CC BY
34
ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ СТАТЬИ
УДК 635.632.2:58.071:581.142(470.57) DOI: 10.24411/1029-2551-2020-10085
ВЛИЯНИЕ ИНОКУЛЯЦИИ РАСТЕНИЙ ФАСОЛИ ЭНДОФИТНЫМИ БАКТЕРИЯМИ BACILLUS SUBTILIS НА РОСТ ПРОРОСТКОВ В МОДЕЛЬНЫХ ОПЫТАХ И ПРОДУКТИВНОСТЬ В УСЛОВИЯХ ЮЖНОГО ПРЕДУРАЛЬЯ
1 2С.Р. Гарипова, к.б.н., 1А.С. Шаяхметова, 1 3О.В. Ласточкина, к.б.н., 1 3К.А. Федорова, 1Л.И. Пусенкова, к.с.-х.н.
1 Башкирский НИИСХ УФИЦ РАН, e-mail: [email protected] 2Башкирский государственный университет, e-mail: [email protected] 3Институт биохимии и генетики УФИЦ РАН, e-mail: [email protected]
Эндофитные бактерии - естественные биорегуляторы роста и индукторы фитоиммунитета растений. Ранее было выявлено положительное влияние штамма Bacillus subtilis 10-4 на рост, устойчивость к абиотическим стрессам и болезням инокулированныхрастений пшеницы, сахарной свеклы, картофеля. Взаимодействие штамма с растениями фасоли (Phaseolus vulgaris L.) изучается впервые. В модельных условиях штамм 10-4, как и эталонный штамм Bacillus subtilis 26Д, усиливал рост корней и гипокотиля проростков фасоли сорта Золотистая. При обработке растений сорта Уфимская оба штамма уменьшали проявление признаков болезней. В полевых условиях выявлена специфичность взаимодействия штаммов эндофитных бактерий с разными сортами фасоли. Увеличение семенной продуктивности на 31% наблюдалось при взаимодействии растений сорта Уфимская со штаммом 10-4, а для сорта Золотистая отмечена прибавка урожая на 39% при обработке штаммом 26Д. Были проанализированы корреляционные связи ростовых показателей в модельных условиях и продуктивностью в полевых условиях. Такие признаки, как лабораторная всхожесть, сумма длин всех корней и длина гипокотиля не коррелировали с урожаем. Длина главного корня была больше у наиболее продуктивных растений сорта Уфимская. Высокая энергия прорастания в модельных условиях коррелировала с наибольшей продуктивностью у растений сорта Золотистая. Для обоих сортов значимым ростовым показателем, связанным с урожаем, было количество боковых и придаточных корней.
Ключевые слова: фасоль, инокуляция, эндофитные бактерии, ростовые показатели, модельные условия, полевая продуктивность, структура урожая, сортовая специфичность, Республика Башкортостан.
INFLUENCE OF BEAN PLANTS INOCULATION BY ENDOPHYTE BACTERIA BACILLUS SUBTILIS ON SEEDLINGS GROWTH IN MODEL EXPERIMENT AND IT'S YIELD IN CONDITIONS OF THE SOUTHERN PRE-URAL TERRITORY
12Ph.D. S.R. Garipova, ^.S. Shayakhmetova, 13Ph.D. О-V. Lastochkina, 1 3К.А. Fedorova, lPh.D. L.I. Pusenkova
1 Bashkir SRI of Agriculture - Subdivision of the Ufa FRC of the RAS, e-mail: [email protected] 2Bashkir State University, e-mail: [email protected] 3Institute of Biochemistry and Genetics - Subdivision of the Ufa FRC of the RAS, e-mail: [email protected]
Endophytic bacteria are natural growth bioregulators and plant phytoimmunity inducers. Previously, a positive effect of Bacillus subtilis 10-4 strain on the growth, resistance to abiotic stresses and diseases of inoculated wheat, sugar beet, and potato plants was revealed. Its interaction with bean plants (Phaseolus vulgaris L.) is being studied for the first time. Under model conditions strain 10-4 like reference strain of Bacillus subtilis 26D, enhanced growth of roots and hypocotyl of bean seedlings of Zolotistaya variety. Inoculation of Ufimskaya variety plants with each strain resulted in reduced signs of disease. Specificity of interaction of endophytic bacteria strains with different varieties of beans was revealed. An increase in seed productivity by 31% was observed at interaction ofplants of Ufimskaya variety with a strain of 10-4, and a yield increase of 39% was obtained by inoculating Zolotistaya variety with strain 26D. Correlation relationships of growth indicators in model conditions and productivity in field were
analyzed. Signs such as laboratory germination, sum of all roots lengths and hypocotyl length did not correlate with crop. The length of the main root was longer in the most productive plants of Ufimskaya variety. High germination energy under model conditions correlated with the highest productivity in plants of Zolotistaya variety. For both varieties, a significant growth indicator associated with crop was the number of lateral and additional roots.
Keywords: bean, inoculation, endophytic bacteria, growth indicators, model conditions, field productivity, crop structure, varietal specificity, the Republic of Bashkortostan.
Фасоль обыкновенная (Phaseolus vulgaris L.) -источник полноценного растительного белка, содержание которого составляет 19-31% [1]. Как и другие бобовые культуры, способные к симбиотической азотфиксации, фасоль оказывает долгосрочное положительное влияние на урожай и качество продукции последующих культур в севообороте. Вместе с тем, посевные площади фасоли остаются незначительными, несмотря на возрастающий спрос [2]. Для повышения урожайности и ее стабильности необходимо использование в производстве адаптированных к конкретным условиям сортов [3]. В Предура-лье в зависимости от метеоусловий, срока посева и сорта растения семенная продуктивность зерновой фасоли колебалась от 62 до 270 г/м2 [4-7]. В Зауралье в среднем за 2016-2017 гг. разные сорта зерновой фасоли дали урожай от 248 до 322 г/м2 [8].
Одним из способов повышения продуктивности растений и их устойчивости к неблагоприятным факторам среды служит их обработка ростостимулирую-щими (PGP - plant growth promoting) бактериями [9], среди которых особый интерес представляют эндо-фитные микроорганизмы [10]. Эндофитные бактерии способны вызывать индукцию системной устойчивости к патогенам и стрессорам, модулировать рост и развитие растений и улучшать транспорт воды и питательных веществ, благодаря продукции фитогор-монов и мобилизации труднодоступных элементов питания ферментными системами бактерий [11]. Учитывая большой спектр полезных свойств эндо-фитных бактерий, применение биопрепаратов на их основе позволит в перспективе снизить необходимость использования минеральных удобрений в практике сельского хозяйства и вследствие этого негативное влияние последних на плодородие почв, биоразнообразие и здоровье человека [12].
Разные генотипы растений неодинаково отзываются на инокуляцию одних и тех же штаммов бактерий [13]. Это может быть связано с химическим составом экссудатов растений, привлекающих определенные группы бактерий [14], с особенностями врожденной иммунной системы растений, по-разному реагирующей на бактериальные сигналы эндофита [15], и со свойствами самих бактерий [16]. Для достижения максимального положительного результата от применения микробных биопрепаратов необходимо учитывать сортовую отзывчивость растений и подбирать индивидуальные специфичные к определенным сортам штаммы бактерий [17].
Цель работы - анализ влияния инокуляции разных сортов фасоли эндофитными бактериями Bacillus subtilis на ростовые параметры проростков in vitro и продуктивность фасоли в полевых условиях.
Объекты и методы исследования. Объектами исследования служили семена фасоли районированных сортов Уфимская и Золотистая, а также эндофитные бактерии Bacillus subtilis из коллекции Башкирского НИИСХ УФИЦ РАН. Штамм 26Д - основа биопрепарата Фитоспорин-М. Штамм 10-4 ранее был изучен при взаимодействии с растениями пшеницы [18], сахарной свеклы [19] и картофеля [20]. Влияние этого штамма на продуктивность растений фасоли изучается впервые.
В модельных условиях 60 семян каждого сорта фасоли инокулировали 4 мл суспензии соответствующего штамма бактерий. Доза для штамма B. subtilis 26Д (согласно рекомендации компании-производителя) - 108 КОЕ/мл, для штамма B. subtilis 10-4 - 105 КОЕ/мл, (оптимальная доза согласно предварительным исследованиям). Замоченные в бактериальной суспензии семена выдерживали в течение 1 ч, а затем раскладывали в чашки Петри на влажные фильтры с 10 мл воды. Контрольные семена обрабатывали аналогично водой без бактерий. Семена проращивали 6 суток в темноте при температуре воздуха 22°С. Через трое суток долили еще 20 мл воды. Отмечали энергию прорастания на 3-и сутки, лабораторную всхожесть на 6-е сутки, длину, количество боковых и придаточных корней, длину гипокотиля. Отмечали также признаки заболеваний, вызываемых различными патогенами, по показателю распространенности и интенсивности поражения. Распространенность болезней рассчитывали как долю проростков с любыми признаками болезней. Интенсивность поражения учитывали как сумму растений, имеющих слабую (1 балл) и среднюю (2 балла) выраженность признаков заболеваний, умноженных на соответствующий балл, и вычисляли процент от общего количества проанализированных растений, умноженного на 2 (максимальный балл поражения).
Полевой опыт закладывали в 2018 г. на серой лесной почве в Салаватском районе (Северо-восточная лесостепная зона Республики Башкортостан) со следующими почвенными характеристиками: содержание гумуса 3,1%, подвижного фосфора 20 мг/кг почвы, азота щелочногидролизуемого 150 мг/кг почвы, pHkci 5,8. Вегетационный сезон 2018 г. отличался заморозками, выпадением снега в середине июня и холодной температурой в сентябре, что на две-
три недели сократило длительность периода созревания фасоли. Инокулированные семена высевали на делянки с нормой высева по 15 семян/м и шириной междурядий 45 см, в трех повторностях. В период вегетации учитывали полевую всхожесть в фазе двух настоящих листьев, высоту растений в период бутонизации, количество бобов на каждом растении, количество и массу семян при созревании. Структурный анализ проводили на 70 индивидуальных растениях каждого сорта. Статистическую обработку проводили с помощью приложения Microsoft Excel. В таблицах представлены средние арифметические. Разными буквами индекса обозначены достоверные различия по критерию Стьюдента между средними арифметическими при р < 0,05.
Результаты. Для экспресс-оценок PGP-свойств бактерий обычно используют простые биометрические показатели, такие как энергия прорастания, длина корня и побега, количество корней, масса проростков. При этом характеристикой положительных PGP-свойств служат растения с высокой скоростью роста корня и побега. Анализ энергии прорастания семян в модельном опыте показал физиологические отличия двух сортов: на третьи сутки проклюнулись 85% семян сорта Уфимская и только 38% семян сорта Золотистая (табл. 1). Инокуляция штаммами 10-4 и 26Д на 53 и 61% задержала прорастание семян сорта Уфимская, но ускорила развитие проростков сорта Золотистая. К шестым суткам лабораторная всхожесть семян обоих сортов в разных вариантах обработок стала выравниваться. У растений сорта Уфимская штамм 26Д тормозил, а штамм 10-4 - усиливал рост главного корня. Оба штамма угнетали рост гипокотиля по сравнению с контролем у растений сорта Уфимская. Вероятно, это могло быть связано с направленностью энергии роста на усиление развития корневой системы, хотя различия по длине боковых и придаточных корней инокулированных растений в момент измерений недостоверно отличались от контроля. Инокулированные проростки фасоли сорта Золотистая по размерам главного корня, сумме длин корней и длине гипокотиля были значительно лучше контроля. Таким образом, благодаря бактеризации низкая скорость прорастания семян сорта Золотистая достигла уровня быстро развивающегося сорта Уфимская. Положительное влияние бактерий на рост фасоли сорта Уфимская на ранних стадиях развития в модельных условиях было не столь очевидным.
При инокуляции растений эндофитными бактериями может наблюдаться не только ускорение развития, но и угнетение роста растений [21]. В исследованиях по инокуляции растений масличного рапса и цветной капусты эндофитными бактериями Paenibacillus и Serratia в зависимости от условий проращивания растений либо наблюдали стимулирующий эффект, либо он отсутствовал. При прора-
щивании на бумажных фильтрах сырая масса бактеризованных растений была меньше, чем в контроле, в стерильной почве - существенно выше контроля, а в нестерильной почве отсутствовали достоверные различия в массе растений по сравнению с контролем. В модельных условиях в водно-бумажной культуре при недостатке питания эндофитные бактерии могут вести себя как слабые патогены - повреждать корни растений для высвобождения питательных веществ; в стерильной почве, где достаточно питания, их положительный потенциал реализуется в стимуляции роста, а в нестерильной почве PGP-эффект маскируется влиянием окружающего микро-биома [22].
Временное торможение линейных размеров роста осевых органов проростка, особенно гипоко-тиля, замеченное при прорастании бактеризованных растений сорта Уфимская, может быть связано с активизацией реакций фитоиммунитета. При оценке ростовых параметров проростков были отмечены признаки болезней в виде слабой или средней степени побурения молодых корней, заплесневения семядолей и размягчения тканей. Анализ показал, что степень проявления болезней у контрольных растений была сходной (табл. 2). Но инокуляция по-разному повлияла на распространение и интенсивность поражения фитопатогенами у проростков двух сортов. Бактеризованные растения сорта Уфимская, для которых была характерна задержка в росте главного корня и гипокотиля, оказались больше защищены по сравнению с контролем, чем проростки сорта Золотистая, отличающиеся более активным ростом. Как известно, активизация роста и становление защитных систем растений - противоположно направленные процессы. Но в модельных опытах в водно-бумажной культуре создается провокационный фон для развития болезней, а реализация преимуществ растений с признаками системной устойчивости становится очевидной в полевых исследованиях.
В полевом опыте изучали влияние бактериальных обработок на урожай инокулированных растений двух сортов. В вегетационном сезоне заметных проявлений болезней у растений фасоли не было обнаружено. Но растения подверглись существенному влиянию низких температур на рост растений в ранние фазы развития. Возможно, в связи с воздействием сильного холодового стресса показатели всхожести и высоты растений на стадии бутонизации не отличались у растений разных вариантах инокуляции, хотя была замечена тенденция к более низким названным показателям у растений, иноку-лированных штаммом 10-4 (табл. 3).
Но на стадии созревания различия между вариантами инокуляции стали заметными. Обработка фасоли сорта Уфимская штаммом 26Д не привела к значимым изменениям массы семян по сравнению с контролем, а штамм 10-4 способствовал увеличе-
1. Влияние инокуляции разных сортов фасоли штаммами Bacillus subtilis 26Д и 10-4 _на ростовые показатели проростков в модельных условиях_
Вариант Энергия Всхо- Длина, мм Число
инокуляции прораста- жесть, % главного корня всех корней гипокотиля корней, шт.
ния, %
Сорт Уфимская
Контроль 85a 90a 33,13ab 95,81a 25,74a 8,4a
26Д 45b 95a 30,11a 102,44ab 20,63b 7,9a
10-4 52b 90a 36,20b 99,91a 21,54b 8,4a
Сорт Золотистая
Контроль 38c 85b 15,08c 59,90c 18,90c 7,1a
26Д 63b 88b 23,28d 102,72ab 20,47b 9,0a
10-4 57b 93a 31,18a 114,00b 22,11b 8,5a
Примечание. Здесь и далее в таблицах разным буквенным индексам соответствуют достоверные отличия при р < 0,05.
2. Распространение признаков болезней и интенсивность поражения у шестисуточных проростков двух сортов фасоли при инокуляции штаммами Bacillus subtilis 26Д и 10-4
Вариант инокуляции Распространение, % Интенсивность поражения, %
Сорт Уфимская
Контроль 72a 51a
26Д 68a 35b
10-4 59b 36b
Сорт Золотистая
Контроль 71a 48a
26Д 89c 74c
10-4 93c 48a
3. Влияние инокуляции штаммами Bacillus subtilis 26Д и 10-4 на рост и продуктивность растений разных сортов в полевых условиях
Вариант До бутонизации Фаза созревания семян Урожай,
инокуляции всхожесть, % высота рас- число бобов, число семян, масса семян, г/м2
тения, см шт/раст. шт/раст. г/растение НСР05 = 5
Сорт Уфимская
Контроль 78a 42,0a 3,93a 14,0a 3,96a 103a
26Д 74ab 41,3a 3,06a 11,6a 3,39a 83b
10-4 71b 39,6a 5,13b 19,0b 5,19b 123c
Сорт Золотистая
Контроль 75ab 39,0a 4,66ab 11,2a 2,31c 58b
26Д 75ab 38,6a 4,36ab 14,5a 3,21a 81a
10-4 71b 38,3a 3,96ab 11,2a 2,53c 60b
нию массы семян на 31%. Растения сорта Уфимская сформировали на 30% больше бобов и на 36% больше число семян. Этот же штамм не оказал значимого влияния на урожай и другие элементы структуры урожая у растений сорта Золотистая, тогда как обработка штаммом 26Д обеспечила увеличение массы семян на 39%. В структуре урожая продуктивность возросла за счет увеличения числа семян. Таким образом, в полевом эксперименте была выявлена выраженная специфичность штаммов эндофит-ных бактерий при взаимодействии с разными сортами растений фасоли.
Феномен неодинаковой сортовой отзывчивости растений на инокуляцию разными штаммами бактерий описан в литературе, при этом отмечено влияние и условий проращивания инокулированных растений. Так, при обработке семян разных сортов пше-
ницы штаммом 26Д выявлено, что сорт Омская 35 хорошо отзывался на инокуляцию эндофитом, а для сорта Волжская качественная была характерна наименьшая стимуляция роста, но в отличие от экспериментов в чашках Петри растения этого сорта хорошо отзывались на интродукцию бактерий при выращивании растений в почве [13]. Физиологические особенности продукционного процесса при взаимодействии разных морфотипов сортов служили причиной неодинаковой эффективности инокуляции растений гороха биопрепаратами ризобий ассоциативных бактерий и эндомикоризных грибов, вследствие чего авторы обратили внимание на необходимость учета сорт-штаммовой специфичности при подборе биопрепарата [17]. Эффект от инокуляции двух сортов пшеницы препаратом Фитоспорин-М зависел от условий среды. В умеренно засушливых
4. Коэффициенты корреляции между данными по урожайности семян фасоли
и ростовыми характеристиками в модельном опыте
Ростовые показатели в вегетационном опыте Сорт Уфимская Сорт Золотистая
Энергия прорастания на 3-и сутки 0,16 0,74
Лабораторная всхожесть на 6-е сутки -0,87 -0,06
Длина главного корня 0,99 0,09
Число боковых и придаточных корней 0,87 0,76
Сумма длин корней -0,38 0,39
Длина гипокотиля 0,17 0,07
условиях 2011 г. прибавки урожая зерна были невысокими по сравнению с контролем, но в засушливых условиях 2012 г. обработанные бактериями растения сорта Салават Юлаев сформировали урожай на 15% выше контроля, тогда как урожайность сорта Ватан от него статистически не отличалась. Авторы связывали этот эффект с исходной высокой устойчивостью сорта Ватан к засухе. Осмоляльность сока листьев пшеницы этого сорта мало изменилась под влиянием бактерий по сравнению с необработанным контролем, в то время как у инокулированных растений сорта Салават Юлаев - увеличилась на 23% [23]. Следовательно, эндофитные бактерии улучшали те свойства генотипа растений, которые лимитировали его развитие.
Исследуемые сорта фасоли в зависимости от сроков посева отличались по адаптивности: скороспелый сорт Уфимская давал относительно стабильный урожай в разных условиях влагообеспеченности, а урожай более позднеспелого сорта Золотистая варьировал в зависимости от условий [6], кроме того этот сорт был чувствительным к листовым болезням [7]. В эксперименте 2018 г. оба сорта испытали другой вид стресса - низкие температуры в ранний период онтогенеза. Для того, чтобы определить, какие ростовые свойства оказались полезными для развития растений в раннем онтогенезе и привели в дальнейшем к повышению семенной продуктивности растений, был применен корреляционный анализ (табл. 4). Урожай семян сорта Уфимская коррелировал с длиной главного корня (r = 0,99) и числом корней (r = 0,87), но отрицательно коррелировал (r = -0,87) с лабораторной всхожестью на 6-е сутки. Для растений сорта Золотистая урожай коррелировал с числом корней (r = 0,75) и энергией прорастания на 3-и сутки (r = 0,74). Для обоих сортов диагностическим признаком, который в наибольшей степени коррелировал с урожаем, оказалось число боковых и придаточных корней, но не их суммарная длина.
В литературе также приводятся результаты корреляционного анализа между ростовыми показателями бобовых растений и их конечной продуктивностью. Были выявлены средние коэффициенты корреляции (0,39-0,65) между всхожестью семян и урожайностью и обнаружена более тесная связь величины органов проростков и урожайности. Например, урожай и длина корешка коррелировали с ко-
эффициентами 0,49-0,78, урожай и длина гипокотиля - с коэффициентами 0,71-0,87, урожай и количество боковых корешков с коэффициентами 0,430,85 и длина боковых корешков - 0,39-0,79 [24]. Таким образом, наши результаты в целом согласуются с данными других авторов. Но специфика полевого эксперимента 2018 г. была в том, что всходы энергично прорастающего сорта Уфимская подверглись воздействию кратковременного снежного покрова и сильнее пострадали, чем проростки сорта Золотистая. Этим, возможно, объясняется высокий отрицательный коэффициент корреляции между лабораторной всхожестью на 6-е сутки и урожаем данного сорта. Запаздывающий по темпу всхожести сорт Золотистая в данных условиях был в преимуществе, так как прорастающие семена оказались защищенными почвенным слоем. Вероятно, воздействие низких температур сказалось и на отсутствии корреляции между длиной гипокотиля в модельных условиях и урожаем семян в полевых условиях. Ускоренное выдвижение побега на надземную поверхность не дало в данном случае выигрыша растениям. Интересно, что сорта имели разные стратегии развития корневой системы. Наиболее продуктивные растения сорта Уфимская на ранних стадиях своего развития наращивали площадь корневого питания как за счет удлинения главного корня, так и за счет увеличения количества дополнительных корней, а высокоурожайные растения сорта Золотистая формировали поверхностную разветвленную корневую систему. Показатель суммы длин корней вопреки ожиданиям не имел существенного прогностического эффекта о будущей продуктивности, а показатель количества боковых и придаточных корней, напротив, у растений обоих сортов коррелировал с урожаем.
Таким образом, в модельных условиях оба штамма бактерий способствовали снижению развития болезней у проростков сорта Уфимская и улучшению ростовых показателей у растений сорта Золотистая. В полевых условиях выявлена специфичность взаимодействия штаммов эндо-фитных бактерий с разными сортами фасоли: для сорта Уфимская наиболее эффективной была обработка штаммом 10-4, а для сорта Золотистая - обработка штаммом 26Д.
Литература
1. Егорова Г.П., Перчук И.Н., Соловьева А.Е., Буравцева Т.В. Источники высокого содержания белка семян фасоли обыкновенной (Phaseolus vulgaris) из мировой коллекции ВИР // Труды по прикладной ботанике, генетике, селекции, 2019, Т. 180, № 2. - С. 44-50.
2. Зотиков В.И., Сидоренко В.С., Грядунова Н.В. Развитие производства зернобобовых культур в Российской' Федерации // Зернобобовые и крупяные культуры, 2018, Т. 26, № 2. - С. 4-10.
3. Гатауллина Г.Г., Белышкина М.Е., Медведева М.В. Вариабельность урожайности и стрессовые факторы у зернобобовых культур // Известия ТСХА, 2016, № 4. - С. 96-112.
4. Маркова О.В., Гарипова С.Р. Отбор перспективных линий фасоли (Phaseolus vulgaris L.) сорта Эльза и особенности их симбиотрофного питания в разных почвенно- климатических условиях Предуралья // Вестник Башкирского университета, 2013, Т. 18, № 3. - С. 709-712.
5. Гарипова С.Р., Маркова О.В., Самигуллин С.Н. Продуктивность и клубенькообразующая способность разных сортов фасоли обыкновенной (Phaseolus vulgaris L.) в условиях Предуралья // Сельскохозяйственная биология, 2015а, Т. 50, № 51. - С. 55-62.
6. Гарипова С.Р., Маркова О.В., Иргалина Р.Ш., Вахитова Р.К. Продуктивность, динамика роста, клубенькообразующая способность разных сортов фасоли в условиях Предуралья в зависимости от сроков посева // Аграрный вестник Урала, 2015б, Т. 138, № 8. - С. 10-14.
7. Гарипова С.Р., Иргалина Р.Ш., Крымова А.И. Оценка листовых поражений и повреждений разных сортов фасоли в условиях Предуралья // Вестник БГАУ, 2016, № 4. - С. 13-17.
8. Порсев И.Н., Абылканова А.Н., Половникова В.В., Субботин И.А. Влияние зоны исследования на урожайность сортов фасоли обыкновенной и развитие корневой гнили в условиях Зауралья // Вестник Курганской ГСХА, 2018, № 2. - С. 56-59.
9. Afzal I., Shinwari Z.K., Sikandar S., Shahzad S. Plant beneficial endophytic bacteria: Mechanisms, diversity, host range and genetic determinants // Microbiological Research, 2019, V. 221. - P. 36-49.
10. Сырмолот О.В., Асатурова А.М., Хомяк А.И. Действие биопрепаратов на продуктивность сои в условиях Приморского края // Агрохимический вестник, 2016, № 6. - С. 52-54.
11. Самарина Л.С., Маляровская В.И., Рогожина Е.В., Малюкова Л.С. Эндофитные бактерии как промоутеры роста растений в культуре in vitro // Сельскохозяйственная биология, 2017, Т. 52, № 5. - С. 917-927.
12. Васильева Е.Н., Ахтемова Г.А., Жуков В.А., Тихонович И.А. Эндофитные микроорганизмы в фундаментальных исследованиях и сельском хозяйстве // Экологическая генетика, 2019, Т. 17, № 1. - С. 19-32.
13. Курамшина З.М., Хайрулин Р.М., Смирнова Ю.В. Сортовая отзывчивость Triticum aestivum L. на инокуляцию клетками эндофитных штаммов Bacillus subtilis // Российская сельскохозяйственная наука, 2019, № 6. - С. 3-6.
14. Шапошников А.И., Азарова Т.С., Кравченко Л.В., Бажанова А.А., Бажанов Д.П., Бабак О.Г., Некрашевич Н.А., Кильчевский А.В. Корневые выделения генотипов томата (Solanum lycopersicum L.), отличающихся отзывчивостью на бактеризацию // Молекулярная и прикладная генетика, 2013, Т. 14. - С. 63-68.
15. Lara-Chavez A., Lowman S., Kim S., Tang Y., Zhang J., Udvardi M., Nowak J., Flinn B., Mei C. Global gene expression profiling of two switchgrass cultivars following inoculation with Burkholderia phytofirmans strain PsJN // Journal of Experimental Botany, 2015, V. 66, № 14. - P. 4337-4350.
16. Compant S., Samad A., Faist H., Sessitsch A. A review on the plant microbiome: Ecology, functions, and emerging trends in microbial application // Journal of Advanced Research, 2019, V. 19. - P. 29-37.
17. Кузьмичева Ю.В., Парахин Н.В. Использование биологических факторов в повышении продуктивности и реализации средообразующего потенциала гороха посевного // Доклады Российской академии сельскохозяйственных наук, 2015, № 1-2. - С. 31-33.
18. Lastochkina O.V., Pusenkova L.I., Yuldashev R.A., Babaev M.S., Garipova S.R., Blagova D.K., Khayrullin R.M., Aliniaeifard S. Effects of Bacillus subtilis on some physiological and biochemical parameters of Triticum aestivum L. (wheat) under salinity // Plant physiology and biochemistry, 2017, V. 121. - P. 80-88.
19. Ласточкина О.В., Пусенкова Л.И., Юлдашев Р.А., Ильясова Е.Ю., Aliniaeifard S. Физиолого-биохимические ответы растений сахарной свеклы (Beta vulgaris L.), зараженных грибом Alternaria alternata, на применение микробных препаратов на основе Bacillus subtilis // Сельскохозяйственная биология, 2018, Т. 53, № 5. - С. 958-968.
20. Lastochkina O., Pusenkova L., Garshina D., Yuldashev R., Shpirnaya I., Kasnak C., Palamutoglu R., Mardanshin I., Garipova S., Sobhani M., Aliniaeifard S. The Effect of Endophytic Bacteria Bacillus subtilis and salicylic acid on some resistance and quality traits of stored Solanum tuberosum L. tubers infected with Fusarium dry rot // Plants, 2020, V. 9. - P. 738. DOI: 10.3390/plants9060738.
21. Stajkovic O., Meyer S.D., Milicic B., Willems A., Delic D. Isolation and characterization of endophytic non-rhizobial bacteria from root nodules of alfalfa (Medicago sativa L.) // Botanica Serbica, 2009, V. 33, № 1. - P. 107-114.
22. Rybakova D., Schmuck M., Wetzlinger U., Varo-Suarez A., Murgu O., Muller H., Berg G. Kill or cure? The interaction between endophytic Paenibacillus and Serratia strains and the host plant is shaped by plant growth conditions // Plant Soil, 2016, V. 405. № 1-2. - P. 65-79.
23. Веселов Д.С., Кадиков Р.К., Мигранов Р.Р., Баимова Г.М. Концентрация осмотически активных веществ в листьях растений мягкой яровой пшеницы в засушливых условиях Южного Предуралья // Известия Уфимского научного центра РАН, 2013, № 3. - С. 75-78.
24. Ларионов Ю.С., Горбатая А.П. Степень развития органов проростков семян бобовых культур как показатель их потенциальной продуктивности // Вестник Алтайского государственного аграрного университета, 2012, Т. 88, № 2. - С. 17-18.
