CC BY
54
АРИДНЫЕ ЭКОСИСТЕМЫ, 2015, том 21, №4 (65), с. 29-38 =—=——— СИСТЕМНОЕ ИЗУЧЕНИЕ АРИДНЫХ ТЕРРИТОРИЙ
УДК 574.44
ТРОФИЧЕСКАЯ СТРУКТУРА СООБЩЕСТВА ГЕРПЕТОБИОНТНЫХ НАСЕКОМЫХ ПРИБРЕЖНОЙ ЭКОСИСТЕМЫ СОЛЕНОГО ОЗЕРА В ЮЖНОЙ СИБИРИ ПО ДАННЫМ ИЗОТОПНОГО АНАЛИЗА1
© 2015 г. И.И. Любечанский*, Р.Ю. Дудко*, А.В. Тиунов**, В.Г. Мордкович*
*Институт систематики и экологии животных СО РАН Россия, 630091 Новосибирск, ул. Фрунзе, 11. E-mail: lubech@rambler.ru
**Институт проблем экологии и эволюции РАН Россия, 119071 Москва, Ленинский пр-т., 33. E-mail: a_tiunov@mail.ru
Поступила 30.03.2015
В южной лесостепи Новосибирской области изучена трофическая структура сообщества напочвенных насекомых, населяющих прибрежную экосистему осушной зоны соленого озера. Исследовано пять контрастных местообитаний, расположенных вдоль катены длиной около 170 м с перепадом высот 1.8 м. В каждом местообитании собраны образцы почвы и растений, а также доминирующих видов насекомых: фитофагов, сапрофагов и хищников. По данным изотопного анализа углерода и азота (величины 513С и 515N), фитофаги (саранчовое Epachromius pulverilentus и жужелица Dicheirotrichus desertus) тесно связаны со своими пищевыми объектами и не склонны к перемещениям по катене. Сапрофаги (медведка Gryllotalpa unispina и уховертка Labidura riparia) имеют весьма разнообразные пищевые ресурсы, и некоторые из них (медведка) склонны к миграциям между биотопами. Хищники (имаго жужелиц) организованы по своим трофическим предпочтениям в три гильдии: 1) высокоподвижные активные хищники (жужелицы-скакуны Cephalota chiloleuca и C. elegans); 2) мелкие хищники (жужелицы трибы Pogonini: Pogonus cumanus, P. transfuga, Pogonistes rufoaeneus и Cardiaderus chloroticus); 3) относительно крупные потребители почвенных сапрофагов и водных обитателей (поверхностно-скважные жужелицы Curtonotus propinquus и Cymindis equestris). Перекрывание трофических ниш разных видов хищников отчасти компенсируется их приуроченностью к разным местообитаниям.
Ключевые слова: Барабинская низменность, засоленные почвы, почвенные беспозвоночные, трофическая сеть, пространственная структура.
Глобальные изменения делают климат центральных частей континентов более аридным и контрастным (Оценочный доклад об изменениях климата, 2008). Аридизация проявляется не только в повышении среднегодовой температуры или сезонных максимумов, но и в сдвиге многолетних циклов обводнения бессточных областей в сторону иссушения.
В обширной области внутреннего стока на юге Западно-Сибирской равнины с центром в озере Чаны, расположены тысячи мелководных бессточных озер с разной степенью засоления. В исключительно плоском рельефе Барабинской низменности (перепад высот составляет порядка 10 м на 10-километровом профиле) береговая линия этих озер чрезвычайно подвижна. Поэтому вдоль берегов формируются обширные участки, которые оказываются то под водой, то на суше (осушные зоны). Погодные и сезонные колебания уровня водоемов происходят в течение нескольких недель и даже дней, а также подчинены многолетним циклам с периодичностью 30-50 лет (Западная Сибирь, 1963; Кривенко, 1991; Васильев и др., 2005).
Экосистемы солончаков, расположенные у берегов соленых водоемов, только в Новосибирской области занимают более 3000 км2 (Федоров, Мордкович, 2012). Лесостепная зона - крайний
1 Работа поддержана грантами РФФИ №№ 12-04-00566а и 15-04-07591а, а также программой Президиума РАН
«Проблемы происхождения жизни и становления биосферы».
северный предел распространения солончаков в Западной Сибири и вообще в Евразии. В последние годы эти биоценозы имеют тенденцию к расширению за счет обмеления и пересыхания озер.
В осушной зоне соленых озер формируются чрезвычайно динамичные биогеоценозы, напоминающие приводные экосистемы, через которые жизнь проникла на сушу (Пономаренко, 2013). Почвы осушных зон соленых озер также очень своеобразны. Они формируются как на суше, так и под водой, причем в процессе педогенеза в аквальных условиях соотношение основных элементов в донных осадках существенно отличается от такового в почвах водосбора и близко к соотношению в водных организмах (Пушкарева, 2013). Растения в таких экосистемах либо отсутствуют, либо представлены небольшим числом специфических галофильных видов. Ключевую роль в них играют беспозвоночные животные, многочисленные и разнообразные по размерам и образу жизни. Они утилизируют органические выбросы водоемов и ускоряют превращение анаэробной почвенной среды в аэробную (Мордкович, 1973а; Федоров, Мордкович, 2012).
Местообитания различных видов в таких экосистемах весьма плотно "упакованы": на профиле длиной первые сотни метров, заложенном перпендикулярно берегу, из-за высокой контрастности абиотических условий закономерно сменяется несколько вариантов биогеоценозов. Пространственно-временная организация сообщества насекомых в осушной зоне описанного ниже соленого озера подробно изучена в 2011-2012 гг. (Федоров, Мордкович, 2012; Федоров, 2013).
Задача настоящей работы - проанализировать трофическую структуру сообщества насекомых -герпетобионтов осушной зоны соленого озера. Для этого мы использовали широко применяемый в последние годы метод изотопного анализа. Изотопный состав азота (отношение 15N/14N, обычно выражается относительной величиной 515N) дает возможность оценить трофический уровень организма, а изотопный состав углерода (отношение 13C/12C, обычно выражается величиной 513С) в ряде случаев позволяет уточнить спектр его пищевых объектов (Scheu, Falca, 2000; McCutchan et al., 2003; Гончаров, Тиунов, 2013).
Мы предполагали, что (1) хищные насекомые, относительно многочисленные и разнообразные в этой экосистеме (по сравнению с сапро- и фитофагами), будут составлять конкурентно организованное сообщество, состоящее более чем из одной гильдии. На такую его организацию будет указывать разница в составе рациона хищников (и, следовательно, разный изотопный состав) при сосуществовании в одном биотопе. Напротив, при пространственном разобщении морфологически сходные хищники могут иметь сходный рацион (и сходный изотопный состав). Кроме того, мы полагали, что (2) более подвижные насекомые будут иметь более широкий диапазон величин 513С и 515N и не будут отличаться по изотопному составу в разных биотопах, а менее подвижные — узкий диапазон и более выраженные биотопические различия.
Материал и методы
Материал для исследования собран на границе Барабинской и Кулундинской лесостепи в южной части Новосибирской области (юг Западной Сибири). Здесь зима продолжается с начала ноября до конца марта, средняя температура января: -19 —21°С. Средняя температура июля равна +18-19°С, а абсолютный максимум достигает +40°С. Осадки выпадают главным образом летом, их среднегодовое количество составляет 300-350 мм. Грунтовые воды лежат близко к поверхности и очень часто засолены. Встречаются сульфатные и хлоридные воды с минерализацией 4-12 г/л (Западная Сибирь, 1963).
В окрестностях г. Карасук в осушной зоне соленого озера Малое Соленое (53°43' с.ш., 77°42' в.д.) был выбран геоморфологический профиль (катена). Перепад рельефа вдоль нее составляет всего 1.8 м, при длине профиля около 170 м. Размер водного зеркала озера существенно меняется: при разнице между наивысшим и низшим уровнями стояния воды всего в 0.5 м линия уреза воды сдвигается на десятки метров. Озеро имело средний уровень в 2011 г., почти высыхало в 2012 г., и повышенный уровень в 2013 г. Вдоль катены были исследованы пять контрастных местообитаний, не залитых водой в течение периода исследования. Местообитания окружают озеро концентрическими полосами, шириной от 10 до 85 м, хорошо выраженными в растительном покрове, и отграниченными друг от друга четкими переходными зонами значительно меньшей ширины (от 2 до 5 м).
Местообитание 1 — озёрно-иловатый соровый сульфидный солончак, шириной в период исследования 10-15 м. Высшая растительность практически отсутствует; лишь к августу появляются
разрозненные ростки солероса солончакового (Salicornia perennans Wild.). Проективное покрытие -менее 5 %.
Местообитание 2 — луговой солончак с куртинами солероса солончакового и примесью полыни селитряной (Artemisia nitrosa Web.), бескильницы кулундинской (Puccinellia kulundensis Serg.), лебеды отклоненной (Atriplex patens (Litv.) Iljin). Проективное покрытие растений до 70 %. Ширина этой зоны до 20 м.
Местообитание 3 — пояс равномерно разбросанных среди голого сорового солончака полукустарничков сарсазана шишковатого (Halocnemum strobilaceum (Pall.) Bieb.), расположенный в небольшой западине. Растения имеют возраст 25-28 лет. Почва покрыта ярко-белой коркой солей. Проективное покрытие составляет 10-15 %. Ширина зоны около 85 м.
Местообитание 4 — пояс из плотных куртин лебеды бородавчатой (Atriplex verrucifera Bieb.) и солероса солончакового с проективным покрытием 70 %. Почва под лебедой — луговой солонец-солончак, а на открытом пространстве — соровый солончак. Ширина зоны около 35 м.
Местообитание 5 — галомезофитный луг на луговой солончаково-солонцеватой почве с хорошо развитым (10 см) дерновым горизонтом, расположенный на невысоком приозёрном валу шириной около 10 м. Доминируют чий блестящий (Achnatherum splendens (Trin.) Nevski.), кермек коралловидный (Limonium coralloides (Tausch) Lincz.), лебеда бородавчатая, полынь селитряная. Проективное покрытие около 100 %.
Во всех местообитаниях, кроме 5, на поверхности почвы практически отсутствует растительный опад. Физико-химические свойства почв исследованных местообитаний приведены в таблице.
Таблица. Физико-химические характеристики почвы и список проанализированных видов насекомых на катене в осушной зоне Малого Соленого озера. Table. Some physical and chemical properties of soils and list of the insect species studied in the coastal zone of the salt lake Maloye Solyonoye.
Характеристика Местообитание
1 2 3 4 5
Температура, °C*
Минимальная 11 13 12,5 12 12
Максимальная 44 31.5 30 39.5 45
Средняя 22.8±6.7 21.4±3.8 20.2±3.5 23.0±5.7 23.9±6.7
Запас солей, % от плотного остатка* 1.8 - 8.1 0.6 - 6.5 4.1 - 8.5 3.6 - 5.6 0.5 - 3.0
Сумма анионов, мг- 28.4 - 130.8 10.1 - 104.7 102.3 - 133.3 60.7 - 85.2 7.3 - 48.3
экв. на 100 г *,
513С почвы, % ** -15.8±0.7 -18.1±3.0 -14.5±1.0 -19.6±0.7 -25.6±0.4
почвы, % ** 6.4±0.6 7.2±2.8 6.9±1.3 8.2±0.8 5.4±0.4
Доминирующие виды насекомых (по результатам учетов почвенными ловушками в августе 2013 г.) Сапрофаги Labidura riparia Хищники: Cephalota elegans; Cardiaderus chloroticus Сапрофаги: Gryllotalpa unispina; Labidura riparia; Хищники: Cymindis equestris; Cephalota elegans; Миксофитофаги: Dicheirotrichus desertus; Curtonotus propinquus Сапрофаги: Labidura riparia Хищники: Cymindis equestris; Pogonistes rufoaeneus; Cephalota elegans; Фитофаги: Epachromius pulverilentus; Сапрофаги: Gryllotalpa unispina; Хищники: Cephalota chiloleuca; Pogonus cumanus; Pogonus transfuga Фитофаги: Epachromius pulverilentus
Примечания: * дан разброс показателей по трем измерениям в 2011 и 2012 г. (по: Федоров, Мордкович, 2012).
** приведены средние и стандартная ошибка средней, n = 10. Notes: * maximum and minimum of three measurements in 2011 and 2012 (Fedorov, Mordkovich, 2012). **Means and standard error, n=10.
Мы проанализировали изотопный состав углерода и азота тканей доминирующих насекомых разных трофических групп (фитофагов, сапрофагов и хищников), населяющих модельную экосистему, а также растений и почвы. Материал для исследования был собран в августе 2013 г. В
каждом из 5 местообитаний были взяты в 5 повторностях пробы верхнего горизонта почвы (0-2 см) и образцы растений, создававших наибольшую долю проективного покрытия (от одного до четырех видов). От растений брались живые вегетирующие части (листья, зеленые кусочки стебля), по 5 экземпляров растений каждого вида.
Насекомых собирали в почвенные ловушки (пластиковые стаканчики диаметром 65 мм, без фиксирующей жидкости), расположенные по 10 штук в линию, идущую параллельно берегу и равноудаленную от краев местообитания. Ловушки экспонировались с 1 по 21 августа и проверялись каждые 4-5 дней. Для изотопного анализа были использованы особи насекомых всех видов, собранных в количестве не менее 5 экземпляров со всей катены, но не более 10 экземпляров одного вида из одного местообитания. Список проанализированных видов представлен в таблице.
Образцы были высушены в сушильном шкафу при температуре 50°С не менее 48 часов. Затем каждый образец перетирали до однородной массы. У насекомых для анализа использовали части, содержащие по возможности больше мышечной ткани: ноги у крупных насекомых или грудь и голову у мелких (Цуриков и др. 2015). Изотопный анализ был проведен на комплексе оборудования, состоящем из элементного анализатора Flash 1112 и изотопного масс-спектрометра Thermo Finnigan Delta V Plus в Центре коллективного пользования при ИПЭЭ РАН. Изотопный состав углерода и азота выражали в тысячных долях отклонения от международного эталона (Vienna PeeDee Belemnite и атмосферного азота, соответственно), 5 (%о):
5Хобразец [(Rобразец/Rэталон) 1] X 10°0, (1)
где Х - элемент (азот или углерод), R - молярное соотношение тяжелого и легкого изотопов соответствующего элемента. Аналитическая погрешность определения изотопного состава азота и углерода не превышала ±0.2 %о.
Средние значения сравнивались по критерию Манн-Уитни. Данные на рисунках представлены в виде среднего значения и стандартного отклонения (SD). Статистический анализ проводился в программе PAST (Hammer et al., 2001). Систематика жужелиц приведена по электронному каталогу Carabidae of the World, 2015 (http://carabidae.org/). Длина тела жужелиц приведена по данным собственных измерений (средняя для 5 экземпляров).
Результаты
Почва и растения. Величины 513C и 515N в почвах катены варьировали от -25.6 до -14.4 %о и от 5.4 до 8.4 %о, соответственно. Почвы в позициях 1-4 были значительно и достоверно (p < 0.05) обогащены тяжелым углеродом и азотом по сравнению с почвой луга (позиция 5) (рис., А) Наибольшая дисперсия по изотопному составу обоих элементов наблюдалась в позиции 2.
Величина 515N в растениях довольно равномерно снижалась вверх по катене (от позиции 2 к позиции 4), и сильно падала в позиции 5 (рис., А). Разные виды растений на одной позиции катены обычно слабо различались по изотопному составу (исключение - позиция 2, где изотопная подпись злака P. kulundensis существенно отличается от таковых полыни (A. nitrosa) и маревых (A. patens, S. perennans)). Напротив, растения одного вида, произрастающие на разных позициях катены, сильно различались по изотопному составу азота. Так, лебеда бугорчатая (A. verrucifera) в позициях 4 и 5 отличалась на 2.5 %о, солянки (S. perennans) в позициях 2 и 4 — на 4 %о, а полынь селитряная (A. nitrosa) из позиций 2 и 5 — почти на 10 %о (рис., А). Средняя величина 513C в тканях растений катены варьировала от -29.5 до -24.5 %о, в общем снижаясь от позиции 2 к позиции 5 (рис., А). Дисперсия величин 513C и 515N у растений, как и у почвы, была наиболее велика на второй позиции катены. Вероятно, это связано с большой пестротой почвенного покрова и нестабильным водным режимом этого местообитания.
Изотопный состав азота и углерода представителей разных трофических групп.
Единственный «чистый» фитофаг — кобылка Epachromius pulverilentus — встречался только в позициях 4 и 5. В двух соседних биотопах изотопные подписи E. pulverilentus достоверно отличаются (p < 0.001 для углерода и p < 0.01 для азота, рис., В), что соответствует различию изотопного состава растений соответствующих площадок.
Изотопная подпись жужелиц-миксофагов Dicheirotrichus desertus располагается на графике в левой части «изотопного поля», среди изотопных подписей растений, произрастающих в позиции, в которой он найден. Это указывает на тесную связь D. desertus с пастбищными пищевыми цепями. Другой миксофаг, Curtonotus propinquus, имеет наиболее широкую дисперсию среди всех изученных
животных катены, как по азоту, так и по углероду, но со сдвигом в правую часть «изотопного поля», что свидетельствует как о широте его рациона, так и о минимальной представленности в нем растений.
Условные обозначения: А - Почвы и растения. В - Насекомые. Цифрой около названия обозначен номер местообитания, откуда взят образец. Овалами обозначены группы почв и растений, сходные по изотопному составу. Legend: A - soils and plants. B - insects. Figures near species names indicate position on the catena. Groups of soils and plants similar in the isotope composition are delimited by ellipses.
Рис. Изотопные подписи почв, растений и насекомых катены на берегу соленого озера.
Fig. Isotope signatures of soils, plants and insects of the shore lake catena.
Изотопная ниша сапрофагов Gryllotalpa unispina и Labidura riparia располагается в той же области изотопного поля, что и у хищников, но меньше по размерам. Сапрофаги имеют большую изменчивость изотопного состава С и N, чем фитофаги (513С от -25 до -21 %о; 515N от 10 до 15 %о), но меньшую, чем некоторые хищники.
Хищные насекомые были представлены в наших сборах наибольшим числом видов, они населяют позиции с 1 по 4. Изменчивость изотопного состава С и N хищных насекомых была весьма велика: величины 513С колебались от -24.5 до -16.5%о, величины 515N от 12 до 16%о. Величины 513С у большинства хищников сильно сдвинуты вправо по отношению к растениям катены (и слегка по отношению к фито- и сапрофагам) и приближаются к величинам 513С почвы (рис., В).
Экологическая дифференциация родственных видов. Для жужелиц-скакунов показано пространственное разделение между видами при схожей кормовой базе. Так, Cephalota elegans встречался в 2013 г. в позициях с 1 по 3, а Cephalota chiloleuca - только в позиции 4, при этом их изотопные подписи различаются недостоверно. В 2011 году, при значительно более высокой численности, эти два вида также были разделены пространственно: около 90 % особей C. elegans встречено в 1 позиции, а практически все особи Cephalota chiloleuca - в 4 (Федоров, Мордкович, 2012).
Отмечена трофическая дифференциация жужелиц трибы Pogonini: Pogonus cumanus и P. transfuga, совместно встречающиеся в 2013 г. в позиции 4, обладают разными спектрами питания (различия изотопных подписей достоверны: p < 0.001 по углероду и p < 0.01 по азоту). О различии в пищевых предпочтениях этих жуков могут свидетельствовать и различия в их размерах (P. cumanus крупнее: длина тела 8.3 мм против 6.6 мм у P. transfuga). Pogonistes rufoaeneus (самый мелкий из исследованных здесь Pogonini - 5.5 мм) пространственно разобщен с этими видами, при этом имеет промежуточное между ними содержание тяжелого углерода, что может указывать на потребление жертв, входящих в рацион обоих видов этой трибы. P. rufoaeneus встречался в 2013 г. только в позиции 3, а в 2011 г. в основном населял позицию 1; этот вид, в отличие от остальных изученных Pogonini, имеет два максимума численности - весенний и летний (Федоров, 2013). Cardiaderus chloroticus (7.7 мм) разобщен с остальными видами пространственно (населял только позицию 1, в 2011 г. совместно с P. rufoaeneus) и имеет самую низкую величину 515N (рис., В).
Изотопные подписи и перемещения насекомых по катене. Предположение о том, что более подвижные насекомые имеют больший разброс значений 513С и 515N и не будут различаться по ним в разных позициях катены, выполняется для высокоподвижных скакунов Cephalota elegans, имеющих слабо различающиеся изотопные подписи с большой дисперсией в разных биотопах. Это может указывать как на большое разнообразие их жертв, так и на высокую, по сравнению с прочими жужелицами, миграционную активность (о чем свидетельствует также и встречаемость жужелиц этого вида в самом большом диапазоне местообитаний, с 1 по 3 позиции катены) (рис., В).
С предположением о связи изотопной подписи и миграционной активности согласуется и то, что особи значительно менее подвижной жужелицы Cymindis equestris в позициях 2 и 3 хорошо отличаются по изотопному составу углерода (p < 0.05). Особи C. equestris в позиции 2 в наибольшей степени обогащены тяжелыми изотопами как углерода, так и азота, по сравнению со всеми исследованными беспозвоночными. Это позволяет считать C. equestris в позиции 2 потребителем специфической группы жертв, мало используемой прочими хищниками: например, личинками насекомых и рачками, питающимися береговыми выбросами водных растений.
Достоверная разница в изотопных подписях фитофага E. pulverilentus (по углероду и азоту p < 0.01) в позициях 4 и 5 катены неожиданна, поскольку кобылка достаточно подвижное насекомое и ожидалась ее миграция между близко расположенными биотопами.
Обсуждение
Дисперсия изотопного состава углерода и азота была выше в почвах позиций 1 -4, чем в позиции 5; особенно же она велика в позиции 2. Это, вероятно, отражает нестабильный гидрологический режим почвы на нижних позициях катены. Обогащение почвы 13С свидетельствует в пользу гидроморфного происхождения почв нижних участков катены, поскольку в них проявляется «водная субсидия» (Walters et al., 2008).
Несмотря на выровненность рельефа изученной катены, условия для существования беспозвоночных на ней меняются не плавно. Солончаковатый луг, расположенный на верхней
позиции 5, ныне не является прибрежной экосистемой осушной зоны (вероятно, являлся ею в прошлом, 50-100 лет назад, поскольку геоморфологически напоминает береговой обрыв при значительно более высоком уровне стояния озера), кардинально отличаясь от остальных четырех практически всеми показателями. Существенными особенностями обладает и позиция 2, расположенная недалеко от уреза современного наивысшего стояния воды на слабо выраженном валу, и пропадающая на некоторых местах берега. Она имеет относительно более благоприятные абиотические условия по сравнению с соседними позициями (меньше суточный перепад температур, меньше засоление) (таблица), что положительно отражается на ее растительности и животном населении. Позиция 3 очень плоская и выровненная, за счет чего на ней при высыхании каждую весну постепенно накапливаются соли. Это делает возможным существование на ней сарсазанника — пустынного галофитного сообщества, характерного для значительно более южных областей, и находящегося в Новосибирской области на крайней северной границе своего обитания (Зеленая книга Сибири, 1996).
Исследованные насекомые катены относятся к четырем трофическим группам: фитофаги, сапрофаги, хищники и миксофаги. К фитофагам относятся только кобылки Epachromius pulverilentus. К сапрофагам — медведка Gryllotalpa unispina и уховертка Labidura riparia. Некоторые жужелицы (Dicheirotrichus desertus, Curtonotus propinquus) (Шарова, 1981; Coll, Guershon, 2002) обычно имеют в своем рационе растительную пищу (эти два вида были отнесены к миксофагам). К хищникам были отнесены все остальные доминирующие виды жужелиц.
Практически все изученные виды насекомых, доминирующие в прибрежной зоне, обладают хорошими способностями к полету, которым они активно пользуются при наступлении неблагоприятных условий. Однако при добыче пищи полет используют только жужелицы-скакуны, прочие же исследованные в данной работе насекомые имеют суточный радиус пищедобывательной активности всего лишь порядка нескольких метров (Беспалов, Любечанский, 2011).
В ходе исследования выявлено очень мало непосредственных трофических цепей. Найдены они лишь у фитофагов, однозначно связанных с теми растениями, которые произрастают в местах обитания этих насекомых. Оба вида растительноядных насекомых, представленных в значимых количествах на катене (фитофаг-генералист саранчовое Epachromius pulverilentus и специализированный потребитель семян злаков жужелица Dicheirotrichus desertus) по-видимому, не склонны к значительным перемещениям, поскольку изотопный состав углерода и азота у саранчовых в разных позициях катены достоверно различен, а D. desertus оказался стенотопным видом и отмечен только в позиции 2. В 2011 г. этот вид был отмечен также и в 4 позиции, где также произрастает бескильница (Федоров, Мордкович, 2012). Питание имаго гарпалин семенами злаков хорошо известно (Катаев, 2011). В «изотопном пространстве» D. desertus располагается рядом с другими фитофагами и невдалеке от своего кормового растения Puccinellia kulundensis.
Жертвы хищных жужелиц остались «за кадром», из-за того, что не попадаются в почвенные ловушки и требуют специфических методов учета. По-видимому, большинство жертв является мелкими почвенными сапрофагами. Высокие величины 513С указывают на то, что в целом сообщество хищных герпетобионтных беспозвоночных осушной зоны получает энергию преимущественно из детритных пищевых сетей (Korobushkin et al., 2014). Для жужелиц, живущих вблизи от воды (Cephalota elegans, Cardiaderus chloroticus и Cymindis equestris), возможно и питание водными животными, в которых проявляется изотопная подпись водных растений (Коробушкин, 2014), особенно хорошо заметная у последнего вида.
Можно говорить о том, что большинство членов сообщества весьма лабильно по своим пищевым объектам. Вероятно, насекомые переключаются на доступный ресурс «здесь и сейчас», а не активно кочуют по экосистеме в поисках определенного типа пищи. На это указывают достоверно отличающиеся в разных биотопах изотопные подписи Cymindis equestris и Epachromius pulverilentus. Переходы в соседние биотопы имеют значение для скакунов Cephalota elegans, свободно перемещающихся между позициями 1, 2 и 3 и, возможно, для медведки Gryllotalpa unispina, которая прокладывает в почвах биоценоза многометровые ходы, а также нередко летает. У более подвижных видов «площадь дисперсии» изотопного состава азота и углерода (произведение дисперсий по 513С и 515N) в несколько раз больше, чем у большинства стенотопных видов.
С другой стороны, большая дисперсия величин 513С и 515N у некоторых видов (прежде всего, у жужелицы-миксофага Curtonotus propinquus) может быть связана с широким диапазоном потребляемых ресурсов, причем разные особи одного вида, вероятно, питались разной пищей.
По наблюдениям В.Г. Мордковича, такие виды, как Cymindis equestris по мере усыхания озера периодически «отряжают» крупные контингенты имаго с опорной позиции 2 в только что вышедшие из-под воды участки сора (позиция 1). Здесь, благодаря способности к размножению в течение большей части сезона, самки откладывают свежие порции яиц. В результате, от окраины к центру озерной котловины формируется несколько когорт личинок, различающихся возрастом, которые развиваются в разной геохимической среде (Мордкович, 1973б). Возможно, различия изотопных подписей личинок разных когорт передаются новым поколениям имаго, вылупляющимся в разные сроки на разных участках сора. Этот механизм также может участвовать в формировании широкой дисперсии изотопного состава в разных частях метапопуляции одного вида.
Несмотря на то, что сообщество насекомых катены исследовалось при далеко не максимальной численности, наши результаты предполагают определенную степень его конкурентной организованности. Об этом свидетельствует пространственное разобщение жужелиц-скакунов двух видов при близости их трофики и разделение четырех видов жужелиц трибы Pogonini — либо по предпочитаемым пищевым объектам, либо в пространстве, а в случае Pogonistes rufoaeneus - еще и по срокам сезонной активности. Жужелицы, сосуществующие на катене в пределах одного биотопа, по-видимому, потребляют разные пищевые ресурсы. Это облегчается еще и размерной дифференциацией близкородственных видов Pogonini, заставляющей их использовать разные пищевые объекты. Сходная размерная дифференциация, снижающая конкуренцию, среди жужелиц найдена у скакунов (Pearson, Mury, 1979).
Заключение
Таким образом, сообщество насекомых изученной катены делится на три трофические группы (фитофаги, сапрофаги, хищники). Группу хищников, в свою очередь, можно разделить на три достаточно выраженные гильдии. Эти гильдии включают:
1. Высокоподвижных хищников-эпибионтов (два вида жужелиц-скакунов — C. chiloleuca и C. elegans). Эти жуки при охоте используют полет и находят добычу с помощью зрения. Имеют сходную изотопную подпись и разобщены на катене пространственно.
2. Мелких хищников-генералистов (четыре вида жужелиц трибы Pogonini: Pogonus cumanus, P. transfuga, Pogonistes rufoaeneus и Cardiaderus chloroticus). Жужелицы трибы Pogonini относятся к другой жизненной форме (стратобионты зарывающиеся подстилочно-почвенные), имеют меньшие размеры и другой способ охоты, чем скакуны. В пределах этой гильдии наблюдается разделение по трофике, по предпочитаемой позиции катены или по сезонному максимуму активности.
3. Относительно крупных потребители почвенных сапрофагов и водных обитателей (два поверхностно-подстилочных вида из разных триб: Curtonotus propinquus и Cymindis equestris). Эти два вида имеют высокий разброс по изотопному составу углерода и азота и максимально обогащены тяжелыми изотопами обоих элементов.
Значимое перемещение между позициями катены отмечено лишь для немногих видов. В целом наши данные предполагают весьма лабильное пищевое поведение (и, соответственно, широкое перекрывание трофических ниш) у большинства представителей хищных жужелиц. К сходному заключению пришли М. Залевский с соавторами, которые исследовали изотопный состав жужелиц лесо-лугового сообщества умеренной зоны (Zalewski et al., 2014). Возможно, что в исследованных нами биотопах перекрывание трофических ниш разных видов хищников отчасти компенсируется их приуроченностью к разным местообитаниям, но, в силу небольшого объема проанализированного материала, это предположение носит предварительный характер.
Благодарности. Авторы благодарны заведующему Карасукской экспедиционной базой Института систематики и экологии животных СО РАН В.А. Шило за содействие при проведении экспедиционных работ, Л.В. Залиш (Институт почвоведения и агрохимии СО РАН) за помощь при подготовке проб, И.В. Федорову за помощь в сборе материала.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Беспалов А.Н., Любечанский И.И. 2011. Динамика численности жуков-жужелиц (Coleoptera, Carabidae) на огороженных площадках в условиях Предалтайской равнины // Зоологический журнал. Т. 90. № 4. С. 420-427.
Васильев О.Ф., Казанцев В.А., Попов П.А., Кириллов В.В. 2005. Общая природная характеристика и экологические проблемы Чановской и Кулундинской озёрных систем и их бассейнов // Сибирский экологический журнал. № 2. С.167-173.
Гончаров А.А., Тиунов А.В. 2013. Трофические цепи в почве // Журнал общей биологии. Т. 74. № 6. С. 450-462.
Западная Сибирь. 1963. Под ред. Г.Д. Рихтер. М.-Л.: Издательство АН СССР. 492 с.
Зеленая книга Сибири: редкие и нуждающиеся в охране растит. сообщества. 1996. Под ред. И.Ю. Коропачинского ; Центральный сибирский ботанический сад СО РАН, РФФИ. Новосибирск: Наука. 397 с.
Катаев Б.М. 2011. Жужелицы рода Harpalus (Coleoptera, Carabidae) мировой фауны: систематика, зоогеография, филогения. Автореф. дисс. докт. биол. наук. Санкт-Петербург, Зоологический институт РАН. 23 с.
Коробушкин Д.И. 2014. Роль аллохтонного углерода в энергетике сообществ наземных беспозвоночных в градиенте удаления от Черного моря и пресноводного водоема (по данным изотопного анализа) // Экология. № 3. С. 221-229.
Кривенко В.Г. Водоплавающие птицы и их охрана. М.: Агропромиздат, 1991. 273 с.
Мордкович В.Г. 1973а. Зоологическая характеристика примитивных почв в осушных зонах солёных озёр юга Сибири // Зоологический журнал. Т. 52. № 9. С. 1321-1329.
Мордкович В.Г. 1973б. Порядок доминирования экологических групп мезогерпетобия в ходе сезонного развития сообщества Барабинской лесостепи // Зоологический журнал. Т. 52. № 10. С. 1490-1497.
Оценочный доклад об изменениях климата и их последствиях на территории Российской Федерации, 2008. I-II том. М.: Изд. Росгидромета. 288 с.
Пономаренко А.Г. 2013. Ранние этапы эволюции почвенных экосистем // Журнал общей биологии. Т. 74. № 6. С. 420-433.
Пушкарёва Т.А. 2013. Признаки педогенеза в отложениях засоленных озер Хакасии и Тувы. Автореф. дисс. ... канд. биол. наук. Томск, Томский гос. университет. 24 с.
Федоров И.В., Мордкович В.Г. 2012. Уровень и структура разнообразия насекомых новообразованной экосистемы осушной зоны соленого озера в Кулунде // Евразиатский энтомологический журнал. Т. 11. № 4. С. 359-371.
Федоров И.В. 2013. Сезонная динамика сообществ насекомых фрагментарной солончаковой пустыни в Новосибирской области // Евразиатский энтомологический журнал. Т. 12. № 4. С. 378-388.
Цуриков С.М., Гончаров А.А., Тиунов А.В. 2015. Изотопный состав (13C/12C и 15N/14N) разных тканей жесткокрылых насекомых (Insecta, Coleoptera) и его изменения в онтогенезе // Зоологический журнал. Т. 94. №3. С. 336-344.
Шарова И.Х. 1981. Жизненные формы жужелиц (Coleoptera, Carabidae). М. Наука. 360 с.
Carabidae of the World /Anichtchenko A. et al., (editors). 2015. Материал с сайта http://www.carabidae.org
Coll M., Guershon M. 2002. Omnivory in terrestrial arthropods: mixing plant and prey diets // Annual review of entomology. Vol. 47. P. 267-297.
Hammer 0., Harper D.A.T., Ryan P.D. 2001. PAST: Paleontological statistics software package for education and data analysis // Palaeontologia Electronica. Vol. 4. №. 1. 9 pp. http://palaeo-electronica.org/2001_1/past/issue 1_01.htm
Korobushkin D.I., Gongalsky, K.B., Tiunov A.V. 2014. Isotopic niche (5(13) С and 5(15) N values) of soil macrofauna in temperate forests // Rapid communications in mass spectrometry. Vol.28. № 11. P. 1303-1311.
McCutchan J.H., Lewis W.M., Kendall C., McGrath C.C. 2003. Variation in trophic shift for stable isotope ratios of carbon, nitrogen, and sulfur // Oikos. Vol. 102. P. 378-390.
Pearson D.L., Mury E.J. 1979. Character divergence and convergence among tiger beetles (Coleoptera, Cicindelidae) // Ecology. Vol. 60. P. 557-566.
Scheu S., Falca M. 2000. The soil food web of two beech forests (Fagus sylvatica) of contrasting humus type: stable isotope analysis of a macro- and a mesofauna-dominated community // Oecologia. Vol. 123. P. 285-296.
Walters D.M., Fritz K.M., Otter, R.R. 2008. The dark side of subsidies: adult stream insects export organic contaminants to riparian predators // Ecological applications. Vol. 18. №.8. P. 1835-1841.
Zalewski M., Dudek D., Tiunov A.V., Godeau J.-F., Okuzaki Yu., Ikeda H., Sienkievich P., Ulrich W. 2014. High niche overlap in the stable isotope space of ground beetles // Annales Zoologici Fennici. Vol. 51. № 6. P. 301-312.
TROPHIC STRUCTURE OF GROUND-DWELLING INSECTS IN THE COASTAL ZONE OF A SALT LAKE IN SOUTHERN SIBERIA: ISOTOPIC EVIDENCE
© 2015. I.I. Lyubechanskii*, R.Yu. Dudko*, A.V. Tiunov**, V.G. Mordkovich*
*Institute of Systematics and Ecology of Animals SB RAS Russia, 630091 Novosibirsk, Frunze str., 11. E-mail: lubech@rambler.ru **A.N. Severtsov Institute of Ecology and Evolution Russian Academy of Sciences. Russia, 119071 Moscow, Leninskyprospect, 33. E-mail: a_tiunov@mail.ru
The trophic structure of ground-dwelling insect community was studied in the coastal zone of a salt lake in the southern forest-steppe (Novosibirsk oblast). Five habitats along a 170 m long catena were studied, forming a continuum from strongly saline bare ground to a developed meadow. In each habitat samples of soil, and dominating insect and plant species were collected. According to their stable isotope composition (513С and 515N values), phytophagous insects (locust Epachromius pulverilentus and carabid beetle Dicheirotrichus desertus) were tightly connected with their food objects and hardly migrated along the catena. Saprophages (mole cricket Gryllotalpa unispina and earwig Labidura riparia) used various food resource; mole cricket tended to migrate between habitats. Predatory beetles could be separated into three trophic guilds: (1) highly mobile active predators, including tiger beetles Cephalota chiloleuca and C. elegans; (2) small generalist predators of Pogonini tribe (Pogonus cumanus, P. transfuga, Pogonistes rufoaeneus and Cardiaderus chloroticus); (3) relatively large consumers of soil saprophages and aquatic organisms (Curtonotus propinquus and Cymindis equestris). Species belonging to the same guild were seemingly separated in space; typically, only one member of each guild occurred in each habitat studied. Only tiger beetles migrated actively between habitats. The community of generalist predators is fuelled mainly by detrital food chains.
Keywords: Baraba lowland, saline soils, soil invertebrates, food web, spatial structure
