CC BY
71
УДК 574.(52)(58)
Д. Б. Денисов, Н. А. Кашулин
Институт проблем промышленной экологии Севера КНЦ РАН
ЦИАНОПРОКАРИОТЫ В СОСТАВЕ ПЛАНКТОНА ОЗЕРА ИМАНДРА (КОЛЬСКИЙ ПОЛУОСТРОВ)
Аннотация. Проанализирован видовой состав и структура сообществ цианопрокариот в составе планктона оз. Имандра в аспектах сезонной и пространственной динамики. Характерным проявлением изменения видового разнообразия планктонных альгоценозов с начала XXI века стали эпизодические явления массового развития цианобактерий в отдельных участках акватории наряду с увеличением максимальных величин биомассы фитопланктона. Рассмотрены возможные причины этих явлений.
Ключевые слова: цианопрокариоты, планктон, субарктический водоем, цветение воды
D. B. Denisov, N. A. Kashulin
CYANOPROKARYOTA OF THE IMANDRA LAKE (KOLA PENINSULA)
Abstract. Seasonal and spatial dynamics of composition and structure of the cyanoprokaryota species in the plankton of the Imandra Lake have been analyzed. A typical feature of the planktonic algae biodiversity is phenomenon of sporadic harmful blue-green algae blooms in some areas of the Lake, along with an increase of the maximal phytoplankton biomass occurring from the beginning of the XXI century. The potential causes of these phenomena are considered.
Key words: cyanoprokaryota, plankton, subarctic lake, harmful algae bloom
Введение
Поверхностные воды являются природным ресурсом, во многом определяющим экономическое и социальное развитие Севера, включая такие важнейшие отрасли, как энергетика, рыболовство, аквакультура, туризм, рекреация и др., а также служит источником питьевой воды и продовольствия. Озера и реки связаны с культурным наследием коренных народов, являются составной частью их жизненной среды. При этом они являются наиболее уязвимыми компонентами природы Арктики. Во многих озерах региона наблюдаются ухудшение качества вод, снижение видового разнообразия гидробионтов. Аквакультура становится мощным фактором эвтрофикации и биологического загрязнения - инвазии новых видов и инфекционных заболеваний, угрожающих природным популяциям. Совместное действие климатических изменений и загрязнения окружающей среды снижают устойчивость водных экосистем, их социально-экономическую значимость. Возможны негативные изменения в важнейших для региона отраслях экономики: здравоохранении, энергетике, коммерческом рыболовстве,
аквакультуре, туризме, что обусловит социальную напряженность вследствие ухудшения качества жизни.
Проблема массового развития потенциально токсичных цианопрокариот приобрела глобальные масштабы, в связи с чем широко развернулись исследования «цветения» вод в водоемах различного типа по всем миру (Белякова и др, 2006; Колмаков, 2006; Ernst et al., 2009; Elliott, 2012; Paer, Paul, 2012; Патова, 2014; Волошко, Сафронова, 2015). В настоящее время эти явления становятся регулярными и для субарктических водоемов, что представляет собой новую угрозу качества водных и гидробиологических ресурсов северных регионов. Потенциально токсичные цианобактерии способны вызывать не только гибель рыбы, но и нанести вред здоровью населения. В этой связи исследования представителей Cyanoprokaryota в пресноводных водоемах Евро-Арктического региона и оценка их роли в экосистемных процессах представляется наиболее актуальной экологической задачей.
Материалы и методы
Исследования сообществ цианопрокариот были проведены на субарктическом озере Имандра - одном из крупнейших в Заполярье. Длина озера 109 км, средняя ширина - 3.19 км, площадь с островами - 880.4 км2, объем воды - 10.86 км3. Общая площадь водосбора озера составляет 12300 км2, высотная отметка уреза воды - 127.0 м. Водоем состоит из трех обособленных плесов: Большая, Йокостровская и Бабинская Имандры, соединенных между собой узкими проливами (рис. 1). Сравнительная изолированность плесов и неоднородность антропогенной нагрузки определяет значимые различия в гидрохимических и гидробиологических характеристиках их вод (Антропогенные..., 2002; Моисеенко, Шаров, 2011; Кашулин, Даувальтер, 2013).
Исследования цианопрокариот в составе планктона проводили в период с 2011 по 2014 гг. Станции отбора проб были выбраны так, чтобы характеризовать планктонные сообщества всей акватории озера Имандра. Наиболее подробная съемка была проведена в период формирования сравнительно стабильных и показательных в биоиндикационном отношении планктонных сообществ - в конце июля и августе. Для анализа сезонной и многолетней динамики показателей фитопланктона была выбрана одна станция - Комплексный мониторинговый полигон (КМП КНЦ РАН), плес Йокостровская Имандра (рис.1). При анализе учитывалась информация, полученная за предыдущие периоды исследования (Шаров, 2000; 2004), а также гидрохимические данные с 1992 г.
Отбор и анализ проб был проведен с использованием рекомендованных стандартных методик (Руководство., 1983; Руководство., 1992), по схеме, принятой в ИППЭС КНЦ РАН (Денисов, 2010; Денисов, Кашулин, 2013). Отбор проб планктона осуществлялся стандартным батометром Руттнера емкостью 2.2 л, и гидробиологическим батометром (6 л). Концентрация планктона проводилась с помощью планктонной сети с размером ячеи 29 мкм, конечная проба помещалась в пластиковую емкость объемом 50 мл и фиксировалась раствором Люголя. Для оценки качественного состава фитопланктона, в том числе для учета мелкоклеточных форм (<20 мкм) сбор осуществлялся в пластиковые бутыли с целью. Часть проб была изучена в нефиксированном состоянии.
• . • • • • •
• • *
условные обознАмЕмия
мри
ф ОТффЙ яров
■Л 1Ч«» ш 'ЦП......Минн омогампм
Рис. 1. Карта-схема расположения станций отбора проб фитопланктона (КМП КНЦ РАН - Комплексный мониторинговый полигон Кольского научного центра
Российской академии наук).
Камеральная обработка фитопланктона была проведена в камере Нажотта объемом 0.1 мл на световом микроскопе «Motic BA300» с иммерсионным объективом, оснащенного цифровой камерой, при увеличениях от 400 до 1000 раз. Она включала таксономическую идентификацию, подсчет численности и замер индивидуальных объемов клеток водорослей. Определение видового состава проводилось по определителям (Komarek, Anagnostidis, 1989;1998;2005; Царенко, 1990; Белякова и др., 2006; Кондратьева, Коваленко, 1975; Голлербах и др., 1953). Таксономическая принадлежность уточнялась с использованием международной электронной базы данных (Guiry, Guiry, 2016).
Биомасса водорослей вычислялась счетно-объемным методом на основе определения индивидуального объема клеток (или плотных колоний) каждого вида, рассчитанного по формулам объема сходных геометрических фигур (Гусева, 1959; Кузьмин, 1984; Tikkanen, 1986). Для каждого размерного параметра клетки было проведено от 10 до 20 измерений посредством программного обеспечения «Motic image Plus 2.0».
Для определения концентрации хлорофилла «а» пробы воды объемом 1-2 л фильтровали через мембранный фильтр с диаметром пор 0.47 мкм. Экстракцию хлорофиллов проводили раствором ацетона (90%), оптическую плотность экстрактов измеряли на спектрофотометре «Hitachi UV-VIS 181». Концентрацию хлорофилла «а» рассчитывали стандартным методом (Determination., 1966; Jeffrey, Humphrey, 1975).
Оценка трофического статуса в исследованных участках акватории оз. Имандра по содержанию хлорофилла «а» и уровню биомассы фитопланктона была проведена по наиболее приемлемой для северных регионов шкале, представленной в Таблице 1 (Китаев, 1984).
Таблица 1.
Трофическая классификация по С.П. Китаеву (1984)_
Олиго-трофный Мезо-трофный Эвтроф-ный Гипер-эвтрофный
а /3 а /3 а р
Хлорофилл Л . л . _ , 3 <1.5 1.5-3 «а», мг/м Биомасса фитопланктон <0.5 0.5-1 а, г/м3 3-6 6-12 1-2 2-4 12- 2424 48 4-8 848 16 >48 >16
Экологическое состояние вод оз. Имандра по показателям планктонных сообществ оценивали на основе индекса сапробности (S) методом Пантле и Букка в модификации Сладечека. (Pantle, Buck, 1955; Сладечек, 1967):
S = -
2>
где S - индекс сапробности вод, h - частота встречаемости вида, а s - его индикаторная значимость, отражающая отношение к степени загрязнения воды. Для расчетов была использована величина индикаторной значимости видов-сапробионтов из обновляемой экологической базы данных (Баринова и др.,
2006).Классификация качества вод согласно ГОСТ 17.1.3.07-82 представлена в таблице 2.
Таблица 2.
Классификация качества вод по индексу сапробности S (ГОСТ 17.1.3.07-82)
Класс качества вод Степень загрязненности Индекс сапробности
I Очень чистые <1.00
II Чистые 1.00-1.50
II Умеренно загрязненные 1.51-2.50
IV Загрязненные 2.51-3.50
V Грязные 3.51-4.00
VI Очень грязные >4.00
На каждой станции был выполнен отбор воды для анализа химического состава и основных гидрохимических параметров. Работы по отбору и анализу проб воды, а так же хранение, консервация и подготовка проб к анализам и их анализ выполнялись Центром коллективного пользования физико-химических методов анализа ИППЭС КНЦ РАН в соответствии с аттестованными методиками.
Результаты и обсуждение
История исследований водорослевых сообществ оз. Имандра описана авторами (Антропогенные..., 2000; Шаров, 2004; Комулайнен и др., 2006; Яковлев, Кашулин, 2012). Специального изучения цианопрокариот озера не проводилось; как правило, они учитывались в ходе анализа при обработке общих проб водорослей.
Всего в планктоне оз. Имандра за период исследований с 2011 по 2014 гг. было выявлено 39 таксонов цианопрокариот рангом ниже рода в 19 родах (табл. 3). Наиболее богат видами род Dolichospermum (8). Типичными представителями цианопрокариот, способных вызывать «цветение», присутствующих в составе планктона в настоящее время являются Dolichospermum lemmermannii1; Dolichospermum flos-aquae; Microcystis aeruginosa; Planktothrix agardhii.
В среднем доля цианопрокариот в фитопланктоне оз. Имандра по численности составляет 11 %, в то время как по биомассе их доля сравнительно невелика - менее 1 % (рис. 2). Распределение цианопрокариот по акватории водоема характеризуется значительной пространственной неоднородностью (рис. 3). В некоторых станциях доля цианей по численности достигала 86 %. Наибольшая их доля по биомассе (до 25 %) оказалась характерна для станций, расположенных в плесе Большая Имандра.
Пространственная неоднородность распределения цианопрокариот по акватории оз. Имандра свидетельствует о широком спектре экологических условий в различных участках водоема. Существенные различия в видовом составе и численности цианей проявляются в зависимости от сроков отбора проб и варьирует в различные годы.
1 Авторы таксонов приводятся в Табл. 3.
Таблица 3.
Таксономический состав Cyanoprokaryota оз. Имандра (2011ю-2014 гг.)
№ Вид
1. Anabaena catenula (Kutz.) Born. et Flah.
2. A. subcylindrica Borge
3. Anabaena sp.
4. Anathece bachmannii (Komark.-Legn. G. Cronb.) Komarek et al.
5. A. minutissima (W. West) Komarek et al.
6. Aphanizomenon flos-aquae Ralfs ex Born. Flah.
7. A. gracile (Lemm.) Lemm.
8. Aphanocapsa delicatissima W. West et G. S. West
9. A. parasitica (Kutz.) Komarek et Anagn.
10. Chroococcus giganteus W. West
11. C. minutus (Kutz.) Nag.
12. Coelosphaerium kuetzingianum Nag.
13. Dolichospermum affinis (Lemm.) Wacklin et al.
14. D. circinale (Rabenh. ex Born. et Flah.) Wacklin et al.
15. D. ellipsoides (Boloch. ex Voronich.) Wacklin et al.
16. D. flos-aquae ([Lyngb.] Breb. ex Born. et Flah.) Wacklin et al.
17. D. lemmermannii (P. G. Richt.) Wacklin et al.
18. D. planctonicum (Brunnth.) Wacklin et al.
19. D. sigmoideum (Nyg.) Wacklin et al.
20. D. spiroides (Kleb.) Wacklin et al.
21. Gloeocapsa sp.
22. Johanseninema constrictum (Szaf.) Hasler et al.
23. Leptolyngbya tenuis (Gom.) Anagn. et Komarek
24. Microcystis aeruginosa (Kutz.) Kutz.
25. M. pulverea (Wood) Forti
26. M. viridis (A. Braun) Lemm.
27. Oscillatoria limosa C. Ag. ex Gom.
28. Oscillatoria sp.
29. Pseudanabaena frigida (Fritsch) Anagn.
30. Phormidium incrustatum (Nag.) Gom. ex Gom.
31. Phormidium sp.
32. Planktolyngbya limnetica (Lemm.) Komark.-Legn. et G. Cronb.
33. Planktothrix agardhii (Gom.) Anagn. et Komarek
34. P. rubescens (DC ex Gom.) Anagn. et Komarek
35. Pseudanabaena catenata Laut.
36. P. galeata Boch.
37. Snowella lacustris (Chod.) Komarek et Hindak
38. Trichormus variabilis (Kutz. ex Born. et Flah.) Komarek et Anagn.
39. Woronichinia compacta (Lemm.) Komarek et Hindak
Рис. 2. Соотношение основных таксономических групп фитопланктона оз. Имандра (2011-2014 гг.): а) - по численности; б) - по биомассе.
Рис. 3. Соотношение (%) основных таксономических групп фитопланктона в различных участках акватории оз. Имандра в слое водыО - 5 м в июле-августе (2011-2013 гг.): а) - по численности; б) - по биомассе.
Сезонные изменения фитопланктона в озере Имандра протекают неодинаково в различных участках акватории. Для южной части плеса Йокостровская Имандра и плеса Бабинская Имандра характерен «классический» сценарий сезонных изменений с выраженным июльским максимумом биомассы (Денисов, Кашулин, 2013). В то же время в северной части плеса Йокостровская Имандра сезонная динамика биомассы фитопланктона носит ряд кардинальных отличий. Различные варианты сезонных изменений биомассы основных таксономических групп фитопланктона за 4 года представлены на рисунке 4.
Рис. 4. Сезонная динамика биомассы фитопланктона (г/м3) северной части плеса Йокостровская Имандра в различные годы.
В начале гидробиологического лета (конец мая - начало июня), начинается бурное развитие диатомового планктона, иногда вместе с хризофитовыми водорослями рода БтоЬгуоп. В это время отмечаются максимальные за сезон уровни биомассы (рис. 4). Вклад цианопрокариот в общую биомассу в этот период незначителен, менее 0.1 г/м3. В конце июня-начале июля биомасса диатомей снижается, и в составе планктона возрастает доля других групп водорослей, преимущественно, СЫогорЬуа. В этот же период возможно увеличение численности цианопрокариот. Максимальная их доля в составе планктона приходится на период с июля по сентябрь, при этом их биомасса может достигать 4.3 г/м3. Таким образом, «классический» июльский максимум биомассы фитопланктона в плесе Йокостровская Имандра оказывается слабо выражен. Характерным также является увеличение биомассы фитопланктона осенью.
Цианопрокариоты могут присутствовать в составе планктона с мая по октябрь, но максимальная их биомасса формируется в период с июня по сентябрь (рис. 5).В 2014 году отмечено увеличение биомассы цианопрокариот во второй половине сентября за счет обильного развития различных видов рода БоПсЬо8регтит (Dolichospermum С1гета!е; В. р1апсЮтсыт; D.spiroides; В. ellipsoides) и ЛпаЬаепа subcylindrica.
Рис. 5.Сезонная динамика биомассы цианопрокариот (г/м3) в планктоне северной части плеса Йокостровская Имандра в различные годы.
Эпизодические локальные вспышки массового развития цианопрокариот регулярно с 2006 года наблюдаются в северной части плеса Йокостровская Имандра и южной части плеса Большая Имандр. Впервые «цветение» воды в результате массового развития цианей из родов ЛпаЬаепа и ЛпаЬаепор818 в поверхностном слое воды некоторых участков плеса Йокостровская Имандра были отмечены еще в 1960 году прошлого века. (Петровская, 1966).
В последние годы «цветение» вызывается массовым развитием Dolichospermum lemmermannii, колонии которого формируют пленку и плотные скопления у поверхности воды (рис. 6, а)-в)). Следует отметить, что сезонные максимумы биомассы цианопрокариот практически не связаны с локальными явлениями «цветения». В. lemmermannii присутствует в толще воды, но не образует плотных скоплений.
В настоящее время массовое развитие В. lemmermannii в водоеме характеризуются рядом специфических черт. Во-первых, зоны «цветения» воды ограничены сравнительно изолированными участками акватории плеса Йокостровская Имандра и южной части плеса Йокостровская Имандра, и не распространяются на открытые водные пространства. Во-вторых, формирование плотных скоплений колоний цианопрокариот отчасти обусловлено легким ветром, направленным в сторону залива, с последующим штилем. В-третьих, явление локального «цветения» не всегда сопровождается высокой долей цианей в составе фитопланктона, развивающегося в толще воды. Вместе с тем в периоды
массового развития цианопрокариот наблюдалась гибель молоди рыб, включая сига, ряпушку, гольяна, ерша и окуня. В 2013 году в период «цветения» были отмечены единичные погибшие взрослые особи сига в открытых участках акватории.
Биомасса цианопрокариот в зонах «цветения» достигает 25-31 г/м3, в то время как в открытых участках воды их биомасса находится в пределах 0.1-0.4 г/м3. Периоды «цветения» воды сравнительно непродолжительны, могут наблюдаться в течение 1-3 дней, и в отдельных случаях могут завершиться в течение одного дня. Это возможно при резком усилении ветра или выпадение осадков. В ходе наблюдений было установлено, что формирование пленки из колоний В. ¡еттегтаппп и фактическое начало «цветения» может быть прервано усилением ветра и интенсивной прибойной деятельностью внутри залива.
Показано, что в ходе массового развития колонии В. ¡еттегтаппп подвержены быстрому разрушению (лизису) (рис.6., е)), в результате которого после разрушения трихом сохраняются гетероцисты (рис. 6., д)) и(или) акинеты (рис. 6., г)). Визуально эти процессы можно наблюдать по изменению цвета пленки на поверхности воды: голубоватый оттенок имеет пленка, содержащая, преимущественно, гетероцисты, зеленоваты - акинеты.
Нефиксированные пробы плотных скоплений В. ¡еттегтаппп полностью разрушаются в течение нескольких часов.
Рис. 6. Вид колоний ВоИско8регтит ¡еттегтаппп в период «цветения» воды в оз. Имандра. Начало и максимум: а),б) и в); завершение: г) - разрушение трихом с сохранением акинет, д) - разрушение трихом с сохранением гетероцист,
е) - колония в процессе лизиса.
Вопрос о токсичности D. lemmermannii в оз. Имандра в настоящее время остается отрытым. Гибель рыбы, помимо цианотоксинов, может быть вызвана недостатком кислорода в ходе массового развития и разрушения колоний цианопрокариот, а также механическим воздействием на жабры. Отмечено, что на «стареющих» колониях D. lemmermannii поселяются представители Vorticella. В то же время, в отдельные годы было отмечено резкое снижение биомассы зоопланктона в период цианопрокариотического «цветения». Таким образом, причины гибели гидробионтов в период массового развития D. lemmermannii требуют дополнительных специальных исследований воды и погибших рыб на содержание цианотоксинов.
Причины цианопрокариотического «цветения» воды в оз. Имандра, вероятно, имеют различную природу и являются результатом совместного действия целого комплекса взаимосвязанных факторов. Наиболее значимыми при этом представляются антропогенные факторы. Зоны акватории, где наблюдается «цветение», подвержены долговременному антропогенному эвтрофированию и характеризуются повышенными, по сравнению с условно фоновыми (Романенко и др., 1990), концентрациями биогенов (Табл. 4). Непосредственно в плес Большая Имандра поступают стоки апатитового производства и коммунально-бытовые стоки городов Кировска и Апатиты, содержащие высокие концентрации фосфора и азота, что оказывает стимулирующие влияние на развитие фитопланктона. Цианобактерии способны использовать широкий спектр источников азота, включая аммонийный, концентрации которого в плесах Большая и Йокостровская Имандра значительны. При сравнительно высоком содержании NH4 в воде, цианеи прекращают использовать нитраты и переключаются на более предпочтительный аммонийный азот (Berg, Sutula, 2015).
Таблица 4.
Содержание биогенных элементов в водах оз. Имандра (2011-2014 гг.)
Плес -^общ, мкг N/л Робщ, мкг P/л NH4, мкг N/л NO3, мкг N/л PO4, мкг P/л Si, мг/л Общий органический углерод, мгС/л
Большая Имандра 392 (1523530) 54 (13617) 20 (0593) 164 (12950) 8 (0470) 0.3 (04.5) 3.6 (2.9-5.3)
Йокостровская Имандра 188 (63758) 13 (5116) 9 (0156) 2 (0324) 1 (020) 0.1 (0.10.9) 3.9 (3.4-4.2)
Бабинская Имандра 154 (66218) 6 (422) 6 (022) 22 (0118) 2 (03) 1.4 (0.91.7) 3.8 (3.1-4.5)
По уровню биомассы и содержанию хлорофилла «а» наиболее благоприятными условиями для развития фитопланктона характеризуется плес Большая Имандра, воды которого соответствуют а-мезотрофному трофическому статусу (табл. 5). При этом индекс видового разнообразия фитопланктона
наиболее высок в плесе Йокостровская Имандра, а видовое богатство и максимальное число видов цианопрокариот, в среднем приходящееся на одну пробу, - в плесе Большая Имандра (табл. 5).
Таким образом, наиболее благоприятные условия для цианопрокариотического «цветения» воды создаются в южной части плеса Большая Имандра и северной часть плеса Йокостровская Имандра (рис. 1), куда с течением через пролив поступают биогенные элементы, и где зафиксированы максимальные значения биомассы фитопланктона и содержания хлорофилла «а».
Использование индекса сапробности (табл. 5) для оценки качества вод оз. Имандра в настоящее время не совсем оправдано, что связано с существенной трансформацией таксономической структуры сообществ фитопланктона в результате токсического действия тяжелых металлов, поступающих в озеро со стоками комбината «Североникель» и апатитового производства, на отдельные чувствительные группы водорослей-сапробионтов (Денисов, 2014). Диапазон рассчитанных индексов сапробности находится в пределах от 1.16 до 1.37, что соответствует II классу качества «Чистые» (ГОСТ 17.1.3.07-82.) (табл. 5). В то же время, показатели интенсивности развития фитопланктона свидетельствуют, что в водоеме выражены процессы эвтрофикации, поэтому индексы сапробности объективно должны быть выше. С другой стороны, низкие индексы 5 показывают отсутствие каких-либо катастрофических последствий для экосистемы оз. Имандра в настоящее время: альгоценозы планктона сохраняют черты олиготрофии, что характерно для субарктических водоемов.
Таблица 5
Некоторые показатели фитопланктона оз. Имандра (2011-2014 гг.): СЫ«а»-среднее содержание хлорофилла «а»в планктоне; В - средняя биомасса фитопланктона, Н' -индекс видового разнообразия Шеннона-Уивера; - среднее число таксонов водорослей в пробе; ^рСуапо - среднее число _таксонов цианопрокариот в пробе; 8 - индекс сапробности._
Плес СЫ «а», мг/м3 в, г/м3 Н', бит/экз. N шт. -фСуапо, шт. 8 Трофический статус вод
Большая Имандра 4.24 2.21 2.24 41 14 1.16 а- мезотрофный
Йокостровская Имандра 2.82 1.42 2.57 38 8 1.37 в- олиготрофный
Бабинская Имандра 2.02 1.01 1.74 52 10 1.31 в- олиготрофный
Среди основных факторов, способствующих массовому развитию цианопрокариот, следует отметить глобальные и региональные климатические изменения, в первую очередь, увеличение температуры воздуха в последние десятилетия и сокращение зимнего сезона (Демин и др., 2015; Демин, 2012). Об интенсификации продукционных процессов в последние годы свидетельствует увеличение максимальных величин биомассы фитопланктона, приходящееся на годы с положительными аномалиями среднегодовой температуры воздуха в
Мурманской области (рис. 7). Биомасса фитопланктона достигает 20 и более г/м3, что соответствует гиперэвтрофному трофическому статусу вод, при этом фоновые значения составляют < 1 г/м3. Несмотря на существенное снижение антропогенной нагрузки биогенными элементами (рис. 7), с 90-х годов XX века по настоящее время, максимальные значения летней биомассы водорослей выросли на порядок, что связано, в первую очередь с кратковременными периодами массового развития диатомовых водорослей и цианопрокариот. Очевидно, решающая роль в этих процессах принадлежит росту числа положительных температурных аномалий, наиболее часто проявляющихся в последние десятилетия, как результат глобальных климатических изменений в Евро-Арктическом регионе. Дальнейшее увеличение температуры может повлечь за собой необратимые последствия в структурно-функциональной организации крупных водных экосистем: удлинение периода цветения потенциально токсических цианопрокариот, сокращение циклов органического вещества, гибель ценных промысловых рыб, ухудшение качества вод озера Имандра и снижение их ресурсного потенциала
Рис. 7. Увеличение максимальных значений биомассы фитопланктона и трофический статус вод (Китаев, 1984) оз. Имандра (северная часть плеса
Йокостровская Имандра) по сравнению с аномалиями среднегодовой температуры воздуха в ряде районов Мурманской области (1- Мурманск, 2- Кандалакша, 3 -- Краснощелье, 4 - Пялица) и динамика концентрации биогенных элементов в многолетнем ряду наблюдений.
«Цветение» воды косвенно отражает нарушения в естественно-природных циклах биогенных элементов: за минимально короткий период происходит формирование аномально высокой биомассы цианопрокариот, которая оказывается практически недоступной для более высоких трофических уровней, так как отсутствуют их активные потребители среди представителей
зоопланктона. Это обусловлено чрезмерно высокой концентрацией колоний цианей, локальным изменением гидролого-геохимических свойств воды и, возможно, выделением цианотоксинов. Активное разложение водорослей вызывающих цветение позволяет биогенным элементам вновь переходить в доступные для фитопланктона формы. Таким образом, нарушаются процессы аккумуляции и транспорта биогенных элементов в трофических сетях водоема, блокируется их долговременное исключение из круговорота в долгоживущих организмах бентоса и ихтиофауны. Дополнительным фактором, способствующим трансформации циклов биогенных элементов, служит нарушение гидрологического режима оз. Имандра. Каскад Нивских ГЭС, расположенных на стоке озера, осуществляет регуляцию уровня воды в соответствии с задачами энергетической промышленности. При этом искусственные колебания уровня воды, не синхронизированные с естественной динамикой, привели к существенным нарушениям в функционировании литоральных экосистем, а в некоторых случаях к полному исчезновению литоральных сообществ организмов. Выпадение такого важного структурно-функционального элемента из экосистемы озера привело к редукции аккумуляции биогенных элементов многолетними макрофитами и представителями макрозообентоса, сокращению нерестовых площадей, исчезновению многих литоральных организмов, в том числе и кормовых объектов для ценных представителей ихтиофауны, оказались нарушенными условия для естественного воспроизводства рыб, в первую очередь сиговых и лососевых. Таким образом, постоянное присутствие в воде избытка биогенных элементов составляет базовое условие для инициирования массового развития водорослей и цианопрокариот.
Выводы
1. Всего в планктоне оз. Имандра было выявлено 39 таксонов цианопрокариот рангом ниже рода в 19 родах, наиболее богат видами род DoПchospermum (8). Пространственное распределение цианопрокариот по акватории водоема характеризуется значительной неоднородностью, отражающей большую вариабельность условий для развития фитопланктона. Наибольшее количество таксонов цианопрокариот выявлено в плесе Большая Имандра. Массовыми видами являются: Dolichospermum Iвттвгтаппп; В. агста1в; В. рШпс^тсит; В. spiroides; В. ellipsoides; ЛпаЬаепа subcylindrica.
2. Доля цианопрокариот в фитопланктоне оз. Имандра невелика, и составляет в среднем 11 % по численности и 1 % по биомассе. В отдельных частях озера она может достигать 86 % по численности и 25 % по биомассе. В среднем, биомасса цианопрокариот в озере невелика - менее 0.1 г/м3.
3. Сезонная динамика биомассы и смена сообществ фитопланктона неодинакова в различных частях акватории водоема. В северной части плеса Йокостровская Имандра отсутствует «классический» летний максимум биомассы, в тоже время за счет обильного развития диатомовых водорослей резко выражен весенний. Цианопрокариоты наиболее обильны во второй половине гидробиологического лета, при этом уровень их максимальной биомассы варьирует год от года в диапазоне от 0.25 до 4.30 г/м3.
4. С 2006 года в отдельных сравнительно изолированных участках акватории северной части плеса Йокостровская Имандра и южной части плеса
Большая Имандра за счет массового развития ВоИско8рвгтит ¡еттегтаппп наблюдается периодическое кратковременное «цветение» воды. В зонах «цветения» биомасса цианей достигает 25-31 г/м3. Эти явления сопровождаются массовой гибелью молоди рыб, преимущественно сиговых. В этой связи актуальными представляются исследования содержания и состава цианотоксинов в воде в эти периоды. Показана определяющая роль метеорологических факторов в развитии процессов «цветения»: штилевые условия и высокие температуры воды способствуют формированию пленки из колоний Do¡ichospermum ¡еттегтаппп.
5. Наиболее благоприятные условия для развития процессов «цветения» формируются в северной части плеса Йокостровская Имандра и южной части плеса Большая Имандра, куда с током реки Белая поступает большое количество биогенных элементов (NO3, PO4, в составе стоков апатитового производства и городов Кировск и Апатиты. В этих участках акватории наиболее активно развивается фитопланктон, что подтверждается сравнительно высокими уровнями биомассы водорослей и содержанием хлорофилла «а».
6. Значимыми факторами, способствующими развитию процессов эвтрофикации оз. Имандра и «цветению» воды, являются глобальные и региональные климатические изменения. Выявлен положительный тренд максимальных значений биомассы фитопланктона, что соответствует увеличению среднегодовой температуры воздуха и сокращение зимнего сезона в последние десятилетия. Несмотря на существенное снижение антропогенной нагрузки биогенными элементами, с 90-х годов XX века по настоящее время максимальные значения летней биомассы фитопланктона выросли на порядок, что ассоциировано, в первую очередь с кратковременными периодами массового развития диатомовых и цианопрокариот.
7. Очевидно, цианопрокариотическое «цветение» является результатом нарушения циклов биогенных элементов в экосистеме оз. Имандра, что определяется их быстрым оборотом в системе «вода - цианопрокариоты». В отсутствие активных массовых потребителей колоний Do¡ichospermum ¡еттегтаппп, их быстрый лизис ведет к повторному возвращению биогенных элементов в доступную форму. Нарушение гидрологического режима и резкие искусственные колебания уровня воды привели к деградации литоральных экосистем, сформированных сообществами макрофитов и макрозообентосом, что препятствует долговременной аккумуляции биогенных элементов в трофических сетях. Избыток биогенных элементов в воде создает потенциальную угрозу для интенсификации массового развития цианопрокариот и расширения зон «цветения» на другие участки акватории.
Благодарности
Авторы выражают благодарность научному сотруднику Полярного геофизического института КНЦ РАН В.И. Демину за консультации в области современных глобальных и региональных климатических изменений.
Литература
Антропогенные модификации экосистемы озера Имандра. Моисеенко Т.И., Даувальтер В.А., Лукин А.А. и др. М.: Наука, 2002. - 403 с.
Баринова С.С., Медведева, Л.А., Анисимова О.В. Биоразнообразие водорослей-индикаторов окружающей среды. Тель-Авив, PiliesStudio. 2006. 498 с.
Баринова С. С., Медведева Л.А. Атлас водорослей-индикаторов сапробности (российский Дальний Восток). Владивосток: Дальнаука, 1996. C. 364.
Белякова Р.Н., Волошко Л.Н., Гаврилова О.В., Гогорев Р.М., Макарова И.В., Околодков Ю.Б., Рудина Л.А. Водоросли, вызывающие «цветение» водоемов Северо-Запада России/ M.: ТНИ КМК, 2006. - 367 с.
Волошко Л.Н., Сафронова Т.В. Цианобактериальные «цветения» в Финском заливе Балтийского моря // Астраханский вестник экологического образования. 2015 а. № 2 (32). С. 65 - 73.
Голлербах М. М., Косинская Е. К., Полянский В. И. Определить пресноводных водорослей СССР. Вып. 2. Синезеленые водоросли. М.: 1953. 651 с.
ГОСТ 17.1.3.07-82. Правила контроля качества воды водоемов и водотоков. С. 74-81.
Гусева К.А. К методике учета фитопланктона // Тр. Ин-та биологии водохранилищ. Л., 1959. Т.2. С. 44-51.
Даувальтер В. А., Кашулин Н. А. Долговременные изменения химического состава донных отложений озера Имандра в зоне влияния стоков Кольской атомной электростанции //Труды Кольского НЦ РАН «Прикладная экология Севера». 3/2013(16). С 6-35.
Денисов Д.Б. Экологические особенности водорослевых сообществ Кольского Севера: современные сукцессии. Тезисы докладов IV Международной конференции «Актуальные проблемы современной альгологии» (Киев, 23-25 мая 2012 г.). Киев, 2012. С. 91.
Денисов Д.Б. Явления массового развития водорослей в разнотипных пресноводных водоемах Кольского полуострова как результат глобальных преобразований окружающей среды. «Глобальные климатические процессы и их влияние на экосистемы арктических и субарктических регионов»: Тез. Докл. Междунар. Науч. Конф. (г. Мурманск, 9-11 ноября 2011 г.) Изд-во Кольского НЦ РАН, 2011. С. 45 - 47.
Денисов Д.Б. Экологические особенности водорослевых сообществ разнотипных субарктических водоемов // Вестник КНЦ, № 1. 2010. С. 48 - 56.
Денисов Д.Б., Кашулин Н.А. Современное состояние водорослевых сообществ планктона в зоне влияния Кольской АЭС (оз. Имандра) // Труды КНЦ РАН: прикладная экология Севера, № 3. Апатиты, 2013. С. 68-94.
Денисов Д.Б. Водорослевые сообщества разнотипных малых рек Кольского Севера. // Материалы лекций II Всероссийской школы-конференции " Экосистемы малых рек: биоразнообразие, экология, охрана " 18-22 ноября 2014 г. Том II, Ярославль: «Филигрань», 2014. С. 119-122.
Демин В.И., Анциферова А.Р., Мокротоварова О.И. Изменения температуры воздуха в Мурманске с начала X^^ra // Вестник Кольского НЦ РАН, №1(20), 2015 г. С. 113-125.
Демин В.И. Основные климатические тенденции на Кольском полуострове за период инструментальных метеорологических наблюдений // Труды
Кольского науч. центра РАН. «Прикладная экология Севера». 2012. 2 (9). Апатиты, 2012. С. 98-110.
Кашулин Н.А., Даувальтер В.А., Денисов Д.Б., Валькова С.А., Вандыш О.И., Терентьев П.М., Кашулин А.Н. Некоторые аспекты современного состояния пресноводных ресурсов Мурманской области // Вестник М1 ТУ, том 16, №1, 2013 г. С. 98-107.
Колмаков В.И. Токсичное «цветение» воды континентальных водоемов: глобальная опасность и методы ликвидации. // Электронные курсы СФУ. 2006, http : //www. study. sfu-kras. ru/mod/resource/view. php ?id=1691.
Комулайнен С.Ф., Антипина Г.С., Вислянская И.Г., Иешко Т.А., Лак Г.Ц., Чекрыжева Т.А., Шаров А.Н., Шелехова Т.С. Библиография работ по водорослям Европейского Севера России (Республика Карелия, Мурманская область). Петрозаводск. Карельский научный центр РАН, 2006. 67 с.
Кондратьева Н. В., Коваленко О. В. Краткий определитель видов токсических синезеленых водорослей. Киев, 1975. 63 с.
Китаев С.П. Экологические основы биопродуктивности озер разных природных зон. Москва: «Наука», 1984. 204 с.
Кузьмин Г.В. Таблицы для вычисления биомассы водорослей. Магадан, 1984. 48 с.
Моисеенко Т.И., Шаров А.Н. Модификации водных экосистем в период и после снижения антропогенного загрязнения // Доклады академии наук, 2011, том 441, № 3, с. 1-4.
Патова Е.Н. Цианопрокариоты, вызывающие «цветение» воды в Харбейских озерах Большеземельской тундры // Журнал Сибирского федерального университета. Серия: Биология. 2014. Т. 7. № 3. С. 282-290.
Петровская М.В. Характеристика зоопланктона озер Мурманской области // Рыбы Мурманской области. Мурманск, 1966. С. 84-90.
Романенко В.Д., Оксиюк О.П., Жукинский В.Н., Стольберг Ф.В., Лаврик В.И. Экологическая оценка воздействия гидротехнического строительства на водные объекты. Киев,1990. Наукова Думка: 256 с.
Руководство по гидробиологическому мониторингу пресноводных экосистем. - С.-Пб.: Гидрометеоиздат, 1992. 320 с.
Руководство по методам гидробиологического анализа поверхностных вод и донных отложений / отв. ред. В.А. Абакумов и др. СПБ.: Гидрометеоиздат, 1992.318 с.
Сладечек В. Общая биологическая схема качества воды. Санитарная и техническая гидробиология. М.: Наука, 1967. С. 26-31.
Шаров А.Н. Структура фитопланктона водоемов Крайнего Севера в условиях техногенного загрязнения: автореф. дис. канд. биол. наук. СПб., 2000. 23 с.
Шаров А.Н. Фитопланктон водоемов Кольского полуострова. Петрозаводск: Карельский научный центр РАН, 2004. 113 с.
Царенко П.М. Краткий определитель хлорококковых водорослей Украинской ССР. Киев, 1990. 208 с.
Яковлев В.А., Кашулин Н.А. Об истории начальных этапов лимнологических исследований на Кольском Севере // Вестник Кольского научного центра РАН. Апатиты, 2012. №4(11). С. 117 -139.
Berg M., Sutula M. Factors affecting the growth of cyanobacteria with special emphasis on the Sacramento-San Joaquin Delta. Southern California Coastal Water Research Project, Technical Report 869. August 2015. 100 p.
Elliott J.A. Is the future blue-green? A review of the current modelpredictions of how climate change could affect pelagicfreshwater cyanobacteria // Water research, 2012.Vol. 46. P. 1364 - 1371.
Ernst B., Hoeger S.J., O'Brien E., Dietriech D.R. Abundance and toxicity of Planktothrix rubescens in the pre-alpine Lake Ammersee, Germany. Harmful Algae, 8. 2009. P. 329-342.
Determination of photosynthetic pigments in sea-water / Rep. of SCOP-UNESCO Working Group 17. Paris, UNESCO, 1966. P 9-18.
Guiry M.D., Guiry, G.M.AlgaeBase.World-wide electronic publication, National University of Ireland, Galway, 2016.http://www.algaebase.org.
Jeffrey W., Humphrey G. New spectrophotometric equations for determining chlorophylls A,B,C and O2 in higher plants, algae and natural phytoplankton // Biochem. Physiol. 1975. Vol. 167. P. 191-194.
Komarek, J., Anagnostidis, K.Modern approach to the classification system of Cyanophytes 4 - Nostocales // Algological Studies, 1989. Vol. 56. P. 247-345.
Komarek J., Anagnostidis K. Cyanoprokaryota 1. Teil: Chroococcales. Süsswasserflora von Mitteleuropa 19/1, Gustav Fischer, Jena-Stuttgart-Lübeck-Ulm, 1998. 548 pp.
Komarek J., Anagnostidis K.Cyanoprokaryota 2. Teil/ 2nd part: Oscillatoriales. Süsswasserflora von Mitteleuropa 19/2, Elsevier/Spektrum, Heidelberg, 2005. 759 pp.
Paerl H.W., Paul V.J. Climate change: Links to global expansion of harmful cyanobacteria // Waterresearch, 2012. Vol. 46. P. 1349 - 1363.
Pantle R., Buck H. Die biologische Überwachung der Gewässer und die Darstellung der Ergebnisse.Gas - und Wasserfach. 1955. 604 pp.
Shannon C.E., Weaver W. The Mathematical Theory of Communication. Urbana: Univ. Illinois Press, 1949. 117 p.
Tikkanen T. Kasviplanctonopas. Suomen Luonnonsuojelun Tuki Oy. Helsinki, 1986. 279 p.
Дата поступления: 19.10.2016
Сведения об авторах Денисов Дмитрий Борисович
кандидат биологических наук, старший научный сотрудник Института проблем промышленной экологии Севера КНЦ РАН, Апатиты, [email protected]. Кашулин Николай Александрович
доктор биологических наук, заместитель директора Института проблем промышленной экологии Севера КНЦ РАН, Апатиты, [email protected].
