CC BY
176
УДК 574.24+632.95+638.12
Т.Б. Калинникова, А.Ф. Гатиятуллина, А.В. Егорова
Институт проблем экологии и недропользования АН РТ, tbkalinnikova@gmail. com
ТОКСИЧЕСКОЕ ДЕЙСТВИЕ ПЕСТИЦИДОВ НА ПЧЕЛ: ОБЗОР
Массовое применение пестицидов для защиты растений от вредителей и болезней неизбежно ставит вопрос о безопасности этих соединений для организмов, не являющихся мишенями их действия. В статье приведен обзор исследований влияния инсектицидов, акарицидов, фунгицидов и гербицидов на Apis mellifera. Эти вещества могут оказывать как летальное, так и сублетальное токсическое действие на пчел. В последние два десятилетия в большинстве стран наблюдается массовая гибель пчелиных семей, основной причиной которой считают применение инсектицидов неоникотиноидов. В связи с высокой токсичностью неоникотиноидов для пчел в странах Евросоюза в 2013 г. был введен мораторий на их использование. Большую опасность для пчел представляет применение инсектицидов в смеси с гербицидами и/или фунгицидами. Гербициды и фунгициды per se не оказывают прямого токсического действия на пчел, но при смешивании их с инсектицидами наблюдается существенное усиление негативного влияния на пчел вследствие синергизма. Помимо усиления токсичности инсектицидов для пчел гербициды, в частности глифосат, уничтожают естественное биоразнообразие растений, в том числе снижают численность дикорастущих медоносов. В Российской Федерации с июня 2021 г. действует закон «О пчеловодстве в Российской Федерации», в котором перечислены мероприятия, направленные на защиту пчел от негативного воздействия пестицидов и агрохимикатов. Перечень мероприятий по защите пчел от токсического действия пестицидов содержится также в СанПиН 1.2.2584-10 «Гигиенические требования к безопасности процессов испытаний, хранения, перевозки, реализации, применения, обезвреживания и утилизации пестицидов и агрохимикатов» и «Инструкции о мероприятиях по предупреждению и ликвидации болезней, отравлений и основных вредителей пчел».
Ключевые слова: насекомые-опылители; Apis mellifera; неоникотиноиды; гербициды.
DOI: 10.24852/2411-7374.2021.3.50.57
Введение
Среди сельскохозяйственных культур примерно 75% являются энтомофильными, и на их долю ежегодно приходится треть мировой продукции растениеводства. В стоимостном выражении это составляет 150-200 миллиардов долларов США. Нельзя недооценивать роль насекомых-опылителей в сохранении популяций дикорастущих растений, и, как следствие, в сохранении биоразнообразия. Многие дикорастущие растения являются медоносами, и наибольший вклад в их опыление вносит медоносная пчела Apis mellifera (Cloyd, 2020; Ostiguy et al., 2019). Спрос на медоносных пчел как опылителей огромен, однако дальнейшая судьба этих насекомых вызывает большие опасения у пчеловодов из-за массовой гибели, которой дали название «коллапс пчелиных семей». Коллапс, как правило, происходит ближе к осени, когда пчелиная семья неожиданно покидает улей, оставляя запасы меда, матку и невыведенное потомство. Массовый отход 80% пчелиных семей отмечался в 2006 г. в 27 штатах США. В Канаде гибель пчел с признаками коллапса достигала 40%, в Германии - 25%. Это явление было за-
фиксировано в Греции, Италии, Англии и других странах. Снижение численности насекомых-опылителей связывают с действием биотических факторов, таких как влияние патогенов и паразитов, фрагментация местообитаний и полное их исчезновение, и абиотических, к которым относятся изменения климата и загрязнение окружающей среды (Соловьева, 2012).
В качестве основной причины массовой гибели пчелиных семей большинство исследователей рассматривают применение пестицидов. Самыми губительными для пчел считаются инсектициды и акарициды, поскольку мишенями их действия являются организмы членистоногих (Соловьева, 2012). Наиболее токсичны для пчел агонисты никотиновых рецепторов ацетилхолина, ЛД50 для которых не превышает 0.13 мкг на особь при пероральном введении. Ингибиторы ацетилхо-линэстеразы менее токсичны для пчел (ЛД50 для фосфорганических ингибиторов составляет 0.58 мкг на особь, а для карбаматных ингибиторов - 0.71 мкг на особь при пероральном введении) (Sánchez-Bayo, 2011). Высокой токсичностью для пчел агонистов никотиновых рецепторов ацетил-
холина обусловлено введение в ряде стран моратория на использование инсектицидов-неонико-тиноидов - имидаклоприда, клотианидина и ти-аметоксама. В статье приведен обзор результатов исследований токсического действия пестицидов на пчел и обсуждаются способы снижения их негативного влияния на насекомых-опылителей.
Пути поступления пестицидов в организм пчел
При сборе пыльцы и нектара на цветущих растениях пчелы подвергаются действию различных пестицидов (инсектицидов, акарицидов, фунгицидов, гербицидов и др.), которые могут оказывать прямое или непрямое токсическое действие. Прямое токсическое действие вызывает мгновенную гибель пчел при их контакте с сухими или влажными остатками пестицидов на растениях. Непрямое токсическое действие связано с сублетальным действием пестицидов и проявляется в нарушениях пищевого и гигиенического поведения, развития, размножения, ориентации в пространстве, снижении иммунитета, сокращении продолжительности жизни и нарушениях социальных взаимодействий пчел (Blacquiére et al., 2012; Cloyd, 2020; Sánchez-Bayo, Goka, 2016).
При использовании пестицидов в виде эмульсий или порошков их мельчайшие частички могут разноситься ветром на сотни метров от места обработки и, попадая на пчел, вызывать их гибель. Системные инсектициды, используемые для предпосевной обработки семян, могут оказывать сублетальное действие на пчел. При посеве обработанных семян часть пестицидов может попасть в окружающую среду в виде пыли. Остаточное содержание системных инсектицидов можно обнаружить в разных частях растений: в листьях, цветках, пыльце и нектаре. При выращивании в теплице семян подсолнечника, обработанных имидаклопридом в концентрации 0.7 мг на зерно, содержание этого инсектицида в пыльце составило 3.9 мкг/кг, а в нектаре 1.9 мкг/кг (Schmuck et al., 2001). В полевом исследовании после обработки семян подсолнечника имидаклопридом в концентрации 1 мг на зерно ни в пыльце, ни в нектаре этот пестицид и его метаболиты не были обнаружены, зато в листьях содержалось 7 мкг/ кг имидаклоприда. Содержание имидаклопри-да в растениях подсолнечника снижалось до начала формирования цветочных головок, а затем вновь возрастало (Schmuck et al., 2001). В других исследованиях показано, что при выращивании подсолнечника и кукурузы из обработанных ими-даклопридом семян его содержание в пыльце может достигать 0.5-36 мкг/кг и 1-3 мкг/кг, соответ-
ственно (Bonmatin et al., 2003; Laurent, Rathahao, 2003). Пестициды обнаруживаются не только в культурных, но и в дикорастущих растениях и кустарниках, в которые они попадают благодаря переносу с почвенной влагой (Sánchez-Bayo, Goka, 2015). Еще один путь поступления пестицидов в организм пчел - капли жидкости, которые образуются на многих растениях в утренние часы вследствие гуттации. Эти капли очень привлекательны для пчел, но могут содержать системные инсектициды. Содержание имидаклоприда в каплях гуттации на листьях кукурузы может составлять 47-83.8 мг/л, клотианидина 23.3 мг/л и тиаметок-сама 11.9 мг/л (Blackquiére et al., 2012). Наибольшее количество пестицидов поступает в организм пчел при питании пыльцой и нектаром, собранными с загрязненных растений, как культурных, так и дикорастущих. Небольшие количества пестицидов, содержащиеся в пыльце и нектаре, накапливаются в перге и меде, которыми впоследствии питаются матка и личинки (Sánchez-Bayo, Goka, 2015).
Помимо пестицидов, применяемых в растениеводстве, пчелы контактируют с акарицидами, которые используют для борьбы с клещами Var-roa destructor и другими паразитами. При обработке ульев от клещей акарициды накапливаются в стенках сот и оказывают токсическое действие главным образом на личинок, а не на взрослых особей. Токсичность акарицидов и инсектицидов для членистоногих обусловлена их действием на одни и те же молекулярные мишени. Поэтому многие акарициды очень токсичны для пчел, их ЛД50 составляют, например, 8.7 мкг на особь для флувалината и 50 мкг на особь для амитраза при пероральном введении (Sánchez-Bayo, Goka, 2015).
Фунгициды применяют для обработки сельскохозяйственных культур и плодовых деревьев в период цветения, когда они наиболее привлекательны для пчел. Пчелы подвергаются действию фунгицидов при сборе пыльцы и нектара с обработанных растений. Фунгициды менее токсичны для пчел, чем инсектициды и акарициды. ЛД50 для фунгицидов составляет 25-166 мкг на особь при пероральном введении и 40-200 мкг на особь при контактном действии (Sánchez-Bayo, Goka, 2015).
Гербициды, применяемые для борьбы с сорными растениями, не оказывают прямого токсического действия на пчел. ЛД50 для норфлуразо-на и симазина составляет соответственно 1485 и 879 мкг на особь при контактном действии, а метолахлора - 110 мкг на особь при пероральном введении (Sánchez-Bayo, Goka, 2015). Непрямое действие гербицидов на пчел будет рассмотрено
3/2021
51
в следующих разделах.
Пестициды в ульях
Учитывая большое количество пестицидов, применяемых в настоящее время для защиты растений, при оценке их негативного влияния на пчел необходимо учитывать, что пчелы подвергаются действию не одного токсиканта, а сразу большого их количества.
В ходе четырехлетнего изучения пчелиных семей в шести штатах США в ульях было собрано 168 образцов пыльцы и 142 образца воска. В этих образцах выявлено 91 вещество: 38 инсектицидов, 29 фунгицидов, 23 гербицида и одно вещество-синергист. В образцах пыльцы было выявлено 79 пестицидов и их метаболитов, а в образцах воска - 58. При этом 32 вещества были выявлены только в пыльце, 12 - только в воске, и 47 - и в пыльце, и в воске. Концентрации всех выявленных пестицидов были существенно ниже ЛД50 для пчел при контактном либо пероральном воздействии. Поскольку отбор проб пыльцы и воска из ульев проводился каждые две недели на протяжении всего сезона медосбора, были выявлены временные и пространственные различия в содержании пестицидов в исследованных образцах. На содержание пестицидов в пыльце и воске оказывают влияние многие факторы. Прежде всего, необходимо учитывать, какие сельскохозяйственные культуры возделывают рядом с пасекой, против каких вредителей, какими пестицидами и в какие сроки их обрабатывают. Различия в качественном и количественном содержании пестицидов в исследованных образцах пыльцы и воска могут также объясняться различиями в ландшафтных и климатических условиях в местах размещения пасек (Ostiguy et а1., 2019).
Действие пестицидов на организм пчел
Из всех групп пестицидов наиболее губительными для пчел являются инсектициды и акари-циды, которые составляют 23% от всех пестицидов, применяемых на территории РФ. Массовая гибель пчелиных семей в последние два десятилетия может быть следствием применения инсектицидов из группы неоникотиноидов (ими-даклоприда, клотианидина, тиаметоксама и др.), относящихся к первому классу опасности для пчел (Соловьева, 2012). Неоникотиноиды являются нейротоксинами и приводят к таким изменениям поведения как нокдаун, гиперактивность, тремор, нарушения координации и ориентации в пространстве. В зависимости от дозы и пути воздействия на организмы пчел неоникотиноиды могут оказывать как летальное, так и сублетальное
действие. Летальный эффект проявляется в быстрой массовой гибели пчел до их возвращения в улей. Сублетальные эффекты заключаются в нарушениях пищевого поведения пчел, нарушениях навигации, снижении способности к распознаванию пищевых химических стимулов, нарушении способности к обучению, изменении социального (уход за потомством) и гигиенического (очистка улья от погибших и больных особей, груминг для избавления от паразитов) поведения (Blacquiere et al, 2012). Пчелы, подвергшиеся действию малых доз неоникотиноидов, хуже переносят зимовку. Тиаметоксам в концентрации 0.25-1.0 нг на особь при пероральном введении не вызывал гибели пчел, но увеличивал долю особей, не вернувшихся в улей после первого вылета, сокращал время ежедневного пребывания вне улья и повышал чувствительность к вирусу деформации крыла (Coulon et al., 2020). Клотианидин в сублетальных концентрациях снижал долю пчел, самоочищавшихся от клещей и интенсивность груминга (Morfin et al., 2019). Кормление пчел в течение 8 дней сахарным сиропом, содержащим клотиани-дин или тиаметоксам в концентрациях, соответствующим концентрациям этих веществ в нектаре и пыльце растений, вызывало нарушение цир-кадных ритмов. Этот эффект проявлялся сильнее при содержании пчел в условиях непрерывного освещения или чередования света и темноты, чем при содержании пчел в полной темноте. Изменение циркадных ритмов, в свою очередь, приводило к снижению способности пчел к навигации и нарушению социального поведения (Tackenberg et al., 2020). Показано негативное влияние ацета-миприда и тиаметоксама на рефлекс вытягивания хоботка, что свидетельствует о нарушении как пищевого поведения, так и способности пчел к обучению (Blackquiere et al., 2012).
По химической структуре различают нитро-зосодержащие (имидаклоприд, клотианидин, тиаметоксам и динотефуран) и циансодержащие (ацетамиприд и тиаклоприд) неоникотниоиды (Бойко и др., 2015; Blackquiere et al., 2012). Ни-трозосодержащие неоникотиноиды более токсичны для пчел и шмелей, чем циансодержащие. Это может быть связано как с более быстрой биотрансформацией циансодержащих неоникотино-идов, так и с различием молекулярных мишеней их действия (Blackquiere et al., 2012). Мишенью токсического действия всех неоникотиноидов на организмы насекомых являются никотиновые рецепторы ацетилхолина (н-холинорецепторы). Эти рецепторы состоят из пяти белковых субъединиц, и могут быть как гомомерными, так и гетеромер-ными. В геноме A. mellifera идентифицировано
11 генов, кодирующих субъединицы н-холиноре-цепторов: 9 а-субъединиц, а именно Amela1-9, и 2 ß-субъединицы - Amelß1-2 (Grünewald, Siefert, 2019; Jones et al., 2006; Moffat et al., 2016; Sattelle, 2009). Таким образом, в организме пчел имеется большое количество субтипов н-холинорецепто-ров, отличающихся по молекулярной структуре и, как следствие, по сродству к неоникотиноидам. Токсичность неоникотиноидов для пчел, рассчитанная как ЛД50 за 24 часа при контактном воздействии, убывает для нитрозосодержащих соединений в ряду: имидаклоприд (18 нг на особь) > клотианидин (22 нг на особь) > тиаметоксам (30 нг на особь) > динотефуран (75 нг на особь) > ни-тенпирам (138 нг на особь), и для циансодержа-щих: ацетамиприд (7 мкг на особь) > тиаклоприд (15 мкг на особь) (Blackquiere et al., 2012).
Фунгициды более токсичны для личинок, чем для взрослых пчел. Использование для кормления личинок перги, содержащей фунгициды, может вызвать нарушения развития и гибель до 50% личинок. Непрямое токсическое действие фунгицидов на пчел проявляется в снижении иммунитета и, как следствие, большей восприимчивости к поражению варроатозом и другими заболеваниями. Большую опасность для пчел представляет обработка растений смесями инсектицидов и фунгицидов. При этом проявляется синергизм в действии инсектицидов и фунгицидов, причем чем больше доля фунгицида в смеси, тем сильнее выражен токсический эффект. Фунгициды усиливают токсичность для пчел фосфорорганических инсектицидов, неоникотиноидов и пиретроидов. Основной механизм усиления токсического действия инсектицидов фунгицидами связан с тем, что фунгициды ингибируют ферменты, участвующие в детоксикации инсектицидов. Токсичность инсектицидов для пчел при этом может увеличиваться более чем в тысячу раз (Cloyd, 2020; Sánchez-Bayo, Goka, 2016).
Гербициды не оказывают прямого токсического действия на пчел, поскольку мишенью их действия являются метаболические пути, отсутствующие у животных. Тем не менее показано, что глифосат, гербицид широкого спектра действия, оказывает влияние на пищевое поведение и навигацию у пчел (Herbert et al., 2014). Кормление личинок пищей, содержащей следовые количества глифосата (1.25-5.0 мг/л) приводило к уменьшению размеров тела личинок и задержке линьки (Vázquez et al., 2018). Глифосат является одним из ингибиторов шикиматного метаболического пути, который осуществляется в клетках бактерий, грибов и растений, но не в клетках животных. Глифосат нарушает нормальное соотно-
шение микроорганизмов в кишечнике пчел, тем самым повышая чувствительность насекомых к патогенным организмам (Мойа et а1., 2018).
Большинство исследований токсичности пестицидов для пчел проводились в лабораторных условиях. В этих экспериментах трудно учесть все особенности контакта пчел с пестицидами в реальных полевых условиях. Естественно, возникает вопрос о том, насколько данные о токсичности пестицидов, полученные в эксперименте, соответствуют реальной опасности этих соединений в полевых условиях. При рассмотрении этого вопроса необходимо обратить внимание на три главных фактора, определяющих токсичность пестицидов для пчел в полевых условиях: концентрация, длительность воздействия и возможность выбора растений для сбора пыльцы и нектара (Саггеск, Ratnieks, 2014).
В лабораторных условиях можно строго контролировать концентрацию исследуемого соединения, которая остается неизменной на протяжении всего эксперимента. В полевых условиях реальная концентрация пестицидов в пыльце и нектаре зависит от многих факторов. Прежде всего, следует упомянуть дозы ядохимикатов, рекомендуемые для предпосевной обработки семян. Эти дозы могут отличаться в несколько раз и, соответственно, содержание системных пестицидов в растениях также будет отличаться. Пчелы собирают пыльцу и нектар как с растений, обработанных пестицидами, так и с необработанных. В улье пыльца и нектар с разных растений смешиваются, за счет этого происходит снижение концентрации пестицидов. С другой стороны, пыльца и нектар могут использоваться пчелами в пищу сразу или после хранения. В этом случае теряется часть влаги и происходит увеличение концентрации ядохимикатов (Саггеск, Ratnieks, 2014).
Пчелы собирают пыльцу и нектар не только с возделываемых растений, но и с дикорастущих медоносов, которые обычно называют сорными растениями. Исследование, проведенное в графстве Хартфордшир в Великобритании, показало, что, несмотря на обилие полей с цветущим рапсом, количество собранной с него пыльцы, составляло не более 50% всей пыльцы, принесенной пчелами в ульи (Саггеск, Ratnieks, 2014). В графстве Сас-секс, Великобритания, доля пыльцы рапса не превышала 26%, а пыльца одуванчика составляла не менее 13% от общего количества пыльцы, собранной пчелами ^агЬ^оу et а1., 2015). Наблюдения за колониями пчел, расположенными на расстоянии менее 500 метров от посевов сои и кукурузы в канадской провинции Квебек, выявили, что пчелы приносили в ульи пыльцу, загрязненную не-
3/2121
53
оникотиноидами, на протяжении большей части периода активности (три месяца из четырех). При этом 99% всей пыльцы было собрано на дикорастущих растениях. В эти растения неоникотинои-ды могли попасть за счет переноса пестицидов с почвенной влагой (Tsvetkov et al., 2017).
В статье, опубликованной в журнале Science (Woodcock et al., 2017). описаны результаты наблюдений за 33 колониями пчел, расположенными рядом с полями рапса, засеянными семенами, обработанными клотианидином и тиаметоксамом или необработанными пестицидами, в Великобритании (12 колоний), Венгрии (12 колоний) и Германии (9 колоний). В Венгрии и Великобритании негативное влияние неоникотиноидов выражалось в снижении численности рабочих пчел в период активности и большей гибели пчел во время зимовки по сравнению с контролем. Парадоксально, но в Германии не было выявлено негативного влияния неоникотиноидов на колонии пчел. Более того, было отмечено увеличение количества яиц и личинок в ульях, расположенных рядом с посевами, обработанными пестицидами, по сравнению с контрольными. Одно из возможных объяснений такого результата может заключаться в том, что в Венгрии и Великобритании пчелы собирали на посевах рапса соответственно 40 и 50% от общего количества пыльцы, поскольку ульи были окружены огромными полями рапса. В Германии же посевы рапса чередовались с невозделанными территориями, на которых сохранилось естественное разнотравье, поэтому пчелы собирали с рапса только 10% от общего количества пыльцы. Естественным следствием того, что в Германии пчелы в меньшей степени контактировали с неоникотиноидами, чем в Венгрии и Великобритании, является их меньшая зараженность паразитами (Woodcock et al., 2017).
Заключение
Массовое применение пестицидов для защиты растений от вредителей и болезней неизбежно ставит вопрос о безопасности этих соединений для организмов, не являющихся мишенями их действия. Приведенные в статье данные о влиянии инсектицидов, акарицидов, фунгицидов и гербицидов на A. mellifera свидетельствуют о том, что эти вещества могут оказывать токсическое действие на пчел, вызывая как летальные, так и сублетальные эффекты. Учитывая сходство экологии, биологии и особенностей питания домашних и диких пчел и шмелей можно говорить о том, что пестициды оказывают токсическое действие не только на A. mellifera, но и на других пчел. Наиболее токсичными для пчел являются инсекти-
циды неоникотиноиды, с применением которых связывают массовую гибель пчелиных семей, наблюдающуюся в последние два десятилетия во многих странах (Соловьева, 2012; Blackquiere et al., 2012). В связи высокой токсичностью неони-котиноидов для пчел в странах Евросоюза в 2013 г. был введен мораторий на использование имида-клоприда, клотианидина и тиаметоксама, а в 2018 г. был введен полный запрет на их использование в открытом грунте. В то же время ряд авторов ставит под сомнение целесообразность запрета на использование неоникотиноидов, поскольку их токсичность для пчел легко выявляется в лабораторных условиях, но в полевых условиях не всегда удается выявить достоверное негативное влияние неоникотиноидов на колонии пчел (Carreck, Ratnieks, 2014; Woodcock et al., 2017). Большую опасность для пчел представляет применение инсектицидов в смеси с гербицидами и/ или фунгицидами. Гербициды и фунгициды per se не оказывают прямого токсического действия на пчел, но при смешивании их с инсектицидами наблюдается существенное усиление негативного влияния на пчел вследствие синергизма. Помимо усиления токсичности инсектицидов для пчел, гербициды, в частности глифосат, уничтожают естественное биоразнообразие растений, в том числе снижают численность дикорастущих медоносов. В странах Евросоюза рассматривается вопрос о введении моратория на использование глифосата до 31 декабря 2023 г., то есть до окончания срока разрешения на его использование на территории Евросоюза.
В России 29 июня 2021 г. вступил в действие Федеральный закон от 30 декабря 2020 г. № 490-ФЗ «О пчеловодстве в Российской Федерации». Статья 16 этого закона посвящена предотвращению отравления пчел пестицидами и ядохимикатами. Эта статья предусматривает обязательное информирование населения населенных пунктов, расположенных на расстоянии до 7 км от границ земельных участков, запланированных к обработке пестицидами и агрохимикатами, не позднее чем за три дня до проведения обработки. При этом обязательно указываются границы запланированных к обработке пестицидами и агрохими-катами земельных участков; сроки и способ проведения работ; наименование запланированных к применению пестицидов и агрохимикатов, классы их опасности, сведения об опасных свойствах; рекомендуемые сроки изоляции пчел в ульях.
В дополнение к мерам, перечисленным в указанной статье, необходимо информировать сельхозпроизводителей о соблюдении правил применения пестицидов и агрохимикатов, установлен-
ных СанПиН 1.2.2584-10 «Гигиенические требования к безопасности процессов испытаний, хранения, перевозки, реализации, применения, обезвреживания и утилизации пестицидов и агро-химикатов» и «Инструкцией о мероприятиях по предупреждению и ликвидации болезней, отравлений и основных вредителей пчел» (утв. Минсельхозпродом РФ 17.08.1998 №13-4-2/1362). Помимо необходимости оповещения владельцев пасек в радиусе 7 км за трое суток до химобработки о способе обработки и применяемом ядохимикате, в этих документах указано, что обработку проводят в период отсутствия лета пчел в утренние или вечерние часы. Согласно этим документам, не допускается обработка цветущих медоносов и пыльценосов во время массового лета пчел. На период обработки пчеловоду необходимо вывезти пасеку в безопасное место или изолировать пчел в ульях на срок, предусмотренный ограничениями при применении ядохимиката. Опрыскивание необходимо проводить наземной аппаратурой. Авиаобработка пестицидами допускается на расстоянии не менее 5 км от мест постоянного расположения пасек.
В США, Канаде и странах Евросоюза применяют дополнительные меры для защиты пчел от негативного действия пестицидов. В районах пчеловодства рекомендуется использовать пестициды с коротким периодом полураспада и низкой токсичностью для пчел. Запрещается смешивать инсектициды и акарициды с фунгицидами и гербицидами для обработки посевов в период цветения медоносов, как возделываемых, так и дикорастущих. На упаковках пестицидов кроме общей информации о действующем веществе, классе его опасности, устойчивости в окружающей среде и инструкции по применению приводится дополнительная информация об опасности агрохимика-та для пчел и соответствующих ограничениях по его применению на медоносных и пыльценосных растениях в период активности пчел.
Список литературы
1. Бойко Т.В., Герунова Л.К., Герунов В.И., Гонохова М.Н. Токсикологическая характеристика неоникотиноидов // Вестник Омского ГАУ 2015. № 4. С. 49-54.
2. «Инструкция о мероприятиях по предупреждению и ликвидации болезней, отравлений и основных вредителей пчел» (утв. Минсельхозпродом РФ 17.08.1998 № 13-4-2/1362.
3. СанПиН 1.2.2584-10. Гигиенические требования к безопасности процессов испытаний, хранения, перевозки, реализации, применения, обезвреживания и утилизации пестицидов и агрохимикатов.
4. Соловьева Л.Ф. Защитить пчел от отравления пестицидами // Защита и карантин растений. 2012. №5. С. 53-54.
5. Федеральный закон от 30.12.2020 г. № 90-ФЗ «О пчеловодстве в Российской Федерации».
6. Blackquiére T., Smagghe G., van Gestel C.A.M., Mom-maerts V. Neonicotinoids in bees: a review on concentrations, side-effects and risk assessment // Ecotoxicol. 2012. V. 21. P. 973-992. https://doi.org/10.1007/s10646-012-0863-x.
7. Bonmatin J.M., Moineau I., Fleche C., Colin M.E., Bengsch E.R. A LC/APCI-MS/MS method for analysis of imida-cloprid in soils, in plants, and in pollens // Analytical chemistry. 2003. V. 75. P. 2027-2033. https://doi.org/10.1021/ac020600b
8. Carreck N.L., Ratnieks F.L.W. The dose makes the poison: have field realistic" rates of exposure of bees to neonic-otinoid insecticides been overestimated in laboratory studies? // J. Apicultural resources. 2014. V. 53. P. 607-614. https://doi. org/10.3896/ibra.1.53.5.08.
9. Cloyd R.A. Effects of pesticides and adjuvants on the honey bee, Apis mellifera: an updated bibliographic review // Modern beekeeping - bases for sustainable production / Ed. R.E.R. Ranz. London, 2020. Chapter 1. P. 1-12. https://doi.org/10.5772/ intechopen.89082.
10. Coulon M., Dalmon A., Prisco G.D., Prado A., Arban F., Dubois E., Ribiére-Chabert M., Alaux C., Thiéry R., Conte Y.L. Interactions between thiamethoxam and deformed wing virus can drastically impair flight behavior of honey bees // Frontiers in microbiology. 2020. V. 11. Article 766. https://doi.org/10.3389/ fmicb.2020.00766.
11. Garbuzov M., Couvillon M.J., Schürch R., Rathieks L.W. Honey bee dance decoding and pollen-load analysis show limited foraging on spring-flowering oilseed rape, a potential source of neonicotinoid contamination // Agriculture, Ecosystems & Environment. 2015. V. 203. P. 62-68. https://doi.org/10.1016/j. agee.2014.12.009.
12. Grünewald B., Siefert P. Acetylcholine and its receptors in honeybees: involvement in development and impairments by neonicotinoids // Insects. 2019. V. 10. P. 1-13. https://doi. org/10.3390/insects10120420.
13. Herbert L.T., Vázquez D.E., Arenas A., Farina W.M. Effects of field-realistic doses of glyphosate on honeybee appetitive behavior // Journal of experimental biology. 2014. V. 217. P. 3457-3464. https://doi.org/10.1242/jeb.109520.
14. Jones A.K., Raymond-Deplech V., Thany S.H., Gauthier M., Sattelle D.B. The nicotinic acetylcholin receptor gene family of the honey bee, Apis mellifera // Genome Research. 2006. V. 16. P. 1422-1430. https://doi.org/10.1101/gr.4549206.
15. Laurent F.M., Rathahao E. Distribution of [C-14] imi-dacloprid in sunflowers (Helianthus annuus L.) following seed treatment // Journal of agricultural and food chemistry. 2003. V. 51. P. 8005-8010. https://doi.org/10.1021/jfD34310n.
16. Moffat C., Buckland S.T., Samson A.J., McArthur R., Pino V.C., Bollan K.A., Huang J.T.-J., Connoly C.N. Neonic-otinoids target distinct nicotinic acetylcholine receptors and neurons, leading to differential risks to bumblebees // Scientific reports. 2016. V. 6. Article 24764. https://doi.org/10.1038/ srep24764.
17. Morfin N., Goodwin P.H., Hunt G.J., Guzman-Novoa E. Effects of sublethal doses of clothianidin and/or V. destructor on honey bee (Apis mellifera) self-grooming behavior and associated gene expression // Scientific reports. 2019. V. 9. Article 5196. https://doi.org/10.1038/s41598-019-41365-0.
18. Motta E.V.C., Raymann K., Moran N.A. Glyphosate perturbs the gut microbiota of honey bees // Proceedings of the National Academy of Sciences USA. 2018. V. 115. P. 10305-10310. https://doi.org/10.1073/pnas.1803880115.
19. Ostiguy N., Drummond F.A., Aronstein K., Eitzer B., Ellis J.D., Spivak M., Sheppard W.S. Honey bee exposure to pesticides: a four-year nationwide study // Insects. 2019. V. 10. P. 1-34. https://doi.org/10.3390/insects10010013.
20. Sánchez-Bayo F. Insecticides mode of action in relation to their toxicity to non-target organisms // Journal of en-
3/2021
55
vironmental analytic toxicology. 2011. V. S4. e002. https://doi. org/10.4172/2161-0525.s4-002.
21. Sánchez-Bayo F., Goka K. Impacts of pesticides on honey bees // Beekeeping and bee conservation - advances in research. / Ed. E.D. Chambó. London, 2016. Ch. 4. P. 77-97. https://doi. org/10.5772/62487.
22. Sattelle D.B. Invertebrate nicotinic acetylcholine receptors - targets for chemicals and drugs important in agriculture, veterinary medicine and human health // Journal of pesticide science. 2009. Vol. 34. P. 233-240. https://doi.org/10.1584/jpestics. r09-02.
23. Schmuck R., Schöning R., Stork A., Schramel O. Risk posed to honeybees (Apis mellifera L. Hymenoptera) by an im-idacloprid seed dressing of sunflowers // Pest Management Science. 2001. V. 59. P. 225-238. https://doi.org/10.1002/ps.270.
24. Tackenberg M.C., Giannoni-Guzman M.A., Sanchez-Perez E., Doll C.A., Agosto-Rivera J.L., Broadie K., Moore D., Mc-Mahon D.G. Neonicotinoids disrupt circadian rhythms and sleep in honey bees // Scientific reports. 2020. V. 10. Article 17929. https://doi.org/10.1101/2020.04.15.042960.
25. Tsvetkov N., Samson-Robert O., Sood K., Patel H.S., Malena D.A., Gajiwala P.H., Maciukiewicz P., Fournier V., Zayed A. Chronic exposure to neonicotinoids reduces honey bee health near corn crops // Science. 2017. V. 356. P. 1395-1397. https://doi.org/10.1126/science.aam7470.
26. Vázquez D.E., Ilina N., Pagano E.A., Zavala J.A., Farina W.M. Glyphosate affects the larval development of honey bees depending on the susceptibility of colonies // PLoS One. 2018. V. 13. P. e0205074. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0205074.
27. Woodcock B.A., Bullock J.M., Shore R.F., Heard M.S., Pereira M.G., Redhead J., Ridding L., Dean H., Sleep D., Henrys P., Peyton J., Hulmes S., Hulmes L., Sárospataki M., Saure C., Edwards M., Genersch E., Knäbe S., Pywell R.F. Country-specific effects of neonicotinoid pesticides on honey bees and wild bees // Science. 2017. V. 356. P. 1393-1395. https://doi.org/10.1126/ science.aaa1190.
References
1. Boiko T.V., Gerunova L.K., Gerunov V.I., Gonokhova M.N. Toxikologicheskaya kharakteristika pesticidov [Toxico-logical characteristic of pesticides] // Vestnik Omskogo GAU [Herald of the Omsk State Agrarian University]. 2015. No 4. P. 49-54.
2. Instrukciya o meropriyatiyakh po preduprezhdeniyu i likvidacii boleznei, otravlenii i osnovnykh vreditelei pchel [Handbook for prevention of illnesses, intoxications and main pests of honey bees].
3. SanPiN 1.2.2584-10. Higienicheskie trebovaniya k bezo-pasnosti processov ispytanii, khraneniya, perevozki, realizacii, primeneniya, obezvrezhivaniya i utilizacii pesticidov i agrokhi-mikatov» [Hygienic requirements to safety of processes of tests, storage, transportation, sale, application, deacivation and utilization of pesticides and agrochemicals].
4. Solov'eva L.F. Zashchitit' pchel ot otravleniya pesticidami [To protect honey bees against poisoning by pesticides] // Zash-chita I karantin rastenii [Plants protection and quarantine]. 2012. No 5. P. 53-54.
5. Federal'nyi zakon ot 30.12.2020 №490-FZ «O pchelovod-stve v Rossiiskoi Federacii» [Federal law «About beekeeping in Russian Federation»].
6. Blackquiére T., Smagghe G., van Gestel C.A.M., Mom-maerts V. Neonicotinoids in bees: a review on concentrations, side-effects and risk assessment // Ecotoxicol. 2012. Vol. 21. P. 973-992. https://doi.org/10.1007/s10646-012-0863-x.
7. Bonmatin J.M., Moineau I., Fleche C., Colin M.E., Bengsch E.R. A LC/APCI-MS/MS method for analysis of imida-
cloprid in soils, in plants, and in pollens // Analytical chemistry. 2003. Vol. 75. P. 2027-2033. https://doi.org/10.1021/ac020600b.
8. Carreck N.L., Ratnieks F.L.W. The dose makes the poison: have "field realistic" rates of exposure of bees to neonicotinoid insecticides been overestimated in laboratory studies? // J. Apicultural resources. 2014. Vol. 53. P. 607-614. https://doi. org/10.3896/ibra.1.53.5.08.
9. Cloyd R.A. Effects of pesticides and adjuvants on the honey bee, Apis mellifera: an updated bibliographic review // Modern beekeeping - bases for sustainable production / Ed. R.E.R. Ranz. London, 2020. Chapter 1. P. 1-12. https://doi.org/10.5772/ intechopen.89082.
10. Coulon M., Dalmon A., Prisco G.D., Prado A., Arban F., Dubois E., Ribiére-Chabert M., Alaux C., Thiéry R., Conte Y.L. Interactions between thiamethoxam and deformed wing virus can drastically impair flight behavior of honey bees // Frontiers in microbiology. 2020. Vol. 11. Article 766. https://doi.org/10.3389/ fmicb.2020.00766.
11. Garbuzov M., Couvillon M.J., Schürch R., Rathieks L.W. Honey bee dance decoding and pollen-load analysis show limited foraging on spring-flowering oilseed rape, a potential source of neonicotinoid contamination // Agriculture, Ecosystems & Environment. 2015. Vol. 203. P. 62-68. https://doi.org/10.1016/j. agee.2014.12.009.
12. Grünewald B., Siefert P. Acetylcholine and its receptors in honeybees: involvement in development and impairments by neonicotinoids // Insects. 2019. Vol. 10. P. 1-13. https://doi. org/10.3390/insects10120420
13. Herbert L.T., Vázquez D.E., Arenas A., Farina W.M. Effects of field-realistic doses of glyphosate on honeybee appetitive behavior // Journal of experimental biology. 2014. Vol. 217. P. 3457-3464. https://doi.org/10.1242/jeb.109520.
14. Jones A.K., Raymond-Deplech V., Thany S.H., Gauthier M., Sattelle D.B. The nicotinic acetylcholin receptor gene family of the honey bee, Apis mellifera // Genome Research. 2006. Vol. 16. P. 1422-1430. https://doi.org/10.1101/gr.4549206.
15. Laurent F.M., Rathahao E. Distribution of [C-14] imi-dacloprid in sunflowers (Helianthus annuus L.) following seed treatment // Journal of agricultural and food chemistry. 2003. Vol. 51. P. 8005-8010. https://doi.org/10.1021/jfD34310n.
16. Moffat C., Buckland S.T., Samson A.J., McArthur R., Pino V.C., Bollan K.A., Huang J.T.-J., Connoly C.N. Neonic-otinoids target distinct nicotinic acetylcholine receptors and neurons, leading to differential risks to bumblebees // Scientific reports. 2016. Vol. 6. Article 24764. https://doi.org/10.1038/ srep24764.
17. Morfin N., Goodwin P.H., Hunt G.J., Guzman-Novoa E. Effects of sublethal doses of clothianidin and/or V. destructor on honey bee (Apis mellifera) self-grooming behavior and associated gene expression // Scientific reports. 2019. Vol. 9. Article 5196. https://doi.org/10.1038/s41598-019-41365-0.
18. Motta E.V.C., Raymann K., Moran N.A. Glyphosate perturbs the gut microbiota of honey bees // Proceedings of the National Academy of Sciences USA. 2018. Vol. 115. P. 1030510310. https://doi.org/10.1073/pnas.1803880115.
19. Ostiguy N., Drummond F.A., Aronstein K., Eitzer B., Ellis J.D., Spivak M., Sheppard W.S. Honey bee exposure to pesticides: a four-year nationwide study // Insects. 2019. Vol. 10. P. 1-34. https://doi.org/10.3390/insects10010013.
20. Sánchez-Bayo F. Insecticides mode of action in relation to their toxicity to non-target organisms // Journal of environmental analytic toxicology. 2011. Vol. S4. e002. https:// doi.org/10.4172/2161-0525.s4-002.
21. Sánchez-Bayo F., Goka K. Impacts of pesticides on honey bees // Beekeeping and bee conservation - advances in research / Ed. E.D. Chambó. London, 2016. Ch. 4. P. 77-97. https://doi. org/10.5772/62487.
22. Sattelle D.B. Invertebrate nicotinic acetylcholine receptors - targets for chemicals and drugs important in agriculture, veterinary medicine and human health // Journal of pesticide science. 2009. Vol. 34. P. 233-240. https://doi. org/10.1584/jpestics.r09-02.
23. Schmuck R., Schöning R., Stork A., Schramel O. Risk posed to honeybees (Apis mellifera L. Hymenoptera) by an imidacloprid seed dressing of sunflowers // Pest management science. 2001. Vol. 59. P. 225-238. https://doi.org/10.1002/ ps.270.
24. Tackenberg M.C., Giannoni-Guzman M.A., Sanchez-Perez E., Doll C.A., Agosto-Rivera J.L., Broadie K., Moore D., McMahon D.G. Neonicotinoids disrupt circadian rhythms and sleep in honey bees // Scientific reports. 2020. Vol. 10. Article 17929. https://doi.org/10.1101/2020.04.15.042960.
25. Tsvetkov N., Samson-Robert O., Sood K., Patel H.S., Malena D.A., Gajiwala P.H., Maciukiewicz P., Fournier V., Zayed A. Chronic exposure to neonicotinoids reduces honey bee health near corn crops // Science. 2017. Vol. 356. P. 1395-1397. https://doi.org/10.1126/science.aam7470.
26. Vázquez D.E., Ilina N., Pagano E.A., Zavala J.A., Farina W.M. Glyphosate affects the larval development of honey bees depending on the susceptibility of colonies // PLoS One. 2018. Vol. 13. P. e0205074. https://doi.org/10.1371/journal. pone.0205074.
27. Woodcock B.A., Bullock J.M., Shore R.F., Heard M.S., Pereira M.G., Redhead J., Ridding L., Dean H., Sleep D., Henrys P., Peyton J., Hulmes S., Hulmes L., Sárospataki M., Saure C., Edwards M., Genersch E., Knäbe S., Pywell R.F. Country-specific effects of neonicotinoid pesticides on honey bees and wild bees // Science. 2017. Vol. 356. P. 1393-1395. https://doi. org/10.1126/science.aaa1190.
Kalinnikova T.B., Gatiyatullina A.F., Egorova A.V. Toxic effects of pesticides on honey bees: review.
Mass use of pesticides to protect plants against pests and diseases inevitably puts a question about
safety of these substances for non-target organisms. The article reviews researches of insecticides, acari-cides, fungicides and herbicides effects on Apis mellifera. These substances can have both lethal and sublethal toxic action on bees. During last two decades the mass death of bee-families occurs in most countries. The use of neonicotinoid insecticides is considered to be the main cause of this death. Because of high toxicity of neonicotinoids for honey bees, the European Union placed the moratorium on their use. The application of insecticides in mix with herbicides and/or fungicides is of high risk for honey bees. Herbicides and fungicides per se don't have direct toxic action on honey bees, but when they are mixed with insecticides the essential increase of their negative action on honey bees is observed due to synergism. Herbicides, especially glyphosate, not only increase insecticides toxicity for honey bees, but also eliminate natural biodiversity of plants, including wild honey plants. In Russian Federation the Federal law «About beekeeping in Russian Federation» acts from June, 2021. In this law activities for protection of honey bees against negative action of pesticides and agrochemicals are declared. The list of activities for honey bee protection against toxic pesticides action also is contained in «Hygienic requirements to safety of processes of tests, storage, transportation, sale, application, deacivation and utilization of pesticides and agrochemicals» and «Handbook for prevention of illnesses, intoxications and main pests of honey bees».
Keywords: pollinators; Apis mellifera; neonicotinoids; herbicides.
Раскрытие информации о конфликте интересов: Автор заявляет об отсутствии конфликта интересов / Disclosure of conflict of interest information: The author claims no conflict of interest
Информация о статье / Information about the article.
Поступила в редакцию / Entered the editorial office: 11.08.2021
Одобрено рецензентами / Approved by reviewers: 20.08.2021
Принята к публикации / Accepted for publication: 4.09.2021
Сведения об авторах
Калинникова Татьяна Борисовна, кандидат биологических наук, заведующая лабораторией, Институт проблем экологии и недропользования АН РТ, 420087, Россия, г. Казань, ул. Даурская, 28, E-mail: tbkalinnikova@gmail.com.
Гатиятуллина Алсу Фоатовна, младший научный сотрудник, Институт проблем экологии и недропользования АН РТ, 420087, Россия, г. Казань, ул. Даурская, 28, E-mail: gaf9212@gmail.com.
Егорова Анастасия Васильевна, младший научный сотрудник, Институт проблем экологии и недропользования АН РТ, 420087, Россия, г. Казань, ул. Даурская, 28, E-mail: egorovanastassia @gmail.com.
Information about the authors
Tatiana B. Kalinnikova, Head of the Laboratory, Research Institute for Problems of Ecology and Mineral Wealth Use of Tatarstan Academy of Sciences, 28, Daurskaya st., Kazan, 420087, Russia, E-mail: tbkalinnikova@gmail.com.
Alsu F. Gatiyatullina, Junior Researcher, Research Institute for Problems of Ecology and Mineral Wealth Use of Tatarstan Academy of Sciences, 28, Daurskaya st., Kazan, 420087, Russia, E-mail: gaf9212@gmail.com.
Anastasia V. Egorova, Junior Researcher, Research Institute for Problems of Ecology and Mineral Wealth Use of Tatarstan Academy of Sciences, 28, Daurskaya st., Kazan, 420087, Russia, E-mail: egorovanastassia @gmail.com.
3/212]
5í
