CC BY
49
ISSN 1026-2237 BULLETIN OF HIGHER EDUCATIONAL INSTITUTIONS. NORTH CAUCASUS REGION. NATURAL SCIENCE. 2021. No. 2
УДК 663.125/663.252.4
doi 10.18522/1026-2237-2021-2-113-118
УСТОЙЧИВОСТЬ ДРОЖЖЕЙ SACCHAROMYCES CEREVISIAE К ЭКСТРЕМАЛЬНЫМ УСЛОВИЯМ
© 2021 г. Э.А. Исламмагомедова1, Э.А. Халилова1, Р.З. Гасанов1, А.А. Абакарова1, Д.А. Аливердиева1
1Прикаспийский институт биологических ресурсов Дагестанского федерального исследовательского центра РАН,
Махачкала, Россия
THE RESISTANCE OF YEAST SACCHAROMYCES CEREVISIAE TO EXTREME CONDITIONS
E.A. Islammagomedova1, E.A. Khalilova1, R.Z. Gasanov1, АЛ. Abakarova1, D.A. Aliverdieva1
1Caspian Institute of Biological Resources, Dagestan Federal Research Center, Russian Academy of Sciences, Makhachkala, Russia
Исламмагомедова Эльвира Ахмедовна - кандидат биологических наук, старший научный сотрудник, лаборатория биохимии и биотехнологии, Прикаспийский институт биологических ресурсов Дагестанского федерального исследовательского центра РАН, ул. М. Га-джиева, 45, г. Махачкала, Республика Дагестан, 367000, Россия, e-mail: [email protected]
Халилова Эсланда Абдурахмановна - кандидат биологических наук, ведущий научный сотрудник, лаборатория биохимии и биотехнологии, Прикаспийский институт биологических ресурсов Дагестанского федерального исследовательского центра РАН, ул. М. Гаджиева, 45, г. Махачкала, Республика Дагестан, 367000, Россия, e-mail: [email protected]
Гасанов Расул Закирович - младший научный сотрудник, лаборатория биохимии и биотехнологии, Прикаспийский институт биологических ресурсов Дагестанского федерального исследовательского центра РАН, ул. М. Га-джиева, 45, г. Махачкала, Республика Дагестан, 367000, Россия, e-mail: [email protected]
Абакарова Аида Алевдиновна - старший лаборант, лаборатория биохимии и биотехнологии, Прикаспийский институт биологических ресурсов Дагестанского федерального исследовательского центра РАН, ул. М. Га-джиева, 45, г. Махачкала, Республика Дагестан, 367000, Россия, e-mail: aida.abaк[email protected]
Аливердиева Динара Алиевна - кандидат биологических наук, заведующая лабораторией биохимии и биотехнологии, Прикаспийский институт биологических ресурсов Дагестанского федерального исследовательского центра РАН, ул. М. Гаджиева, 45, г. Махачкала, Республика Дагестан, 367000, Россия, e-mail: [email protected]
Elvira A. Islammagomedova - Candidate of Biological Sciences, Senior Researcher, Laboratory of Biochemistry and Biotechnology, Caspian Institute of Biological Resources, Dagestan Federal Research Center, Russian Academy of Sciences, M. Gadzhieva St., 45, Makhachkala, Republic of Dagestan, 367000, Russia, e-mail: [email protected]
Eslanda A. Khalilova - Candidate of Biological Sciences, Leading Researcher, Laboratory of Biochemistry and Biotechnology, Caspian Institute of Biological Resources, Dagestan Federal Research Center, Russian Academy of Sciences, M. Gadzhieva St., 45, Makhachkala, Republic of Dagestan, 367000, Russia, e-mail: [email protected]
Rasul Z. Gasanov - Junior Researcher, Laboratory of Biochemistry and Biotechnology, Caspian Institute of Biological Resources, Dagestan Federal Research Center, Russian Academy of Sciences, M. Gadzhieva St., 45, Makhachkala, Republic of Dagestan, 367000, Russia, e-mail: [email protected]
Aida A. Abakarova - Senior Laboratory Assistant, Laboratory of Biochemistry and Biotechnology, Caspian Institute of Biological Resources, Dagestan Federal Research Center, Russian Academy of Sciences, M. Gadzhieva St., 45, Makhachkala, Republic of Dagestan, 367000, Russia, e-mail: aida. abaKarva@rambler. ru
Dinara A. Aliverdieva - Candidate of Biological Sciences, Head of the Laboratory of Biochemistry and Biotechnology, Caspian Institute of Biological Resources, Dagestan Federal Research Center, Russian Academy of Sciences, M. Gadzhieva St., 45, Makhachkala, Republic of Dagestan, 367000, Russia, e-mail: [email protected]
ISSN 1026-2237 BULLETIN OF HIGHER EDUCATIONAL INSTITUTIONS. NORTH CAUCASUS REGION. NATURAL SCIENCE. 2021. No. 2
Изучена устойчивость дрожжей Saccharomyces cerevisiae DAW-3a и Y-503 к экстремальным значениям рН, NaCl, температуры. При различных режимах культивирования отмечается сохранение округлой формы клеток DAW-За и изменение данного параметра Y-503. При различных рН и температуре 30 °С обнаружены максимальные размеры клеток и гигантских колоний полиплоидного штамма Y-503 по сравнению с гаплоидным DAW-За; при 37 °С преимущества Y-503 не наблюдались и размеры колоний обоих штаммов были практически одинаковыми. Реакция штаммов на критические концентрации NaCl в среде была идентичной: установлено уменьшение размеров клеток и колоний, изменение формы, поверхности, цвета и структуры колоний. В условиях одновременного влияния повышенной температуры 37 °С, широкого спектра pH и 5 % NaCl размеры клеток уменьшались незначительно, в нейтральных и щелочных условиях культивирования установлена несколько большая толерантность дрожжей к солевому стрессу; обнаружено уменьшение размеров гигантских колоний, при этом максимальный размер исследуемых штаммов отмечен при pH 11,0, минимальный - при pH 3,0. Исследование толерантности дрожжей S. cerevisiae DAW-3a и Y-503 к экстремальным факторам представляет определенный интерес в связи с возможностью использования стрессоустойчивых штаммов в биотехнологических процессах.
Ключевые слова: температурный стресс, осмотический стресс, рН-стресс, дрожжи, клетки, гигантские колонии, морфология.
The resistance of the yeast Saccharomyces cerevisiae DAW-3а and Y-503 to the conditions of extreme values ofpH, NaCl, temperature has been studied. Under different cultivation modes, the rounded shape ofDAW-3a cells is preserved and this parameter Y-503 changes. Under conditions of different pH values and 30°C, the maximum sizes of cells and giant colonies of the polyploid Y-503 strain were found in comparison with the haploid DAW-3a; at 37°C, the advantage of Y-503 was not observed and the colony sizes of both strains were practically the same. The reaction of the strains to critical concentrations of NaCl in the medium was identical: a decrease in the size of cells and colonies was found; change in the shape, surface, color and structure of colonies. Under conditions of the simultaneous influence of an elevated temperature of 37°C, a wide range ofpH and 5 % NaCl, the cell size decreased slightly; under neutral and alkaline conditions of cultivation, a slightly greater tolerance of yeast to salt stress was established; a decrease in the size of giant colonies was found, while the maximum size of the studied strains was noted at pH 11.0, the minimum at pH 3.0. The study of the tolerance of the yeast S. cerevisiae DA W-3a and Y-503 to extreme factors is ofparticular interest in connection with the possibility of using stress-resistant strains in biotechnological processes.
Keywords: temperature stress, osmotic stress, pH stress, yeast, cells, giant colonies, morphology.
Изучение влияния экстремальных условий на дрожжи Saccharomyces cerevisiae и механизмы их адаптации вызывает большой интерес исследователей [1-4]. Биохимические и физиологические преобразования, происходящие в условиях стресса [5-7], оказывают влияние и на морфологические свойства дрожжей, в том числе на параметры гигантских колоний [8-11]. В результате одновременного воздействия различных видов стресса изменения, происходящие в метаболизме дрожжей, могут значительно отличаться [12]. На специфическую способность штаммов Saccharomyces к адаптации влияют их генетические различия, в частности полиплоидия [13]. В связи с этим определенный интерес представляет сравнительное изучение морфологических особенностей штаммов X cerevisiae различной плоидности в условиях одновременного влияния нескольких стресс-факторов.
Цель работы - исследование морфологических свойств гаплоидного X cerevisiae DAW-3а и полиплоидного X cerevisiae У-503 штаммов в результате воздействия экстремальных значений рН, температуры (Т), КаС1 в среде культивирования.
Объекты исследования: & cerevisiae У-503 (гетерозиготный тетраплоид), полученный в результате воздействия лазера на промышленный штамм
S. cerevisiae 73 [14], и S. cerevisiae DAW-3a (гете-роталличный гаплоид), потомок линии штамма Y-503 [15]. Морфологические исследования клеток проводили при всех режимах культивирования. Наблюдение вели за формой и величиной клеток, характером почкования с использованием светового микроскопа СХ21 (Olympus, Япония). В зависимости от поставленной цели проводили окраску клеток. Карболовый фуксин Циля использовали для обнаружения в протоплазме метахроматина; раствор Люголя - для выявления гликогена, раствор судана (Судан III) - для окрашивания липи-дов. Для описания морфологической характеристики колоний рассматривали их размер, форму, поверхность, профиль, цвет и консистенцию. Размер колоний определяли по диаметру, см. Для выращивания гигантских колоний использовались твердые питательные среды YPD: дрожжевой экстракт - 0,5 % (BD, США), пептон - 0,5 % (BD, США), глюкоза (D-глюкоза) - 2,0 % (Merk, Германия), агар-агар - 2,5 % (Difco, Нидерланды). Культивирование проводили при Т, °С (30, 37), различных значениях pH (3,0; 4,5; 7,0; 9,0; 11,0) и концентрации NaCl, % (0, 5, 10, 15, 20), в течение 20 сут на чашках Петри с использованием микробиологического инкубатора BINDERBF 115 (Германия),
ISSN 1026-2237 BULLETIN OF HIGHER EDUCATIONAL INSTITUTIONS. NORTH CAUCASUS REGION. NATURAL SCIENCE. 2021. No. 2
ламинарного бокса ВЛ-12 1000 (Россия), pH-метра «Анион 4100» («Анион», Россия), аналитических весов DV215CD (Ohaus Discovery, Швейцария).
Условия культивирования: Т=30 °С; pH 3,0; 4,5; 7,0; 9,0; 11,0. Ранее показано, что оптимальным для роста дрожжей является значение рН 4,5 при 30 оС. Параметры клеток и колоний обоих штаммов в данных условиях были приняты за контроль, в сравнении с которым в дальнейшем оценивается воздействие различных стресс-факторов. Установлено, что форма и размеры клеток DAW-За и Y-503 отличаются в зависимости от плоидности штамма. Клетки DAW-3a обладают округлой формой при всех значениях рН, для клеток Y-503 характерно наличие удлиненных форм, количество которых по мере увеличения рН уменьшается. Средние размеры клеток в популяции DAW-3a при всех значениях рН значительно меньше по сравнению с Y-503, при этом наибольшими размерами обладают клетки в контроле (рН 4,5; 30 °С). При культивировании на средах с низким значением pH (3,0) наблюдается существенное уменьшение размеров клеток обоих штаммов (табл. 1).
Таблица 1
Влияние температуры и различных значений рН на средние размеры, мкм, и количество почкующихся
клеток S. cerevisiae DAW-3a и Y-503 / Influence of temperature and different pH values on the middle size, ^m, and the number of budding cells of S. cerevisiae DAW-3a and Y-503
T, °С / pH Средние размеры клеток, мкм / почкующиеся, %
S. cerevisiae DAW-3a S. cerevisiae Y-503
30 / 3,0 4x4 + 0,3 / 3,9 8x5 + 0,3 / 4,1
37 / 3,0 6x6 + 0,3 / 4,1 8x6 + 0,3 / 4,1
30 / 4,5 6x6 + 0,3 / 4,5 11x8 + 0,4 / 4,9
37 / 4,5 5x5 + 0,3 / 3,5 10x7 + 0,3 / 3,5
30 / 7,0 5x5 + 0,3 / 3,0 10x7 + 0,3 / 3,5
37 / 7,0 5x5 + 0,3 / 3,2 10x7 + 0,3 / 3,2
30 / 9,0 5x5 + 0,3 / 3,5 9x7 + 0,3 / 3,5
37 / 9,0 5x5 + 0,3 / 3,2 9x6 + 0,3 / 3,1
30 / 11,0 5x5 + 0,3 / 3,4 9x6 + 0,3 / 3,6
37 / 11,0 5x5 + 0,3 / 3,5 8x7 + 0,3 / 3,5
Во всех вариантах обнаружены почкующиеся клетки и накопление запасных веществ. Включения гликогена, метахроматина, имеющего вид компактной массы, вкрапления липидных гранул выявлены в большем количестве по сравнению с контролем на средах с рН 3,0 и 11,0. Независимо от рН среды, определенные параметры гигантских колоний обоих штаммов были идентичны: округлая, в виде цветка форма; плоский, со слегка выпуклым цен-
тром профиль и радиально исчерченная поверхность. Незначительно варьировали цвет (оттенки бежевого) и структура (уплотнение при pH 11,0). Наблюдалось существенное изменение размеров гигантских колоний (табл. 2) по сравнению с контролем (pH 4,5) при явном преимуществе тетраплоида.
Условия культивирования: Т=37 °С; pH 3,0; 4,5; 7,0; 9,0; 11,0. Округлая форма клеток DAW-За обнаружена во всех вариантах, Y-503 - только на средах с рН 3,0 и 11,0. Удлиненная форма клеток тетрапло-идного штамма Y-503 наблюдалась на средах с рН 4,5-9,0. Установлено уменьшение размеров клеток обоих штаммов по сравнению с контролем (рН 4,5; 30 °С); остальные данные сопоставимы с показателями при 30 °С, при этом обнаружено небольшое увеличение размеров клеток DAW-За при рН 3,0 (табл. 1). Отмечается во всех вариантах накопление в клетках дрожжей запасных питательных веществ (включения гликогена, метахроматина, липидных гранул).
При всех значениях рН для колоний обоих штаммов сохранялись: форма - округлая; профиль -плоский; поверхность - радиально исчерченная; структура - пастообразная. Колонии DAW-За приобретали оттенок розоватого цвета. Размеры колоний значительно уменьшались по сравнению с контролем (рН 4,5; 30 °С), однако в данных условиях преимущества тетраплоида Y-503 не наблюдалось (табл. 2).
Таблица 2
Размер гигантских колоний S. cerevisiae DAW-3a и Y-503, см,
при культивировании на средах YPD c различными значениями pH и NaCl при 30 и 37 °C / Size of giant colonies
of S. cerevisiae DAW-3a and Y-503, sm, when cultivated on YPD media with different pH and NaCl values at 30 and 37 °C
T, °С / NaCl, % pH
3,0 4,5 7,0 9,0 11,0
37 2,1x2,0 2,3x2,1 1,8x1,7 1,8x1,6 1,9x1,9 2,0x1,7 1,6x1,5 1,5x1,5 1,8x1,7 1,8x1,7
37 / 5 0,6x0,4 0,5x0,4 0,7x0,6 0,7x0,5 0,6x0,5 0,6x0,4 0,8x0,7 0,8x0,7 0,9x0,8 0,9x0,7
30 1,8x1,7 2,2x2,0 2,8x2,5 3,0x3,0 1,7x1,6 2,4x2,3 1,7x1,7 1,8x1,7 1,6x1,6 1,8x1,7
30 / 5 0,7x0,5 0,8x0,6 0,6x0,5 1,0x0,9 0,8x0,7 0,9x0,8 0,9x0,8 1,1x0,9 0,8x0,7 1,1x0,9
30 / 10 0,4x0,3 0,5x0,3 0,3x0,2 0,5x0,3 0,5x0,3 0,5x0,4 0,5x0,3 0,5x0,4 0,5x0,3 0,5x0,4
30 / 15 0,1x0,2 0,2x0,2 0,1x0,2 0,2x0,2 0,2x0,2 0,2x0,3 0,3x0,2 0,3x0,3 0,3x0,2 0,3x0,3
30 / 20 0,1x0,1 0,1x0,1 0,1x0,1 0,1x0,1 0,1x0,1 0,1x0,1 0,1x0,1 0,1x0,1 0,1x0,1 0,1x0,1
Примечание. S. cerevisiae DAW-3a - числитель, S. cerevisiae Y-503 - знаменатель.
ISSN 1026-2237 BULLETIN OF HIGHER EDUCATIONAL INSTITUTIONS. NORTH CAUCASUS REGION. NATURAL SCIENCE. 2021. No. 2
Обнаружено, что размер колоний DAW-3a и Y-503 максимальный на средах с pH 3,0. Установлен факт толерантности исследуемых штаммов к кислой среде и температуре 37 °С, что представляет интерес для использования их в промышленной биотехнологии.
Условия культивирования: Т=30 °С;pH3,0; 4,5; 7,0; 9,0; 11,0; NaCl 0; 5; 10; 15; 20 %. Установлено, что большинство клеток DAW-За имело округлую форму, клетки Y-503 - в основном овально-округлую, за исключением небольшого количества овальной (рН 4,5, 7,0), округлой (рН 3,0), яйцеобразной (рН 9,0) и удлиненной формы (в кислых средах составляли до 5 %, в щелочных - единицы). Реакция штаммов на критические концентрации NaCl в среде была идентичной. Наблюдалась способность дрожжей в условиях стресса корректировать рост и изменение объема клеток: по сравнению с контролем при высоких концентрациях NaCl размер клеток уменьшался, особенно с увеличением кислотности (табл. 3). В вариантах с 5-10 % NaCl в среде культивирования выявлено большое количество почкующихся клеток (до 20 %). Добавление 15-20 % NaCl приводило к сокращению почкующихся клеток (до 0 %), ингибированию метаболизма и гибели дрожжей. Обнаружены липидные
включения в клетках при различных концентрациях NaCl и значениях рН, что, очевидно, способствует процессу адаптации в условиях солевого стресса.
Отмечено, что при повышении концентрации NaCl в среде округлая в виде цветка форма колоний приобретает неправильный контур, поверхность становится бугристой, цвет в зависимости от варианта меняется от светло-бежевого до светло-коричневого, наблюдается уплотнение структуры. Размер колоний уменьшается до минимума (табл. 2) по сравнению с контролем (рН 4,5; 30 °С), при этом отмечается несколько больший диаметр колоний Y-503. Выявлена наибольшая толерантность обоих штаммов к солевому стрессу в нейтральной и щелочной области значений рН.
Условия культивирования: Т=37 °С; pH 3,0; 4,5; 7,0; 9,0; 11,0; NaCl 5 %. Так как высокие концентрации NaCl (10-20 %) в среде культивирования оказывают негативное влияние на метаболизм дрожжей, нами изучен вариант в условиях повышенной температуры, широкого спектра pH и 5%-й NaCl (табл. 3). Округлая форма клеток DAW-3а не изменилась; клетки Y-503 в основном имели овально-округлую, в незначительном количестве - округлую и удлиненную форму.
Таблица 3
Влияние различных значений рН и NaCl на средние размеры, мкм, и количество почкующихся клеток S. cerevisiae DAW-3a и Y-503 / Influence of different NaCl and pH values on the middle size, цт, and the number of budding cells of S. cerevisiae DAW-3a and Y-503
T, °С / NaCl, % pH
3,0 4,5 7,0 9,0 11,0
37 / 5 4x4 + 0,2 / 14,1 7x5 + 0,3 / 14,5 5x5 + 0,3 / 13,3 10x8 + 0,4 / 14,8 5x5 + 0,3 / 12,9 8x6 + 0,3 / 13,1 5x5 + 0,3 / 13,4 7x6 + 0,3 / 13,6 5x5 + 0,3 / 13,1 7x6 + 0,3 / 13,5
30 / 5 4x4 + 0,3 / 14,8 7x6 + 0,3 / 15,1 4x4 + 0,3 / 18,1 9x7 + 0,3 / 19,8 4x4 + 0,3 / 16,1 8x6 + 0,3 / 16,9 5x5 + 0,3 / 14,9 9x8 + 0,3 / 15,8 5x5 + 0,3 / 14,8 8x7 + 0,3 / 17,1
30 / 10 3x3 + 0,2 / 14,9 5x4 + 0,3 / 15,1 3x3 + 0,2 / 15,1 6x5 + 0,3 / 16,2 3x3 + 0,2 / 15,1 6x5 + 0,3 / 16,6 4x4 + 0,2 / 17,3 6x5 + 0,3 / 17,4 4x4 + 0,2 / 16,2 6x5 + 0,3 / 16,5
30 / 15 2x2 + 0,2 / единицы 3x2 + 0,3 / единицы 2x2 + 0,2 / единицы 3x2 + 0,3 / единицы 2x2 + 0,2 / 0,1 3x2 + 0,3 / 0,2 3x3 + 0,2 / 0,2 4x3 + 0,3 / 0,2 3x3 + 0,2 / 0,2 4x3 + 0,3 / 0,2
30 / 20 2x2 + 0,2 / 0 2x2 + 0,2 / 0 2x2 + 0,2 / 0 3x2 + 0,2 / 0 2x2 + 0,2 / 0 3x2 + 0,2 / 0 2x2 + 0,2 / 0 3x2 + 0,2 / 0 2x2 + 0,2 / 0 3x2 + 0,2 / 0
Примечание: средние размеры, мкм / почкующиеся клетки, %. DAW-3a - числитель У-503 - знаменатель
По сравнению с контролем размеры клеток уменьшались. Обнаружено большое количество почкующихся клеток (до 15 %). Одновременное влияние нескольких стресс-факторов, в частности критических значений температуры, рН и NaCL,
могло привести к перекрестной адаптации, снижению вредных последствий и повышению толерантности дрожжей [12, 16]. Отмечалось, как и в других вариантах с NaCl, наличие липидных включений в цитоплазме.
ISSN 1026-2237 BULLETIN OF HIGHER EDUCATIONAL INSTITUTIONS. NORTH CAUCASUS REGION. NATURAL SCIENCE. 2021. No. 2
Такие параметры гигантских колоний, как форма, поверхность, профиль и структура, в данных условиях сопоставимы с контролем. Цвет колоний изменился со светло-бежевого на более темный; отмечается появление розового пигмента, особенно в центре колоний БА'^За. Сравнительный анализ размеров колоний исследуемых штаммов продемонстрировал их идентичность (рисунок). По сравнению с контролем обнаружено уменьшение размеров гигантских колоний; максимальный размер БА'^За и отмечен в щелочной области значений рН, минимальный - при рН 3,0 (табл. 3).
Влияние 5 % NaCl, различных значений рН и температуры
37 °С на морфологию гигантских колоний S. cerevisiae DAW-3a (а) и Y-503 (б) / The influence of 5 % NaCl, different values of pH and 37 °C on the morphology of giant colonies S. cerevisiae DAW-3a (a) and Y-503 (b)
Таким образом, в результате сравнительного исследования морфологических параметров дрожжей S. cerevisiae DAW^ и в условиях температурного, осмотического и рН-стресса установлено, что характерные особенности гаплоидного штамма DAW-3а -округлая форма клеток, полиплоидного штамма -разнообразие при доминирующей овально-округлой форме. Максимальные размеры клеток выявлены при рН 4,5 (30 °С), минимальные - при pH 3,0 (30 °С + повышенные концентрации NaCl в среде), при этом обнаружено преимущество Y-503. Во всех вариантах имеются включения гликогена, метахро-матина, вкрапления липидных гранул, выявлено большое количество почкующихся клеток. В условиях солевого стресса наблюдается уменьшение числа почкующихся до единичных клеток в варианте с 15 % NaCl, их отсутствие - при 20 % NaCl.
Размеры гигантских колоний полиплоидного штамма в условиях различных значений рН и 30 °С существенно превышают данные параметры DAW-3а. При увеличении температуры и критических концентрациях NaCl в среде реакция штаммов на стресс идентична. Исследование толерантности S.
cerevisiae и к экстремальным факторам представляет интерес в связи с возможностью применения исследуемых штаммов в биотехнологических процессах.
Литература
1. Brown A.J.P., Cowen L.E., Pietro A. Di., Quinn J. Stress adaptation // Microbiol. Spectr. 2017. Vol. 5 (4). P. 10. Doi 10.1128/microbiolspec.FUNK-0048-2016.
2. Borrull A., Lopez-Martinez G., Miro-Abella E., Salvado Z., Poblet M., Cordero-Otero R., Rozes N. New insights into the physiological state of Saccharomyces cerevisiae during ethanol acclimation for producing sparkling wines // Food Microbiology. 2016. Vol. 54. P. 20-29.
3. Caspeta L., Nielsen J. Thermotolerant yeast strains adapted by Laboratory evolution show trade-off at ancestral temperatures and preadaptation to other stresses // MBio. 2015. Vol. 6 (4). P. 431-446. Doi 10.1128/mBio.00431-15.
4. Swinnen S., Henriques S., Shrestha R., Ho P.-W., Sâ-Correia I., Nevoigt E. Improvement of yeast tolerance to acetic acid through Haa1 transcription factor engineering: towards the underlying mechanisms // Microbial. Cell Factories. 2017. Vol. 16. P. 7. Doi /10.1186/s12934-016-0621-5.
5. Serra-Cardona A., CanadellD., Arino J. Coordinate responses to alkaline pH stress in budding yeast // Microbial. Cell. 2015. Vol. 2 (6). P. 182-196. Doi 10.15698/ mic2015.06.205.
6. Секова В.Ю., Гесслер Н.Н., Исакова Е.П., Анти-пов А.Н., Дергачева Д.И., Дерябина Ю.И., Трубникова Е.В. Окислительно-восстановительный статус экстремофильных дрожжей Yarrowia lipolytica при адаптации к рН-стрессу // Прикладная биохимия и микробиология. 2015. Т. 51, № 6. С. 570-577. Doi 10.7868/S0555109915060136.
7. Berterame N.M., Porro D., Ami D., Branduardi P. Protein aggregation and membrane lipid modifications under lactic acid stress in wild type and OPI1 deleted Saccharomyces cerevisiae strains // Microbial. Cell Factories. 2016. Vol. 15 (39). P. 1-12. Doi 10.1186/s12934-016-0438-2.
8. Reis V.R., Antonangelo A.T.B.F., Bassi A.P.G., Co-lombi D., Ceccato-Antonini S. Bioethanol strains of Saccharomyces cerevisiae characterized by microsatellite and stress resistance // Braz. J. Microbiol. 2017. Vol. 48 (2). P. 268-274. Doi /10.1016/j.bjm.2016.09.017.
9. Viana N.C., Portugal C., Cruz S.H. Morphophysio-logical and molecular characterization of wild yeast isolates from industrial ethanol process // African J. of Microbiology Research. 2017. Vol. 11 (37). P. 1422-1430. Doi 10.5897/AJMR2017.8691.
10. Zemancikova J., Kodedova M., Papouskova K., Sy-chrova H. Four Saccharomyces species differ in their tolerance to various stresses though they have similar basic physiological parameters // Folia Microbiol. 2018. Vol. 63. P. 217-227. Doi /10.1007/s12223-017-0559-y.
ISSN 1026-2237 BULLETIN OF HIGHER EDUCATIONAL INSTITUTIONS. NORTH CAUCASUS REGION. NATURAL SCIENCE. 2021. No. 2
11. Исламмагомедова Э.А., Халилова Э.А., Ко-тенко С.Ц., Гасанов Р.З., Аливердиева Д.А. Влияние экстремальных значений рН на морфологические особенности дрожжей Saccharomyces cerevisiae // Изв. Самарского науч. центра Российской академии наук. 2018. Т. 20, № 5 (2). С. 219-225.
12. Balakumar S., Arasaratnam V. Osmo-, thermo- and ethanol- tolerances of Saccharomyces cerevisiae S1 // Brazilian J. of Microbiology. 2012. Vol. 43 (1). P. 157-166. Doi 10.1590/S1517-838220120001000017.
13. Zadrag-TeczaR., Kwolek-MirekM., Alabrudzinska M., Skoneczna A. Cell size influences the reproductive potential and total lifespan of the Saccharomyces cerevisiae yeast as revealed by the analysis of polyploid strains // Oxidative Medicine and Cellular Longevity. 2018. P. 1-17. Doi /10.1155/2018/1898421.
14. Пат. 1284998 СССР. Штамм дрожжей Saccharomyces cerevisiae, используемый в производстве хлебобулочных изделий. 1987.
15. Аливердиева Д.А., Мамаев Д.В., Лагутина Л.С. Транспорт сукцината в клетки Saccharomyces cere-visiae после продолжительной холодовой преинкуба-ции // Прикладная биохимия и микробиология. 2009. Т. 45 (5). С. 577-585. Doi 10.1134/S0003683809050111.
16. Bubnovâ M., Zemancikova J., Sychrova H. Osmo-tolerant yeast species differ in basic physiological parameters and in tolerance of non-osmotic stresses // Yeast. 2014. Vol. 31 (8). Р. 309-321. Doi 10.1002/yea.3024.
References
1. Brown A.J.P., Cowen L.E., Pietro A. Di., Quinn J. (2017). Stress adaptation. Microbiol. Spectr., vol. 5 (4), p. 10. Doi 10.1128/microbiolspec.FUNK-0048-2016.
2. Borrull A., Lopez-Martinez G., Miro-Abella E., Salvado Z., Poblet M., Cordero-Otero R., Rozes N. (2016). New insights into the physiological state of Saccharomyces cerevisiae during ethanol acclimation for producing sparkling wines. Food Microbiology, vol. 54, pp. 20-29.
3. Caspeta L., Nielsen J. (2015). Thermotolerant yeast strains adapted by Laboratory evolution show trade-off at ancestral temperatures and preadaptation to other stresses. MBio, vol. 6 (4), pp. 431-446. Doi 10.1128/mBio.00431-15.
4. Swinnen S., Henriques S., Shrestha R., Ho P.-W., Sa-Correia I., Nevoigt E. (2017). Improvement of yeast tolerance to acetic acid through Haa1 transcription factor engineering: towards the underlying. Microbial Cell Factories, vol. 16, p. 7. Doi /10.1186/s12934-016-0621-5.
5. Serra-Cardona A., Canadell D., Arino J. (2015). Coordinate responses to alkaline pH stress in budding yeast. Microb Cell, vol. 2 (6), pp. 182-196. Doi 10.15698 /mic2015.06.205.
6. Sekova V.Yu., Gessler N.N., Isakova E.P., Antipov A.N., Dergacheva D.I., Deryabina Yu.I., Trubnikova
Поступила в редакцию /Received
E.V. (2015). Oxidative-reduction status of the extremo-philic yeast Yarrowia lipolytica during adaptation to pH stress. Prikladnaya biokhimiya i mikrobiologiya, vol. 51, No. 6, pp. 570-577. Doi 10.7868/S0555109915060136. (in Russian).
7. Berterame N.M., Porro D., Ami D., Branduardi P. (2016). Protein aggregation and membrane lipid modifications under lactic acid stress in wild type and OPI1 deleted Saccharomyces cerevisiae strains. Microbial. Cell Factories, vol. 15 (39), pp. 1-12. Doi 10.1186/s12934-016-0438-2.
8. Reis V.R., Antonangelo A.T.B.F., Bassi A.P.G., Co-lombi D., Ceccato-Antonini S. (2017). Bioethanol strains of Saccharomyces cerevisiae characterized by microsatellite and stress resistance. Braz. J. Microbiol, vol. 48 (2), pp. 268-274. Doi /10.1016/j.bjm.2016.09.017.
9. Viana N.C., Portugal C., Cruz S.H. (2017). Morpho-physiological and molecular characterization of wild yeast isolates from industrial ethanol process. African Journal of Microbiology Research, vol. 11 (37), pp. 1422-1430. Doi 10.5897/AJMR2017.8691.
10. Zemancikova J., Kodedova M., Papouskova K., Sychrova H. (2018). Four Saccharomyces species differ in their tolerance to various stresses though they have similar basic physiological parameters. Folia Microbiol., vol. 63, pp. 217-227. Doi /10.1007/s12223-017-0559-y.
11. Islammagomedova E.A., Halilova E.A., Kotenko S.C., Gasanov R.Z., Aliverdieva D.A. (2018). Influence of extreme pH values on morphological characteristics of the yeast Saccharomyces cerevisiae. Izvestiya Samarskogo nauchnogo centra Rossiiskoi akademii nauk, vol. 20, No. 5 (2), pp. 219-225. (in Russian).
12. Balakumar S., Arasaratnam V. (2012). Osmo-, thermo- and ethanol- tolerances of Saccharomyces cere-visiae S1. Brazilian Journal of Microbiology, vol. 43 (1), pp. 157-166. Doi 10.1590/S1517-838220120001000017.
13. Zadrag-Tecza R., Kwolek-Mirek M., Alabrudzinska M., Skoneczna A. (2018). Cell size influences the reproductive potential and total lifespan of the Saccharo-myces cerevisiae yeast as revealed by the analysis of polyploid strains. Oxidative Medicine and Cellular Longevity, pp. 1-17. Doi /10.1155/2018/1898421.
14. Certificate 1284998 SSSR. The strain of yeast of Saccharomyces cerevisiae, used in the production of bakery products. (1987). (in Russian).
15. Aliverdieva D.A., Mamaev D.V., Lagutina L.S. (2009). Transport of succinate into Saccharomyces cere-visiae cells after prolonged cold preincubation. Priklad-naya biokhimiya i mikrobiologiya, vol. 45, No. 5, pp. 577585. Doi 10.1134/S0003683809050111. (in Russian).
16. Bubnova M., Zemancikova J., Sychrova H. (2014). Osmotolerant yeast species differ in basic physiological parameters and in tolerance of non-osmotic stresses. Yeast, vol. 31 (8), pp. 309-321. Doi 10.1002/yea.3024.
8 февраля 2021 г. /February 8, 2021
