшая.
В наших предыдущих работах [Христофорова и др., 2015а; Христофорова и др., 2015Ь; Христофорова и др., 2019а; Христофорова и др., 2019Ь; Khгistofoгova et а1., 2019] дана оценка микроэлементному составу горбуши, предположительно нагуливавшейся в двух морских районах: курило-камчатском и япономорском. Содержание микроэлементов в ее органах и тканях существенно разнилось: в горбуше из залива Терпения (юго-восточный Сахалин) и курильской горбуше с о. Итуруп, принадлежащей к охотоморской популяции, нагуливающейся и мигрирующей в курило-камчатском районе, содержание РЬ и Сё, поступающих в организм с кормовыми объектами, в органах и тканях лососей было значительным, в некоторых случаях количество этих элементов приближалось к ПДК, принятым в Российской Федерации (РЬ - 1,0; Сё - 0,2 мг/г сырого веса). В горбуше же из Японского моря
преобладали микроэлементы - свидетели антропогенного (Zn, Cu), техногенного (Ni) и терригенного (Fe) воздействия на среду. Как полагают А.М. Каев и Л.А. Жи-вотовский [2017], управление ресурсами горбуши во всех регионах Дальнего Востока требует постоянного мониторинга, включающего детальные экологические, гидрологические, ихтиологические и генетические исследования.
Для изучения одного из экологических аспектов морского периода жизни горбуши как наиболее массового объекта промысла на Дальнем Востоке России основной целью этой работы было подтвердить различие микроэлементного состава органов и тканей япономорской и курило-камчатской форм, которые, по утверждению ряда авторов [Двинин, 1952; Воловик, 1967; Бирман, 1967; Ефанов, 2003; Гриценко, 2002; Шунтов, Темных, 2011; и др.], мигрируют и нагуливаются в различных районах, в том числе геохимически им-пактных.
МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ
В работе использовали данные из работ Л.Т. Ковековдовой [2011] с соавторами [2013], оценивавших содержание микроэлементов в промысловых рыбах дальневосточных морей с позиций ПДК, наши собственные результаты предыдущих исследований, проведенных с 2012 по 2020 гг., а также сведения по обработке материала, собранного в 2019 г. на юго-западном побережье Сахалина (Невельский район) и в заливе Анива Охотского моря (японо-морская горбуша).
Объектом нашего исследования являлись половозрелые особи горбуши (O. gorbuscha Walbaum, 1792), пришедшие в процессе анадромной миграции в залив Анива в устьевую зону реки Таранай и к юго-запад-
ному побережью Сахалина на траверзе г. Невельска в июне - июле 2019 г. По срокам подходов в прибрежную часть острова Сахалин и месту локализации на момент вылова рыбы относятся к летней (японо-морской) форме [Гриценко, 2002; Ефанов, 2003; Шунтов, Темных, 2008, 2011; и др.] (рис. 2).
Рис. 2. Места отбора проб горбуши Fig. 2. Pink salmon sampling sites
Из каждого района работ для исследований было отобрано по 18 образцов мышечной ткани, печени и гонад от шести особей (по три самки и по три самца). Рыбы были отпрепарированы по органам и тканям на Сахалине, пробы заморожены и доставлены во Владивосток для химического анализа. Первичную пробоподготов-ку доставленных во Владивосток образцов проводили методом кислотного разложения с помощью микроволновой системы MARS 6 в особо чистой азотной кислоте (70%), затем анализировали на содержание металлов на атомно-абсорбционном спектрофотометре Shimadzu АА-7000. Точность определения содержания элементов,
а также возможное загрязнение образцов во время анализа контролировали путем сравнения с калибровочными растворами, в том числе с холостым (нулевым) раствором. Точность и прецизионность используемого метода подтверждались регулярным анализом стандартного образца SRM-1566a (ткань устрицы, Национальное бюро стандартов, США). Всего было проведено 432 индивидуальных измерения. Расчет результатов производился на сырую массу навески с использованием программы MS Excel. Концентрацию металлов выражали в мкг/г сырой массы как среднее значение ± стандартное отклонение. Результаты определения концентраций микроэлементов в органах и тканях горбуши представлены в мкг/г сырой массы и показаны в таблице. Здесь же для сравнения приведены наши данные о содержании элементов в горбуше, выловленной в при-курильских океанических водах в июле 2013 г., а также сведения о диапазонах их концентраций в этом виде лососей из российских вод Японского моря [Ковековдо-ва, 2011]. Среднее значение, стандартное отклонение и достоверность сравниваемых различий (с использованием U-критерия Манна - Уитни) рассчитывали в программе SPSS Statistics 21 для Mac OS X.
РЕЗУЛЬТАТЫ И обсуждение
Получив результаты собственных исследований горбуши, собранной в 20162019 гг. в заливах Терпения и Анива юго-восточного Сахалина, а также в прибрежной части юго-западного Сахалина (Невельский район), мы смогли обобщить и проанализировать предыдущие и новые данные и подтвердить влияние районов нагула на содержание микроэлементов в органах и тканях тихоокеанских лососей, в частности горбуши.
Микроэлементы в органах и тканях горбуши Сахалино-Курильского региона и районов сравнения, мкг/г сырой массы (т ± о)
Microelements in the organs and tissues of pink salmon of Sakhalin and Kuril region and comparison areas, mcg/g of raw mass (m ± a)
Zn Си Ni Cd РЬ Fe
Прикурильские океанические воды, июль 2013, диапазон массы рыб 1 168-1 458 г (по: Христофорова и др., 2015а, 20156)
Мышцы 1,29 ± 0,08 0,108 ±0,01 Не опред. 0,037 ± 0,005 0,503 ±0,059 Не опред.
Печень 2,97 ± 0,09 0,165 ±0,01 Не опред. 0,152 ±0,015 0,902 ±0,108 Не опред.
Икра 2,35 ±0,08 0,087 ±0,01 Не опред. 0,023 ± 0,006 0,327 ± 0,025 Не опред.
Гонады самцов 2,43 ± 0,03 0,090 ±0,01 Не опред. 0,017 ±0,006 0,297 ± 0,029 Не опред.
Японское море, диапазон содержания микроэлементов, найденных в 1992,2001,2008 гг. (по: Ковековдова, 2011)
Мышцы 0,57-3,25 0,032-0,087 Не опред. 0,005-0,012 0,012-0,013 Не опред.
Печень 3,00—4,35 0,119-0,165 Не опред. 0,080-0,145 0,020-0,025 Не опред.
Икра 2,90-3,90 0,037-0,090 Не опред. 0,001-0,003 0,007-0,020 Не опред.
о. Сахалин, река Фи рсовка, 2016. Диапазон массы рыб 780-2 100 г (по: Христофорова и др., 20196)
Мышцы 1,74 ±0,061 0,20 ± 0,040 0,09 ± 0,008 0,08 ± 0,009 0,59 ±0,050 Не опред.
Печень 2,86 ± 0,065 0,28 ±0,012 0,13 ±0,006 0,19 ±0,018 0,92 ±0,035 Не опред.
Икра 2,51 ±0,058 0,25 ±0,016 0,12 ±0,007 0,11 ±0,019 0,82 ± 0,043 Не опред.
Гонады самцов 2,76 ±0,021 0,26 ±0,014 0,11 ±0,006 0,12 ±0,012 0,87 ±0,014 Не опред.
о. Итуруп, река Рейдовая, 2016. Диапазон массы рыб 1 278-2 362 г (по: Христофорова и др., 20196)
Мышцы 1,96 ± 0,075 0,24 ± 0,076 0,12 ±0,007 0,14 ±0,012 0,67 ± 0,050 Не опред.
Печень 3,14 ±0,069 0,32 ±0,034 0,18 ±0,009 0,21 ±0,018 0,96 ±0,035 Не опред.
Икра 3,01 ± 0,078 0,29 ± 0,036 0,15 ±0,008 0,18 ±0,035 0,84 ± 0,045 Не опред.
Гонады самцов 3,09 ± 0,045 0,33 ±0,071 0,18 ±0,009 0,19 ±0,034 0,89 ±0,014 Не опред.
о. Сахалин, юго-западное побережье (Невельск), 2019. Диапазон массы рыб 1 562-2 578 г
Мышцы 6,23 ± 0,80 0,56 ±0,13 0,99 ± 0,08 0,005 ± 0,002 0,113 ±0,018 3,73 ± 1,56
Печень 35,81 ±4,38 44,73 ± 16,59 1,00 ± 0,09 0,104 ±0,058 0,191 ±0,027 46,83 ± 32,04
Икра 28,22 ± 3,78 12,84 ±2,19 2,14 ± 1,38 0,020 ± 0,036 0,184 ±0,09 41,43 ±22,67
Гонады самцов 23,32 ± 1,98 0,83 ± 0,07 0,93 ± 0,05 0,018 ±0,003 0,195 ±0,015 22,97 ±4,15
о. Сахалин, залив Анива, 2019. Диапазон массы рыб 1 027-1 508 г
Мышцы 6,45 ± 0,89 0,21 ±0,16 0,83 ±0,17 0,008 ± 0,008 0,146 ±0,034 4,26 ± 1,03
Печень 37,29 ± 6,72 44,20 ± 28,69 0,77 ± 0,25 0,571 ±0,307 0,193 ±0,058 84,66 ±31,36
Икра 24,55 ±2,19 5,39 ±0,27 1,20 ±0,17 0,006 ±0,012 0,246 ± 0,068 22,07 ± 2,23
Гонады самцов 16,57 ± 1,32 0,29 ±0,13 0,71 ±0,24 0,016 ±0,001 0,237 ± 0,049 9,79 ± 2,82
Примечание. ПДК токсичных элементов (мкг/г сырой массы) в морепродуктах в России: РЬ - 1,0; Cd - 0,2 [СанПиН ..., 2002].
Note. MPC of toxic elements (mcg/g of raw mass) in seafood in Russia: Pb - 1.0; Cd - 0.2 [SanPiN ..., 2002].
Как установлено, уровень содержания микроэлементов - свидетелей антропогенного и техногенного воздействия на среду (Zn и Ni) - у япономорской горбуши в несколько раз выше, чем у сахалино-ку-рильской. Это же мы наблюдали при определении микроэлементного состава органов и тканей приморской кеты из залива Петра Великого, длительное время пребывающей в Японском море [Христофорова и др., 2021]. Бесспорно, средняя масса производителей кеты более чем в два раза превышает среднюю массу производителей горбуши, и по этой причине в кете накапливается большее количество цинка и никеля - маркеров антропогенного и техногенного воздействия за несколько лет морского нагула, что ранее было описано нашими канадскими коллегами в отношении корреляции содержания общей ртути в органах и тканях и размеров дикой чавычи [Kelly et al., 2008].
Наибольшее содержание всех исследуемых микроэлементов в различных структурах тела наблюдалось в самом метаболически активном органе - печени. В печени горбуши из залива Анива содержание цинка, яркого свидетеля антропогенного влияния на среду и организмы, составляло от 30 до
59.7 мкг/г, в среднем - 37,3 мкг/г, что практически соответствовало количеству этого микроэлемента в печени невельской горбуши (от 31,0 до 44,4 мкг/г, в среднем -
35.8 мкг/г). Содержание цинка в печени охо-томорской горбуши из рек Фирсовки (залив Терпения) и Рейдовой (о. Итуруп), собранной нами в 2016 и 2018 гг., было ниже в 12 раз (от 2,9 до 3,2 мкг/г). В остальных органах и тканях мы наблюдали ту же тенденцию: в япономорской горбуше содержание Zn было выше в мышцах в 3,6 раза, в гонадах самцов - в 8 и в гонадах самок - в 10 раз, чем в соответствующих структурах охотомор-ской горбуши [Христофоров и др., 2019б].
Количество никеля - элемента-индикатора техногенного пресса, существующего в Японском море, - превышало соответствующие показатели у охотоморской горбуши от двух раз в гонадах самцов до 12 раз в гонадах самок.
Содержание меди в печени горбуши с юго-западного побережья Сахалина превышало таковое в горбуше с юго-восточного побережья Сахалина более чем в 100 раз, в гонадах самок - в 25 раз, однако количество этого элемента в мышцах рыб обоих полов и гонадах самцов было примерно одинаковым. Возможно, такая значительная концентрация этого элемента, биофила и биоцида одновременно, в печени и икре горбуши обусловлена двумя причинами: обеспечением икринок необходимым для их роста и развития микроэлементом и кумуляцией его в печени - органе депонирования и детоксикации у рыб, длительное время пребывавших в Японском море, воды которого содержат тяжелые металлы в большем количестве вследствие разнообразного воздействия на него (рис. 3).
В последнее десятилетие на российском побережье Японского моря заметно возросла портовая деятельность. Шесть незамерзающих портов на юго-востоке России, среди которых такие гиганты, как нефтеналивной порт «Козьмино», порт «Восточный», Владивостокский торговый порт, наращивают объемы перевозок контейнеров, угля, нефти, нефтепродуктов и других грузов. Так, к примеру, в «Докладе об экологической ситуации в Приморском крае в 2020 году» [Доклад..., 2021] сообщалось, что перевалка угля в порту «Восточный» с 2010 по 2020 гг. возросла с 16 313 тыс. т/год до 36 900 тыс. т/год. Уголь грузится грейферами, что приводит к разносу мелких частиц и угольной пыли (а это не только углерод, но и тяжелые
металлы) как над сушей, так и над поверхностью воды, верхние слои которой являются экологической нишей тихоокеанских лососей. В настоящее время в порту строятся две дополнительные линии для погрузок угля. Кроме крупных судов -перевозчиков каботажного и океанического флота, есть еще корабли ВМФ, а также множество катеров, яхт и лодок. Все они работают на углеводородном топливе, сжигание которого сопровождается загрязнением среды большим набором химических элементов, среди которых в наибольшем количестве поступают №, V, Zn [Христофорова и др., 2019а].
Сравнивая уровни содержания микроэлементов - трассеров антропогенного загрязнения Японского моря, с данными Л.Т. Ковековдовой [2011], мы можем отметить на порядок возросшую их концентрацию во всех исследованных нами структурах горбуши: в мышечной ткани, печени и икре. За 20 лет экологическая об-
становка в Японском море, по всей вероятности, заметно ухудшилась, о чем свидетельствуют такие мобильные биоиндикаторы, как тихоокеанские лососи, характеризующие акваторию в целом благодаря способности в период нагула и анадром-ной миграции длительное время пребывать в соответствующем районе Мирового океана, в отличие от оседлых бентосных организмов или даже малоподвижных камбал, свидетельствующих об условиях среды в конкретных небольших локальностях [Кобзарь, Христофорова, 2015; Khristoforova et al., 2018; Donets, Tsygankov, 2019; Chernova, Kozhenkova, 2020; и др.]
В горбуше юго-западного побережья Сахалина (Невельск) содержание цинка, меди и никеля в органах и тканях примерно соответствовало количеству этих металлов в горбуше из залива Анива, значительно превышая концентрации данных микроэлементов в структурах тела охото-морской горбуши (рис. 3 и 4).
Рис. 3. Содержание микроэлементов в органах и тканях горбуши из залива Анива, мкг/г сырой массы
Fig. 3. The content of microelements in the organs and tissues of pink salmon from the Aniva Bay, ^g/g of fresh weight
Рис. 4. Содержание микроэлементов в органах и тканях горбуши с юго-западного побережья Сахалина (Невельск), мкг/г сырой массы
Fig. 4. The content of microelements in the organs and tissues of pink salmon from the southwestern coast of Sakhalin (Nevelsk), ^g/g of fresh weight
В то же время содержание РЬ и Cd, отражающих влияние вулканической деятельности и апвеллингов в Курило-Кам-чатской биогеохимической провинции на охотоморские стада лососей, было в несколько раз выше в органах и тканях курильской и сахалинской (с юго-восточного побережья) горбуши. Особенно заметно различались концентрации кадмия в органах и тканях горбуши из рек Фирсовки и Рейдовой: они превышали соответствующие показатели у япономорской горбуши в шесть раз в гонадах самок, в 13 раз - в гонадах самцов, в 70 раз - в мышцах и в 99 раз - в печени. Концентрация кадмия в печени горбуши с юго-восточного побережья Сахалина и из залива Анива превышала допустимые нормы [СанПиН..., 2002] в три раза (см. табл.). Уровни свинца в печени горбуши из залива Терпения и реки Рейдовой, собранной нами в разные годы, приближаются к предельно допустимому СанПиНом уровню - 1,0 мкг/г сырой массы. Остальные органы и мышечная ткань (так называемое филе) содержали этих тяжелых металлов гораздо меньше, что подтверждает
абсолютную безопасность их при употреблении в качестве продуктов питания.
Концентрация свинца, ярко демонстрирующая отличие рыб, пути миграций которых проходят через импактную Кури-ло-Камчатскую зону, также было выше у горбуши как с юго-восточного побережья Сахалина, так и у курильской: в 5-8,5 раза соответственно (см. табл.).
В целом содержание анализируемых металлов в органах и тканях охотоморской горбуши уменьшается в ряду Fe > Zn > > Pb > Cu > Ni > Cd, в отличие от их распределения в соответствующих структурах япономорской горбуши, в которой наблюдается смещение в ряду сравниваемых показателей: Fe > Zn > Cu > Ni > Pb > Cd. Количество в органах и тканях япономор-ской горбуши микроэлементов, свидетельствующих об антропогенном и техногенном влиянии в период нагула (Zn, Cu и Ni), больше соответствующих показателей в охотоморской горбуше в разы (Ni - в 5,4, Zn - в 8,8 и Cu - в 39). Содержание Pb и Cd, свидетелей природной импактной ситуации, отражающейся на охотоморских
стадах лососей, было в несколько раз выше в органах и тканях курильской и сахалинской (с юго-восточного побережья) горбуши [Христофорова и др., 20196].
Сравнивая содержание тяжелых металлов в органах и тканях приморской и сахалино-курильской кеты, мы наблюдали следующую закономерность: приморская рыба отличалась от курильской и сахалинской (с юго-восточного побережья) более высокими концентрациями Fe, Zn, Cu и Ni. Явным преобладанием в японо-морской горбуше, так же как и в приморской кете, выделялся Zn, причем величинами его концентраций заметно отличалась не только печень, но и икра самок. Концентрации Cu как в печени, так и в икре самок япономорской горбуши и кеты были многократно выше, чем в курильских и сахалинских рыбах. Концентрации Ni во всех органах и тканях япономорской кеты были также выше, чем в сахалинской и курильской рыбе. В свою очередь, в органах и тканях сахалинских и курильских рыб преобладали свинец и кадмий, свидетельствующие о влиянии природной биогеохимической провинции на охотоморские стада лососей [Литвиненко, Христофорова, 2020].
Юго-западное побережье Сахалина и залив Анива попадают под влияние ответвления теплого и относительно соленого Цусимского течения, направленного на север вдоль западных берегов Японии в проливы Сангарский и Лаперуза, так называемого течения Сойя. Теплые соленые воды течения Сойя заполняют верхний 300-метровый слой, обитаемый лососями. Значительная часть его вод сравнительно быстро выходит из пределов Японского моря в Тихий океан и Охотское море, по мере продвижения к северу напряжение цусимского потока постепенно ослабевает, и южного побережья Сахалина достигает лишь незначительная ветвь этого, вначале
весьма мощного теплого течения, берущего начало еще в Корейском проливе. В северную часть Японского моря и залив Анива цусимские воды несут специфический гидрохимический состав, в котором обитают жизненные формы кормовых организмов, распространение которых также ограничено указанным районом [Леонов, 1960].
В водах открытого океана свинец, как и другие элементы, имеет очень низкие концентрации [Bruland and Lohan, 2003]. Однако свинец легко сорбируется на поверхности различных частиц (неорганических и органических, живых и мертвых), что позволяет ему мигрировать во взвешенном состоянии [Шулькин, 2004; Кобзарь, Христофорова, 2015; и др.]. Воды Ку-рило-Камчатской впадины и Курильских островов (прикурильские океанические воды) известны как высокопродуктивная зона [Шунтов, Темных, 2011], обогащенная фитопланктоном, зоопланктоном, мелкими рыбами, пеллетами, отмирающим планктоном и его частями, а также другими взвешенными частицами, на которых свинец может сорбироваться, становясь менее подвижным и более локализованным, и затем поглощаться вместе с пищевыми частицами обитателями пелагиали, прежде всего верхней, к каковым относятся тихоокеанские лососи [Христофорова и др., 2019б].
Кроме того, макро- и микроэлементы поступают в организм рыб не только с пищей, но и непосредственно из воды через жабры, слизистые покровы ротовой полости и кожу [Скляров, 2008].
Повышенное содержание некоторых металлов в морских и океанических водах, в частности меди, может наблюдаться и в незагрязненных эстуариях, что предполагает иной дополнительный источник растворенной меди: мобилизация из донных осадков или деструкция органической взвеси [Шулькин, 2004].
В своих исследованиях западно-сахалинской и анивской горбуши мы в очередной раз наблюдали хорошо известную картину внутреннего распределения элементов: высокий уровень всех металлов в аккумулирующих органах (печень), низкое содержание токсичных компонентов (Cd, Pb) и высокое содержание эссенциальных элементов (Cu и Zn) в репродуктивных органах (гонадах) [Hall et al., 1978; Петухов и др., 1983; Perrault et al., 2014; Христофорова и др., 2015а, 20156; Попов, 2002; и др.].
При оценке общих концентраций токсичных элементов в горбуше очень важно учитывать, что они ниже ПДК, принятых в Российской Федерации (Pb - 1,0; Cd -0,2 мкг/г сырого веса).
Организм находится в постоянном взаимодействии с окружающей средой. От нее он получает все необходимые для жизнедеятельности вещества - белки, жиры, углеводы, витамины и другие компоненты, обеспечивающие его развитие и размножение. Немаловажную роль в этих процессах играют микроэлементы: входя в состав ферментов, гормонов, витаминов, они участвуют в биохимических реакциях, протекающих в организме [Петухов, Морозов, 1983; Запорожец, 2006; и др.]. Эссенциаль-ные (необходимые), как Zn, Cu и Fe, и неэссенциальные (Ni, Cd, Pb) микроэлементы являются тяжелыми металлами, два последних из них (Cd и Pb) контролируются санитарными службами как наиболее токсичные. Все определяемые микроэлементы могут быть трассерами природных биогеохимических провинций, что было неоднократно отмечено нами ранее при изучении содержания тяжелых металлов Fe, Mn, Zn, Cu, Cd, Pb, Ni, Cr в морских бентосных организмах, обитающих на мелководье Курильских островов и обрастающих навигационные буи вдоль курило-камчатского побережья [Кавун, Христофо-
рова, 1991; Малиновская, Христофорова, 1997; Kavun et al., 2002].
Содержание тяжелых металлов в органах и тканях активно перемещающихся рыб в поверхностном слое океана, которые нагуливаются в море всего один год, было исследовано и описано для горбуши из прикурильских вод Тихого океана, из заливов Терпения и Простор Охотского моря [Христофорова и др., 2015а; Христофорова и др., 2015б; Христофорова и др., 2018; Христофорова и др., 2019а; Христофорова и др., 2019б; Khristoforova et al., 2019; Лит-виненко, Христофорова, 2020; и др.]. Во всех случаях нами было отмечено повышенное содержание свинца, кадмия и ртути в мышцах, гонадах и печени горбуши, которая один или два раза проходила Курильскими проливами и некоторое время оставалась в высококормных участках прикурильских вод. Сравнивая содержание микроэлементов в охотоморских рыбах с аналогичными показателями для горбуши из япономорских вод [Ковековдова и др., 2013; Ковековдова, Симоконь, 2002], мы отмечали достоверные различия (р < 0,05). Содержание Zn было выше в япономорской горбуше, вероятно, как следствие антропогенного влияния на почти замкнутое Японское море; содержание Cd и Pb - в прику-рильской и особенно в сахалино-курильс-кой горбуше в 40-60 раз превышало аналогичные показатели для рыбы из Японского моря [Христофорова и др., 2019b].
Многие ученые считают, что горбуша азиатского побережья Пацифики имеет множество локальных стад, нерестящихся в реках дальневосточных морей [Бирман, 1985; Гриценко, 2002; Ефанов, 2003; Шунтов, Темных, 2008, 2011; Бугаев и др., 2015; и др.]. Исследователи признают, что места зимовки и нагула у различных популяций азиатской горбуши не совпадают: не вся горбуша уходит на зимовку в океан.
В зимний период горбуша разных стад -приморская, амурская, западно-сахалинская, восточно-сахалинская, североохото-морская и япономорская - зимует в Японском море [Бирман, 1985; Атлас., 2002; Ефанов, 2003; и др.]. Район нагула в Японском море достаточно обширен, он простирается от корейского побережья до северной границы прохождения теплого Цусимского течения. В реки Приморья, западного Сахалина, амурского бассейна, а также восточного Сахалина, южных Курильских островов и реки Анивского залива горбуша мигрирует на нерест именно отсюда. Рыба, идущая на нерест в июне и июле в реки юго-западного Сахалина и Анивского залива, относится к летней группировке из Японского моря, следовательно, микроэлементный состав ее органов и тканей будет достоверно отличаться от минерального состава поздней осенней группировки сахалино-курильской горбуши, как минимум дважды в своей жизни прошедшей через импактный Курильский район.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Согласно полученным нами результатам, содержание токсичных элементов Сё и РЬ в япономорской горбуше и горбуше юго-восточного Сахалина и о. Итуруп соответствует требованиям СанПиН РФ, предъявляемым к рыбе и морепродуктам.
Япономорская летняя группировка горбуши отличается от сахалино-курильс-кой осенней группировки содержанием микроэлементов в органах и тканях. Высокие концентрации Zn и Си в горбуше из Японского моря и РЬ в кете из курильских вод обусловлены природными геохимическими условиями среды. Экологическая ситуация в Японском море, воды которого обогащены цинком, медью и никелем, является результатом деятельности человека,
тогда как в водах Курило-Камчатской гряды микроэлементный состав воды сформирован под влиянием природных факторов: современного вулканизма и поствулканизма, и апвеллингов.
Западное побережье Сахалина, в отличие от юго-восточного побережья и района Курильских островов, характеризуется высокой антропогенной нагрузкой в результате активного судоходства и замкнутости почти закрытого Японского моря, что повторяет ситуацию в районе материкового побережья этого моря. Судя по многократно ухудшившейся ситуации с содержанием тяжелых металлов в органах и тканях япономорской горбуши по сравнению с аналогичными показателями двадцатилетней давности, необходим постоянный мониторинг среды, биоиндикаторами которой могут служить и тихоокеанские лососи, приуроченные местами нагула и путями миграций к определенным морям северной Пацифики.
БЛАГОДАРНОСТИ
Авторы искренне благодарят за помощь в сборе материала В.П. Погодина, А.А. Захарченко, В.В. Валеева.
ЛИТЕРАТУРА
Атлас распространения в море различных стад тихоокеанских лососей в период весенне-летнего нагула и преднерестовых миграций. 2002. Москва: ВНИРО. 190 с. Бирман И.Б. 1967. Лососи в морском периоде жизни. Биология Тихого океана. Рыбы открытых вод. Москва: Наука. С. 67-87. Бирман И.Б. 1985. Морской период жизни и вопросы динамики стада тихоокеанских лососей. Москва: Агропромиздат. 208 с. Бугаев А.В., Растягаева Н.А., Ромаденкова Н.Н. и др. 2015. Результаты многолетнего биологического мониторинга тихоокеанских лососей рыбоводных заводов Камчатского края. Известия ТИНРО. Т. 180. С. 273-309. Воловик С.П. 1967. Структуры нерестовых стад и эффективность естественного воспроизвод-
ства горбуши на Южном Сахалине. Диссертация ... канд. биол. наук. Калининград. 266 с.
Гриценко О.Ф. 2002. Проходные рыбы острова Сахалин (систематика, экология, промысел). Москва: Изд-во ВНИРО. 248 с.
Двинин П.А. 1952. Лососи Южного Сахалина. Известия ТИНРО. Т. 37. С. 68-108.
Доклад об экологической ситуации в Приморском крае в 2020 году. 2021. Правительство Приморского края. Ч. 2. Влияние хозяйственной деятельности на окружающую среду. С. 176-177.
Ефанов В.Н. 2003. Организация и моделирование запасов популяций рыб (на примере горбуши Oncorhynchus gorbuscha Walb.). Монография. Южно-Сахалинск: Изд-во СахГУ. 134 с.
Запорожец Г.В. 2006. Микроэлементы в теле молоди тихоокеанских лососей: прикладные аспекты. Известия ТИНРО. Т. 146. С. 35-55.
Иванков В.Н. 1967. О сезонных расах горбуши. Известия ТИНРО. Т. 61. С. 143-151.
Кавун В.Я., Христофорова Н.К., Шулькин В.М. 1989. Микроэлементный состав мидии съедобной из прибрежных вод Камчатки и северных Курил. Экология. № 3. С. 53-58.
Кавун В.Я., Христофорова Н.К. 1991. Роль современного вулканизма и апвеллингов в формировании импактных зон тяжелых металлов в прибрежных водах Курильских островов. В кн.: Мелководные газогидротермы и экосистема бухты Кратерной (вулкан Ушишир, Курильские острова). Кн. 1, ч. 2. Владивосток: ДВО РАН. С. 114-120.
Каев А.М., Животовский Л.А. 2017. О вероятном перераспределении горбуши Oncorhynchus gorbuscha между районами воспроизводства разных стад в Сахалино-Курильском регионе. Вопросы ихтиологии. Т. 57. № 3. С. 264-274.
Кобзарь А.Д., Христофорова Н.К. 2015. Мониторинг загрязнения прибрежных вод Амурского залива тяжелыми металлами с использованием бурой водоросли Sargassum miyabei Yendo, 1907. Биология моря. Т. 41. С. 361-365.
Ковековдова Л.Т., Симоконь М.В. 2002. Тяжелые металлы в тканях промысловых рыб из Амурского залива Японского моря. Биология моря. Т. 28. № 2. С. 125-130.
Ковековдова Л.Т. 2011. Микроэлементы в морских промысловых объектах Дальнего Востока России. Автореферат диссертации ... д-ра биол. наук. Владивосток: ТИНРО-центр. 40 с.
Ковековдова Л.Т., Симоконь М.В., Кику Д.П. 2013. Микроэлементный состав промысловых рыб дальневосточных морей. Проблемы региональной экологии. № 2. С. 72-75.
Ландышевская А.Е. 1962. Мечение горбуши у юго-западного побережья Сахалина. Рыбная промышленность Дальнего Востока. № 4. С. 21-22.
Леонов А.К. Региональная океанография. 1960. Ч. 1. Ленинград: Гидрометеоиздат. 766 с.
Литвиненко А.В., Христофорова Н.К., Гринберг Е.В. 2019. Традиции и новое в искусственном воспроизводстве тихоокеанских лососей Курильского района. Часть 2. Рыбное хозяйство. № 3. С. 90-96.
Литвиненко А.В., Христофорова Н.К. 2020. Отражение геохимических условий среды на микроэлементном составе тихоокеанских лососей. Материалы Международной научной конференции «Водные биоресурсы, ак-вакультура и экология водоемов». Том 3. Калининград: Изд-во БГАРФ. С. 139-147.
Макоедов А.Н., Макоедов А.А. 2021. Лососевое хозяйство России: сырьевой потенциал, научное сопровождение и перспективы развития. Новости рыболовства. № 2. URL: https ://fishnews.ru/interviews/744.
Малиновская Т.М., Христофорова Н.К. 1997. Характеристика прибрежных вод южных Курил по содержанию тяжелых металлов в организмах-индикаторах. Биология моря. Т. 23. С. 239-246.
Мархинин Е.К. 1985. Вулканизм. Москва: Недра. 288 с.
Петухов С.А., Морозов Н.П. 1983. К вопросу о «видовых» различиях микроэлементного состава рыб. Вопросы ихтиологии. Т. 23. № 5. С. 870-872.
Петухов С.А., Морозов Н.П., Добрусин Н.С. 1983. Распределение микроэлементов группы тяжелых и переходных металлов в органах и тканях рыб. В кн.: Экологические аспекты химического и радиоактивного загрязнения водной среды. Москва: Лег. и пищ. пром-ть. С. 41-48.
Попов П.А. 2002. Оценка экологического состояния водоемов методами ихтиоиндикации. Монография. Новосибирск: Изд-во Новосиб. гос. ун-та. 270 с.
Пропп М.В., Пропп Л.Н. 1988. Гидрохимические показатели и содержание хлорофилла в прибрежных водах Курильских островов. Биология моря. № 4. С. 68-70.
Рухлов Ф.Н., Любаева О.С. 1980. Результаты ме-чения горбуши Oncorhynchus gorbuscha (Walbaum) на рыбоводных заводах Сахалинской области в 1976 г. Вопросы ихтиологии. Т. 20. С. 134-143.
СанПиН 2.3.2.1078-01. 2002. Гигиенические требования безопасности и пищевой ценности
пищевых продуктов. Москва: Госкомсан-эпиднадзор РФ. 156 с.
Сапожников В.В. 1994. Комплексные экологические исследования экосистем Берингова и Охотского морей. Океанология. Т. 34. № 2. С. 309-312.
Скляров В.Я. 2008. Корма и кормление рыб в ак-вакультуре. Москва: Изд-во ВНИРО. 150 с.
Христофорова Н.К., Цыганков В.Ю., Боярова М.Д., Лукьянова О.Н. 2015а. Содержание тяжелых металлов в горбуше Oncorhynchus gorbuscha Walbaum, 1792 из прикурильских океанических вод во время анадромной миграции. Биология моря. Т. 41. № 6. С. 447-452.
Христофорова Н.К., Цыганков В.Ю., Боярова М.Д., Лукьянова О.Н. 2015б. Содержание микроэлементов в тихоокеанских и атлантических лососях Океанология. Т. 55. № 5. С. 751-758.
Христофорова Н.К., Литвиненко А.В., Цыганков В.Ю., Ковальчук М.В. 2018. Сравнение микроэлементного состава горбуши ^пт-^ут^ш gorbuscha Walbaum, 1792) из Саха-лино-Курильского региона и Японского моря. Материалы Международной научной конференции «Сохранение биоразнообразия Камчатки и прилегающих морей». Петропавловск-Камчатский: Камчатпресс. С. 386-390.
Христофорова Н.К., Литвиненко А.В., Цыганков В.Ю., Ковальчук М.В. 2019а. Концентрации микроэлементов в симе (Оncorhynchus masou) из юго-западной части Охотского моря Материалы Международной биогеохимической школы «Биогеохимия - научная основа устойчивого развития и сохранения здоровья человека». Тула: Изд-во Тульского государственного педагогического университета. С. 53-56.
Христофорова Н.К., Литвиненко А.В., Цыганков В.Ю. и др. 2019б. Микроэлементный состав горбуши Oncorhynchus gorbuscha ^а1Ьаит, 1792) из Сахалино-Курильского региона. Биология моря. Т. 45. № 3. С. 1-7.
Христофорова Н.К., Литвиненко А.В., Цыганков В.Ю., Ковальчук М.В. 2021. Сравнение микроэлементного состава кеты Опт-^ут^ш keta Wa1baum, 1792 из Японского и Охотского морей. Морской биологический журнал. Т. 6. № 4. С. 92-104.
Шулькин В.М. 2004. Тяжелые металлы в экосистемах морских мелководий. Владивосток: Дальнаука. 279 с.
Шунтов В.П., Темных О.С. 2008. Тихоокеанские лососи в морских и океанических экосистемах. Монография. Владивосток: ТИНРО-центр. Т. 1. 481 с.
Шунтов В.П., Темных О.С. 2011. Тихоокеанские лососи в морских и океанических экосистемах.
Монография. Владивосток: ТИНРО-центр. Т. 2. 473 с.
Bruland K.W., Lohan M.C. 2003. Controls of trace metals in seawater. Treatise on geochemistry, 1st edn. Elsevier, Amsterdam. P. 23-47. URL: https://doi.org/10.1016/B0-08-043751-6/06105-3.
Chernova E.N., Kozhenkova S.I. 2020. Background concentrations of heavy metals in brown algae from the northwest Sea of Japan. Journal of Geoscience and Environment protection. № 8. Р. 147-155. URL: https://www.scirp.org/jour-nal/gep DOI: 10.4236/gep.2020.810011.
Donets M.M., Tsygankov V.Yu. 2019. Trace elements in commercial marine organisms from the Russian part of the Northwest Pacific (2010-2018). Environmental Chemistry Letters. 17:1727-1740. URL: https://doi.org/10.1007/ s10311-019-00907-8.
Hall R.A., Zook E.G., Meaburn G.M. 1978. Service survey of trace elements in the fishery resource. NOAA Technical Report NMFS SSRF-721. National Marine Fisheries. 317 р.
Hartt А.С. 1962. Movement of salmon in the North Pacific Ocean and Bering Sea as determined Ьу tagging 1956-1958. International North Pacific Fisheries Commission Bulletin. № 6. 157 р.
Ishida Т. 1962. Aspects of marine biology of Asiatic pink salmon. Symp. оп pink salmon. Univ. Brit. Col. P. 135-142.
Kavun V.Ya., Shulkin V.M., Khristoforova N.K. 2002. Metal accumulation in mussels of the Kuril Islands, north-west Pacific Ocean. Marine Environmental Research. Vol. 53. Issue 3. P. 219-226. URL: https://doi.org/10.1016/S0141-1136(00)00264-6.
Khristoforova N.K., Tsygankov V.Yu., Lukyanova O.N., Boyarova M.D. 2018. High mercury bioaccumulation in Pacific salmons from the Sea of Okhotsk and the Bering Sea. Environmental Chemistry Letters. Vol. 16. P. 575-579. DOI: 10.1016/j.marpolbul.2016.08.060.
Khristoforova N.K., Litvinenko A.V., Tsygankov V.Yu., Kovalchuk M.V., Erofeeva N.I. 2019. Trace elements content in the pink salmon (Oncorhynchus gorbuscha Walbaum, 1792) from Sakhalin-Kuril region. Doc. dep. on the Second NPAFC-IYS Workshop on Salmon Ocean Ecology in a Changing Climate, Tech. Rep. 15 (May 18-20, 2019; Portland, Oregon, USA). P. 59-62. URL: https://doi.org/10.23849/npafctr 15/59.62.
Kelly B.C., Ikonomov M.G., Higgs D.A. et al. 2008. Mercury and other trace elements in farmed and wild salmon from British Columbia, Canada.
Environmental Toxicology and Chemistry. Vol. 27. № 6. P. 1361-1370.
Kondo H., Hirano y., Nakayama V., Miyake M. 1965. Offshore distribution and migration of pacific salmon (genus Oncorhynchus) based on tagging studies (1958-1961). International North Pacific Fisheries Commission Bulletin. № 17. P. 213.
Manzer J.I., lshida T., Peterson A.E., Hanava M.G. 1965. Offshore distribution of salmon. International North Pacific Fisheries Commission Bulletin. № 15. 452 p.
Perrault J.R., Buchweitz J.P., Lehner A.F. 2014. Essential, trace and toxic element concentrations in the liver of the world's largest bony fish, the ocean sunfish (Mola mola). Marine Pollution Bulletin. P. 348-353. URL: http://dx.doi.org/ 10.1016/j.marpolbul.2013.11.026.
REFERENCES
Atlas of distribution in the sea of various stocks of Pacific salmon during spring-summer feeding and pre-spawning migrations. 2002. Moscow: VNIRO. 190 p. (in Russian).
Birman I.B. 1967. Salmon in the marine period of life. Biology of the Pacific Ocean. Open water fish. Moscow: Science. P. 67-87 (in Russian).
Birman I.B. 1985. Marine period of life and questions of the dynamics of the Pacific salmon stock. Moscow: Agropromizdat. 208 p. (in Russian).
Bugaev A.V., Rastyagaeva N.A., Romadenkova N.N. et al. 2015. Results of long-term biological monitoring of Pacific salmon from fish hatcheries in the Kamchatka Territory. Izvestiya TINRO (Transactions of the Pacific Research Institute of Fisheries and Oceanography). T. 180. P. 273-309 (in Russian).
Volovik S.P. 1967. Structures of spawning stocks and efficiency of natural reproduction of pink salmon in South Sakhalin. Candidacy dissertation for biological sciences. Kaliningrad. 266 p. (in Russian).
Gritsenko O.F. 2002. Anadromous fish of Sakhalin Island (systematics, ecology, fisheries). Moscow: VNIRO Publ. 248 p. (in Russian).
Dvinin P.A. 1952. Salmon of South Sakhalin. Izvestiya TINRO (Transactions of the Pacific Research Institute of Fisheries and Oceanography). T. 37. P. 68-108 (in Russian).
Report on the environmental situation in Primorsky Krai in 2020. 2021. Government of the Primorsky Territory. Part 2. The impact of economic activity on the environment. P. 176-177 (in Russian).
Efanov V.N. 2003. Organization and modeling of stocks of fish populations (on the example of pink salmon Oncorhynchus gorbuscha Walb.).
Monograph. Yuzhno-Sakhalinsk: SakhGU Publ. 134 p. (in Russian).
Zaporozhets G.V. 2006. Trace elements in the body of juvenile Pacific salmon: applied aspects. Izvestiya TINRO (Transactions of the Pacific Research Institute of Fisheries and Oceanography). T. 146. P. 35-55 (in Russian).
Ivankov V.N. 1967. On the seasonal races of pink salmon. Izvestiya TINRO (Transactions of the Pacific Research Institute of Fisheries and Oceanography). T. 61. P. 143-151 (in Russian).
Kavun V.Ya., Khristoforova N.K., Shulkin V.M. 1989. Trace element composition of the edible mussel from the coastal waters of Kamchatka and the northern Kuriles. Ecology. № 3. P. 53-58 (in Russian).
Kavun V.Ya., Khristoforova N.K. 1991. The role of modern volcanism and upwellings in the formation of impact zones of heavy metals in the coastal waters of the Kuril Islands. In: Shallow water gas hydrotherms and the ecosystem of Kraternaya Bay (Ushishir Volcano, Kuril Islands). Book 1. Part 2. Vladivostok: FEB RAS Publ. P. 114-120 (in Russian).
Kaev A.M., Zhivotovsky L.A. 2017. On the probable redistribution of pink salmon Oncorhynchus gorbuscha between areas of reproduction of different herds in the Sakhalin-Kuril region. Voprosy ichthyologii (Journal of Ichthyology). T. 57. № 3. P. 264-274 (in Russian).
Kobzar A.D., Khristoforova N.K. 2015. Monitoring of pollution of coastal waters of the Amur Bay by heavy metals using the brown algae Sargassum miyabei Yendo, 1907. Biologiya morya (Marine Biology). T. 41. P. 361-365 (in Russian).
Kovekovdova L.T., Simokon M.V. 2002. Heavy metals in the tissues of commercial fish from the Amur Bay of the Sea of Japan. Biologiya morya (Marine Biology). T. 28. № 2. P. 125-130 (in Russian).
Kovekovdova L.T. 2011. Trace elements in marine commercial objects of the Russian Far East: Abstract of the doctoral dissertation for biological sciences. Vladivostok: TINRO-Center. 40 p. (in Russian).
Kovekovdova L.T., Simokon M.V., Kiku D.P. 2013. Trace element composition of commercial fish of the Far Eastern seas. Problemy regional'noj ekologii (Problems of Regional Ecology). № 2. P. 72-75 (in Russian).
Landyshevskaya A.E. 1962. Pink salmon tagging off the southwestern coast of Sakhalin. In: Fish industry of the Far East. № 4. P. 21-22 (in Russian).
Leonov A.K. Regional oceanography. 1960. Part 1. Leningrad: Gidrometeoizdat Publ. 766 p. (in Russian).
Litvinenko A.V., Khristoforova N.K., Grinberg E.V. 2019. Traditions and innovations in the artificial reproduction of Pacific salmon in the Kuril region (part 2). Rybnoe hozjajstvo (Fisheries Journal). № 3. P. 90-96 (in Russian).
Litvinenko A.V., Khristoforova N.K. 2020. Reflection of geochemical environmental conditions on the trace element composition of Pacific salmon. Proceedings of International scientific conference "Water bioresources, aquaculture and ecology of water bodies". Vol. 3. Kaliningrad: BGARF Publ. P. 139-147 (in Russian).
Makoedov A.N., Makoedov A.A. 2021. Russian salmon industry: raw material potential, scientific support and development prospects. Novosti rybolovstva (News of Fishing). № 2. URL: https://fishnews.ru/interviews/744. (in Russian).
Malinovskaya T.M., Khristoforova N.K. 1997. Characteristics of the coastal waters of the southern Kuriles according to the content of heavy metals in indicator organisms. Biologiya morya (Marine Biology). T. 23. P. 239-246 (in Russian).
Markhinin E.K. 1985. Volcanism. Moscow: Nedra Publ. 288 p. (in Russian).
Petukhov S.A., Morozov N.P. 1983. On the issue of "species" differences in the microelement composition of fish. Voprosy ichthyologii (Journal of Ichthyology). T. 23. № 5. P. 870-872 (in Russian).
Petukhov S.A., Morozov N.P., Dobrusin N.S. 1983. Distribution of trace elements of the group of heavy and transition metals in the organs and tissues of fish. In: Ecological aspects of chemical and radioactive contamination of the aquatic environment. Moscow: Lyogkaya i Pishchevaya Promyshlennost' Publ. P. 41-48 (in Russian).
Popov P.A. 2002. Evaluation of the ecological state of water bodies using ichthyoindication methods. Monograph. Novosibirsk: Novosibirsk State University Publ. 270 p. (in Russian).
Propp M.V., Propp L.N. 1988. Hydrochemical indicators and the content of chlorophyll in the coastal waters of the Kuril Islands. Biologiya morya (Marine Biology). № 4. P. 68-70 (in Russian).
Rukhlov F.N, Lyubaeva O.S., 1980. Results of tagging of pink salmon Oncorhynchus gorbuscha (Walbaum) at hatcheries in the Sakhalin Region in 1976. Voprosy ichthyologii (Journal of Ichthyology). T. 20. P. 134-143 (in Russian).
Sanitary rules and regulations 2.3.2.1078-01. 2002. Hygienic requirements for the safety and nutritional value of food products. Moscow: Goskom-sanepidnadzor RF Publ. 156 p. (in Russian).
Sapozhnikov V.V. 1994. Comprehensive ecological studies of the ecosystems of the Bering and Sea
of Okhotsk. Okeanologia (Oceanology). Vol. 34. № 2. P. 309-312 (in Russian).
Sklyarov V.Ya. 2008. Food and feeding of fish in aquaculture. Moscow: VNIRO Publ. 150 p. (in Russian).
Khristoforova N.K., Tsygankov V.Yu., Boyarova M.D., Lukyanova O.N. 2015a. The content of heavy metals in pink salmon Oncorhynchus gorbuscha Walbaum, 1792 from the Kuril ocean waters during anadromous migration. Biologiya morya (Marine Biology). Vol. 41. № 6. P. 447-452 (in Russian).
Khristoforova N.K., Tsygankov V.Yu., Boyarova M.D., Lukyanova O.N. 20156. Microelement content in Pacific and Atlantic salmon. Okeanologia (Oceanology). Vol. 55. № 5. P. 751-758 (in Russian).
Khristoforova N.K., Litvinenko A.V., Tsygankov V.Yu., Kovalchuk M.V. 2018. Comparison of the trace element composition of pink salmon Oncorhynchus gorbuscha Walbaum, 1792 from the Sakhalin-Kuril region and the Sea of Japan. Proceedings of International scientific conference "Conservation of biodiversity of Kamchatka and coastal waters". Petropavlovsk-Kamchatsky: Kamchatpress Publ. P. 386-390 (in Russian).
Khristoforova N.K., Litvinenko A.V., Tsygankov V.Yu., Kovalchuk M.V. 2019a. Concentrations of trace elements in cherry salmon Oncorhynchus masou from the Southwestern part of the Sea of Okhotsk. Proceedings of International biogeo-chemical school "Biogeochemistry is a scientific basis for human health sustainable development and preservation". Tula: Tula State Pedagogical University Publ. P. 53-56 (in Russian).
Khristoforova N.K., Litvinenko A.V., Tsygankov V.Yu. et al. 20196. Microelement composition of pink salmon Oncorhynchus gorbuscha (Walbaum, 1792) from the Sakhalin-Kuril region. Biologiya morya (Marine Biology). Vol. 45. № 3. P. 1-7 (in Russian).
Khristoforova N.K., Litvinenko A.V., Tsygankov V.Yu., Kovalchuk M.V. 2021. Comparative characteristics of the trace elemental composition of chum salmon Oncorhynchus keta Walbaum, 1792 from the Sea of Japan and the Sea of Okhotsk. Morskoj biologicheskij zhurnal (Marine Biological Journal). Vol. 6. № 4. 92-104 p. (in Russian).
Shulkin V.M. 2004. Heavy metals in marine shallow water ecosystems. Vladivostok: Dal'nauka Publ. 279 p. (in Russian).
Shuntov V.P., Temnykh O.S. 2008. Pacific salmon in marine and oceanic ecosystems. Monograph. Vladivostok: TINRO-Center. Vol. 1. 481 p. (in Russian).
Shuntov V.P., Temnykh O.S. 2011. Pacific salmon in marine and oceanic ecosystems. Monograph. Vladivostok: TINRO-Center. Vol. 2. 473 p. (in Russian).
Bruland K.W., Lohan M.C. 2003. Controls of trace metals in seawater. Treatise on geochemistry, 1st edn. Elsevier, Amsterdam. P. 23-47. URL: https://doi.org/10.1016/B0-08-043751-6/06105-3.
Chernova E.N., Kozhenkova S.I. 2020. Background concentrations of heavy metals in brown algae from the northwest Sea of Japan. Journal of Geoscience and Environment Protection. № 8. P. 147-155. URL: https://www.scirp.org/jour-nal/gep DOI: 10.4236/gep.2020.810011.
Donets M.M., Tsygankov V.Yu. 2019. Trace elements in commercial marine organisms from the Russian part of the Northwest Pacific (2010-2018). Environmental Chemistry Letters. 17:1727-1740. URL: https://doi.org/10.1007/ s10311-019-00907-8.
Hall R.A., Zook E.G., Meaburn G.M. 1978. Service survey of trace elements in the fishery resource. NOAA Technical Report NMFS SSRF-721. National Marine Fisheries. 317 p.
Hartt A.C. 1962. Movement of salmon in the North Pacific Ocean and Bering Sea as determined by tagging 1956-1958. International North Pacific Fisheries Commission Bulletin. № 6. 157 p.
Ishida T. 1962. Aspects of marine biology of Asiatic pink salmon. Symp. on pink salmon. Univ. Brit. Col. P. 135-142.
Kavun V.Ya., Shulkin V.M., Khristoforova N.K. 2002. Metal accumulation in mussels of the Kuril Islands, north-west Pacific Ocean. Marine Environmental Research. Vol. 53. Issue 3. P. 219-226. URL: https://doi.org/10.1016/ S0141-1136(00)00264-6.
Khristoforova N.K., Tsygankov V.Yu., Lukyano-va O.N., Boyarova M.D. 2018. High mercury bioaccumulation in Pacific salmons from the Sea of Okhotsk and the Bering Sea. Environmental Chemistry Letters. Vol. 16. P. 575-579. DOI: 10.1016/j.marpolbul.2016.08.060.
Khristoforova N.K., Litvinenko A.V., Tsygankov V.Yu. et al. 2019. Trace elements content in the pink salmon (Oncorhynchus gorbuscha Walbaum, 1792) from Sakhalin-Kuril region. Doc. dep. on the Second NPAFC-IYS Workshop on Salmon Ocean Ecology in a Changing Climate, Tech. Rep. 15 (May 18-20, 2019; Portland, Oregon, USA). P. 59-62. URL: https://doi.org/10.23849/npafctr15/59.62.
Kelly B.C., Ikonomov M.G., Higgs D.A. et al. 2008. Mercury and other trace elements in farmed and wild salmon from British Columbia, Canada. Environmental Toxicology and Chemistry. Vol. 27. № 6. P. 1361-1370.
Kondo H., Hirano y., Nakayama V., Miyake M. 1965. Offshore distribution and migration of pacific salmon (genus Oncorhynchus) based on tagging studies (1958-1961). International North Pacific Fisheries Commission Bulletin. № 17. P. 213.
Manzer J.I., lshida T., Peterson A.E., Hanava M.G. 1965. Offshore distribution of salmon. International North Pacific Fisheries Commission Bulletin. № 15. 452 p.
Perrault J.R., Buchweitz J.P., Lehner A.F. 2014. Essential, trace and toxic element concentrations in the liver of the world's largest bony fish, the ocean sunfish (Mola mola). Marine Pollution Bulletin. P. 348-353. URL: http://dx.doi.org/ 10.1016/j.marpolbul.2013.11.026.
ИНФОРМАЦИЯ ОБ АВТОРАХ INFORMATION ABOUT THE AUTHORS
Литвиненко Анна Владимировна - Сахалинский государственный университет; 693008, Россия, Южно-Сахалинск; кандидат биологических наук, доцент кафедры «Экология, биология и природные ресурсы»; заведующий лабораторией прикладной экологии; litvinenko.av@bk.ru. SPIN-код: 4968-2303, Author ID: 794871, Scopus ID: 57210122165.
Litvinenko Anna Vladimirovna - Sakhalin State University; 693008, Russia, Yuzhno-Sakhalinsk; Candidate of Biological Sciences, Associate Professor of the Ecology, Biology and Natural Resources Chair; Head of the Applied Ecology Laboratory; litvinenko.av@bk.ru. SPIN-code: 4968-2303, Author ID: 794871, Scopus ID: 57210122165.
Христофорова Надежда Константиновна - Дальневосточный федеральный университет; 690922, Россия, Приморский край, Владивосток, о. Русский, п. Аякс; доктор биологических наук, профессор, профессор Международной кафедры ЮНЕСКО «Морская экология» Института Мирового океана; Тихоокеанский институт географии ДВО РАН, 690041, Россия, Владивосток, ведущий научный сотрудник; Сахалинский государственный университет; 693008, Россия, Южно-Сахалинск; лаборатория прикладной экологии СахГУ, ведущий научный сотрудник; more301040@gmail.com; SPIN-код: 7185-2311, Author ID: 59132, Scopus ID: 6603961259.
Khristoforova Nadezhda Konstantinovna - Far Eastern Federal University; 690922, Russia, Vladivostok, Russkiy Island, Ajax Village; Doctor of Biological Sciences, Professor, Professor of UNESCO International Chair "Marine Ecology" of the World Ocean Institute; Pacific Geographical Institute of the Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences, 690041, Russia, Vladivostok, Leading Researcher; Sakhalin State University; 693008, Russia, Yuzhno-Sakhalinsk; The Applied Ecology Laboratory, Leading Researcher; more301040@gmail.com; SPIN-code: 7185-2311, Author ID: 59132, Scopus ID: 6603961259.
Цыганков Василий Юрьевич - Дальневосточный федеральный университет; 690922, Россия, Приморский край, Владивосток, о. Русский, п. Аякс; доктор биологических наук, доцент, профессор Международной кафедры ЮНЕСКО «Морская экология», заведующий лабораторией прикладной экологии и токсикологии Института Мирового океана, заведующий лабораторией пищевой биотехнологии Передовой инженерной школы «Институт биотехнологий, биоинженерии и пищевых систем»; tsig_90@mail.ru; SPIN-код: 5047-8410, Author ID: 699929, Scopus ID: 56150726400.
Tsygankov Vasiliy Yurievych - Far Eastern Federal University; 690922, Russia, Vladivostok, Russkiy Island, Ajax Village; Doctor of Biological Sciences, Docent, Professor of UNESCO International Chair "Marine Ecology", Head of the Laboratory of Applied Ecology and Toxicology of the World Ocean Institute, Head of the Laboratory of Food Biotechnology of the Advanced Engineering School "Institute of Biotechnology, Bioengineering and Food Systems"; tsig_90@mail.ru; SPIN-code: 5047-8410, Author ID: 699929, Scopus ID: 56150726400.
