CC BY
37
УДК 631.461.51:631.811.98
DOI 10.29003/m3026.0514-7468.2022_44_2/180-191
СОВРЕМЕННЫЕ ПРОБЛЕМЫ БИОЛОГИЗАЦИИ ЗЕМЛЕДЕЛИЯ В.Н. Башкин*
Рассмотрены современные состояние и перспективы биологизации земледелия, связанные с эффективностью использования азота (ЭИА) в сельском хозяйстве и определением возможностей исследований в области агрономии, селекции растений и биологической фиксации азота (БФА). Селекция сельскохозяйственных культур увеличит поглощение азота и использование его почвенных форм, в то время как селекция, направленная на увеличение эффективности БФА бобовыми культурами, повысит общую эффективность системы. Разработка новых N-фиксирующих симбиозов в различных, не бобовых культурах может снизить потребность в химических удобрениях в агроэкосистемах, но является гораздо более долгосрочной целью. Показано, что биологизация земледелия для обеспечения ответственного использования азота в интересах продовольственной безопасности и охраны окружающей среды требует нечто большего, чем технические решения биологических проблем. В конечном счёте, проблема исходит от общества, и решение должно включать социальное измерение.
Ключевые слова: биологизация, агрономия, биологическая азотфиксация, селекция, микробиом, эффективность использования азота, сельскохозяйственная политика.
Ссылка для цитирования: Башкин В.Н. Современные проблемы биологизации земледелия // Жизнь Земли. Т. 44, № 2. С. 180-191. DOI: 10.29003/m3026.0514-7468.2022_44_2/180-191.
Поступила 02.02.2022 / Принята к публикации 11.05.2022
MODERN PROBLEMS OF BIOLOGICAL AGRICULTURE
Bashkin V.N., Dr.Sci (Biol.)
Institute of Physico-Chemical and Biological Problems of Soil Science RAS
The article discusses the current state and prospects of biologization of agriculture related to nitrogen use efficiency (NUE) in agriculture and the determination of research opportunities in the field of agronomy, plant breeding and biological nitrogen fixation (BNF). Crop breeding increases nitrogen uptake and use of its soil forms, while breeding aimed at increasing the efficiency of BNF by legumes will increase the overall efficiency of the system. Similarly, the development of new N-fixing symbioses in non-legume crops may reduce the need for chemical fertilizers in agroecosystems, but is a much longer-term goal. Consequently, the biologization of agriculture should combine the use of a number of nature-like agricultural technologies with an increase in the efficiency of applied mineral fertilizers, primarily nitrogen. It is shown that the biologization of agriculture requires something more than technical solutions of biological problems to ensure the responsible use of nitrogen in the interests of food security and environmental protection. Ultimately, the problem comes from society, and the solution must include a social dimension.
Keywords: biologization, agronomy, biological nitrogen fixation, breeding, micro-biome, efficiency of nitrogen use, politics
For citation: Bashkin, V.N., "Modern problems of biological agriculture," Zhizn Zemli [Life of the Earth], 2022, 44 (2), 180-191 (in Russ., abstract in Engl.). DOI: 10.29003/m3026.0514-7468.2022_44_2/180-191.
* Башкин Владимир Николаевич - д.б.н., проф., гл.н.с. Института физико-химических и биологических проблем почвоведения РАН; vladimirbashkin@yandex.ru
180 Жизнь Земли 44(2) 2022 180-191
Введение. В настоящее время во многих развитых странах, включая и ряд регионов России, широко применяют интенсивные технологии. Их развитие связано с работами Нормана Борлауга, которого считают основоположником «зелёной революции». Благодаря комплексному использованию достижений аграрной науки и техники в практическом сельском хозяйстве во многих странах удалось за относительно короткий исторический период увеличить урожайность зерновых культур в 2,5-3 раза. Это было результатом успешной селекционной работы, многократного увеличения применения минеральных удобрений, химических средств защиты, а также мощных сельскохозяйственных машин и орудий. Это позволило улучшить обеспечение растущего населения Земли продуктами питания.
Однако для использования таких технологий необходимо огромное количество невозобновляемых природных ресурсов. Сам основатель «зелёной революции» признавал, что «она принесла временный успех в войне против голода, она дала человеку возможность перевести дух» [18, с. 3]. В связи с увеличением урожайности сельскохозяйственных культур и потреблением огромных ресурсов резко возросла нагрузка на окружающую среду. Повлияло антропогенное воздействие и на плодородие почв.
Принимая значимость отмеченных выше факторов «зелёной революции», отметим, в первую очередь, что современное сельское хозяйство немыслимо без применения минеральных удобрений, которые стали уже значимым экологическим фактором, усиливающим через почвенно-грунтовые воды, растения и почвенные микроорганизмы круговорот биофильных элементов.
При этом известно, что рост применения минеральных удобрений происходил неравномерно в различных регионах мира, и, соответственно, возрастающий объём сельскохозяйственной продукции сопровождался негативными экологическими последствиями. В первую очередь экологические проблемы связаны с применением азотных удобрений, например, накоплением нитратов в питьевых водах и овощной продукции. В частности, в США и Западной Европе это наблюдалось в 50-70 гг. ХХ века, в СССР - в 80-е гг., а в Китае - в настоящее время [1, 7, 15, 25].
Сегодня в мировом сельском хозяйстве ежегодно используется более 120 млн т только синтетических азотных удобрений и примерно 105 млн т других питательных веществ, в частности, фосфора, калия, кальция, магния, кремния, многих микроэлементов, а также мелиорантов [25]. Однако величины использования этих элементов растениями в агро-экосистемах существенно ниже. Так, в 2010 г. общее количество азота, поступающего за счёт синтетических азотных удобрений, биологической фиксации азота (БФА) зернобобовыми культурами, атмосферных выпадений и навоза составили 174 млн т, однако только 74 млн т было обнаружено в собранной продукции [42]. Большая часть оставшегося азота теряется с сельскохозяйственных угодий в окружающую среду, где он наносит вред чувствительным экосистемам, снижает качество воздуха и способствует изменению климата, что приводит к эвтрофированию экосистем и, как следствие, ведёт к изменению биоразнообразия, в т. ч. в водных экосистемах, что сказывается на рыболовстве. Велики последствия также для здоровья человека и социальной инфраструктуры [15, 42].
Следовательно, необходимо изменить и дополнить господствующую во многих, особенно, развивающихся странах, концепцию развития сельского хозяйства на базе интенсивного применения минеральных удобрений. Необходимо всемерно развивать системы, связанные с биологизацией сельскохозяйственного производства. Считается, что биологизация - одно из наиболее перспективных направлений в мировом
земледелии. Поскольку биологизация базируется на экологических принципах, она проявляется в государствах, достигших высокого уровня интенсификации аграрной отрасли.
В странах Западной Европы и Северной Америки уже с 70-х гг. ХХ века большое внимание стало уделяться естественно-биологическим системам земледелия, базирующимся на дифференцированных севооборотах, использовании органических удобрений, бобовых культур и сидератов. Следует подчеркнуть, что основы такого земледелия были заложены ранее, в частности, в работах В.Р. Вильямса, считавшего возможным внедрение экологически сбалансированных систем и воспроизводство плодородия почв преимущественно естественным путём [2]. Д.Н. Прянишников также уделял этому вопросу большое внимание, считая, что наряду с развитием промышленности азотных удобрений нужно применять севообороты с бобовыми культурами [10]. В настоящее время разработана стратегия адаптивной интенсификации растениеводства, основанная на экологизации и биологизации интенсивных процессов сельского хозяйства страны [4, 5, 6]. Отмечается, что концепции интенсивного, «уравнительного земледелия» должны быть противопоставлены принципы более дифференцированного использования природных, биологических, техногенных и трудовых ресурсов в целях обеспечения устойчивого повышения урожайности, энергоэкономичности и природоохранности [11].
В ряде случаев можно говорить, что биологизация земледелия - ключ к его экологизации. Её суть заключается в том, чтобы сократить разрыв в поступлении органических и минеральных веществ в агроэкосистемы с потребностями растений, в определённой мере компенсировать естественный круговорот веществ и плодородие почв, обеспечить заданный уровень биологической активности и исключить явления почвоутомления, выпахивания, накопления токсикантов. Важно вернуть биогеохимические циклы многих биофильных элементов в состояние, близкое к естественному. При этом важнейшим приёмом является применение природоподобных биогеохимических технологий [16].
Особое внимание должно быть уделено биологизации приёмов, направленных на улучшение использования именно азотных удобрений, которые играют ключевую роль в развитии негативных экологических процессов. Прежде всего, этого можно достичь за счёт увеличения эффективности использования азота в сельском хозяйстве при сохранении или наращивании органического вещества и плодородия почвы.
Эффективность использования азота (ЭИА) - это обобщающий термин для широкого сравнения агрономических, физиологических и экологических последствий использования азота в агроэкосистемах как одного из наиболее значимых факторов биологизации земледелия. В рамках данной статьи под этим термином понимается отношение выноса азота из агроэкосистемы с товарным урожаем к его суммарному поступлению (минеральные и органические удобрения, атмосферные выпадения, биологическая и несимбиотическая азотфиксация).
Современные оценки величин ЭИА. В практике мирового земледелия величины ЭИА для основных культур составляли в среднем от 30 % до 50 % в течение 1970-2010 гг. [8, 9, 30]. При этом, тогда как величины ЭИА значительно улучшены в некоторых странах Европы и в США с 1980 по 2010 г. за счёт повышения продуктивности растений при данных дозах N (например, США) или в сочетании с уменьшением использования N (например, Европа [29]), они уменьшились (при избыточном внесении №) во многих развивающихся странах, особенно в Китае и Индии, в период с 1960 по 2014 г. в связи с увеличением использования азотных удобрений, превышаю-182
щих вынос азота с урожаями. Разброс значений в настоящее время составляет от 14 % (для отдельных видов высоко удобряемых овощных культур) до 80 % для сои. Величины ЭИА для зерновых культур находятся между этими крайними значениями, при этом для трёх основных злаковых культур - пшеница, рис и кукуруза, они в среднем для мировой сельскохозяйственной практики составляли в 2010 г. 42 %, 39 % и 46 %, соответственно. Поскольку при производстве зерновых используется примерно половина всего использованного азота и, по различным оценкам, при этом значительная часть азота теряется, вызывая загрязнение окружающей среды, то увеличение величин ЭИА при выращивании зерновых культур представляет высоко приоритетную цель.
Для различных систем земледелия величины ЭИА варьируют существенно, причём для высокомеханизированных, широкомасштабных и управляемых систем они выше, чем для малых ферм, например, в Китае и Индии, где используются высокие дозы азотных удобрений, стоимость которых субсидируется государством [12]. Таким образом, имеется возможность увеличения величин ЭИА во многих сельскохозяйственных системах путём применения наилучших доступных технологий и практик выращивания культур с соответствующей поддержкой за счёт социальной, экономической и экологической политики [27].
Стратегии увеличения эффективности использования азота для биологизации земледелия. Возникает вопрос: «Как можно управлять сельскохозяйственными потоками азота для улучшения эффективности его использования?» Среди обсуждаемых в современной научной литературе соответствующих подходов для управления агрогео-химическими потоками азота с использованием перспективных направлений исследований и разработок для решения этих проблем могут быть выделены четыре широкие области: круговорот азота в почве, системная агрономия, БФА и селекция (генетика) растений, как показано на рисунке.
Рисунок. Стратегии увеличения эффективности использования азота (на основании [42]). Figure. Strategies for increasing nitrogen use efficiency (based on [42]).
Стратегии в каждой из этих областей могут быть показаны в виде матрицы с параметрами от низкого до высокого риска и от низкого до высокого выхода (таблица).
Таблица. Риск-ориентированная матрица для решения проблем ЭИА с учётом низкого и высокого риска и низкого или высокого выхода
Table. A risk-based matrix for addressing nitrogen use efficiency (NUE), based on low and high risk, and low or high yield
Степень риска Низкий выход Высокий выход
Низкий риск Постепенные улучшения текущего положения. Постепенное совершенствование моделей прогнозирования погоды и N. Экологические улучшения. Оптимизация внесения N источники, дозы, сроки. Размещение, оптимизация системной агрономии: севооборот, обработка почвы, разнообразие, управление отходами. Проверенные инокулянты, например, ризобии. Стимулы: фермерское образование / повышение квалификации; общественное просвещение / принятие.
Высокий риск Новые микробные иноку-лянты. Ненадлежащие субсидии. Политика, поощряющая передозировки удобрений. Геномные достижения. Селекция на основе признаков БФА в зерновых культурах. Управление микробиомом. Усовершенствованный состав удобрений.
Следует отметить, что современные представления и достижения в указанных областях научных знаний и перспективных научных разработках позволяют надеяться на повышение к 2050 г. в глобальной системе земледелия величин ЭИА и выход белка на 50 %, одновременно снижая потери N в сельскохозяйственных системах также на 50 %.
Биологическая фиксация азота (БФА) и инкорпорация бобовых культур. Биологическая фиксация азота имеет самое прямое отношение к биологизации земледелия. Хотя растения не могут использовать атмосферный N напрямую, уже более столетия известно, что разнообразные бактерии и археи, известные как диазотрофы, могут преобразовывать атмосферный N в NH3 в процессе биологической фиксации, и что полученный №Н3 может быть использован растениями прямо или косвенно для роста. Диазотрофы можно найти в самой почве, в ризосфере растений и даже в самих растениях внутри специализированных, фиксирующих N органов, называемых узелками. Скорость БФА свободноживущими диазотрофами в почве, как правило, низка (между 1 и 20 кг N га-1 год-1 [5, 43]), хотя ассоциативная азотфиксация микробами в ризосфере или на поверхности растений может в значительной степени способствовать росту растения в системах с низким поступлением других источников азота (напр., [34]). Напротив, этот процесс в клубеньках является высокоэффективным и в условиях высокой урожайности может превышать 300 кг/га в год [5, 22, 36], поскольку обмен питательными веществами между растениями и их внутриклеточными бактериальными эндосимбионтами является целенаправленным [42], что позволяет избежать потерь растительного углерода и бактериального аммония в почву и связанный с ней микробиом. Однако БФА в клубеньках в основном ограничивается бобовыми и несколькими не бобовыми семействами растений [5, 40], в то время как большинство видов сельскохозяйственных культур, включая злаки, не могут получить доступ к атмосферному N таким образом.
Обостряющаяся глобальная проблема азота вызвала новый интерес к БФА как частичному решению, которое может быть реализовано посредством: разработки и ис-
пользования бобовых и ризобий (их естественных симбионтов) с повышенным потенциалом БФА; разработки более эффективной ассоциативной фиксации N в не бобовых культурах, особенно в основных злаках; и, возможно, за счёт создания симбиозов клубеньков или даже растений, способных фиксировать N [31]. Следовательно, биологическая фиксация азота в зернобобовых культурах остаётся важным источником азота во многих системах земледелия, в которых он способствует повышению ЭИА, хотя относительный вклад бобовых в сельское хозяйство сократился с увеличением использования азотных удобрений. Отчасти это было связано с акцентом на производство зерновых в рамках «Зелёной революции», которая заменила традиционные зернобобовые севообороты в таких странах, как Индия, что привело к дефициту зерновых бобовых и даже импорту из Африки [37].
Таким образом, существуют огромные возможности для увеличения вклада БФА бобовых в биологизацию сельского хозяйства с помощью системной агрономии и подходов к селекции растений [31] и путём улучшения эффективности и устойчивости штаммов ризобий, используемых в качестве инокулянтов [4, 28].
Выращивание бобовых культур как на зерно, так и в качестве сидератов и разложение их биомассы в почве в целом улучшают почвенное плодородие, повышают урожайность последующих культур, а также снижают потребность в минеральных азотных удобрениях. Известно, что зерновые дают большие урожаи при выращивании после бобовых.
Бобовые также являются привлекательным вариантом для систем смешанных культур, где два вида сельскохозяйственных культур выращиваются одновременно на одном поле. Но, несмотря на преимущества этих агросистем, имеющих большую эффективность использования ресурсов, включая ЭИА, смешанные культуры всё ещё остаются на окраинах современного интенсивного сельского хозяйства [19]. Это может измениться, когда будут реализованы преимущества смешанных культур, поскольку, согласно недавним оценкам, биологизация земледелия и, как следствие, глобальное увеличение величин ЭИА при использовании таких агросистем (зерновые и бобовые) снижают потребности в минеральных азотных удобрениях примерно на 25 % [5, 42]. Однако для этих агросистем нужно решать вопросы механизации посева культур, борьбы с сорняками и сбора урожая.
Разработка приёмов увеличения БФА: микробиологические ассоциации и генная инженерия. В настоящее время наблюдается рост интереса к разработке приёмов эффективной ассоциативной фиксации N для зерновых культур, особенно кукурузы, риса и пшеницы [5, 17, 32], а также для многолетних кормовых и биоэнергетических трав [13]. Эти разработки варьируются от простого выделения, тестирования и внедрения наиболее эффективных природных диазотрофов, связанных с растениями, целевых видов растений, основанных в первую очередь на стимулировании роста растений [26], до попыток отредактировать геномы таких бактерий, чтобы удалить генетический контроль, который предотвращает фиксацию N и высвобождение NH3 в сельскохозяйственных почвах, содержащих потенциально высокие уровни минерального и органического N [14, 20].
Наиболее многообещающим подходом к решению данной проблемы является непосредственная фиксация N в растениях путём переноса генов, ответственных за БФА, в геномы растений и экспрессии активных ферментов нитрогеназы в соответствующем растительном компартменте [21]. Однако известна многофункциональность нитрогеназы, которая затрудняет её инжиниринг и делает вышеобозначенный процесс
весьма затруднительным, особенно координацию экспрессии многочисленных генов, участвующих в сборке уникальных металлических кофакторов, а также чрезвычайную чувствительность к кислороду и высокую потребность в энергии для активации ферментного комплекса [21]. Приведённые особенности могут объяснить, почему этот процесс никогда не был кооптирован микробами во время эволюции растений. Тем не менее, в достижении данной цели уже отмечен определённый прогресс, и такие исследования будут расширять понимание БФА. Учитывая современное состояние знаний и технологий, наибольшим препятствием для решения основных проблем сельского хозяйства посредством азотфиксации может оказаться возможность общественного понимания и признания таких технологических решений, а не способность учёных их предлагать. На данном этапе, однако, описанные технологии всё ещё остаются в категории с высоким риском и высокой прибылью (см. таблицу).
Селекция растений. Следовательно, селекция идеотипов [23], сосредоточенная на выявлении и отборе признаков, влияющих на эффективность использования азота, может стать возможностью для выявления важности процессов, а не на рассмотрении их как чёрного ящика, как это делается при отборе на основе урожайности. Эта возможность особенно привлекательна сейчас, потому что развитие геномики и дешёвого секвенирования ДНК, функциональной феноменологии и высокопроизводительного фенотипирования позволяет одновременно идентифицировать фенотипические вариации, проводить генетические картирование и идентификацию маркеров, а также понимать основные физиологические процессы [33, 44].
Заключение. Степень биологизации земледелия, рассматриваемая на примере рационального сочетания биологического и минерального азота, будет определяться развитием научных исследований в нескольких областях: агрономия, селекция растений, биологическая фиксация азота и круговорот азота в почве. Исследования и разработки с максимальной отдачей, скорее всего, будут связаны с достижениями во всех этих областях, хотя можно ожидать, что в краткосрочном плане (в течение 5-10 лет) оптимальные результаты будут достигнуты в агрономии, с применением инструментов поддержки принятия решений и более широкого использования существующих сортов бобовых; в среднесрочной перспективе (10-20 лет) за ними последуют улучшенные сорта зерновых и других культур, отобранные специально для высоких показателей ЭИА и более эффективных микробов; в долгосрочной перспективе (> 20 лет) - с помощью совершенно новых ^фиксирующих симбиозов в растениях или растений, сконструированных для фиксации N без бактериальных партнёров (см. рисунок).
Наконец, следует признать, что биологизация земледелия для обеспечения ответственного использования азота в интересах продовольственной безопасности и охраны окружающей среды требует нечто большего, чем технические решения биологических проблем. В конечном счёте, проблема исходит от общества, и решение должно включать социальное измерение. Это включает в себя смещение целей сельского хозяйства с основного акцента на производство для получения прибыли, что, конечно, имеет важное значение для обеспечения средств к существованию, к параметрам, включающим управление земельными ресурсами и окружающей средой. Именно так можно достичь устойчивости сельского хозяйства и общества. Понимание того, что движет отдельными людьми и обществами поможет разработать образовательные и другие мероприятия для устранения барьеров на пути биологизации земледелия. 186
ЛИТЕРАТУРА
1. Башкин В.Н. Агрогеохимия азота. Пущино: ОНТИ НЦБИ. 1987. 272 с.
2. Всероссийский научно-исследовательский институт кормов имени В.Р. Вильямса на службе российской науке и практике / Под ред. В.М. Косолапова, И.А. Трофимова. М.: Россель-хозакадемия, 2014. 1031 с.
3. Завалин А.А., Алфёров А.А., Чернова Л.С. Ассоциативная азотфиксация и практика применения биопрепаратов в посевах сельскохозяйственных культур // Агрохимия. 2019, № 8. С. 83-96. DOI: 10.1134/S0002188119080143.
4. Завалин А.А., Соколов О.А., Шмырева Н.Я. Экология азотфиксации. М.: РАН, 2019. 252 с.
5. Жученко А.А. Адаптивное растениеводство (эколого-генетические основы). Теория и практика. В 3 т. М.: Агрорус, 2008. Т. 1. 815 с.
6. Кирюшин В.И. Экологические основы проектирования сельскохозяйственных ландшафтов. СПб: Квадро, 2018. 566 с.
7. Кудеяров В.Н., Башкин В.Н., Кудеярова А.Ю., Бочкарёв А.Н. Экологические проблемы минеральных удобрений. М.: Наука, 1984. 212 с.
8. Кудеяров В.Н. Агрогеохимические циклы углерода и азота в современном земледелии России // Агрохимия. 2019. № 12. С. 3-15. DOI: 10.1134/S000218811912007X.
9. Лукин С.В. Агроэкологическое состояние и продуктивность почв Белгородской области. Белгород: Константа, 2016. 343 с.
10. Прянишников Д.Н. Азот в жизни растений и в земледелии СССР. М.-Л.: АН СССР, 1945. 200 с.
11. Скорочкин Ю.П., Воронцов В.А. Биологизация земледелия: определение, принципы и направления развития //Агробизнес. Август 2021.
12. Abrol Y.P., Adhya T.K., Aneja V.P., Raghuram N., Pathak H., Kulshrestha U., et al. The Indian Nitrogen Assessment: Sources of Reactive Nitrogen, Environmental and Climate Effects, Management Options, and Policies. Elsevier. 2017.
13. Bahulikar R.A., Chaluvadi S.R., Torres-Jerez I., Mosali J., Bennetzen J., Udvardi M., et al. Nitrogen fertilization reduces nitrogen fixation activity of diverse diazotrophs in switchgrass roots // Phytobiomes J. 2020. 5. DOI: 10.1094/PBI0MES-09-19-0050-FI.
14. Barne, B.M., Plunkett M.H., Natarajan V., Mus F., Knutson C.M., and Peters J.W. Transcriptional analysis of an ammonium-excreting strain of Azotobacter vinelandii deregulated for nitrogen fixation // Appl. Environ. Microbiol. 2017. 83:20. DOI: 10.1128/AEM.01534-17.
15. Bashkin V.N. Modern Biogeochemistry: Environmental Risk Assessment. 2nd ed. CIP, China - Chinese translation, 2009. 268 p.
16. Bashkin V. (ed.). Biogeochemical technologies for managing pollution in polar ecosystems // Environmental Pollution. Vol. 26. Springer (Switzerland), 2016. 219 p.
17. Bloch S.E., Ryu M.H., Ozaydin B., and Broglie R. Harnessing atmospheric nitrogen for cereal crop production // Curr. Opin. Biotechnol. 2020. 62, 181-188. DOI: 10.1016/j. copbio.2019.09.024.
18. Borlaug N. The Green Revolution Revisited and the Road Ahead. 2000. Anniversary Nobel Lecture, Norwegian Nobel Institute in Oslo, Norway. September 8, 2000. Retrieved October 14, 2016.
19. Brooker R.W., Bennett A.E., Cong W.F., Daniell T.J., George T.S., Hallett P.D., et al. Improving intercropping: a synthesis of research in agronomy, plant physiology and ecology // New Phytol. 2015. 206, 107-117. DOI: 10.1111/nph.13132.
20. Bueno Batista M., and Dixon R. Manipulating nitrogen regulation in diazotrophic bacteria for agronomic benefit // Biochem. Soc. Trans. 2019. 47, 603-614. DOI: 10.1042/BST20180342.
21. Burén S., JiangX., López-Torrejón G., Echavarri-Erasun C., and Rubio L.M. Purification and in vitro activity of mitochondria targeted nitrogenase cofactor maturase NifB // Front. Plant Sci. 2017. 8:1567. DOI: 10.3389/fpls.2017.01567.
22. Cafaro La Menza N., Monzon J.P., Lindquist J.L., Arkebauer T.J., Knops J.M., Unkovich M., et al. Insufficient nitrogen supply from symbiotic fixation reduces seasonal crop growth and nitrogen
mobilization to seed in highly productive soybean crops // Plant Cell Environ. 2020. 43, 1958-1972. DOI: 10.1111/pce.13804.
23. Donald, C.M. The breeding of crop ideotypes // Euphytica. 1968. 17, 385-403. DOI: 10.1007/ BF00056241.
24. Duvick, D.N. The contribution of breeding to yield advances in maize (Zea Mays L.). Adv. Agron. 86, 83-145. doi: 10.1016/S0065-2113(05)86002-X.
25. FAO. World fertilizer trends and outlook to 2022. Rome. 2019.
26. Fox, A. R., Soto, G., Valverde, C., Russo, D., Lagares Jr, A., Zorreguieta, A., et al. Major cereal crops benefit from biological nitrogen fixation when inoculated with the nitrogen-fixing bacterium Pseudomonas protegens Pf-5 X940. Environ. Microbiol. 2016. 18, 3522-3534. DOI: 10.1111/1462-2920.13376
27. Kanter, D., Winiwarter, W., Bodirsky, B., Bouwman, L., Boyer, E., Buckle, S., et al. A framework for nitrogen futures in the shared socioeconomic pathways. Glob. Environ. Change 2020. 61:102029. DOI: 10.1016/j.gloenvcha.2019.102029.
28. Koskey G., Mburu S.W., Njeru E.M., Kimiti J.M., Ombori O., and Maingi J.M. Potential of native rhizobia in enhancing nitrogen fixation and yields of climbing beans (Phaseolus vulgaris L.) in contrasting environments of Eastern Kenya // Front. Plant Sci. 2017. 8:443. DOI: 10.3389/ fpls.2017.00443.
29. Lassaletta L., Billen G., Grizzetti B., Anglade J., and Garnier J. 50-year trends in nitrogen use efficiency of world cropping systems: the relationship between yield and nitrogen input to cropland // Environ. Res. Lett. 2014. 9:105011. DOI: 10.1088/1748-9326/9/10/105011.
30. Li Liu J., You L., Amini M., Obersteiner M., Herrero M., Zehnder A.J., et al. A high-resolution assessment on global nitrogen flows in cropland // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010. 107, 8035-8040. DOI: 10.1073/pnas.0913658107.
31. Liu J., Yu X., Qin Q., Dinkins R.D., and Zhu H. The impacts of domestication and breeding on nitrogen fixation symbiosis in legumes // Front. Genet. 2020. 11:973. DOI: 10.3389/fgene.2020.00973.
32. Mahmud K., Makaju S., Ibrahim R., and Missaoui A. Current progress in nitrogen fixing plants and microbiome research // Plants. 2020. 9:97. DOI: 10.3390/plants9010097.
33. Mandal V., Sharma N., and Raghuram N. Molecular targets for improvement of crop nitrogen-use efficiency: current and emerging options // Engineering Nitrogen Utilization in Crop Plants / A.K. Shrawat, A. Zayed & D.A. Lightfoot (eds.). Springer, 2018. 77-93. DOI: 10.1007/978-3-319-92958-3_5.
34. Martins D. S., Reis V.M., Schultz N., Alves B.J. R., Urquiaga S., Pereira W., et al. Both the contribution of soil nitrogen and of biological N2 fixation to sugarcane can increase with the inoculation of diazotrophic bacteria // Plant Soil. 2020. 35, 1-15. DOI: 10.1007/s11104-020-04621-1.
35. Meghvansi M.K., Prasad K., and Mahna S.K. Symbiotic potential, competitiveness and compatibility of indigenous Bradyrhizobium japonicum isolates to three soybean genotypes of two distinct agro-climatic regions of Rajasthan, India // Saudi J. Biol. Sci. 2010. 17, 303-310. DOI: 10.1016/j. sjbs.2010.06.002.
36. Peoples M.B., Brockwell J., Herridge D.F., Rochester I.J., Alves B.J.R., Urquiaga S., et al. The contributions of nitrogen-fixing crop legumes to the productivity of agricultural systems // Symbiosis. 2009. 48, 1-17. DOI: 10.1007/BF03179980.
37. Raghuram N. Zeroing in on farm budgets or zero budget natural farming? A perspective from India // Perspectives 37. Nairobi: UN Environment Programme. 2020.
38. Rogers C., and Oldroyd G.E.D. Synthetic biology approaches to engineering the nitrogen symbiosis in cereals // J. Exp. Bot. 2014. 65, 1939-1946. DOI: 10.1093/jxb/eru098.
39. Santachiara G., Salvagiotti F., Gerde J.A., and Rotundo J.L. Does biological nitrogen fixation modify soybean nitrogen dilution curves? // Field Crops Res. 2018. 223, 171-178. DOI: 10.1016/j. fcr.2018.04.001.
40. Santi C., Bogusz D., and Franche C. Biological nitrogen fixation in non-legume plants // Ann. Bot. 2013. 111, 743-767. DOI: 10.1093/aob/mct048.
41. Udvardi M., and Poole P.S. Transport and metabolism in legume-rhizobia symbioses // Annu. Rev. Plant Biol. 2013. 64, 781-805. DOI: 10.1146/annurev-arplant-050312-120235.
42. Udvardi M., Below F.E., Castellano M.J., Eagle A.J., Giller K.E., Ladha J.K., Liu X., Maaz T.M., Nova-Franco B., Raghuram N., Robertson G.P., Roy S., Saha M., Schmidt S., Tegeder M., York L.M. and Peters J.W. A Research Road Map for Responsible Use of Agricultural Nitrogen. Front // Sustain. Food Syst. 2021. 5:660155. DOI: 10.3389/fsufs.2021.660155.
43. Vadakattu G., Paterson J. Free-living bacteria lift soil nitrogen supply // Farm. Ahead 2006. 169:40.
44. York L.M. Functional phenomics: An emerging field integrating high throughput phenotyping, physiology, and bioinformatics // J. Exp. Bot. 2019. 70, 379-386. DOI: 10.1093/jxb/ery379.
45. Zhang J., Liu Y.X., Zhang N., Hu B., Jin T., Xu H., et al. NRT1.1B is associated with root microbiota composition and nitrogen use in field-grown rice // Nat. Biotechnol. 2019. 37, 676-684. DOI: 10.1038/s41587-019-0104-4.
REFERENCES
1. Bashkin, V.N., Agrogeochemistry of nitrogen (Pushchino: ONTI NCBI, 1987) (in Russian).
2. Kosolapov, V.M., Trofimov, I.A. (eds.), All-Russian Scientific Research Institute of Feed named after V.R. Williams in the service of Russian science and practice (Moscow: Russian Agricultural Academy, 2014) (in Russian)
3. Zhuchenko, A.A., Adaptive crop production (ecological and genetic foundations). Theory and practice 1 (Moscow: Agrorus, 2008) (in Russian).
4. Zavalin, A.A., Alferov, A.A., Chernova, L.S., "Associative nitrogen fixation and the practice of using biological products in crops", Agrochimiya [Agrochemistry] 8, 83-96 (2019). doi: 10.1134/ S0002188119080143 (in Russian).
5. Zavalin, A.A., Sokolov, O.A., Shmyreva, N.Ya., Ecology of nitrogen fixation (Moscow: RAN, 2019) (in Russian).
6. Kiryushin, V.I., Ecological foundations of agricultural landscape design (St. Petersburg: Quadro, 2018) (in Russian).
7. Kudeyarov, V.N., Bashkin, V.N., Kudeyarova, A.Yu., Bochkarev, A.N., Ecological problems of mineral fertilizers (Moscow: Nauka, 1984) (in Russian).
8. Kudeyarov, V.N., "Agrogeochemical cycles of carbon and nitrogen in modern agriculture of Russia", Agrochimiya [Agrochemistry] 12, 3-15 (2019). doi: 10.1134/S000218811912007X (in Russian).
9. Lukin, S.V., Agroecological condition and productivity of soils of the Belgorod region (Belgorod: Constant, 2016) (in Russian).
10. Pryanishnikov, D.N., Nitrogen in plant life and in agriculture of the USSR (Moscow - Leningrad: USSR Academy of Sciences, 1945) (in Russian).
11. Skorochkin, Yu.P., Vorontsov, V.A., "Biologization of agriculture: definition, principles and directions of development", Agribusiness (August, 2021) (in Russian).
12. Abrol, Y.P., Adhya, T.K., Aneja, V.P., Raghuram, N., Pathak, H., Kulshrestha, U., et al., The Indian Nitrogen Assessment: Sources of Reactive Nitrogen, Environmental and Climate Effects, Management Options, and Policies (Elsevier. 2017).
13. Bahulikar, R.A., Chaluvadi, S.R., Torres-Jerez, I., Mosali, J., Bennetzen, J.L., Udvardi, M., et al., "Nitrogen fertilization reduces nitrogen fixation activity of diverse diazotrophs in switchgrass roots", Phytobiomes J. 5 (2020). doi: 10.1094/PBIOMES-09-19-0050-FI.
14. Barney, B.M., Plunkett, M.H., Natarajan, V., Mus, F., Knutson, C.M., and Peters, J.W., "Transcriptional analysis of an ammonium-excreting strain of Azotobacter vinelandii deregulated for nitrogen fixation", Appl. Environ. Microbiol 83:20 (2017). doi: 10.1128/AEM.01534-17.
15. Bashkin, V.N., Modern Biogeochemistry: Environmental Risk Assessment (CIP, China - Chinese translation, 2009, 2nd Ed.).
16. Bashkin V. (ed.), Biogeochemical technologies for managing pollution in polar ecosystems. Environmental Pollution 26 (Springer: Switzerland, 2016).
17. Bloch, S.E., Ryu, M.H., Ozaydin, B., and Broglie, R., "Harnessing atmospheric nitrogen for cereal crop production", Curr. Opin. Biotechnol. 62, 181-188 (2020). doi: 10.1016/j.copbio.2019.09.024.
18. Borlaug, N., The Green Revolution Revisited and the Road Ahead (Anniversary Nobel Lecture, Norwegian Nobel Institute in Oslo, Norway. September 8, 2000. Retrieved October 14, 2016).
19. Brooker, R.W., Bennett, A.E., Cong, W.F., Daniell, T.J., George, T.S., Hallett, P.D., et al., "Improving intercropping: a synthesis of research in agronomy, plant physiology and ecology", New Phytol. 206, 107-117 (2015). doi: 10.1111/nph.13132.
20. Bueno Batista, M., and Dixon, R., Manipulating nitrogen regulation in diazotrophic bacteria for agronomic benefit, Biochem. Soc. Trans 47, 603-614 (2019). doi: 10.1042/BST20180342.
21. Burén, S., Jiang, X., López-Torrejón, G., Echavarri-Erasun, C., and Rubio, L.M., "Purification and in vitro activity of mitochondria targeted nitrogenase cofactor maturase NifB", Front. Plant Sci. 8:1567(2017). doi: 10.3389/fpls.2017.01567.
22. Cafaro La Menza, N., Monzon, J.P., Lindquist, J.L., Arkebauer, T.J., Knops, J.M., Unkovich, M., et al., "Insufficient nitrogen supply from symbiotic fixation reduces seasonal crop growth and nitrogen mobilization to seed in highly productive soybean crops", Plant Cell Environ 43, 1958-1972 (2020). doi: 10.1111/pce.13804.
23. Donald, C.M., "The breeding of crop ideotypes", Euphytica 17, 385-403 (1968). doi: 10.1007/ BF00056241.
24. Duvick, D.N., "The contribution of breeding to yield advances in maize (Zea Mays L.)", Adv. Agron 86, 83-145. doi: 10.1016/S0065-2113(05)86002-X.
25. World fertilizer trends and outlook to 2022 (Rome: FAO, 2019).
26. Fox, A.R., Soto, G., Valverde, C., Russo, D., Lagares Jr, A., Zorreguieta, Á., et al., "Major cereal crops benefit from biological nitrogen fixation when inoculated with the nitrogen-fixing bacterium Pseudomonas protegens Pf-5 X940", Environ. Microbiol. 18, 3522-3534 (2016). doi: 10.1111/14622920.13376.
27. Kanter, D., Winiwarter, W., Bodirsky, B., Bouwman, L., Boyer, E., Buckle, S., et al., "A framework for nitrogen futures in the shared socioeconomic pathways", Glob. Environ. Change 61:102029 (2020). doi: 10.1016/j.gloenvcha.2019.102029.
28. Koskey, G., Mburu, S.W., Njeru, E.M., Kimiti, J.M., Ombori, O., and Maingi, J.M., "Potential of native rhizobia in enhancing nitrogen fixation and yields of climbing beans (Phaseolus vulgaris L.) in contrasting environments of Eastern Kenya", Front. Plant Sci. 8:443 (2017). doi: 10.3389/ fpls.2017.00443.
29. Lassaletta, L., Billen, G., Grizzetti, B., Anglade, J., and Garnier, J., "50 year trends in nitrogen use efficiency of world cropping systems: the relationship between yield and nitrogen input to cropland", Environ. Res. Lett. 9:105011 (2014). doi: 10.1088/1748-9326/9/10/105011.
30. Li Liu, J., You, L., Amini, M., Obersteiner, M., Herrero, M., Zehnder, A.J., et al., "A high-resolution assessment on global nitrogen flows in cropland", Proc. Natl. Acad. Sci. USA 107, 8035-8040 (2010). doi: 10.1073/pnas.0913658107.
31. Liu, J., Yu, X., Qin, Q., Dinkins, R.D., and Zhu, H., "The impacts of domestication and breeding on nitrogen fixation symbiosis in legumes", Front. Genet., 11:973 (2020). doi: 10.3389/ fgene.2020.00973.
32. Mahmud, K., Makaju, S., Ibrahim, R., and Missaoui, A., "Current progress in nitrogen fixing plants and microbiome research", Plants 9:97 (2020). doi: 10.3390/plants9010097.
33. Mandal, V., Sharma, N., and Raghuram, N. "Molecular targets for improvement of crop nitrogen-use efficiency: current and emerging options," Engineering Nitrogen Utilization in Crop Plants (Springer, 2018), 77-93. doi: 10.1007/978-3-319-92958-3_5.
34. Martins, D.S., Reis, V.M., Schultz, N., Alves, B.J. R., Urquiaga, S., Pereira, W., et al., "Both the contribution of soil nitrogen and of biological N2 fixation to sugarcane can increase with the inoculation of diazotrophic bacteria", Plant Soil 35, 1-15 (2020). doi: 10.1007/s11104-020-04621-1.
35. Meghvansi, M.K., Prasad, K., and Mahna, S.K., "Symbiotic potential, competitiveness and compatibility of indigenous Bradyrhizobium japonicum isolates to three soybean genotypes of two dis-
tinct agro-climatic regions of Rajasthan, India", Saudi J. Biol. Sci. 17, 303-310 (2010). doi: 10.1016/j. sjbs.2010.06.002.
36. Peoples, M.B., Brockwell, J., Herridge, D.F., Rochester, I.J., Alves, B.J.R., Urquiaga, S., et al., "The contributions of nitrogen-fixing crop legumes to the productivity of agricultural systems", Symbiosis 48, 1-17 (2009). doi: 10.1007/BF03179980.
37. Raghuram, N. "Zeroing in on farm budgets or zero budget natural farming? A perspective from India," in Perspectives 37 (Nairobi: UN Environment Programme, 2020).
38. Rogers, C., and Oldroyd, G.E.D., "Synthetic biology approaches to engineering the nitrogen symbiosis in cereals", J. Exp. Bot. 65, 1939-1946 (2014). doi: 10.1093/jxb/eru098.
39. Santachiara, G., Salvagiotti, F., Gerde, J.A., and Rotundo, J.L., "Does biological nitrogen fixation modify soybean nitrogen dilution curves?" Field Crops Res. 223, 171-178 (2018). doi: 10.1016/j. fcr.2018.04.001.
40. Santi, C., Bogusz, D., and Franche, C., "Biological nitrogen fixation in non-legume plants", Ann. Bot. 111, 743-767 (2013). doi: 10.1093/aob/mct048.
41. Udvardi, M., and Poole, P.S., "Transport and metabolism in legume-rhizobia symbioses", Annu. Rev. Plant Biol. 64, 781-805 (2013). doi: 10.1146/annurev-arplant-050312-120235.
42. Udvardi, M., Below, F.E., Castellano, M.J., Eagle, A.J., Giller, K.E., Ladha, J.K., Liu, X., Maaz, T.M., Nova-Franco, B., Raghuram, N., Robertson, G.P., Roy, S., Saha, M., Schmidt, S., Tegeder, M., York, L.M., and Peters, J.W., "A Research Road Map for Responsible Use of Agricultural Nitrogen", Front. Sustain. Food Syst. 5:660155 (2021). doi: 10.3389/fsufs.2021.660155.
43. Vadakattu, G., and Paterson, J., "Free-living bacteria lift soil nitrogen supply", Farm. Ahead 169:40 (2006).
44. York, L.M., "Functional phenomics: An emerging field integrating high throughput pheno-typing, physiology, and bioinformatics", J. Exp. Bot. 70, 379-386 (2019). doi: 10.1093/jxb/ery379.
45. Zhang, J., Liu, Y.X., Zhang, N., Hu, B., Jin, T., Xu, H., et al., "NRT1.1B is associated with root microbiota composition and nitrogen use in field-grown rice", Nat. Biotechnol. 37, 676-684 (2019). doi: 10.1038/s41587-019-0104-4.
