CC BY
50
Ж)6_____ВЕСТНИК САНКТ-ПЕТЕРБУРГСКОГО УНИВЕРСИТЕТА. Сер. 3. Вып. 2
БОТАНИКА
УДК 58 1.45:581.821
А. А. Паутов, Ю. О. Сапач, 3. А. Паутова
СТРОЕНИЕ ЭПИДЕРМЫ С ПЕРИСТОМАТИЧЕСКИМИ КОЛЬЦАМИ У ЛИСТЬЕВ ЦВЕТКОВЫХ РАСТЕНИЙ*
Микрорельеф поверхности листьев разнообразен у цветковых растений [12]. В то же время на его организацию крайне слабо влияют условия, в которых может произрастать тот или иной вид [9. 11]. По этим причинам признаки микрорельефа используются в качестве диагностических для разграничения видов и родов в систематике и палеоботанике [4, 13, 16, ¡7, 18]. С такой же целью широко применяются и иные признаки эпидермы, в частности, тип устьичного аппарата, размер и форма клеток, устьичный индекс, которые в большей или меньшей степени скоррелированы друг с другом при своем изменении [1, 3, 5, 7]. Наличие подобных корреляций приводит к тому, что в процессе эволюции в отдельных таксономических и экологических группах растений складываются специфические комплексы признаков. Вопрос об участии в этих комплексах признаков микрорельефа остается открытым. Несомненно, однако, что накопление сведений о месте последних в корреляционной структуре листа, выявление их морфогенетических и морфофункциональных корреляций представляет интерес для понимания функциональной нагрузки, которую несут различные варианты микрорельефа поверхности покровной ткани.
Предлагаемая работа нацелена на выявление специфических черт в строении эпидермы листа при наличии опоясывающих ее устьица складок поверхности — перистомати-ческих колец (рис. 1).
Материал и методы исследования. Сопоставлено строение эпидермы листьев с разным микрорельефом поверхности у 26 видов цветковых растений из 25 полой и 19 семейств. Материал собран в 2003-2005 гг. в коллекциях ботанических садов Ботанического института им. В. JI. Комарова РАН (Санкт-Петербург), СПбГУ и «Белые мочи» (Сочи). Исследованы фрагменты из средней части пластинки, расположенные между главно:-' жилкой и краем листа. Их просветляли в жавелевой воде [8]. Подсчет числа клеток разного гипа и определение размера основных клеток проведен по рисункам, изготовленным с помощью рисовального аппарата РА-6. Поверхность листьев изучена методом реплик [14, 15]. Степень проявления количественных показателей строения эпидермы оценена по шкале, предложенной Б. Р. Васильевым [2]. Для определения силы и характера взаимосвязей признаков )пи-лермы использованы корреляционный и компонентный анализ [6, 10].
Результаты исследований и их обсуждение. Эпидерма листьев изученных видов разнообразна по своему строению. Для половины из них характерно образование в покровной ткани перистоматических колец (рис. 1; 1 - Acokanthera oblongifolia (Höchst.) Codd. 2 -A. opposilifolia (L.am.) Codd, 3 - Artocarpus heterophylla Lam., 4 Caris sa spectabilis (Send.) Pichón, 5 - Elaeodendron atténuation A. Rich., 6 - Exbucklandia popiilnea (R. Br. ex Griff.) R. W. Brown, 7 - Ficus microcarpa L., 8 - Laurocerusus officinalis M. Roem., 9 Neopanax colen-soi (Hook, f.) Allan, 10 - Pyracantha moretii Hort., II - Sarcococca humilis (Rehd. et E. H. Wilson)
* Работа выполнена при финансовой полдержке РФФИ (проект jYü 04-04-48999) £ А. А. Паутов, Ю. О Сапач. 3. А. Паутова, 2006
Рис. 1. Перистоматические кольца в эпидерме листьев Ternstroemia gymnaníhera (/), Pyracantha то-retii (<?), Acokanthera opposilifolia (3), Stranvaesia davidiana (4). Масштабная линейка: 10 мкм.
Stapf, 12 - Stranvaesia davidiana Decne., 13 - Ternstroemia gymnaníhera (Wight et Arn.) Sprague). У остальных видов отсутствуют как кольца, так и элементы складчатого (стриатного) микрорельефа возле устьиц (14 - Acacia seyal Delile, 15 - Arfeuillea arborescens Pierre, 16 - Chi-monanthus yunnanensis W. W. Smith, 17 - Chloranthus spicatus Mak., 18 - Delonix regia Rafin., 19 - Flacourtia jangomas Raeusch., 20 - Lomada silaifolia (Smith) R. Br., 21 - Lonicera nítida E. H. Wilson, 22 ~ Nandirtu domestica Thunb., 23 - Poncirus trifoliata (L.) Raf., 24 - Quercus annulata Smith, 25 - Talinum triangulare Willd., 26 - Wisteria floribunda (Willd.) DC.)- Среди них есть виды с очень мелкоклеточной (более 3750 клеток на 1 мм" у 7, 15, 16, 19, 23, 24), мелкоклеточной (2400-3750 клеток у 1, 2, 3, 4, 5, 10, 12, 21, 26), сложенной клетками средних размеров (1350-2400 клеток у 6, 8, 9, 11,18, 20, 22), крупноклеточной (600-1350 клеток у 13, 14, 25) и, наконец, очень крупноклеточной (менее 600 клеток у 17) эпидермой. На 1 мм2 поверхности листа может насчитываться очень мало (менее 100 у 6, 13, 14, 17, 25), мало (100-160 у 1, 2, 4, 7, 9,11), среднее число (160-250 у 5, 8, 10, 20, 26), много (250-360 у 12, 18, 23), очень много (360-490 у 3, 15, 19, 21, 22), чрезвычайно много (более 490 у 16, 24)
устьиц. Они относятся к парацитному (14, 16, 17, 18, 19, 20, 25, 26), латероцитному (11, 23), аномоцитному (3, 5, 8, 10, 12, 13, 15, 21, 22, 24) и энциклоцитному (1, 2, 4, 6, 7, 9) типам. Соотношение разных типов клеток в покровной ткани также варьирует в широких пределах. Очень малый устьичный индекс (менее 6%) отмечен у 1, 2, 4, 6, 7, 23, малый (6-11%) - у 5, 8, 9, 10, 11, 13, 14, 15, 17, 19, 20, 25, 26, средний (11-16%) - у 3, 12, 16, 18, 21, 24, большой (16-21%) -у 22.
Для систематизации исходного материала использован компонентный анализ. Он позволил выявить три группы признаков строения эпидермы: Р^з (табл. 1). На долю Р) приходится 40,8% факторной дисперсии. Высокую корреляцию с ним (И > 0,5) имеют признаки, характеризующие тип микрорельефа, мелкоклеточность покровной ткани (число клеток на единице ее поверхности, площадь тангентальных стенок основных клеток), устьичный индекс, строение устьичного аппарата (число клеток, примыкающих к устьицу, тип устьица). Признак-индикатор - число клеток возле устьица (г = -0,82).
Таблица 1. Факторная структура изменчивости признаков строения нижней эпидермы листа изученных видов
Признак F, F2 F,
тм 641 -583 382
ту -795 273 -416
ку- -824 -024 285
чу -109 -956 -177
уи 540 -589 -542
кн -564 -739 288
ПК 718 512 133
FD, % 40,8 35,5 11,8
П р и м е ч а н и е . Fi-Fj - нагрузки признаков по первому - третьему факторам. FD, % - процент общей дисперсии, включенный в фактор. Здесь и в табл. 2, 3 ноль и точка перед десятичными разрядами коэффициентов корреляции опущены. Обозначения признаков: тм - тип микрорельефа поверхности листа возле устьиц, ту - тип устьичного аппарата, ку - число клеток, граничащих с устьицем, чу - число устьиц на I мм", уи - устьичный индекс, кн - общее число клеток на 1 мм2, пк - площадь тангентальной стенки основных клеток.
Учитывая знак связи каждого из признаков с Рь можно отметить, что для листьев с крупноклеточной эпидермой свойствен более высокий устьичный индекс. Их устьица относятся к парацитному типу, каждое из которых окружено небольшим числом клеток и лишено перистоматического кольца. Из числа изученных видов такое строение покровной ткани свойственно, прежде всего, для Chloranthus spicatus, Talinum triangulare, Acacia seyal (рис. 2). У перечисленных видов эпидерма очень крупноклеточная - крупноклеточная и насчитывает на 1 мм2 от 500 до 900 клеток. Устьичный индекс у этих видов малый (9-10%). Для листьев же с мелкоклеточной эпидермой типичен более низкий устьичный индекс. Устьица обладают перистоматическим кольцом, окружены большим числом клеток и относятся к энциклоцитному типу. В наибольшей степени данный комплекс выражен у Асокап-thera oblongifolia, A. oppositifolia, Carissa spectabilis, Ficus microcarpa (см. рис. 2). У первых трех видов эпидерма мелкоклеточная (2800-3000 клеток на 1 мм"), у последнего - очень мелкоклеточная (4500 клеток). Устьичный индекс у них очень малый (3,5-5%).
С Fi суммарная факторная дисперсия которого составила 35,5%, наиболее прочно связан тип микрорельефа, мелкоклеточность покровной ткани, устьичный индекс, плотность размещения устьиц. Признак-индикатор - число устьиц на 1 мм2 (г = -0,96). Для ви-
4
13
14
Рис. 2. Распределение изученных видов по размеру клеток эпидермы, величине устьичного индекса, плотности размещения устьиц и их строению.
По оси абсцисс - м, по оси ординат - F;, (см. табл. I). Нумерация видов приведена в соответствии со списком на с. 3-4. Типы устьиц: /, 2, 3 - парацитные, латероцитные и аномоцитные устьица без перистомати-ческих колец, 4, 5. f> - латероцитные, аномоцитные и энциклоцитные устьица с кольцами. Примеры видов с разным строением эпидермы: 4 - Carissa spectabilis, 13 - Ternstroemia gymnanthera, 14 - Acacia seyal, 15 - Ar~ fsuillea wborescens, 16 - Chimonanthus yunnannensis. Масштабная линейка: 50 мкм.
дов с перистоматическим кольцом, имеющих аномоцитный и энциклоцитный тип устьично-го аппарата, свойственна более крупноклеточная эпидерма, низкий устьичный индекс, уменьшение числа устьиц на единице поверхности листа, по сравнению с видами, листья которых несут аномоцитные устьица, лишенные перистоматических колец. Пример первых демонстрируют Ternstroemia gymnanthera, Exbucklandia populnea, Neopanax colensoi (см. рис.2). У Т. gymnanthera эпидерма крупноклеточная (немногим более 1000 клеток на 1 мм"), у остальных она сложена клетками средних размеров (1500-1800 клеток). Для названных видов характерен очень малый или малый устьичный индекс (5,5-7,5%). У Е. populnea и Т. gymnanthera на 1 мм" насчитывается от 80 до 100 устьиц, у N. colensoi - немногим более 100 устьиц. Противоположное по отношению к этим видам положение на рис. 2 занимают обладающие очень мелкоклеточной эпидермой Arfeuillea arborescens (более 4000 клеток на 1 мм") и Quercus annulata (около fcOOO клеток). Устьичный индекс у них соответственно малый (около 11%) и средний (более 12%), а на единице поверхности насчитывается очень много (более 450) и чрезвычайно много (более 700) устьиц.
По рассматриваемому комплексу признаков (F:) существенно различается также строение эпидермы у видов, для которых характерен парацитный устьичный аппарат. Выше были приведены данные для Chloranthus spicatus, Talinum triangulare, Acacia seval. Добавим, что на единице поверхности у них насчитывается очень мало устьиц (менее 100). Иная картина наблюдается у Flacourtia jangomas и Chimonanthus yunnanensis (см. рис. 2), у которых развивается очень мелкоклеточная эпидерма (более 4000 клеток на 1 мм2). На единице ее поверхности у F. jangomas насчитывается очень много устьиц (более 400), у Сh. yunnanensis - чрезвычайно много (более 600). В меньшей степени различия коснулись устьичного индекса. У F. jangomas его величина менее 9%, т. е. как и у С. spicatus, Т. triangulare, A. seyal он малый, но вот у Ch. yunnanensis устьичный индекс средний (15%)
С F3 (11,8% факторной дисперсии) на уровне связи 1г| > 0,5 связан только один признак - устьичный индекс.
Таким образом, изученные виды распадаются по комплексам признаков эпидермы F! и F2 на несколько групп. Наличие или отсутствие перистоматического кольца скоррелиро-вано в F| со строением устьичного аппарата, устьичным индексом и размером клеток эпидермы, в F2 - с плотностью размещения устьиц в покровной ткани и, вновь, устьичным индексом и размером клеток эпидермы. При этом размер клеток демонстрирует в плеядах F, и F? разный знак связи. Последнее отражает тот факт, что часть листьев с гладкой поверхностью отличается от листьев с перистоматическими кольцами более крупноклеточной, а часть, напротив, мелкоклеточной эпидермой. Оценка парных корреляций между признаками покровной ткани для листьев с оазным микрорельефом поверхности также показывает, что организация последнего связана с типом устьичного аппарата (г = -0,74) и устьичным индексом (г = 0,5). Действительно, перистоматические кольца отмечены у рассмотренных видов вокруг энциклоцитных, отчасти аномоцитных, единично латероцитных устьиц, их отсутствие - вокруг парацитных, отчасти аномоцитных, единично латероцитных устьиц. В эпидерме, поверхность которой несет кольца, наблюдается снижение устьичного индекса. Он здесь чаще всего очень малый-малый.
Анализ парных корреляций между изученными показателями строения эпидермы несущей перистоматические кольца, показал, что на уровне связи и > 0,6 можно выделить две плеяды признаков (табл. 2, рис. 3. 1). Первая из них характеризует мелкоклеточность покровной ткани и включает в свой состав площадь тангентальных стенок основных клеток и общее число клеток на 1 мм" эпидермы, которые связаны обратной зависимостью. Вторая плеяда содержит признаки устьиц. Центральное положение в ней занимает устьичный индекс. Он скоррелирован с плотностью размещения устьиц на 1 мм2, числом клеток, граничащих с устьицем, типом устьичного аппарата. Чем ниже индекс, тем больше клеток возле
устьиц, сами устьица относятся к энциклоцитному типу, снижено их число на единице поверхности листа. Напротив, чем индекс выше, тем меньше клеток возле устьиц, которые принадлежат к аномоцитному типу, увеличено число устьиц на 1 мм2.
Таблица 2. Парные корреляции признаков строения нижней эпидермы листа у видов с перистоматическими кольцами
Признак ту ку чу уи кн
KV 305
чу —434 -228
у и -682 -623 743
кн 241 400 420 -257
ПК -064 -371 -556 050 -912
Таблица 3. Парные корреляции признаков строения нижней эпидермы листа у видов без периетоматических колец
Признак ту ку чу уи кн
ку 559
чу 557 540
уи 397 -124 449
кн 423 767 805 -122
ПК -445 -478 -712 082 -791
Признаки эпидермы, не имеющей периетоматических колец, формируют на уровне связи Irl > 0,6 только одну плеяду, которая объединяет размер основных клеток, число клеток в целом и устьиц в отдельности на 1 мм2, а также количество клеток, граничащих с устьицем (табл. 3, рис. 3, 2). Чем мелкоклеточнее покровная ткань, тем больше насчитывается устьиц на единице ее поверхности, чем крупноклеточнее - тем устьиц меньше. Общее же число клеток на 1 мм" зависит от размера основных клеток и строения устьичного аппарата. Наибольшее число клеток на единице поверхности насчитывается в эпидерме, которая сложена мелкими основными клетками, а каждое устьице окружено большим числом клеток. Наименьшее - если эпидерма сложена крупными клетками, а к устьицам прилегает небольшое число клеток. Тип устьичного аппарата и устьичный индекс автономны при Irl > 0,6.
Рис. 3. Корреляционные кольца признаков строения эпидермы с перистоматическими кольцами (/) и без них (2).
Выделены связи на уровне И > 0,6. Сплошными линиями обозначены положительные связи, пунктирными - отрицательные. Обозначения признаков те же, что и в табл. 1.
Проведенное на примере 26 видов цветковых растений исследование показало, что эпидерма листьев, вокруг устьиц которой формируются перистоматические кольца, обычно мелкоклеточная или сложена клетками средних размеров, на единице ее поверхности насчитывается чаще всего мало устьиц. При этом для нее характерны прежде всего, аномо-цитные и энциклоцитные устьица, более низкий устьичный индекс (очень малый-малый). Хотя перистоматические кольца представлены возле аномоцитных устьиц, они не строго обязательны для них. Однако в случае однотипного устьичного аппарата, устьица располагаются при наличии колец, как правило, более разрежено, чем без них. Выборки листьев с разным микрорельефом поверхности различаются также по структуре связей между признаками эпидермы. Так, при наличии перистоматических колец плотность размещения устьиц коррелирует в первую очередь с устьичным индексом, без колец - зависит от величины расположенных между устьицами основных клеток.
Summary
Pautov A. A., Sapach Yit. О., Pauíova Z. A. Structure of epidermis with peristomal rims in leaves of flowering plants.
Epidemial structure is compared between leaf epidermis with smooth surface and with peristoma! rims in 26 species of flowering plants. A number of characteristic features of epidermis where rims are developed around the stomata are revealed. This epidermal type is characterized by mainly anomocytic and ency-clocytic stomata, lower stomatal index and more rarefied stomata distribution in the same stomatal apparatus type. Differences in correlation structure of characters between two variants of leaf epidermal tissues are noticed. In epidermis with smooth surface the density of stomata distribution depends on the size of main epidemial cells, while in epidermis with rims it is mainly correlated with the stomatal index.
Литература
1. Баранова M. А., Остроумова Т. А. Признаки устьиц в систематике // Итоги науки и техники. 1987. Сер. Ботаника. Т. 6. Вып. 1. С. 173-192. 2. Васильев Б. Р. Строение листа древесных растений различных климатических зон. Л., 1988. 3. Васильев Б. Р., Дарисв А. С., Колодяжный С. Ф. О связи между признаками строения листа у видов трибы Hibisceae (Malvaceae) ii Бот. журн. 1980. Т. 65, jNa 9. С. 1188-1195. 4. Головнева Л. Б. Позднемеловая флора Сибири: Докт. дис. СПб., 2004. 495 с. i. Париев А. С, Васильев Б. Р., Колодяжный С. Ф. Использование признаков строения листа для систематики трибы Hibisceae (Malvaceae) // Бот. журн. 1982. Т. 67, №8. С. 1036-1046. 6. Кендал М. Дж., Стью-артА. Многомерный статистический анализ и временные ряды. М., 1976. 7. Паутов А. А. Структура листа в эволюции тополей. СПб., 2002. 8. Прозина М. Н. Ботаническая микротехника. М., 1960. 9. Са-пач Ю. О. К вопросу о постоянстве микрорельефа поверхности листа цветковых растений // Герценов-ские чтения: Материалы межвузовской конференции. СПб., 2005. С. 30—31. 10. Шмидт В, М. Математические методы в ботанике. Л., 1984. 11. Ahmad К. J. Cuticular striation in Cestrum // Curr. Sci. 1962. Vol. 31. P. 388-390. 12. Barthlott W. Scanning electron microscopy of the epidermal surface in plants // Syst. Ass. 1990. Vol. 41. P. 69-83. 13. Dilcher D. L. Approaches to the identification of angiosperm leaf remains // Bot. Rev. 1974. Vol. 40, N 1. P. 1-157. 14. Hilu K. Randall J. L. Convenied method for studying grass leaf epidermis // Taxon. 1984. Vol. 33, N 3. P. 413-415. 15. Klein R. Klein D. Research method in plant science. New York, 1970. 16. Stace C. A. Cuticular studies as an aid to plant taxonomy // Bull. Br. Mus. (Nat. Hist.). 1965. Vol.4, N 1. P. 1-78. 17. Stace C. A. The taxonomic importance of the leaf surface // Syst. Assoc. 1984. Spec. Vol., N 25. P. 67-94. 18. Wu Han Comparative observation on leaf anatomy and pollen of Vernicia Lour, and Aleurites J. R. et G. Forst // Acta phytotaxon. 1985. Vol. 23, N 3. P. 188-191.
Статья поступила в редакцию 1 декабря 2005 г.
