CC BY
41
DOI: 10.25702/KSC.2307-5228.2018.10.3.43-49 УДК 581.54:581.55 (98)
СТРУКТУРНО-ФУНКЦИОНАЛЬНЫЕ ОСОБЕННОСТИ И СОДЕРЖАНИЕ ПИГМЕНТОВ ПЛАСТИД У РАСТЕНИЙ ПОДУШКОВИДНЫХ ФОРМ В АРКТИЧЕСКИХ ТУНДРАХ ЗАПАДНОГО ШПИЦБЕРГЕНА
Н. Ю. Шмакова1, Е. Ф. Марковская2
ХФГБУН Полярно-альпийский ботанический сад-институт им. Н. А. Аврорина КНЦ РАН 2ФГБОУ ВО «Петрозаводский государственный университет»
Аннотация
Исследованы эколого-биологические параметры, содержание фотосинтетических пигментов пластид, флавоноидов у видов растений подушковидной жизненной формы на восточном побережье залива Грён-фьорд острова Западный Шпицберген. Эти виды представлены в семействах Caryophyllaceae (Sagina nivalis, S. cespitosa, Minuartia rubella, M. biflora, Arenaria pseudofrigida, Silene acaulis) и Saxifragaceae (Saxífraga aizoides, S. oppositifolia, S. cespitosa), имеют низкие значения содержания пигментов и высокие — суммы флавоноидов. Исследовано разнообразие растений Silene acaulis на склоне горы Улаф, дана оценка возраста крупной подушки радиоактивным методом, рассмотрен эффект «няньки» подушковидных растений и их роль в поддержании локального биоразнообразия в растительных сообществах. Ключевые слова:
подушковидная форма роста, фотосинтетические пигменты пластид, флавоноиды, Западный Шпицберген.
STRUCTURAL AND FUNCTIONAL FEATURES AND THE CONTENT OF PLASTID PIGMENTS IN PLANTS OF CUSHION-LIKE FORMS IN THE ARCTIC TUNDRA OF WEST SPITSBERGEN
Natalia Y. Schmakova1, Evgenia F. Markovskaya2
1Avronin Polar-Alpine Botanical Garden and Institute of KSC RAS Petrozavodsk State University
Abstract
Keywords:
The ecological and biological parameters, the content of photosynthetic pigments of plastids, flavonoids in plant species of cushion-shaped life form on the east coast of the Gulf of Gr0n-Fjord of West Spitsbergen were studied. These species are represented in the families of Caryophyllaceae (Sagina nivalis, S. cespitosa, Minuartia rubella, M. biflora, Arenaria pseudofrigida, Silene acaulis) and Saxifragaceae (Saxifraga aizoides, S. oppositifolia, S. cespitosa), have low values of pigments and high values of the content of the sum of flavonoids. We investigated the dimensional diversity of plants — Silene acaulis — on the slope of the mountain of Olav, estimated the age of large cushion plant by radioactive method and considered the role of cushion plants in the maintenance of local biodiversity in plant communities.
Cushion-shaped growth, photosynthetic pigments of plastid, flavonoids, West Spitsbergen.
Введение
Подушковидные растения — успешная форма роста растений высоких широт, длительно живущих на различных ландшафтах Арктики [1]. Эта форма роста обеспечивает условия для более активного поглощения световой энергии, улучшает физические условия произрастания растений (повышение температуры, изменение кислотности, структуры почвы). Отмерший органический материал накапливается внутри подушки длительное время и заметно увеличивает запас азота в форме, способствующей его активному
использованию автотрофами. Это обеспечивает локальное увеличение плодородия почвы, активное разложение органического вещества [2, 3], увеличение биоразнообразия в бедных, низкопродуктивных экосистемах Арктики [1].
Цель работы — исследование эколого-физиологических особенностей и пигментного аппарата видов растений подушковидных жизненных форм, произрастающих на восточном побережье залива Грён-фьорд острова Западный Шпицберген.
Материалы и методы исследований
Исследования были проведены на острове Зап. Шпицберген в окрестностях пос. Баренцбург (78°02' с. ш., 14°12' в. д.). Объекты исследования — растения с подушковидной жизненной формой (виды семейств Caryophylaceae и Saxifragaceae).
Содержание хлорофиллов (Х) и каротиноидов (К) определяли спектрофотометрическим методом (СФ-26, «ЛОМО», Россия; UV-1800, Shimadzu, Япония) в спиртовой вытяжке по оптической плотности в максимумах поглощения хлорофиллов a и b и каротиноидов [4]. Математическая обработка выполнена с использованием пакета программ Statistica ОС Windows.
Результаты и обсуждение
Анализ содержания фотосинтетических пигментов пластид изученных видов подушковидных растений показал, что для всех характерно низкое суммарное содержание хлорофиллов (табл. 1), в своих семействах они также входят в группу с содержанием хлорофилла ниже 1 мг/г сырой массы. Полученные данные согласуются с аналогичными сведениями для видов растений острова Врангеля [5].
Таблица 1 Table 1
Содержание пигментов пластид у подушковидных видов растений (Западный Шпицберген)
The content of photosynthetic pigments in cushion-shaped plant species (West Spitsbergen)
Вид Species Содержание сух. вещества, % Dry matter content, % Хлорофиллы (a + b), мг/г* Chlorophyll, mg/g a/b Каротиноиды, мг/г* Carotenoid, mg/g Х/К Ch/C ССК**, % LHC, %
Caryophyllaceae
Sagina nivalis (Lindb.) Fr. 27 0,89 4,0 0,28 3,2 44
S. cespitosa (J. Vahl.) Lange 24 0,81 3,4 0,22 3,6 49
Minuartia rubella 32 0,83 3,5 0,23 3,6 49
(Wahlenb.) Hiern
M. biflora (L.) Schinz et Thell. 25 0,78 3,1 0,22 3,5 53
Arenaria pseudofrigida (Ostf. & Dahl) Juz. 22 0,74 3,6 0,21 3,5 47
Silene acaulis L. 17 0,44 3,5 0,11 4,0 50
Saxifragaceae
Saxifraga aizoides L. 21 0,65 2,6 0,18 3,6 61
S. oppositifolia L. 26 0,65 2,7 0,19 3,5 60
S. cespitosa L. 16 0,39 2,5 0,09 4,3 62
Примечание. Латинские названия видов даны по [6]. Note. Latin names of plants are given according to [6].
* Сырой массы.
** ССК — содержание хлорофиллов в светособирающем комплексе.
* Wet weight.
** LHC — light-harvesting complex.
В целом во флоре покрытосеменных растений Зап. Шпицбергена содержание хлорофилла варьирует в диапазоне от 0,39 до 2,57 мг/г сырой массы, то есть максимальные значения почти в 3 раза выше [7]. Наиболее низкие содержания хлорофиллов отмечены у Silene acaulis и Saxífraga cespitosa (это минимум в целом и для растений Арктики). Большая часть видов этой группы имеет высокое (выше 3) соотношение хлорофиллов (a/b), что свидетельствует о светолюбии и соответствует в целом растениям Арктики. Соотношения хлорофиллов к каротиноидам варьируют незначительно. Содержание каротиноидов у видов этой жизненной формы также низкое — 0,09-0,28 мг/г сырой массы — по сравнению с другими видами во флоре Западного Шпицбергена, у которых максимальные значения могут быть до 0,86 мг/г сырой массы. Низкое содержание пигментов в расчете на единицу веса компенсируется большой массой ассимилирующих органов у одного растения, что превращает его в «ловушку» солнечной энергии.
Определение содержания флавоноидов показало, что виды этой жизненной формы синтезируют высокие значения в диапазоне от 6 до 8 % абс. сух. массы, что занимает положение ближе к наиболее высоким значениям у растений Арктики — до 11 % абс. сух. массы [8]. Среди исследованных видов для Silene acaulis характерны высокие значения содержания флавоноидов (до 8 % абс. сух. массы). Флавоноиды, являющиеся вторичными метаболитами, включены в защитные реакции фотосинтетического аппарата и позволяют подушковидным растениям сохранять высокую функциональную активность. Низкое содержание пигментов пластид компенсируется у этой жизненной формы способностью к увеличению ассимиляционного аппарата за счет роста побеговой системы растения. При расчете на всю ассимилирующую поверхность фотосинтетическая продуктивность этой группы растений становится достаточно высокой. Подушковидные растения отличаются наиболее мелкими и толстыми листьями, крупными клетками и максимальным количеством хлоропластов в единице площади объема листа, имеют наиболее высокие индексы мембранных структур в клетке (мембран клеток и хлоропластов), что свидетельствует о высокой функциональной активности [9].
На юго-западном склоне г. Улаф проведено исследование размеров подушек Silene acaulis у 53 экземпляров, произрастающих на участке площадью 1000 м2, расположенном на полого-выпуклой террасе высотой около 100 м. Поверхность покрыта рыхлыми современными аллювиально-делювиальными отложениями (суглинки, супеси, щебень). На исследуемой территории произрастали группировки с несомкнутым растительным покровом, которые преобладают на обнаженном субстрате на горных склонах (камни, щебень, мелкозем).
Подушки Silene acaulis были разных размеров — от 0,27 до 110 дм3. Большая часть подушек (58 %) имеет поверхностный объем до 5 дм3, 17 % — до 10 дм3, 15 % — до 20 дм3, 6 % — до 30 дм3, 4 % — до 110 дм3. Крупные экземпляры произрастали у подножья склона, что обусловлено особенностями обитания этой жизненной формы. Склон как подвижная структура не обеспечивает условий для длительного произрастания подушковидных форм роста. На склонах пространственное распространение растений и продолжительность жизни определяются почвенной нестабильностью. По частоте колонизации подушки на относительно открытых пространствах можно оценивать активность процесса солюфикации этого склона.
Корреляционный анализ между поверхностным объемом подушки и их периметром показал высокий уровень связи (r = 0,8), что дает возможность проводить сравнение подушек на основании более простого показателя — периметра. Средний объем подушки Silene acaulis на исследуемом склоне оказался 9,8±2,5 дм3, средний периметр подушки Silene acaulis — 121,9±6,6 см.
Подушковидная жизненная форма широко представлена в разнообразном спектре экотопов на Зап. Шпицбергене, но визуальная оценка показала, что очень крупные подушки, которые описываются в высокогорьях более низких широт [9], в условиях Арктики единичны и составляют менее 4 %, что может быть связано с ограничением в большей степени особенностями субстрата, низкими температурами, суровыми условиями полярной ночи. Однако в условиях Арктики эта жизненная форма, аналогично более низким широтам, имеет различные функциональные преимущества, которые способствуют повышению эффективности фотосинтеза.
Для подушковидной формы характерен специфический механизм терморегуляции, связанный c процессом поглощения световой энергии «подушкой» как «линзой» и с дыхательным газообменом как в системе надземных, так и подземных органов, вследствие локального разложения органического вещества. Условия Арктики характеризуются высоким уровнем нестабильности суточного температурного режима. Измерения температуры проводились нами непосредственно над поверхностью подушки, на поверхности и в толще подушки на разной глубине. Исследования выполнены на двух крупных экземплярах подушки S. acaulis.
Подушка Silene acaulis № 1 (78°01'41.0" с. ш., 14°20'07.7" в. д.): высота — 12 см, периметр — 210 см. Растение в фазе цветения, в сообществе подушки представлены следующие виды: Bistorta vivipara, Salix polaris, Equisetum arvense, Cerastium alpinum, Dryas octopetala, Trisetum spicatum. Температура воздуха на высоте 2 м от поверхности подушки составляет +6,5 °С, на поверхности подушки — +10,2 °С, на глубине подушки 5 см — +8,9 °С, 10 см — +8,4 °С, 15 см — +8,6 °С, 40 см (уровень почвы) — +7,7 °С.
Подушка Silene acaulis № 2 (координаты — 78°01'43.1" с. ш., 14°19'45.2" в. д.): высота — 25 см, периметр — 257 см. Растение в фазе цветения, в сообществе подушки представлены следующие виды: Oxyria digyna, Bistorta vivipara, Salix polaris, Trisetum spicatum, Poa alpigena. Температура воздуха на высоте 2 м от поверхности подушки составляет +6,9 °С, на поверхности подушки — +12,4 °С, на глубине подушки 5 см — +10,9 °С, 10 см — +9,8 °С, 15 см — + 9,9 °С, 20 см — +10,2 °С, 25 см (уровень почвы) — +10,6 °С.
Видно, что температура на поверхности обеих подушек была на 3-5 °С выше температуры окружающего воздуха. Внутри подушки на глубине температура варьировала в пределах 1,11,2 °С, но оставалась выше температуры окружающего воздуха. Эти результаты согласуются с данными других авторов по температурным показателям подушковидных растений в горах Юго-Восточного Алтая [9]. Внутри подушковидных растений создается довольно стабильный температурный режим, способствующий нивелированию резких кратковременных колебаний температуры и играющий роль в быстром восстановлении физиологической активности генеративных и вегетативных органов после заморозков и холодных ночей. Это может иметь решающее значение в активности растений в условиях перепада суточных температур. Одним из источников теплоемкости является процесс разложения органики внутри крупных плотных подушковидных форм, что и приводит к повышению средней температуры внутри этих растений. Разложение можно рассматривать как процесс локального почвообразования, когда отмершие части перегнивают, опадают и содержание гумуса увеличивается от верхних слоев подушки к ее основанию, где находится наиболее старый, в большей степени перегнивший опад. Для подушек наиболее активно процесс разложения происходит на глубине 20-25 см, где отмечается некоторое повышение температуры. Организация ассимиляционного аппарата в подушке позволяет, как в «линзе», рассматривать подушковидные растения как эффективные тепловые ловушки. Стабильный температурный режим — результат высокой теплоемкости растений во время процесса гниения, внутреннее тепло сглаживает перепады температур на поверхности подушки и позволяет восстанавливать после заморозков функционирование поверхностного коркового слоя подушки. Особенности терморегуляции на уровне корневой системы и накопление питательных веществ в сфере жизнедеятельности позволяют говорить о высокой степени автономности подушковидных растений от экстремальных условий среды [9].
Подушки относятся к долгоживущим растениям. Экземпляры S. acaulis могут жить до 350 лет и достигать в диаметре до 180 см [9]. Долголетие связано с особенностями произрастания этих растений. Подушковидная форма — локальная экосистема, где тесно связаны процессы синтеза и редукции органического вещества, в которых участвуют множественные компоненты. Так, наблюдается своеобразное почвообразование, опадающая органика является запасом органического вещества, которое участвует в формировании более богатого субстрата по сравнению с незаселенными территориями. На их месте формируются почвы, обогащенные органическим веществом, где продолжают расти S. acaulis и другие виды растений.
Такие растительные комплексы оказываются более устойчивыми и могут функционировать более длительное время. Работы по определению возраста подушек в условиях Шпицбергена нам не известны.
С использованием радиоактивного метода был проанализирован возраст исследованной крупной подушки № 1 (табл. 2). Возраст растения в его самой нижней части оказался около 200 лет. Полученные нами результаты согласуются с данными других исследователей, полученных на подушковидной форме S. acaulis в более южных широтах, возраст которой также оказался около 200 лет [9]. С возрастом связан и процесс запасания углерода в почве: его содержание выше в верхних слоях почвы, где располагается активно дышащая корневая система и находится еще не разложившаяся органика. Высокие значения нижнего горизонта свидетельствуют о запасании углерода на глубине под растением в условиях локального почвообразования.
Таблица 2 Table 2
Возраст подушки Silene acaulis (радиоуглеродный метод) Age of cushion plants Silene acaulis (radiocarbon methods)
Глубина отбора образцов, см Sampling depth, cm Радиоуглеродный возраст, лет назад (BP) Radiocarbon age, years ago Kr, г/кг С в год g/kg C per year Сор^ % Corg, %
40-35 200±30 1,66 3,35
12-7 130±60 2,01 4,27
Примечание. Радиоуглеродное датирование проведено в лаборатории радиоуглеродного датирования и электронной микроскопии Института географии РАН (Э. П. Зазовская).
Note. Radiocarbon dating was carried out in the Laboratory of Radiocarbon Dating and Electron Microscopy оf the Institute of Geography of RAS (E. P. Zazovskaya).
В экстремальных условиях среды межвидовая конкуренция снижается, что хорошо демонстрирует факт совместного произрастания разных видов внутри растения-подушки. Это может свидетельствовать о том, что и растение-«хозяин», и «поселенцы» заинтересованы в таком взаимодействии, а растения внутри подушки находят более благоприятные условия, чем на открытом пространстве. Нами проведено исследование подобного явления на той же модельной площади в нижней части юго-западного склона г. Улаф. Делали замеры подушек, описывали виды их сообщества. Рядом закладывали экспериментальные площадки без растения-подушки, расстояние между ними не превышало 50 см.
Проведенное исследование показало, что в разных подушках S. acaulis (45 подушек) встречается до 16 сопутствующих видов: Oxyria digyna, Salix polaris, Poa alpigena, Poa arctica, Poa pratensis, Bistorta vivipara, Equisetum arvense, Draba alpina, Cerastium alpinum, Luzula confusa, Minuartia biflora, Ranunculus pygmaeus, Dryas octopetala, Carex bigelowii, Saxifraga cespitosa, Trisetum spicatum. Из них наиболее часто встречалась Bistorta vivipara, Salix polaris, Oxyria digyna, Dryas octopetala, Trisetum spicatum, Carex bigelowii, Poa pratensis, остальные виды — единично. Виды растений, колонизирующих подушки, всегда встречаются и на открытом пространстве, то есть подушки не влияют на видовое богатство крупных территорий, но могут увеличивать локальное биоразнообразие сообщества. В условиях Шпицбергена нами обнаружено, что в одной подушке S. acaulis может произрастать до 5 видов растений. Крупные подушки могут быть «фитоценозами», состоящими из 12 видов.
Исследование содержания пигментов пластид у часто встречающихся видов подушки — Bistorta vivipara, Salix polaris — показало некоторое увеличение содержания хлорофиллов (на 5-6 %) у экземпляров растений в подушках. Рост растений внутри подушки связан с более высокими и стабильными температурами и меньшей вариабельностью влажности [10]. Внутри
подушек возможно возобновление и произрастание не только других растений, но и функционирование жизнедеятельности грибов и животных. Подушковидные жизненные формы — это медленно и долго растущие растения, поэтому одна подушка может служить субстратом нескольким генерациям колонизирующих растений. В экстремальных условиях высокогорий конкуренция минимальна. Конкурентные взаимоотношения между популяциями разных видов снимаются положительным эффектом совместного произрастания растений разных видов. Защищенные подушками растения могут не только иметь более высокую температуру для роста (на 1-2 °С), что важно для растений, существующих на нижней границе температурного оптимума, но и избегать стрессов, связанных с резким изменением температуры.
Проведенные исследования показали, что низкое содержание пигментов в единице массы подушковидных растений компенсируется большим объемом надземной фотосинтезирующей биомассы, что обеспечивает этой форме роста успешное произрастание в экстремальных условиях и создание оптимально локальных климатических условий для произрастания Арктике.
Заключение
На Шпицбергене возможны две классические стратегии адаптации: одна связана с «поиском» («избеганием») в новых климатических условиях тех локальных местообитаний, которые могут соответствовать (не соответствовать) потребностям вида, другая включает активный процесс, который содержит спектр разнообразных приспособлений как на уровне структуры, так и функции. Примером второго пути адаптации является образование плотных подушек, что характерно для таких видов, как Saxifraga aizoides, S. cespitosa, S. oppositifolia, Cerastium regelii, Minuartia rubella, Arenaria pseudofrigida, Silene acaulis, Draba alpina. Для этих видов характерны низкие содержания хлорофиллов (менее 1 мг/г сырой массы) и, чаще всего, высокое содержание флавоноидов. Подушковидная форма увеличивает размеры ассимиляционного аппарата, который выполняет не только роль линзы, обеспечивающей концентрацию световой энергии, но и системы, осуществляющей поддержание температурного режима и обеспечивающей процесс локального почвообразования, что способствует улучшению минерального питания и концентрации в области корневой системы микробиоты. Эта форма обеспечивает увеличение биомассы и повышает репродуктивную способность.
ЛИТЕРАТУРА
1. Körner Ch. Alpine Plant Life // Functional Plant Ecology of High Mountain Ecosystems. 2003. Vol. XI. Р. 218-244.
2. Halloy S. The use of convergence and divergence in the interpretation of adaptation in high mountain biota. Evolutionary Theory. 1983. P. 232-255. 3. Svoboda J. Ecology and primary production of raised beach communities, Truelove, Lowland // Truelove Lowland, Devon Island, Canada: A High Arctic Ecosystem / ed. L. C. Bliss. Edmonton: Univ. of Alberta Press, 1977. P. 185-216. 4. Lichtenthaler H. K., Wellburn A. R. Determination of total carotenoids and chlorophylls a and b of leaf extracts in different solvents // Biochem. Soc. Trans. 1983. Vol. 11, No. 5. P. 591-592. 5. Герасименко Т. В., Попова И. А., Александрова Н. М. К характеристике фотосинтетического аппарата и фотосинтеза растений арктической тундры (о. Врангеля) // Бот. журн. 1989. Т. 74, № 5. С. 669-679. 6. Running O. I. The Flora of Svalbard. Oslo: Norsk Polarinstitutt, 1996. 184 p. 7. Марковская Е. Ф., Шмакова Н. Ю. Растения и лишайники Западного Шпицбергена: экология, физиология. Петрозаводск: ПетрГУ, 2017. 272 с. 8. Марковская Е. Ф., Шмакова Н. Ю. Содержание флавоноидов в листьях сосудистых растений Западного Шпицбергена // Растительные ресурсы. 2012. Вып. 4. С. 547-554. 9. Волков И. В. Введение в экологию высокогорных растений. Томск, 2006. 417 с. 10. Nurse effect of Bolax gummifera cushion plants in the alpine vegetation of the Chilean Potagonian Andes / L. A. Cavieres [et аl.] // Vegetation science. 2002. Vol. 13 (4). P. 547-554.
Сведения об авторах
Шмакова Наталья Юрьевна — доктор биологических наук, главный научный сотрудник сектора физиологии растений ПАБСИ КНЦ РАН E-mail: shmanatalya@yandex.ru
Марковская Евгения Федоровна — доктор биологических наук, профессор кафедры ботаники и физиологии растений Петрозаводского госуниверситета E-mail: volev10@mail.ru
Author Affiliation
Natalia Y. Shmakova — Dr. Sci. (Biology), Principal Researcher of the Department of Plant Physiology, Avrorin Polar-Alpine Botanical Garden and Institute of KSC RAS E-mail: shmanatalya@yandex.ru
Evgenia F. Markovskaya — Dr. Sci. (Biology), Professor of the Department of Botany and Plant Physiology, Petrozavodsk State University E-mail: volev10@mail.ru
Библиографическое описание статьи
Шмакова, Н. Ю. Структурно-функциональные особенности и содержание пигментов пластид у растений подушковидных форм в арктических тундрах Западного Шпицбергена / Н. Ю. Шмакова, Е. Ф. Марковская // Вестник Кольского научного центра РАН. — 2018. — № 3 (10). С. 43-49.
Reference
Schmakova Natalia Y., Markovskaya Evgenia F. Structural and Functional Features and the Content of Plastid Pigments in Plants of Cushion-Like Forms in the Arctic Tundra of West Spitsbergen. Herald of the Kola Science Centre of the RAS, 2018, vol. 4 (10), pp. 43-49 (In Russ.).
