CC BY
38
ЛК 581.45:581.82
Вестник СПбГУ. Сер. 3, 2007, вып. 2
Л. Паутов, Ю. О, Сапач
СТРОЕНИЕ ЛИСТЬЕВ ЦВЕТКОВЫХ РАСТЕНИЙ, ИМЕЮЩИХ ПЕРИСТОМАТИЧЕСКИЕ КОЛЬЦА*
Для эпидермы листьев цветковых растений, устьица которых несут перистоматичес-хие кольца, свойствен ряд характерных черт, в частности, аномоцитные и энциклоцитные устьица, пониженный устьичный индекс, менее плотное размещение устьиц, чем в покровной ткани с тем же типом устьиц, но без колец и др. [7]. Известно, что изменение эпидермы листа сопряжено в ходе его эволюционных преобразований с перестройкой других слагающих данный орган побега тканей [1,6]. Это дает основание для поиска более широкого круга структурных особенностей, присущих листьям с перистоматическими кольцами. Их выявлению и посвящена предлагаемая работа. Цель исследования - накопить сведения о месте микрорельефа поверхности эпидермы в корреляционной структуре листа, которые могут представлять интерес для понимания его функциональной нагрузки.
Материал и методы исследования. Сопоставлено строение листьев с разным микрорельефом поверхности у 26 видов цветковых растений из 25 родов и 19 семейств. Для половины из них характерно образование в покровной ткани перистоматических колец ( 1 - Acokanthera oblongifolia (Höchst.) Codd, 2 - A. oppositifolia (Lam.) Codd, 3 - Artocarpus helerophylla Lam., 4 - Carissa spectabilis (Sond.) Pichón, 5 - Elaeodendron attenuatum A. Rich., 6 - Exbucklandiapopulnea (R. Br. ex Griff.) R.W. Brown, 7 - Ficus microcarpa L., 8 - Laurocerasus officinalis M. Roem., 9 - Neopanax colensoi (Hook, f.) Allan, 10 - Pyracantha moretii Hort., 11 - Sarcococca humilis (Rehd. et E. H. Wilson) Stapf, 12 - Stranvaesia davidiana Decne., 13 - Ternstroemiagymnanthera (Wight et Arn.) Sprague). У остальных видов отсутствуют как кольца, так и элементы складчатого (стриатного) микрорельефа возле устьиц (14 - Acacia seyal Delile, 15 - Arfeuillea arborescens Pierre, 16 - Chimonanthus yunnanensis W.W. Smith, 17 - Chloranthus spicatus Mak., 18 - Delonix regia Rafin., 19 - Flacourtia jangomas Raeusch., 20 - Lomatia silaifolia (Smith) R. Br., 21 - Lonicera nitida E. H. Wilson, 22 -Nandina domestica Thunb., 23 - Poncirus trifoliata (L.) Raf., 24 - Quercus annulata Smith, 25 - Talinum triangulare Willd., 26 - Wisteria floribunda (Willd.) DC.).
Материал собран в 2003-2005 гг. в коллекциях ботанических садов СПбГУ Ботанического института им. В. Л. Комарова РАН (Санкт-Петербург) и Белые ночи (Сочи). Исследованы фрагменты из средней части пластинки, расположенные между главной жилкой и краем листа. Фиксация материала и изготовление препаратов проведены по традиционным методам [8]. Объем выборки составил 64 листа. Рассмотрено 22 признака, характеризующих строение эпидермы, мезофилла, ксилемы черешка. Качественная оценка степени их проявления дана по схеме из работы Б. Р. Васильева [1]. Изменчивость признаков оценена с помощью коэффициента вариации, сила и характер их взаимосвязей - с помощью корреляционного и компонентного анализов [2,10]. В работе использована также база данных по строению листа древесных растений тропического дождевого леса Гвинеи, Западно-Африканской саванны и Средиземноморской области, любезно предоставленная Б. Р. Васильевым [1].
Результаты исследований и их обсуждение. Изученные листья модельных видов мелкие (площадь пластинки 1-20 см2 у видов 5, 7, 10, 11, 13,15,19, 21, 24, 25) или средних размеров (21-155 см2). Самые мелкие листья (менее 5 см2) свойственны 10,11,21, крупные (более 150 см2) - 6. Наиболее обычны пластинки, площадь которых колеблется в пределах 15-35 см2. Строение эпидермы этих листьев было описано нами ранее [7]. Пластинка очень тонкая (100-150 мкм у 10,16,18,19, 22, 26), тонкая (150-200 мкм у 12,14,15,
* Работа выполнена при финансовой поддержке РФФИ (проект № 04-04-48999). © А. А. Паутов, Ю. О. Сапач, 2006
23,24), толстая (250-300 мкм у 3,7,8,11,17,21), очень толстая (300-500 мкм у 1,2,4,5, 6, 9, 13, 20), чрезвычайно толстая (около 700 мкм у 25). У ряда видов в ней имеется водозапасающая ткань. Она подстилает верхнюю эпидерму у 5,7,9, нижнюю - у 7. Хло-ренхима дорсовентрального типа, малослойная (4 слоя у 18, 26), умеренной слойности (5-6 слоев у 10,14,15,19,22,24), многослойная (7-10 слоев у 3,6,7,8,11,12,16,17,20,21, 25), очень многослойная (более 10 слоев у 1, 2, 4, 5, 9, 13, 23). Столбчатая ткань одно-двуслойная, реже насчитывает 3-4 слоя (5,8,21,25). Коэффициент палисадности очень низкий (менее 30% у 1,2,3,4,9,13,17,19), низкий (30-40% у 6,7,8,11,12,16,20,22,23), средний (40-50% у 10,14,21), высокий (50-60% у 5,15,18,24,25,26). Площадь ксилемы на поперечном срезе черешка менее 0.1 мм2 у 10,11,14,18,19,21,22,25,26; более 0.3 мм2 у 2,3,4,6. Площадь просветов сосудов ксилемы в черешке составляет менее 100 мкм2 у 1, 4,10,11,12,21; 100-200 мкм2 у2,5,9,13,14,15,17,19,22,23,25; 200-300 мкм2 у 6,7.8,18, 24, 26; более 300 мкм2 у 3,16,20,
Для систематизации исходного материала использован компонентный анализ. Он позволил выявить и интерпретировать четыре группы признаков строения листа: Р1-Р4 (табл. 1). Их суммарная факторная дисперсия составила 76.1%.
Таблица 1. Факторная структура изменчивости признаков строения листа изученных видов
Признак и его обозначение р2 Рз Р4
Площадь пластинки листа пп 282 356 779 -231
Число генераций клеток нижней эпидермы гк 005 755 482 -208
Площадь тангентальной стенки основной клетки по 241 -808 311 048
Общее число клеток на 1 мм2 эпидермы кн -376 746 -305 -241
Число устьиц на 1 мм2 эпидермы чу -671 414 -209 -322
Устьичный индекс уи -643 -284 -003 -150
Длина устьица ду 808 -202 127 332
Относительная длина устьица од 513 691 -327 047
Число клеток, граничащих с устьицем ку 418 617 -320 084
Тип устьичного аппарата ту 561 467 -311 042
Тип микрорельефа тм -716 -256 191 -196
Толщина пластиики листа тп 789 -335 -187 -428
Коэффициент хлоренхиматизации мезофилла кх -172 -293 156 -060
Толщина хлоренхимы тх 769 -354 -174 -453
Число слоев хлоренхимы сх 910 053 -078 -056
Толщина столбчатой ткани тс 198 -427 -313 -782
Коэффициент палисадности хлоренхимы кп -655 -090 -219 -526
Объем хлоренхимы, приходящийся на одно устьце х/у 779 -481 088 -161
Площадь ксилемы на поперечном срезе черешка КС 558 459 513 -304
Площадь просветов сосудов в ксилеме черешка с -268 314 588 -413
Относительная проводящая поверхность опп 495 217 -580 -168
Площадь ксилемы черешка, приходящаяся на одно кс/у 715 182 480 -050
устьице
РБ, % 33.4 20.4 13.0 9.3
Примечание. Здесь и в табл. 2, 3 П-Р4 - нагрузки по первому-четвертому факторам, РР, % - процент общей дисперсии, включенный в фактор, ноль и точка перед десятичными разрядами коэффициентов корреляции опущены, Признаки: од - отношение длины устьица к корню квадратному из площади тангентальной стенки основной клетки эпидермы, кх - отношение толщины хлоренхимы к общей толщине мезофилла, опп - отношение площади ксилемы на поперечном срезе черешка к площади пластинки листа,
На долю Р, приходится 33.4% факторной дисперсии. В состав данной группы на уровне | г\ > 0.5 входят признаки строения эпидермы (тип устьичного аппарата, наличие пери-стоматических колец, величина устьиц и плотность их размещения в покровной ткани, устьичный индекс, соотношение линейных размеров устьиц и основных клеток), мезофилла (толщина пластинки листа и ее хлоренхимы, число слоев последней, коэффициент палисадности), а также ряд показателей, связанных с водным режимом листа (площадь ксилемы на поперечном срезе черешка, объем хлоренхимы в пластинке и площади ксилемы в черешке, приходящиеся на одно устьице, и на несколько более низком уровне связи - относительная проводящая поверхность листа). Признак-индикатор - число слоев хлоренхимы (г = 0.91).
Учитывая знак связи каждого из перечисленных признаков с Б,, можно отметить, что для пластинки с толстой, многослойной хлоренхимой, обладающей низким коэффициентом палисадности свойственна эпидерма, имеющая пониженный устьичный индекс, крупные, разреженно расположенные устьица, которые относятся преимущетвенно к аномо- и энциклоцитным типам и несут перистоматические кольца. В черешке таких листьев сильно развита ксилема. Для них характерно увеличение объема хлоренхимы в пластинке и площади ксилемы в черешке, приходящихся на одно устьице, а также показателя относительной проводящей поверхности. Из числа изученных видов описанное строение листа в наибольшей степени выражено у ЕхЬисЫапсИа рориЬеа, Сапзза ¡ресШЫНз, АсокапЖега орромЫ/оНа, А. оЫопф/оНа, ТегтКоетгаgymnanthera (рис. 1). Напротив, пластинка с тонкой, малослойной хлоренхимой, значительный объем в которой приходится на долю
2
1
О
-1
-2
-3
-4
-2.0 -1.5 -1.0 -0.5 0.0 -0.5 1.0 1.5 2.0
Рис. 1. Распределение изученных видов по строению эпидермы и мезофилла, а также ряду признаков, связанных с водным режимом листа.
По оси абсцисс - Б,, по оси ординат - Р2 (см. табл. 1). Нумерация видов приведена в соответствии со списком на с. 1-2. Типы устьиц: 1, 2, 3 - парацитные, латероцитные и аномоцитные устьица без перистоматических колец; 4, 5, 6 - латероцитные, аномоцитные и энциклоцитные устьица с кольцами.
столбчатой ткани, покрыта эпидермой с более высоким, чем в первом случае устьичным индексом, мелкими плотно лежащими устьицами, которые относятся к парацитному и аномоцитному типам и не имеют перистоматических колец. У таких листьев ксилема в черешке развита слабее. Для них характерно снижение объема хлоренхимы в пластинке и площади поперечного сечения ксилемы в черешке, приходящихся на одно устьице, а также относительной проводящей поверхности. Подобное строение свойственно, в первую очередь, Delonix regia, Wisteria floribunda, Nandina domestica, Quercus annulata, Chimonanthus yunnanensis, Flacourtiajangomas, Arfeuillea arborescens (см. рис. 1).
Вторая группа (F2; 20.4% факторной дисперсии) объединяет признаки, характеризующие число и размер слагающих нижнюю эпидерму пластинки листа клеток. В ее состав вошли: число генераций клеток данной ткани, площадь их наружных тангентальных стенок, количество клеток на единице поверхности листа и вокруг каждого из устьиц, соотношение линейных размеров устьиц и основных клеток. Признак-индикатор - площадь тангенталь-ной стенки основной клетки (г = -0.81). Для листьев, в покровной ткани которых происходит в процессе их развития много делений клеток, свойственна мелкоклеточная эпидерма, крупные относительные размеры устьиц, большое число околоустьичных клеток. Данный комплекс в наибольшей степени выражен у Quercus annulata, Poncirus trifoliata, Artocarpus heterophylla, Ficus microcarpa, Exbucklandia populnea (см. рис. 1). Если же в эпидерме пластинки происходит мало делений клеток, она отличается большей крупноклеточностыо, уменьшением относительных размеров устьиц, падением числа околоустьичных клеток. Подобное строение отмечено у Talinum triangulare и Chloranthus spicatus (см. рис. 1).
В третью группу признаков (F3; 13.0% факторной дисперсии) входят площади пластинки листа, ксилемы и просветов ее сосудов на поперечном срезе черешка, а также относительная проводящая поверхность. Признак-индикатор - площадь пластинки (г = 0.78). Чем крупнее пластинка, тем больший объем в черешке занимает ксилема, для которой свойственны крупные просветы сосудов. Эти изменения сопровождаются уменьшением относительной проводящей поверхности. В четвертую плеяду на уровне связи | г | > 0.5 входят два скоррелированных положительной связью признака: толщина столбчатой ткани (признак-индикатор) и коэффициент палисадности. Она отражает 9.3% факторной дисперсии.
Рассмотрение парных корреляций показывает, что непосредственно с наличием перистоматических колец, также отчасти друг с другом скоррелированы на уровне | г | > 0.5 устьичный индекс, тип устьиц и их относительные размеры, число слоев хлоренхимы (табл. 2). Ниже уровень связи (| г\> 0.46) микрорельефа поверхности устьиц с величиной и плотностью размещения последних в покровной ткани, коэффициентом палисадности хлоренхимы, относительной проводящей поверхностью.
Таким образом, по данным компонентного и корреляционного анализа листья с устьицами, несущими перистоматические кольца отличаются по строению не только эпидермы, но и мезофилла, а также ряду признаков, непосредственно связанных с водным режимом. В целом для них характерны следующие черты строения: низкий устьичный индекс, крупные относительно основных клеток эпидермы размеры устьиц, которые относятся преимущественно к аномо- и энциклоцитному типам, многослойный мезофилл, имеющий низкий коэффициент палисадности, большая относительная проводящая поверхность. Опираясь на средние значения признаков, можно дать следующую характеристику строения такого листа. Он средних размеров (27.4 ± 4.8 см2), вечнозеленый, жесткий, гипостоматный, реже - амфистоматный. В последнем случае основная часть устьиц листа (более 98%) сосредоточена в нижней эпидерме. Она мелколклеточная (2500 ±180 клеток на 1 мм2). Наружные стенки основных клеток утолщены и сильно кутинизированы. У ряда видов отмечено отложение под кутикулой многочисленных кристаллов. Устьичный
Таблица 2. Парные корреляции признаков строения изученных видов
Признак гк по чу уи ДУ од ку ту тм тх сх кп КС опп
по -453
чу 248 -509
уи -272 051 582
ду -160 493 -667 -432
од 372 -511 -017 -571 343
ку 287 —453 088 -397 293 780
ту 151 -347 -086 -320 259 589 508
тм -071 143 467 525 -488 -511 -413 -704
тх -226 358 -461 -309 513 204 139 270 -382
сх 059 086 -515 -515 665 519 373 587 -652 767
кп -081 -186 510 433 -697 -366 -304 -310 470 -267 -652
КС 595 -099 -164 -357 344 385 351 371 -372 270 465 -306
опп -182 -180 005 -251 290 535 516 505 —475 418 454 -135 280
кс/у 301 187 -447 -475 604 303 310 366 -376 365 540 -465 856 225
Примечание. Обозначения признаков те же, что и в табл. 1.
индекс малый (7.1±0.5%).На единице поверхности покровной ткани насчитывается среднее число устьиц (170 ± 15 устьиц на 1 мм2). Пластинка очень толстая (310.9 ± 15.8 мкм). Хлоренхима дорсовентрального типа, очень многослойная (10.3 ± 0.5 слоя). Коэффициент палисадности низкий (30.5 ± 2.2%).
Сопоставление листьев древесных растений тропического дождевого леса, саванны, Средиземноморской области и листопадного леса умеренной зоны позволило Б. Р. Васильеву [ 1 ] выявить серию корреляций между их структурными особенностями и зональными климатическими факторами. Это касается, в частности, комплекса признаков, включающего в свой состав толщину пластинки, число слоев мезофилла и устьичный индекс. Он интересен по той причине, что для листьев с перистоматическими кольцами, как было показано выше, характерны толстая пластинка, многослойный мезофилл, низкий устьичный индекс. Данный комплекс входит в состав одних факторных плеяд как с высокими ежемесячными температурами воздуха, так и с периодичностью изменения в течение года температуры, количества осадков, относительной влажности воздуха [1]. Судя по этим связям, листья с отмеченными особенностями строения обладают широкими адаптивными возможностями. Рыхлый мезофилл, значительная свободная поверхность его клеток, крупные, приподнятые над поверхностью пластинки устьица облегчают, согласно существующим представлениям, газообмен [4]. В свою очередь нерегулируемым потерям воды препятствует толстая кутикула, по крайней мере, у части видов наблюдается отложение под ней многочисленных кристаллов. Большая величина относительной проводящей поверхности указывает на эффективность их водопроводящей системы [3], способность развивать при хорошем увлажнении почвы интенсивную транспирацию, от которой зависит теплообмен листьев [11].
Обсуждая адаптивную ценность основных черт строения листа данного типа, необходимо также подчеркнуть, что их количественное выражение изменчиво у изученных видов. Об этом свидетельствует, в частности, обширная область, которую занимают листья с перистоматическими кольцами в факторном пространстве см. на рис. 1. Согласно классификации, предложенной С. А. Мамаевым [5], абсолютный и относительный размер устьиц, число околоустьичных клеток и слоев мезофилла имеют повышенный (сь = 21-30%) уровень изменчивости, устьичный индекс, толщина хлоренхимы, относительная проводящая поверхность - высокий (31-40%), число устьиц на единице поверхности эпидермы, размер ее основных клеток, коэффициент палисадности - очень высокий (>40%). Листья ряда видов обладают специфичными структурными элементами. Так, например, у ТепЫгоет1а gymna.nth.era между клетками хлоренхимы располагаются астросклереиды. В типичном случае перистоматические кольца опоясывают у изученных видов устьица таким образом, что последние лежат открыто на поверхности листа ([7], рис. 1,1,2,4). Однако у Сатяа иресТмЫНя и представителей рода АсокапЖега каждое устьице находится на дне воздушной камеры, боковые и верхняя стенка которой образованы кутикулой [12]. Полости камер соединены с внешней средой мелкими отверстиями в верхних стенках ([7], рис. 1,3).
Модельные виды с перистоматическими кольцами естественно произрастают в вечнозеленых и смешанных, нередко горных, лесах тропиков и субтропиков, но встречаются и в более специфических местах обитания, например, на песчаных холмах морских побережий [9]. Об адаптивных возможностях рассматриваемого строения листа отчасти свидетельствуют и результаты включения листьев с перистоматическими кольцами в базу данных, объединяющую листья древесных растений тропического дождевого леса, саванны и Средиземноморской области. Компонентный анализ позволил выявить и интерпретировать четыре группы признаков, факторная дисперсия которых составила 83.3% (табл. 3). На долю Р, приходится 30.1% факторной дисперсии. В состав данной группы на уровне | г\ > 0.5 входят толщина пластинки листа, число слоев мезофилла и коэффициент
Таблица 3. Факторная структура изменчивости признаков строения листа древесных растений различных климатических зон
Признак Р, Р2
пп 022 -082 572 -276
тп -688 -463 -143 -389
см -764 -392 170 -339
СП 375 -755 -412 -210
кп 713 -445 -448 -021
кн 238 -610 608 329
чу 660 -141 548 -288
уи 453 492 -030 -698
% 30.1 22.2 17.7 13.3
Примечание. Признаки: см, сп - число слоев мезофилла и его столбчатой ткани. Обозначения остальных признаков те же, что и в табл. 1.
6.0 5.0 4.0 3.0 2.0 1.0 0.0 -1.0 -2.0
-3.0 -2.0 -1.0 0.0 1.0 2.0 3.0 4.0
Рис. 2. Распределение видов различных климатических зон по величине пластинки листа, строению ее эпидермы и мезофилла.
По оси абсцисс - Р,, по оси ординат - Р3 (см. табл. 3); 1 - Западно-Африканская саванна, 2 -Средиземноморская область, 3 - тропический дождевой лес Гвинеи, 4 - модельные виды с пери-стоматическими кольцами.
его палисадности, плотность размещения устьиц, которая определяется в данном случае прежде всего значением устьичного индекса. Увеличение толщины пластинки, происходящее за счет роста числа слоев мезофилла, сочетается со снижением коэффициента его палисадности и более разреженным расположением в эпидерме устьиц. Уменьшение толщины пластинки сопровождается снижением числа слоев мезофилла, увеличением коэффициента палисадности и плотности размещения устьиц. В F2 (22.2% дисперсии) на обозначенном уровне входят число слоев палисадной ткани и общее число клеток на 1 мм2 нижней эпидермы. Многослойность столбчатой ткани скоррелирована с мелколеточно-стью эпидермы, малослойность - с ее крупноклеточностью. F3 (17.7 % факторной дисперсии) объединяет площадь пластинки листа, общее число клеток на 1 мм2 ее покровной ткани, плотность размещения устьиц, которая определяется в данном случае прежде всего размером эпидермальных клеток. Для более крупных листьев характерна мелкоклеточная с плотно расположенными устьицами эпидерма, для мелких листьев, напротив, крупноклеточная эпидерма с разреженными устьицами. С F4 (13.3% дисперсии) на уровне | г | > 0.5 скоррелирован только один признак - устьичный индекс.
Сопоставление листьев по первому и третьему комплексам признаков приведено на рис. 2. Виды с перистоматическими кольцами занимают в системе координат область, в которую попадают также некоторые виды тропического дождевого леса (Rauwolfia vomitoria Afsel, Uapaca guineensis Muell. Arg., Pentadesma butyraceae Sabine., Coffea liberica Hiern., Xylopia quintassii Engl, et Diels, Voacanga africana Stapf., Khaya anthoteca DC. и др.) и Средиземноморской области (Ilex aquifolium L., Buxussempervirens L., Rhododendronponticum L., Olea europaea L,, Hedera colchica C. Koch, Viburnum tinus L. и др.).
Summary
Pautov A. A.. Sapach Yu. 0. Leaf structure in flowering plants possessing peristomatal rims.
Leaf structure with smooth surface and with peristomatal rims was compared in 26 species of flowering plants. It was revealed that for leaves where stomata bear peristomatal rims the following structural features are characteristic: low stomatal ratio, large, as compared to the main epidermal cells, stomata which predominantly belong to encyclocytic and ano-mocytic types, multilayered mesophyll with low palisade coefficient, high comparative conducting surface. It was noted that leaves with this structure are adaptive for a wide spectrum of conditions.
Литература
1. ВасильевБ. P. Строение листа древесных растений различных климатических зон. Л., 1988.
2. Кендал М. Дж., СтъюартА. Многомерный статистический анализ и временные ряды. М., 1976.
3. Крамер Т.Д., Козловский Т. Т. Физиология древесных растений. М., 1983. 4. Мокроносов А.Т. Онтогенетический аспект фотосинтеза. М., 1981. 5. Мамаев С. А. Формы внутривидовой изменчивости древесных растений. М., 1972. 6. Паутов А, А. Структура листа в эволюции тополей. СПб., 2002.7. Паутов А. А., Сапач Ю. 0„ Паутова 3. А. Строение эпидермы с перистоматичсеки-ми кольцами у листьев цветковых растений // Вестн. С.-Петерб. ун-та. Сер. 3. 2006. Вып. 2. С. 3-9.8. Прозина М. Н. Ботаническая микротехника. М., 1960.9. Тропические и субтропические растения в оранжереях Ботанического института АН СССР /Отв. ред. Ан. А. Федоров. Л., 1973. 10. Шмидт В. М. Математические методы в ботанике. Л., 1984.11. AnsariA. Q., Loomis W. Е. Leaf temperatures // Am. J. Bot. 1959. Vol. 46. P. 713-717.12. Pautov A. A., LabercheJ.-C.Jakovleva О. V., Pautova Z. A., Sapach Yu. O. Lower epidermis structure in leaves of Trochodendron araliodes Siebold et Zucc. // Rev. de Cytologic et Biologie vegetales - Le Botaniste. 2006. T. 29. F. 1/2. P. 23-29.
Статья принята к печати!8 декабря 2006 г.
E-mail: irina@JP3972.spb.edu
