Сопряженная изменчивость видов лесных полевок в нарушенных ветровалом и пожаром биотопах на примере Висимского заповедника (Средний Урал) Текст научной статьи по специальности «Биологические науки»

СОПРЯЖЕННАЯ ИЗМЕНЧИВОСТЬ ВИДОВ ЛЕСНЫХ ПОЛЕВОК

В НАРУШЕННЫХ ВЕТРОВАЛОМ И ПОЖАРОМ БИОТОПАХ НА ПРИМЕРЕ ВИСИМСКОГО ЗАПОВЕДНИКА (СРЕДНИЙ УРАЛ)

А. Г. Васильев* , JL Е. Лукьянова , Ю. В. Городилова

Институт экологии растений и животных УрО РАН, Россия *e-mail: vag@ipae.uran.ru

Поступила: 07.02.2023. Исправлена: 12.04.2023. Принята к опубликованию: 19.04.2023.

Использование при мониторинге природных популяций и сообществ морфогенетических характеристик и функционально важных морфологических структур - одно из актуальных направлений развивающихся подходов экоморфологии и функциональной синэкологии. Впервые методами геометрической морфометрии для оценки устойчивости сообщества грызунов к двум природным катастрофическим явлениям, ветровалу и лесному пожару, изучена сопряженная изменчивость размеров и формы нижней челюсти на примере трех симпатрических видов лесных полевок в Висимском государственном природном заповеднике (Средний Урал). Новые подходы позволили проверить гипотезу о сходном спектре модификаций морфогенеза у таксономически и экологически близких симпатрических видов при их развитии в нарушенных биотопах. В двух измененных ветровалом и пожаром биотопах в разные по погодным условиям годы (2003-2004 гг.) изучили выборки сеголеток видов Clethrionomys glareolus, C. rutilus и Craseomys rufocanus. Установлено, что C. glareolus предпочла зарастающую гарь, C. rufocanus - зону ветровала, а у C. rutilus предпочтения не были выражены. У всех видов выявлены межгодовые и биотопические различия по изменчивости размеров и формы нижней челюсти. Погодные условия повлияли на изменчивость видов больше, чем биотопические. На основе функциональных мандибу-лярных индексов установлено, что форма нижней челюсти лесных полевок, как биоинструмент для добывания корма и его первичной обработки, в большей степени зависит от погодных факторов, чем от особенностей биотопов. Выражена сходная морфофункциональная реакция популяций симпатриче-ских видов на сходные биотопы. Последнее отражает параллелизм модификаций морфогенеза мандибул у видов в нарушенной среде, подтверждая высказанную гипотезу. В частности на гари у изученных видов усилились тенденции к продольному перетиранию кормов, а в зоне ветровала - к грызению кормовых объектов (возможно семян хвойных растений). Предполагается, что погодные факторы опосредованно влияют на морфогенез особей видов через смену растительных сообществ, что изменяет их диету и механику нагрузки на костно-мышечный аппарат мандибул. Внутригрупповое разнообразие MNND (средняя дистанция между ближайшими соседними ординатами), отражающее меру дестабилизации развития, невелико у C. glareolus, указывая на устойчивость ее морфогенеза в обоих биотопах. У C. rufocanus показано стабильное развитие в зоне ветровала, а у C. rutilus оно нестабильно в обоих биотопах. Оценки стабильности развития по MNND согласуются с обилием видов и могут быть рекомендованы для целей мониторинга состояния популяций симпатрических видов лесных полевок и других грызунов на особо охраняемых природных территориях.

Ключевые слова: геометрическая морфометрия, грызуны, изменчивость, нижняя челюсть, особо охраняемая природная территория, природная катастрофа, стабильность развития

Введение

В связи с усилением сочетанных климатических и антропогенных изменений природных условий и связанных с ними ожидаемых в XXI в. региональных биотических кризисов (Жерихин, 2003; Read & Clark, 2006; Barnosky et al., 2011; Ceballos et al., 2015; Bond & Grasby, 2017) возникла необходимость разработки новых методологий, позволяющих их заранее предсказывать. Использование в последние годы при мониторинге экологического состояния природных популяций и сообществ морфогенетических характеристик и функционально значимых морфологических

структур - наиболее актуальное направление в русле развития новых подходов в экоморфо-логии (trait-based ecology) (Cornwell et al., 2006; Violle et al., 2012; Mo & Polly, 2022) и функциональной синэкологии (Ackerly & Cornwell, 2007; Schleuning et al., 2020). Представляется перспективным применить эти подходы к разработке методологии выявления биотических кризисных явлений. Поэтому дальнейшая разработка методов морфогенетического мониторинга, включая возможность получения оценок экологического состояния как отдельных популяций, так и фрагментов сообществ таксономически близких

видов со сходными экологическими нишами и функциями в сообществе (Hutchinson, 1967; Николаев, 1977; Чернов, 2008), представляет не только академический, но, главным образом, прикладной интерес, который может иметь большое социально-экономическое значение при получении своевременного экологического прогноза регионального биотического кризиса.

Природные катастрофические явления, вызванные погодно-климатическими факторами (например, лесные ветровалы и пожары), вызывают резкие изменения естественных экосистем, нарушая структуру и состав лесной растительности и сообществ животных (Parmesan, 2006; Lukyanova, 2013; Арцыбашев, 2014; Гонгальский, 2014; Харитонова, Харитонова, 2021) и могут в некотором отношении служить природными моделями-аналогами для оценки вероятных локальных биотических кризисов. Однако при этом следует подчеркнуть, что подобные явления представляют собой типичные природные процессы, с которыми виды за историю своего обитания на данных территориях периодически сталкиваются в течение многих тысячелетий. Поэтому они по своему характеру существенно отличаются от прогнозируемого биотического кризиса (Же-рихин, 2003; Read & Clark, 2006; Barnosky et al., 2011; Ceballos et al., 2015) и должны рассматриваться лишь как его отдаленные аналоги.

Биотопические поселения таксономически близких симпатрических видов в конкретном биотопе формируют локальные фрагменты сообществ. Согласно Shvarts (1977), взаимодействие микропопуляций (в нашем случае - биотопических поселений) обеспечивает целостность популяции. К сходным представлениям позднее при рассмотрении метапопуляций пришел и Hanski (1998). В биотопических поселениях симпатри-ческих видов, подвергшихся воздействию природных катастрофических явлений, теоретически следует ожидать проявления преадаптивных мор-фогенетических, физиологических и, возможно, поведенческих реакций на подобные природные события. Такие потенциальные адаптивные реакции исторически длительно формируются и вырабатываются как каждым видом, так и сообществом близких видов, обеспечивая адекватные изменения поведения, физиологии и морфогенеза и, как следствие, устойчивость популяций сим-патрических видов сообщества в изменяющихся условиях среды. У видов исторически должен сложиться типичный набор потенциально доступных в процессе морфогенеза адекватных мо-

дификаций развития, которые при определенных природных катастрофических явлениях смогут быть быстро реализованы. При этом морфогене-тические и функциональные аспекты изменений популяций и сообществ животных при протекании демутационных сукцессионных процессов практически не изучены, хотя их понимание носит ключевой характер в прогнозировании биотических кризисных явлений (Chevin et al., 2010).

Основными факторами, влияющими на процессы лесовосстановительных сукцессий, как известно, являются погодно-климатические и биотические. Погодные флуктуации и длительные климатические тренды потенциально могут влиять на скорость демутационных сукцессион-ных процессов, происходящих в лесных сообществах (Badyaev et al., 2005; Parmesan, 2006; Pausas & Verdu, 2008; Lukyanova, 2013). Установлено, что нарушение исходных биотопов, в том числе структуры сообществ и трофической базы видов, может оказывать стресс-индуцированные воздействия на процесс индивидуального развития животных и снижать репродуктивный потенциал популяций (Badyaev et al., 2005; Badyaev, 2014; Vasil'ev et al., 2016). Тем не менее, подобные явления в природных условиях до сих пор крайне слабо изучены, и только их дальнейший анализ сможет прояснить потенциальные пределы экологической толерантности конкретных видов и сообществ и механизмы их устойчивости к различным природным катастрофическим явлениям.

Применение методов геометрической мор-фометрии (Rohlf & Slice, 1990; Zelditch et al., 2004; Klingenberg, 2011; Васильев и др., 2018) позволяет раздельно изучать вариацию размеров и формы объектов, а также допускает прямую мор-фогенетическую трактовку выявляемых различий (Zelditch et al., 2004; Sheets & Zelditch, 2013). Поскольку данный подход дает возможность в чистом виде анализировать изменчивость формы объектов без влияния размеров, становится возможным изучать в общем морфопространстве сопряженную морфогенетическую изменчивость разных по размерам видов, оценивая, главным образом, их морфогенетическую реакцию на изменение общих факторов среды (Vasil'ev et al., 2015). Поэтому геометрическая морфометрия может быть эффективно использована при оценке закономерностей сопряженной морфогенети-ческой изменчивости у симпатрических видов в нарушенных биотопах (Васильев и др., 2018).

Ранее мы провели анализ изменчивости формы и размеров нижней челюсти на приме-

ре одного вида грызунов, Clethrionomys glareo-lus, Schreber, 1780, в Висимском заповеднике на Среднем Урале в нарушенных ветровалом и лесным пожаром биотопах (Vasil'ev et al., 2022). На этих территориях были выявлены биотопические и межгодовые различия по размерам и форме мандибул между локальными поселениями вида. Однако наряду с C. glareolus на участках также обитают два других экологически близких вида лесных полевок (Clethrionomys rutilus, Pallas, 1779 и Craseomys rufocanus, Sundevall, 1846), у которых видовые морфогенетические и функциональные реакции на ветровал и пожар остались не изученными. Представляло интерес продолжить и существенно расширить исследование и на большем материале изучить вероятные сопряженные морфогенетические реакции не одного вида, а всего сообщества лесных полевок в ответ на определенные погодные и биотические факторы. Это позволяет обоснованно включить в анализ и ранее использованный материал по C. glareolus. Все три симпатрических вида формируют сообщество лесных полевок, поскольку филогенетически близки (род Craseomys - ближайшая базальная группа для рода Clethrionomys (Lebedev et al., 2007; Abramson et al., 2012)), а их функции в сообществе и экологические ниши во многом сходны. Напомним также, что представителей рода Craseomys по причине большого сходства ранее рассматривали в составе Clethrionomys. Можно предполагать, что долгое синтопное сосуществование симпатрических видов в одних и тех же биотопах может привести к формированию у них сходных сопряженных морфогенетических реакций в ответ на влияние определенных погодных и биотических факторов или их сочетание. В этой связи ключевой частью данного исследования являлась проверка гипотезы о высокой вероятности проявления сходного спектра модификаций морфогенеза у представителей таксономически и экологически близких видов лесных полевок, в том числе в условиях нарушенных природными катастрофическими явлениями лесных биотопов.

Целью работы была оценка морфогенети-ческой и морфофункциональной устойчивости сообщества грызунов к последствиям двух природных катастрофических явлений: ветровала и лесного пожара в контрастные по погодным условиям годы на примере изучения сопряженной изменчивости размеров и формы нижней челюсти трех симпатрических видов лесных полевок в Висимском заповеднике (Средний Урал)

методами геометрической морфометрии. Предложенные подходы позволяют не только оценить морфогенетические и морфофункциональные особенности видов, но также проверить высказанную авторами гипотезу о сходном спектре типичных модификаций морфогенеза у представителей лесных полевок, позволяющем им быстро изменять развитие и адаптироваться к трансформированным биотопическим условиям.

Материал и методы

Основной путь анализа материала заключается в оценке параллелизма и сопряженности внутривидовой изменчивости в морфопростран-стве у близких симпатрических видов. Особое внимание посвящено косвенному сравнению трофической активности биотопических поселений видов на основе анализа изменчивости мор-фофункциональных мандибулярных индексов, а также сопоставлению уровней стабильности их развития в локальных нарушенных ветровалом и пожаром лесных биотопах в разные годы.

Краниологические материалы для исследований предоставлены Музеем Института экологии растений и животных УрО РАН (Екатеринбург, Россия). Изучены выборки сеголеток полевок Clethrionomys glareolus, Clethrionomys rutilus и Craseomys rufocanus, добытые в контрастные по погодным условиям годы (август, 2003-2004 гг.) в двух измененных после ветровала и лесного пожара биотопах (зоны ветровала и гари). Подчеркнем, что некоторые зоологи используют родовое название Myodes для лесных полевок (Pavlinov, 2006; Carleton et al., 2014), но мы, опираясь на работы Tesakov et al. (2010) и Krystufek et al. (2020), осознанно предпочитаем применять прежнее название рода, Clethrionomys. Ранее Craseomys rufocanus тоже относили к роду Clethrionomys. Однако, учитывая молеку-лярно-генетические исследования (Lebedev et al., 2007; Abramson et al., 2012), мы приняли в качестве родового названия вида Craseomys.

Структура выборок позволяет оценить мор-фогенетические и функциональные отклики трех видов на погодно-климатические (межгодовые) и биотопические (главным образом трофические и биотические) факторы. Напомним, что после ветровала (июнь, 1995 г.) лесной пожар (июнь, 1998 г.) уничтожил в Висимском заповеднике часть поваленных деревьев и в результате сформировались два биотопа - зона ветровала (W - windfall) и участок гари (F - fire-site). Поэтому выборки 2003 и 2004 гг. были параллельно

добыты во вновь сформировавшихся поселениях трех видов на участках ветровала через 8-9 лет после вывала леса и зарастающей гари через 5-6 лет после пожара. Описания биотопов, возникших после ветровала и пожара, на разных этапах их демутационной сукцессии сделаны в предыдущих публикациях (Lukyanova, 2013, 2017). Сравнение погодных условий с учетом данных метеостанции «Висим» также представлено в предыдущей публикации (Vasil'ev et al., 2022). Основные погодные различия заключались в разной динамике выпадения осадков весной и летом в 2003 г. и 2004 г. при общем сходстве динамики среднемесячной температуры (рис. 1). Так в 2003 г. наибольшее количество осадков выпало в мае и июне, а июль и август были засушливыми. На следующий год осадков в мае было в два раза меньше, но летние месяцы стали дождливыми. Погодные режимы в первую очередь проявились в особенностях вегетации растительности изучаемых нарушенных биотопов.

Отлов лесных полевок ранее был проведен Л.Е. Лукьяновой методом стандартных ловуш-ко-линий с использованием в трансекте 100 проволочных ловушек, расставленных в каждом биотопе на расстоянии 10 м в течение 5 суток. Всего изучили 198 экземпляров (экз.) сеголеток трех видов обоих полов (самцы/самки): Clethri-onomys glareolus (70 экз., в т.ч. в 2003 г.: ветровал - 11 экз. (4/7), гарь - 33 экз. (14/19); в 2004 г.: ветровал - 16 экз. (6/10), гарь - 10 экз. (6/4)), Clethrionomys rutilus (51 экз., в т.ч. в 2003 г.: ветровал - 21 экз. (7/14), гарь - 6 экз. (3/3); в 2004 г.: ветровал - 14 экз. (6/8), гарь - 10 экз. (7/3)), Craseomys rufocanus (77 экз., в т.ч. в 2003 г.: ветровал - 20 экз. (6/14), гарь - 5 экз. (3/2); в 2004 г.: ветровал - 41 экз. (19/22), гарь - 11 экз. (8/3)). Возрастные группы лесных полевок, отловленных на измененных ветровалом и пожаром территориях Висимского заповедника, оценивали по степени развития корней зубов, конфигурации черепа и стертости жевательной поверхности верхнего третьего щечного зуба M3. В работе использовали представителей одной и той же возрастной группы сеголеток (ювенильных и старых зимовавших особей исключили).

При анализе изменчивости формы нижней челюсти лесных полевок (Clethrionomys glareolus, Clethrionomys rutilus и Craseomys rufocanus) применили методы геометрической морфоме-трии (Rohlf & Slice, 1990; Zelditch et al., 2004; Klingenberg, 2011; Васильев и др., 2018). Выбор в качестве объекта исследований нижней

челюсти полевок обусловлен необходимостью изучения морфофункциональных трофических особенностей видов в разные годы и тем, что мандибула является относительно плоским объектом, который можно эффективно сравнивать методами геометрической морфометрии по цифровым фотографиям. Фотографии получили на планшетном сканере с разрешением 1200 dpi. Изучили 198 оцифрованных фотографий правых нижнечелюстных ветвей трех видов с линг-вальной стороны. На изображениях нижних челюстей с помощью программ tpsUtil (Rohlf, 2013 a) и tpsDig2 (Rohlf, 2013b) разместили конфигурации 16 меток-ландмарок, позволяющих характеризовать изменчивость ее формы (рис. 2). В перечне ландмарок указаны их типы по классификации Ф. Букштейна (см. Васильев и др., 2018). Позиционирование ландмарок строго соответствует таковому в предыдущем исследовании (Vasil'ev et al., 2022), но отличается от расстановки меток в других работах (Vasil'ev et al., 2017, 2020). Центроидный размер (cen-troid size - CS), косвенно отражающий размеры объектов, вычисляли как корень квадратный из суммы квадратов расстояний от центра общей конфигурации до каждой метки (Rohlf & Slice, 1990). Процедуру прокрустовой суперимпо-зиции выполнили методом генерализованного прокрустова анализа, GPA (Rohlf & Slice, 1990) с использованием метода наименьших квадратов и расчетом прокрустовых координат.

Месяцы

Рис. 1. Динамика изменений среднемесячных значений температуры (красные линии, 1, 2) и суммарных осадков по месяцам (синие линии, 3, 4) в Висимском заповеднике (Средний Урал) в 2003 г. (сплошные линии) и 2004 г. (штриховые линии).

Fig. 1. Dynamics of changes in average monthly temperature values (red lines, 1, 2) and the total precipitation by month (blue lines, 3, 4) in the Visim State Nature Reserve (the Middle Urals) in 2003 (solid lines) and 2004 (dashed lines).

5 mm

Рис. 2. Конфигурация 16 меток-ландмарок на лингваль-ной стороне нижней челюсти (на примере Clethrionomys glareolus). Обозначения: 1 - передний край мандибулы в области диастемального промежутка на пересечении с резцом (I тип); 2 - точка наибольшего прогиба в области диастемального промежутка (II тип); 3 - точка пересечения с передней частью альвеолы m1 (I тип); 4 - точка пересечения с задним краем альвеолы m3 (I тип); 5 - точка пересечения верхнего края зубного ряда с передним основанием венечного отростка (II тип); 6 - апикальная точка венечного отростка (I тип); 7 - точка наибольшего нижнего прогиба венечно-сочленовной впадины (II-III тип);

8 - передний верхний край сочленовного отростка (I тип);

9 - задний верхний край сочленовного отростка (I тип);

10 - точка наибольшего прогиба сочленовно-угловой впадины (II-III тип); 11 - апикальная точка углового отростка (I тип); 12 - точка наибольшего нижнего выступа углового отростка (III тип); 13 - точка наибольшего прогиба нижнего края мандибулы в основании углового отростка (III тип); 14 - точка на нижнем крае мандибулы при его пересечении с перпендикуляром, опущенным от ландмарки №5 (III тип); 15 - нижний выступающий край симфизи-ального бугорка (I тип); 16 - передний нижний край резцовой части мандибулы на наибольшем нижнем перегибе кости (II тип). Штриховые линии - промеры (A, B, C, D, E), необходимые для вычисления морфофункциональных мандибулярных индексов.

Fig. 2. The configuration of 16 landmarks on the lingual side of the mandible (based on Clethrionomys glareolus example). Designations: 1 - the anterior edge of the mandible in the area of the diastema gap at the intersection with the incisor (type I); 2 - the point of greatest deflection in the area of the diastema gap (type II); 3 - the intersection point with the anterior part of the m1 alveolus (type I); 4 - the point of intersection with the posterior edge of the m3 alveolus (type I); 5 - the point of intersection of the upper edge of the dentition with the anterior base of the coronal process (type II); 6 - the apical point of the coronal process (type I); 7 - the point of the greatest lower deflection of the coronal-articular depression (type II-III); 8 -the anterior upper edge of the articular process (type I); 9 - the posterior upper edge of the articular process (type I); 10 - the point of the greatest deflection of the articular-angular depression (type II-III); 11 - apical the point of the angular process (type I); 12 - the point of the largest lower projection of the angular process (type III); 13 - the point of the greatest deflection of the lower edge of the mandible at the base of the angular process (type III); 14 - the point on the lower edge of the mandible at its intersection with the perpendicular omitted from the landmark №5 (type III); 15 - the lower protruding edge of the symphysial tubercle (type I); 16 - the anterior lower edge of the incisor part of the mandible at the largest lower bend of the bone (type II). Dashed lines are measurements (A, B, C, D, E) necessary to calculate morphofunctional mandibular indices.

Межгрупповые различия конфигурации нижней челюсти оценили с помощью методов канонического анализа CVA прокрустовых координат. Выполнили два варианта канонического анализа: 1 - по объединенным выборкам из син-топных поселений трех видов лесных полевок из двух нарушенных биотопов в сравниваемые годы; 2 - отдельно внутри каждого вида по тем же выборкам, разделенным по биотопам и годам наблюдений. Во втором случае затем провели ординацию центроидов внутривидовых групп в общем морфопространстве, образованном объединенными внутривидовыми матрицами обобщенных расстояний Махаланобиса D. Ордина-цию выполнили методом главных координат PCoA (Дэвис, 1990), а также с помощью неметрического многомерного шкалирования NMDS (Kruskal, 1964a,b). Затем по комплементарным значениям главных координат PCo, а также и по неметрическим измерениям - Dimensions (далее - Dim) - осями неметрического шкалирования в случае NMDS, соответствующим конкретным видам, между ними вычислили коэффициенты корреляции Пирсона. Оценку полученных переменных на соответствие распределения нормальному закону заранее провели на основе W-теста Шапиро-Уилка. Процедура неметрического многомерного шкалирования NMDS, так же, как и PCo, основана на матрицах дистанций между центроидами выборок, а его алгоритм итеративно пытается размещать ординаты в 2D или 3D системе координат так, чтобы сохранить накопленные ранги различий между объектами с минимальным выявленным уровнем расхождения («стресса», по Kruskal, 1964a). При этом учитываются только ранги уровней различий и не учитываются конкретные абсолютные значения дистанций. В использованной нами программе PAST 4.11 (Hammer et al., 2001) процедура NMDS повторяется 11 раз и зависит от начальных случайно взятых условий (Taguchi & Oono, 2005), что приводит к несколько отличающимся решениям при ресэмплинге (в отличие от анализа PCo, который останавливается на первом решении). Поэтому использование метода NMDS, наряду с PCo, обеспечивает итеративный выбор наилучших возможных решений, дополняя оценки, полученные методом главных координат.

Для оценки иерархии групповых различий между выборками по итогам канонических анализов провели кластерный анализ матриц обобщенных расстояний Махаланобиса D методом парного группового связывания по средним

значениям (UPGMA). Адекватную метрику дистанций для кластерного анализа определяли по наибольшему значению коэффициента кофе-нетической корреляции (ССС - coefficient of co-phenetic correlation). Для оценки морфофункци-ональных особенностей конфигураций нижней челюсти использовали пять промеров: A - соч-леновно-резцовый, B - сочленовно-молярный, C - темпорально-сочленовный, D - сочленов-но-массетерный и E - сочленовно-угловой (рис. 2). По данным промерам вычислили морфо-функциональные мандибулярные индексы (см. Anderson et al., 2014): TI - темпорально-резцо-вый, TM - темпорально-молярный, MI - массе-терно-резцовый, MM - массетерно-молярный, AM - ангулярно-массетерный. Расчет индексов провели по следующим формулам (см. Anderson et al., 2014; Vasil'ev et al., 2022): TI = C/A; TM = C/B; MI = D/A; MM = D/B; AM = E/D. Индексы TI и TM характеризуют, главным образом, интенсивность продольных режуще-жевательных движений, а индексы MI и MM - интенсивность движений, связанных с грызением и дроблением пищевых объектов (Воронцов, 1982; Потапова, 2019). Предложенный индекс AM косвенно характеризует интенсивность поперечных жевательных движений, связанных в основном с перетиранием корма (Воронцов, 1982; Vasil'ev et al., 2022).

Показатель внутригруппового морфоразно-образия (morphological disparity), MNND (mean nearest neighbor distance) средней дистанции между ближайшими соседними ординатами, позволяющий косвенно оценить уровень дестабилизации развития, рассчитывали методом анализа паттерна ближайших соседних ординат (nearest neighbour point pattern analysis) в пределах выборочных полигонов изменчивости (convex hulls) (Дэвис, 1990; Hammer, 2009). Расчет MNND провели по первым двум каноническим переменным (CV1-CV2). Вариант возрастания значения MNND интерпретировали, как увеличение внутригруппового морфоразнообра-зия (Hammer, 2009), а в случае геометрической морфометрии - как расширение веера траекторий морфогенеза в морфопространстве (Васильев и др., 2018). Вероятные краевые эффекты рассеивания ординат внутри полигонов изменчивости (convex hull) нивелировали методом Donnelly (1978). При выполнении процедур геометрической морфометрии и связанных с ними методов статистического анализа использовали пакеты программ TPS (Rohlf, 2013 a,b),

PAST 4.11 (Hammer et al., 2001), IMP (Zelditch et al., 2004), MorphoJ 1.7a (Klingenberg, 2011) и Statistica 10.0 (StatSoft, Inc., 2011).

Результаты

Исходя из соотношения долей видов лесных полевок в зонах ветровала (W) и гари (F) можно заключить, что в годы сравнения (2003-2004 гг.) они различались по встречаемости в контрастных нарушенных биотопах (рис. 3). Если Clethri-onomys glareolus предпочитала участок зарастающей гари, то Craseomys rufocanus, напротив, доминировала в зоне ветровала. У Clethrionomys rutilus, судя по встречаемости, предпочтение к тому или иному биотопу не было строго выражено. Поэтому, в качестве дополнительной рабочей гипотезы мы приняли, что уровень мор-фогенетического разнообразия теоретически должен быть выше на участке с меньшей долей встречаемости вида, отражая степень локальной нестабильности развития.

C целью изучения возможных морфогене-тических и морфофункциональных откликов поселений модельных видов лесных полевок сначала сравнили объединенные по видам (tax-on-free), но подразделенные по годам и биотопам выборки. Этот вариант позволял оценить общие аспекты изменчивости для сообщества лесных полевок. Данный способ оценки изменчивости и разнообразия без учета таксономической принадлежности выборок (taxon-free) был предложен в конце XX в. (Damuth et al., 1992) и широко применяется в экологически ориентированных исследованиях в последние годы (Ricotta & Moretti, 2011; Violle et al., 2012; Andrews & Hixson, 2014; Fontaneto et al., 2017; Maestri et al., 2018). Во втором случае мы сопоставили подразделенные по годам и биотопам выборки отдельно для каждого вида лесных полевок.

Межвидовые различия по значениям цен-троидного размера CS оказались велики и высоко значимы в соответствии с тестом Уэлча (F = 193; d.f. = 37,65; p < 0.0001), что и предполагалось, т.к. виды заведомо различаются по размерам (рис. 4). Предварительная оценка корреляции центроидных размеров CS не выявила для отдельно взятых видовых выборок значимых коэффициентов ранговой корреляции Спирмена с полом (p > 0.05). Дополнительно для оценки значимости влияния факторов «биотоп», «год» и «пол» и их возможных взаимодействий провели трехфакторный дисперсионный анализ изменчивости CS (табл. 1).

cx

к

H О О £ CD CÖ F

a H

о

H ä

70.0-

60.0-

50.0-

40.0-

30.0-

20.0-

10.0-

0.0

Hn

Clethrionomys Clethrionomys Craseomys glareolus rutilus rufocanus

Сравниваемые виды лесных полевок Рис. 3. Соотношение долей встречаемости (%) в контрастных биотопах, возникших после ветровала (W) и последующего пожара (F), трех видов лесных полевок на территории Висимского заповедника (Средний Урал). Fig. 3. The ratio of proportions of the frequency of occurrence (%) of three red-backed vole species in contrasting biotopes, appeared after the windfall (W) and the subsequent wildfire (F), in the Visim State Nature Reserve (the Middle Urals).

Рис. 4. Сравнение центроидных размеров CS (с учетом стандартной ошибки, ± SE) нижней челюсти между выборками самцов (1) и самок (2) трех видов лесных полевок двух нарушенных биотопов (ветровал, гарь) Висимского заповедника в разные годы (2003, 2004 гг.). Fig. 4. Comparison of centroid sizes (taking into account the standard error, ± SE) of the mandible between samples of males (1) and females (2) of three red-backed vole species in two disturbed biotopes (windfall, fire-site) in the Visim State Nature Reserve in 2003 and 2004.

В этой модели вклад фактора «пол» в данном случае также был статистически недостоверным. Выявлены значимые, но небольшие по величине вклады в изменчивость CS между выборками разных лет и биотопов; причем на долю фактора «год» (Y) пришлось около 5.8% общей дисперсии, а на долю фактора «биотоп» (B) - около 4%. Размер эффекта вклада данных факторов (см. табл. 1) крайне мал и приближается к допустимому минимальному уровню значений по классификации Коэна (Hedges & Olkin, 1985; Cohen, 1992). Поэтому абсолютные усредненные межгрупповые различия по величине CS, связанные с биотопом и годом сравнения, в целом, невелики, указывая на небольшие различия в росте сеголеток. Отсутствие выраженных половых различий по-

зволяет объединять особей в выборках по их половой принадлежности.

Для оценки межгрупповых различий в изменчивости формы нижней челюсти видов лесных полевок Висимского заповедника в разных биотопах и в разные годы выполнили канонический анализ прокрустовых координат. Затем провели трехфакторный дисперсионный анализ канонических переменных по тем же факторам, что и при анализе центро-идного размера (табл. 2). Из табл. 2 видно, что значимые вклады в межгрупповую изменчивость вдоль канонических осей внесли факторы «год» (У), «биотоп» (В) и их взаимодействие (У х В). Другие факторы и их взаимодействия оказались незначимыми. Вклад половых различий также был незначим.

Таблица 1. Трехфакторный дисперсионный анализ центроидного размера CS нижней челюсти трех видов лесных полевок без учета видовой принадлежности (taxon-free) из нарушенных ветровалом и пожаром биотопов Висимского заповедника в смежные годы сравнения (2003, 2004)

Table 1. Three-way analysis of the variance of the mandible centroid size of three red-backed vole species without taking into account the species relation (taxon-free) from biotopes in the Visim State Nature Reserve disturbed by windfall and fire in 2003 and 2004

Источник изменчивости (фактор) Сумма квадратов (SS) Число степеней свободы (d.f.) Средний квадрат (MS) F Уровень значимости (p)

Год (У) 85 705 1 85 705 12.64 0.0005

Пол (О) 348 1 348 0.05 0.8211

Биотоп (В) 59 818 1 59 818 8.82 0.0034

У х О 215 1 215 0.03 0.8588

У х ь 1164 1 1164 0.17 0.6791

О х ь 3 1 3 0.001 0.9822

У х О х ь 10 112 1 10 112 1.49 0.2236

Остаточная 1 288 741 190 6783 - -

Общая 1 478 936 197 - - -

Примечание-. Полужирным шрифтом выделены значимые (р < 0.05) средние квадраты (М8).

Таблица 2. Результаты трехфакгорного многомерного дисперсионного анализа (MANOVA) канонических переменных (CV1-CV3) по факторам «год», «пол», «биотоп» и их взаимодействиям между объединенными по видам выборками (taxon-free) лесных полевок двух нарушенных биотопов (ветровал, гарь) Висимского заповедника смежных лет (2003 и 2004 гг.) Table 2. Results of three-way multivariate analysis of variance (MANOVA) of canonical variables (CV1-CV3) for the factors of «year», «sex», «biotope», and their interactions between samples combined by species (taxon-free) of red-backed voles in two bio-topes (windfall, fire-site) disturbed in the Visim State Nature Reserve in 2003 and 2004

Источник изменчивости (фактор) Л-тест Уилкса Степени свободы эффекта Степени свободы остатка F Значимость (p)

Год (Y) 0.5301 3 188 55.55 < 0.0001

Пол (G) 0.9761 3 188 1.54 0.2064

Биотоп (B) 0.6734 3 188 30.40 < 0.0001

Y x G 0.9883 3 188 0.74 0.5294

Y x В 0.6879 3 188 28.44 < 0.0001

G x В 0.9860 3 188 0.89 0.4467

Y x G x В 0.9949 3 188 0.32 0.8098

Теперь рассмотрим собственно результаты канонического анализа прокрустовых координат, характеризующих изменчивость формы нижней челюсти представителей лесных полевок в разных биотопах и в разные годы (табл. 3, рис. 5) в выборках, объединенных по полу. Действительно, вдоль первой канонической оси СУ1 выражены межгодовые (в основном, связанные с погодно-климатическими факторами) различия, а вдоль второй CV2 - биотопические различия (рис. 5, табл. 3). Поэтому вдоль первой переменной проявилась, главным образом, межгодовая (хронографическая) изменчивость, а вдоль второй - биотопическая. Следует отметить, что в биотопе зарастающей гари у особей проявляются специфические черты конфигурации нижней челюсти (венечный отросток смещается в переднем направлении). В 2003 г. наибольшие межгрупповые биотопические различия формы нижней челюсти проявились вдоль второй канонической переменной, а в 2004 г. - вдоль третьей оси CV3 (рис. 5, табл. 3).

Следует также заключить, что вдоль третьей канонической оси (18% межгрупповой дисперсии) проявилось взаимодействие факторов «биотоп х год»: в разные годы и в разных биотопах

морфогенез мандибул изменяется в разных направлениях (см. на рис. 5 направление стрелок между центроидами выборок одного и того же биотопа). Поскольку вдоль первой канонической переменной проявилось 52%, а вдоль второй -около 30% межгрупповой дисперсии (табл. 3), можно заключить, что в целом для сообщества лесных полевок хронографическая изменчивость больше, чем в 1.5 раза превышает по величине биотопическую.

Еще один вариант канонического анализа был проведен раздельно по выборкам каждого вида лесных полевок, добытых в разные годы и в разных биотопах. Смысл такого предварительного независимого сравнения выборок разных видов в том, что при этом появляется возможность исключить заведомо большие межвидовые различия в конфигурации мандибул и в дальнейшем сравнивать в общем морфопространстве только внутривидовые дистанции всех видов одновременно. Тем самым можно оценить сопряженную внутригруп-повую изменчивость всех сравниваемых видов без учета межвидовой изменчивости, отражающей, главным образом, заведомо большие морфологические различия, имеющие, в основном, таксономическое и ценотическое значения.

Биотоп, год Каноническая переменная

CV1 CV2 CV3

Центроиды выборок (± SE)

Ветровал, 2003 0.391 ± 0.117 -1.214 ± 0.158 -0.193 ± 0.124

Гарь, 2003 1.652 ± 0.176 0.772 ± 0.148 0.020 ± 0.161

Ветровал, 2004 -0.779 ± 0.124 0.171 ± 0.114 0.623 ± 0.124

Гарь, 2004 -1.051 ± 0.163 0.575 ± 0.155 -1.115 ± 0.175

Итоги канонического анализа

Собственные числа 1.039 0.589 0.359

Доля дисперсии, % 52.29 29.64 18.07

Уровень значимости p < 0.0001 p < 0.0001 p < 0.0001

Таблица 3. Результаты канонического анализа прокрустовых координат, характеризующих изменчивость формы мандибулы в объединенных выборках видов лесных полевок ветровала и гари разных лет (2003-2004) в Висимском заповеднике Table 3. Results of the canonical analysis of Procrustes co-ordinates characterising the variation of the mandible shape in combined samples of red-backed vole species from windfall site and fire-site in the Visim State Nature Reserve in various years (2003-2004)

Рис. 5. Результаты канонического анализа прокрустовых координат, характеризующих изменчивость формы нижней челюсти в объединенных выборках трех видов лесных полевок разных биотопов (W - ветровал, F - гарь) Висимского заповедника в 2003-2004 гг. в пространстве трех первых канонических переменных CV1-CV3. Контурные модели (outlines) нижней челюсти в виде термокарт (красный цвет - расширение области, синий - сжатие области), размещенных на деформационных решетках, соответствуют минимальным и максимальным значениям канонических осей (коэффициент увеличения: 5.0). Для центроидов приведены значения стандартных ошибок (± SE). Стрелки обозначают направления межгодовых различий в морфопространстве.

Fig. 5. Results of the canonical analysis of Procrustes co-ordinates characterising the variability of the mandible shape in combined samples of red-backed vole species from biotopes (W - windfall site, F - fire-site) in the Visim State Nature Reserve in 2003-2004 in the space of the first three canonical variables CV1-CV3. Outlines of the mandible in the form of thermal maps (red - expansion of the area, blue - compression of the area), located on deformation grids, correspond to the minimum and maximum values of the canonical axes (exaggeration factor: 5.0). Values of the standard error (± SE) are given for each centroid. Arrows show the directions of inter-annual differences in the morphospace.

В результате независимо проведенных канонических анализов прокрустовых координат каждого вида между выборками были вычислены обобщенные расстояния Маха-ланобиса D, представленные в табл. 4 в виде симметричных треугольных матриц. По этим матрицам дистанций провели анализ главных координат РСоА. Он позволил в общем морфопространстве сопоставить направления внутривидовой изменчивости формы нижней челюсти всех видов, исключив влияние межвидовых различий из-за заведомо разной видовой конфигурации мандибул. Полученные значения главных координат по первым четырем переменным, которые полностью исчерпали внутривидовую межгрупповую изменчивость, приведены в табл. 5.

На следующем этапе анализа мы переформатировали данные табл. 5 таким образом, что ординаты вдоль каждой переменной разделяли в виде последовательных коротких колонок на фрагменты, соответствующие определенному

виду. Затем располагали их слева направо в параллельно расположенные новые колонки, принадлежащие конкретным видам. Это позволило сопоставить между видами ординаты одноименных внутривидовых групп последовательно для каждой из осей главных координат. Итоговая сформатированная прямоугольная матрица ординат видов по значениям главных координат представлена в табл. 6. Фактически она отчасти дублирует данные табл. 5, но специально приведена нами для лучшего понимания процесса конвертации данных. Такая же итоговая прямоугольная матрица ординат видов по значениям главных измерений Dim представлена и в табл. 7 (промежуточные этапы конвертирования матриц идентичны таковым для PCo и поэтому здесь не приведены). Из табл. 6 и табл. 7 следует, что распределения новых переменных по главным координатам для PCoA и неметрическим измерениям Dim для NMDS распределены по нормальному закону в соответствии с W-тестом Шапиро-Уилка.

Таблица 4. Матрицы обобщенных расстояний Махаланобиса D между выборками видов лесных полевок из двух биотопов (ветровал, гарь) Висимского заповедника в разные годы (2003, 2004 гг.)

Table 4. Matrices of generalised distances of Mahalanobis D between samples of red-backed vole species from two biotopes (windfall site, fire-site) in the Visim State Nature Reserve in various years (2003, 2004)

Биотоп, год 2003 г. 2004 г.

Ветровал | Гарь Ветровал | Гарь

Clethrionomys glareolus

Ветровал, 2003 0 4.4023 3.2499 3.7556

Гарь, 2003 4.4023 0 4.1994 4.1412

Ветровал, 2004 3.2499 4.1994 0 3.0929

Гарь, 2004 3.7556 4.1412 3.0929 0

Clethrionomys rutilus

Ветровал, 2003 0 3.9878 5.5367 7.6234

Гарь, 2003 3.9878 0 6.008 7.447

Ветровал, 2004 5.5367 6.008 0 4.4996

Гарь, 2004 7.6234 7.447 4.4996 0

Craseomys rufocanus

Ветровал, 2003 0 4.7148 2.7891 3.7635

Гарь, 2003 4.7148 0 4.2785 5.149

Ветровал, 2004 2.7891 4.2785 0 3.3566

Гарь, 2004 3.7635 5.149 3.3566 0

Примечание: все величины D значимы (p < 0.001).

Таблица 5. Результаты анализа главных координат матриц обобщенных расстояний Махаланобиса D, рассчитанных отдельно для каждого вида лесных полевок, между их выборками из двух биотопов (ветровал, гарь) Висимского заповедника, добытыми в разные годы (2003, 2004 гг.)

Table 5. Results of the analysis of the Principal co-ordinates matrices of generalised distances of Mahalanobis D, calculated separately for each red-backed vole species, between their samples from two biotopes (windfall site, fire-site) in the Visim State Nature Reserve in various years (2003, 2004)

Биотоп, год Главные координаты (доля дисперсии, %)

PCo1 (51.11) PCo2 (25.64) PCo3 (14.14) PCo4 (9.11)

Clethrionomys glareolus

Ветровал, 2003 0.7838 -2.9694 1.3483 -0.5723

Гарь, 2003 2.5593 2.7385 -0.4670 -1.4573

Ветровал, 2004 -1.6071 -1.3204 -2.2785 -0.6940

Гарь, 2004 -2.8255 0.7632 1.2566 -1.7274

Clethrionomys rutilus

Ветровал, 2003 4.4137 -2.5968 1.7696 2.0484

Гарь, 2003 5.5356 2.5179 -0.0102 0.8351

Ветровал, 2004 -2.3878 -0.4442 -3.1533 2.1934

Гарь, 2004 -5.4519 3.0523 1.8770 2.1898

Craseomys rufocanus

Ветровал, 2003 0.4576 -3.2702 1.0290 -0.4664

Гарь, 2003 3.1781 2.8554 -0.8719 -0.7096

Ветровал, 2004 -1.3323 -1.7724 -2.2013 -0.6461

Гарь, 2004 -3.3235 0.4461 1.7017 -0.9935

Таблица 6. Главные координаты центроидов выборок видов лесных полевок из двух биотопов (ветровал, гарь) Висимского заповедника, добытых в разные годы (2003, 2004 гг.), на основе переформатирования данных табл. 4 Table 6. The Principal co-ordinates of the centroids of samples of red-backed vole species from two biotopes (windfall site, fire-site) in the Visim State Nature Reserve in various years (2003, 2004), based on the re-formatting data from Table 4

Главные координаты Биотоп Год Виды

Clethrionomys glareolus Clethrionomys rutilus Craseomys rufocanus

PCo1 Ветровал 2003 0.7838 4.4137 0.4576

Гарь 2003 2.5593 5.5356 3.1781

Ветровал 2004 -1.6071 -2.3878 -1.3323

Гарь 2004 -2.8255 -5.4519 -3.3235

PCo2 Ветровал 2003 -2.9694 -2.5968 -3.2702

Гарь 2004 2.7385 2.5179 2.8554

Ветровал 2003 -1.3204 -0.4442 -1.7724

Гарь 2004 0.7632 3.0523 0.4461

PCo3 Ветровал 2003 1.3483 1.7696 1.0290

Гарь 2004 -0.4670 -0.0102 -0.8719

Ветровал 2003 -2.2785 -3.1533 -2.2013

Гарь 2004 1.2566 1.8770 1.7017

PCo4 Ветровал 2003 -0.5723 2.0484 -0.4664

Гарь 2004 -1.4573 0.8351 -0.7096

Ветровал 2003 -0.6940 2.1934 -0.6461

Гарь 2004 -1.7274 2.1898 -0.9935

Тест Шапиро-Уилка W (p) 0.9463 (0.434) 0.9499 (0.488) 0.9614 (0.687)

Таблица 7. Ординаты неметрических измерений (Dim1-Dim3) по итогам неметрического многомерного шкалирования (NMDS) центроидов выборок видов лесных полевок из двух биотопов (ветровал, гарь) Висимского заповедника, добытых в разные годы (2003, 2004 гг.)

Table 7. Ordinates of the dimensions of non-metric scales (Dim1-Dim3) based on non-metric multidimensional scaling (NMDS) of centroids of samples of red-backed vole species from two biotopes (windfall site, fire-site) in the Visim State Nature Reserve in various years (2003, 2004)

Главные измерения Биотоп Год Виды

Clethrionomys glareolus Clethrionomys rutilus Craseomys rufocanus

Dimension 1 Ветровал 2003 -0.0680 -0.3639 -0.0497

Гарь 2003 -0.1147 -0.3700 -0.1866

Ветровал 2004 0.0619 0.1649 0.0476

Гарь 2004 0.1799 0.4883 0.2101

Dimension 2 Ветровал 2003 -0.1856 -0.1583 -0.1986

Гарь 2004 0.1493 0.1674 0.1732

Ветровал 2003 0.0255 -0.0049 0.0065

Гарь 2004 -0.0023 0.0680 -0.0403

Dimension 3 Ветровал 2003 0.0282 -0.0116 -0.0037

Гарь 2004 0.1200 0.0389 0.0494

Ветровал 2003 -0.1502 -0.2065 -0.1559

Гарь 2004 0.1247 0.0475 0.1192

Тест Шапиро-Уилка W (p) 0.9454 (0.572) 0.9455 (0.572) 0.9542 (0.699)

Примечание: Данные табл. 7 получены так же, как и при формировании табл. 5, но при процедуре неметрического многомерного шкалирования NMDS матриц D из табл. 4.

На основе данных табл. 6 и табл. 7 между парами видов вычислили коэффициенты линейной корреляции Пирсона (табл. 8). Из табл. 8 видно, что все три коэффициента корреляции имеют высокие значения и статистически достоверны. Наибольший коэффициент корреляции гр = 0.96 получен между ординатами Clethrionomys glareolus и Craseomys rufoca-nus. Это указывает на почти полное сходство взаимного размещения ординат внутривидовых групп обоих видов в морфопространстве. Внутривидовая изменчивость Clethrionomys тШш также хорошо согласуется с таковой у двух других видов, но сила связи в этих случаях несколько меньше. Поскольку коэффициент корреляции между С. glareolus и С. rutilus наименьший (гр = 0.80), можно полагать, что мор-фогенетическая реакция этих видов на одни и те же факторы среды несколько различна.

Другими словами, их коэволюционный потенциал (см. VasiГev, 2021) (сходство межгрупповых морфогенетических изменений видов при реакции на определенные условия развития) выражен в меньшей степени, чем в случае сравнения Clethrionomys glareolus и Craseomys rufocanus. Тем не менее, большие значения коэффициентов корреляции (см. табл. 8) отражают, в целом, высокий положительный коэволюцион-ный потенциал между всеми парами симпатри-ческих видов лесных полевок, косвенно указывая на их общее филетическое происхождение и давнюю историю совместного обитания на тех же территориях (синтопное сосуществование). Аналогичные результаты получены при

ординации объединенных матриц обобщенных дистанций Махаланобиса D при использовании вместо метода главных координат другого метода - неметрического многомерного шкалирования NMDS по неметрическим измерениям (рт1-Эт3). Из табл. 8 следует, что и в данном случае при неметрическом многомерном шкалировании значения коэффициентов корреляции между ординатами видов также высоки и статистически значимы, а соотношение величин такое же, какое наблюдалось после применения метода главных координат.

Для оценки сопряженности внутривидовой изменчивости локальных биотопических сообществ лесных полевок провели также кластерный анализ (рис. 6) матриц обобщенных расстояний Махаланобиса D (см. табл. 4). Из рис. 6 следует, что выделились два основных кластера. Один из них характеризует все выборки, добытые в 2003 г., а второй - все выборки 2004 г. В данном случае межгодовые погодно-клима-тические факторы доминируют, но сформировались также субкластеры, характеризующие биотопические различия между участком ветровала и гари для каждого года. Все субкластеры нижнего уровня иерархии имеют одну и ту же структуру: обычно сближены ветви, объединяющие выборки Clethrionomys glareolus и Craseomys rufocanus, а выборка Clethrionomys тШш от них несколько удалена. Из этого правила есть лишь одно исключение: в субкластере, объединяющем выборки из участка ветровала в 2004 г., оказались сближены выборки Clethrionomys тШш и Clethrionomys glareolus,

а несколько удаленной была выборка Сгазео-туз гц/осапш. Общая высокая упорядоченность структуры субкластеров, соответствующих локальным биотопическим сообществам, прямо указывает на высокое сходство внутри-

видовой изменчивости формы мандибул сравниваемых лесных полевок и не противоречит высказанной нами гипотезе о существовании сходного спектра модификаций морфогенеза у симпатрических видов.

Таблица 8. Коэффициенты корреляции Пирсона между значениями главных координат PCo и измерений неметрических шкал (Dim) центроидов популяций трех видов лесных полевок из нарушенных биотопов (ветровал, гарь) Висим-ского заповедника в 2003 и 2004 гг., характеризующие коэволюционный потенциал пар видов (нижние треугольные матрицы - коэффициенты корреляции, верхние треугольные матрицы - уровни их значимости, p) Table 8. Pearson correlation coefficients between values of the Principal co-ordinates of the PCo and measurements of non-metric scale (Dim) centroids of samples of red-backed vole species from disturbed biotopes (windfall site, fire-site) in the Vi-sim State Nature Reserve in 2003 and 2004, which characterise the co-evolutionary potential of species pairs (lower triangular matrices - correlation coefficients, upper triangular matrices - their significance levels, p)

Вид Clethrionomys glareolus Clethrionomys rutilus Craseomys rufocanus

По значениям главных координат (PCo1-PCo4)

Clethrionomys glareolus 0 p = 0.0015 p < 0.0001

Clethrionomys rutilus 0.80 0 p = 0.0007

Craseomys rufocanus 0.96 0.83 0

По значениям неметрических измерений (Dim1-Dim3) после NMDS

Clethrionomys glareolus 0 p = 0.0012 p < 0.0001

Clethrionomys rutilus 0.82 0 p = 0.0007

Craseomys rufocanus 0.97 0.84 0

■ W2003_Craseomys rufocanus

100

30

Ветровал, 2003 г. 64 1_

83

Гарь, 2003 г.

55

82

Ветровал, 2004 г.

40

82

Гарь, 2004 г.

87

W2003_Clethrionomys glareolus W2003_Clethrionomys rutilus F2003jCraseomys rufocanus F2003 Clethrionomys glareolus ¥2003jClethrionomys rutilus W2004 Craseomys rufocanus W2004_Clethrionomys glareolus

591-W2004_Clethrionomys rutilus

F2004JCraseomys rufocanus V2004 _Clethrionomys glareolus ¥2004 Clethrionomys rutilus

—i-1-1-1-1-1-1-1-1-1

0.9 0.8 0.7 0.6 0.5 0.4 0.3 0.2 0.1 0

Хордовая (Chord) метрика трех объединенных матриц обобщенных расстояний Махаланобиса D между выборками трех видов лесных полевок из двух биотопов (W - ветровал, F - гарь) Висимского заповедника в разные годы (2003-2004) Рис. 6. Результаты кластерного анализа UPGMA трех объединенных внутривидовых матриц обобщенных расстояний Махаланобиса D между выборками видов лесных полевок (Clethrionomys glareolus, Clethrionomys rutilus, Craseomys rufocanus) двух нарушенных биотопов (W - ветровал, F - гарь) в разные годы (2003-2004) на территории Висимского заповедника. В узлах ветвей указаны величины бутстреп-поддержек, %.

Fig. 6. Results of the cluster UpGMA analysis of three banded intraspecific matrices of generalised distances of Mahalanobis D between samples of three red-backed vole species (Clethrionomys glareolus, Clethrionomys rutilus, Craseomys rufocanus) from two disturbed biotopes (W - windfall site, F - fire-site) in the Visim State Nature Reserve in various years (2003, 2004). Nodes of the branches indicate values of their bootstrap supports, %.

Представляло интерес оценить также непосредственные морфофункциональные изменения мандибул для отдельных видов. Используя подход, исходно предложенный Anderson et al. (2014) по комплексу мандибу-лярных индексов, такое сравнение провели по выборкам каждого из трех видов лесных полевок в двух нарушенных биотопах Ви-симского заповедника (табл. 9, табл. 10). Из данных табл. 9 и табл. 10 следует, что значимые различия между выборками обоих нарушенных биотопов проявились по величинам индексов TI и TM у всех трех видов. Наибольшие внутривидовые биотопические различия выражены по индексу TM между выборками Craseomys rufocanus (t = 3.6; p < 0.01) ветровала и гари. При этом во всех парах внутривидовых сравнений выборок из разных биотопов значения обоих индексов достоверно выше в условиях восстанавливающейся гари.

Поскольку оба индекса косвенно указывают на интенсивность продольных движений мандибул, можно полагать, что у всех изученных видов в условиях гари параллельно возросла интенсивность движений, связанных с продольным жеванием, наблюдающаяся при питании зелеными частями растений (Воронцов, 1982; Потапова, 2019). В условиях ветровала это свойство у всех видов выражено в меньшей степени. При множественном сравнении выборок по обоим индексам также проявились значимые различия (см. табл. 10).

Наибольшие межвидовые различия выявлены по индексам MI и MM. У Clethrionomys rutilus они имеют величины, достоверно более высокие, чем у двух других видов, Clethrionomys glareolus и Craseomys rufocanus

(см. табл. 9, табл. 10). Поскольку оба индекса связаны с интенсивностью движений мандибул при грызении, можно предполагать специфику предпочитаемой диеты у ав^п-onomys тШж по сравнению с Clвthrionomys glarвolus и Crasвomys rufocanus. Например, такой эффект может наблюдаться при интенсивном грызении семян хвойных видов деревьев - ели, кедра, сосны. Другая особенность диеты Clвthrionomys тШж, обусловленная значимым увеличением на участке зарастающей гари ангулярно-массетерного индекса (АМ), который отражает интенсивность поперечных жевательных и дробящих движений, может быть связана с питанием этого вида в условиях гари зернами злаков. Однако при множественном сравнении выборок лесных полевок этот эффект оказался статистически незначимым (см. табл. 10).

Ранее было неоднократно отмечено повышение показателя внутригруппового разнообразия MNND у групп особей, в той или иной степени испытывающих стресс при развитии в неблагоприятных условиях (Васильев и др., 2018; Vasil'ev, 2021). Поэтому, по аналогии с известным феноменом флуктуирующей асимметрии ^а^агоу, 1992), данный подход, основанный на степени рассеивания ординат в морфопространстве и косвенно характеризующий разнообразие морфогенетических траекторий особей, также может отражать уровень стабильности морфогенеза и косвенно оценивать благоприятность условий развития (Васильев и др., 2018). Поэтому представляло интерес сравнить величины показателя MNND и его дисперсии Уаг№ЫВ для выборок каждого вида в двух контрастных биотопах (ветровал, гарь) по значениям первых двух канонических переменных (рис. 7).

Таблица 9. Сравнение мандибулярных морфофункциональных индексов с учетом стандартных ошибок (SE) в выборках трех симпатрических видов лесных полевок в нарушенных биотопах (W - ветровал, F - гарь) Висимского заповедника Table 9. Comparison of mandibular morphofunctional indices taking into account standard errors (SE) in samples of three sympatric red-backed vole species in disturbed biotopes (W - windfall, F - fire-site) in the Visim State Nature Reserve

Вид, биотоп (число экземпляров) Мандибулярные морфофункциональные индексы (± SE)

TI TM MI MM AM

Clethrionomys glareolus, W (n = 28) 0.222 ± 0.004 0.285 ± 0.004 0.555 ± 0.003 0.714 ± 0.003 0.594 ± 0.005

Clethrionomys glareolus, F (n = 45) 0.232 ± 0.002 0.298 ± 0.003 0.558 ± 0.002 0.715 ± 0.003 0.599 ± 0.004

Clethrionomys rutilus, W (n = 34) 0.224 ± 0.004 0.284 ± 0.004 0.593 ± 0.002 0.752 ± 0.003 0.604 ± 0.004

Clethrionomys rutilus, F (n = 14) 0.237 ± 0.005 0.298 ± 0.005 0.596 ± 0.004 0.749 ± 0.005 0.621 ± 0.009

Craseomys rufocanus, W (n = 62) 0.229 ± 0.002 0.297 ± 0.003 0.560 ± 0.004 0.723 ± 0.003 0.596 ± 0.004

Craseomys rufocanus, F (n = 15) 0.242 ± 0.005 0.318 ± 0.006 0.548 ± 0.005 0.721 ± 0.005 0.595 ± 0.008

Примечание: одноименные выборки разных лет (2003-2004) объединены.

Таблица 10. Множественное сравнение по F-тесту Уэлча значений мандибулярных индексов между выборками трех видов лесных полевок в двух нарушенных ветровалом и лесным пожаром биотопах Висимского заповедника Table 10. Multiple comparison on the basis of Welch's F-test of mandibular index values between samples of three red-backed vole species in two disturbed (windfall and wildfire) biotopes in the Visim State Nature Reserve

Мандибулярный индекс F-тест Уэлча Число степеней свободы, d.f. Уровень значимости, p

TI - темпорально-резцовый 2.78 46.87 0.0279

TM - темпорально-молярный 4.67 58.75 0.0012

MI - массетерно-резцовый 47.41 60.01 < 0.0001

MM - массетерно-молярный 23.45 60.63 < 0.0001

AM - ангулярно-массетерный 1.72 59.02 0.1448 (ns)

W F W F W F

Clethrionomys Clethrionomys Craseomys glareolus rutilus rufocanus

Clethrionomys Clethrionomys Craseomys glareolus rutilus rufocanus

Рис. 7. Сравнение средних ближайших дистанций MNND (с учетом стандартной ошибки, ± SE) между (a) соседними внутригрупповыми каноническими ординатами особей и (b) их дисперсий VarNND в выборках лесных полевок из двух биотопов (W - ветровал, F -гарь) Висимского заповедника.

Fig. 7. Comparison of the mean nearest neighbour distances MNND (taking into account the standard error, ± SE) between (a) within-group canonical ordinates of individuals, and (b) their variances VarNND in samples of red-backed vole species from two biotopes (W - windfall site, F - fire-site) in the Visim State Nature Reserve.

Из рис. 7 следует, что у Clethrionomys glareolus в обоих биотопах проявились относительно низкие и близкие величины показателя внутригруппового разнообразия MNND, хотя в выборке гари дисперсия ближайших дистанций между ординатами особей у вида оказалась выше, чем в зоне ветровала. Это указывает на нестабильность показателя MNND на гари и его устойчивость в условиях ветровала. Другими словами, можно заключить, что вид Clethrionomys glareolus в целом хорошо приспособлен к обитанию в зонах ветровала

и гари, но на гари морфогенез у части особей нестабилен, т.е. условия для развития, вероятно, здесь не самые оптимальные. Возможно, в данном случае это повышение разнообразия отчасти обусловлено наличием некоторой доли пришлых сеголеток. Однако проявление четких биотопических различий между выборками участков ветровала и гари не позволяют с определенностью склониться ко второму варианту объяснения. У Clethrionomys гиШш и Craseomys г^оеапш, судя по величинам МККО, в зоне ветровала развитие протекает в более благоприятных условиях, чем на гари.

Если у Clethrionomys шИт проявилась лишь тенденция биотопических различий при формальном отсутствии их значимости, то у Craseomys rufocanus наблюдаются достоверные различия (1 = 4.31; р < 0.0001). В то же время величины дисперсий УаККО значимо различаются в выборках разных биотопов: у Clethrionomys гцШш при трехкратной разнице дисперсий на ветровале (0.2104) и на гари (0.0746) величина Б = 2.82 (р = 0.035), а у Craseomys т-ц/встш дисперсии на ветровале (0.0353) и на гари (0.0864) при величине Б = 2.45 (р = 0.0167). Следует отметить, что у Clethrionomys гцШш показатель МККО на ветровале имеет среднюю, но нестабильную величину, а на гари он максимально и стабильно высок. В свою очередь, у Craseomys rцfocanцs индекс МККО на ветровале стабильно минимальный, а на гари близок к стабильному максимальному (рис. 7).

Опираясь на полученные результаты, можно заключить следующее. У Clethrionomys glareolцs условия развития почти в равной степени благоприятны в обоих биотопах. У Clethrionomys шПш оба биотопа неблагоприятны, особенно участок гари, который для нее является стабильно неблагоприятным. У Craseomys rцfocanцs условия ветровала, вероятно, близки к оптимальным, но на участке гари они стабильно неблагоприятны. Необходимо отметить, что эти выводы хорошо согласуются с встречаемостью видов в биотопах

(см. рис. 3): низкая встречаемость сопровождается высоким уровнем МЫЫО, а высокая - низким уровнем, указывающим на благоприятность условий развития.

Обсуждение

Полученные результаты позволяют осуществить проверку предложенной гипотезы о высокой вероятности проявления сходного спектра модификаций морфогенеза у представителей лесных полевок в нарушенных природными катастрофическими явлениями лесных сообществах. Основной аргумент в пользу высказанной нами гипотезы - сходство внутривидовой модифика-ционной изменчивости, обнаруженное между видами лесных полевок. При независимом от видовой принадлежности (1ахоп-йгее) режиме анализа внутривидовой изменчивости установлены как проявление высокого сходства структуры кластеров локальных биотопических сообществ, так и высокие значимые коэффициенты корреляции ординат центроидов выборок между всеми парами сравниваемых видов. В нашем случае в рамках «1ахоп-йгее» подхода использован особый вариант межгруппового анализа, использующий проявления внутривидовой изменчивости одноименных выборок таксономически близких видов. Именно этот способ сравнения позволил нам выявить отчетливый параллелизм внутривидовой изменчивости формы мандибул у лесных полевок, характеризующий сходный спектр модификаций морфогенеза сравниваемых видов в ответ на влияние определенных биотопических и погодно-климатических условий.

В ходе сравнения, как уже отмечалось, при многомерном анализе изменчивости формы мандибул и кластерном анализе матриц дистанций Махаланобиса D на первый план выходят по-годно-климатические факторы. Вероятно, они опосредованно через изменения состава и урожайности растительности, зависящие от количества осадков и температуры (см. рис. 1), т.е. через трофические факторы, параллельно влияют на морфогенез мандибул всех трех видов лесных полевок в локалитетах. Меньшее влияние на морфогенез оказывают собственно биотические факторы, связанные с межвидовой конкуренцией за доступные убежища, индивидуальные пространственные ресурсы и за те же трофические ресурсы в каждом локальном биотопе. Полученные результаты, в целом, указывают на общую высокую фенотипическую пластичность и адаптивную лабильность морфогенеза мандибул у

симпатрических видов лесных полевок, которые проявляются у них в определенных погодно-кли-матических условиях разных лет в разных биотопах. Ранее были выявлены аналогичные эффекты типичных проявлений морфологической изменчивости в строении нижней челюсти у видов Sorex (Badyaev et al., 2005). Напомним также, что в ряде работ (Badyaev et al., 2005; Young et al., 2010) показано, что пропорции нижней челюсти и строение ее мышц могут изменяться при питании разным по твердости и размеру кормом, т.е. отличаться при разной диете животных. Наши результаты хорошо согласуются с данными о связи конфигурации нижней челюсти с диетой животных (Badyaev et al., 2005; Young et al., 2010; Cornette et al., 2015). Следует также согласиться в том, что изменения морфогенеза, в том числе у землероек, вызванные последствиями лесного пожара, могут быть обусловлены стресс-индуцированными эпигенетическими изменениями, способствующими быстрому формированию «функционально интегрированных адаптивных модификаций» (Badyaev, 2014). Примечательно, что в недавней работе Donelan et al. (2020) обсуждается вызванная антропогенными изменениями среды стресс-индуцированная трансгенерационная фенотипическая пластичность, которая формируется на основе быстрых эпигенетических перестроек и ее ведущая роль в сохранении и передаче в череде поколений новых полезных адаптивных модификаций. Поскольку антропогенные изменения среды не типичны для природной среды и сопровождаются новыми действующими факторами, материнские организмы не способны во всех случаях адекватно выбирать характерные оптимальные варианты модификаций морфогенеза на эти воздействия, как это наблюдается при естественных нарушениях биотопов, в том числе после типичных природных катастрофических явлений. В изученных нами случаях, например у Clethrionomys glareolus и Craseomys rufocanus, параллельные морфогенетические изменения в предпочитаемых видами измененных биотопах не приводят к дестабилизации их развития. Другими словами, они являются типичными адаптивными модификациями в пределах допустимой морфогенетиче-ской нормы (в трактовке Шмальгаузена (1968)).

Выявленная высокая корреляция по проявлениям внутривидовой изменчивости в мор-фопространстве между Clethrionomys glareolus и Craseomys rufocanus не только указывает на параллелизм их внутривидовой изменчивости

(сходный спектр модификаций морфогенеза на определенные условия развития), но также позволяет подозревать, что в данном случае между ними возможны и конкурентные отношения. Однако, как уже отмечалось, эти виды имеют разные предпочитаемые биотопы: у Clethrionomys glareolus - зарастающая гарь, а у Craseomys rufocanus - участок ветровала, что не должно приводить к существенной топической конкуренции. В этой связи отметим, что совместное обитание данных видов наблюдается в Висимском заповеднике нерегулярно, а в последние десятилетия тесно связано с возникновением участка ветровала (Lukyanova, 2017). До ветровала Craseomys rufocanus в уловах встречалась изредка. Ее основные местообитания на Урале обычно приурочены к горным каменистым россыпям на границе леса, где имеется много естественных убежищ (Berdyugin, 1999). Поэтому можно предполагать, что высокое обилие Craseomys rufocanus в зоне ветровала является временным явлением, и здесь вызвано появлением множества убежищ для этого вида при достаточной кормовой базе.

Морфофункциональные биотопические различия по форме нижней челюсти и мандибу-лярным индексам, связанные с трофическими предпочтениями видов лесных полевок, тоже в большинстве случаев параллельны. В работе Jones & Law (2018) между двумя близкими симпатрическими видами Peromyscus в горах Калифорнии из двух морфофункциональных мандибулярных индексов выявлены различия по одному, но сходство по другому признаку. Это указывает как на частичное сходство используемой ими диеты, так и на их определенную трофическую специализацию при обитании в одних и тех же биотопах. Последнее позволяет этим близким видам избегать сильной трофической конкуренции. В Висимском заповеднике Clethrionomys glareolus и Craseomys rufocanus проявили сходство внутривидовой биотопической и межгодовой (хронографической) изменчивости формы мандибул, но по отдельным ман-дибулярным индексам в синтопных условиях проявляют значимые различия, т.е. тоже способны избегать трофической конкуренции, а также различаются по размерам и занимают разные пространственные ниши.

Известно, что в пищевом рационе Clethrion-omys glareolus во все сезоны преобладают семена и ягоды травянистых и древесных растений, причем зеленые части растений встречаются в ее пище в течение всего вегетационного периода

(Соколов, 1981; Громов, Ербаева, 1995). Если С1е-^попотуз гШИш в большей мере потребляет семена, ягоды и лишайники, то Сгазеотуз гц/осапш является преимущественно зеленоядным видом (Башенина, 1977; Громов, Ербаева, 1995; Капеко е! а1., 1998; Ямборко, 2015). В целом, по рациону питания СЫ^гюпотуз glaгeolцs и Сгазеотуз гц/осапш экологически наиболее близки друг к другу (Башенина, 1977). По данным сравнения трофических ниш трех симпатрических видов в пойме средней Оби, ширина трофической компоненты экологической ниши была наибольшей у С1е^гюпотуз гиШш (1.34), которая равномерно использовала широкий спектр растительных кормов. У СЫ^гюпотуз glaгeolцs - она была несколько уже (1.07). Несмотря на такой же широкий спектр питания, как и у СЫ^гюпотуз гиШт, в ее рационе преобладали зеленые части растений. По сравнению с ними трофическая ниша Сгазеотуз гц/осапш была минимальной (0.79) и сильно перекрывалась с нишей СЫ^гюпотуз glaгeolцs (С = 0.8), что, действительно, делает эти два вида потенциальными конкурентами (Кравченко, 1999). Тем не менее, при средней и низкой численности и из-за особенностей питания симпатрических видов лесных полевок пищевая конкуренция между ними обычно не выражена (Башенина, 1977; Кравченко, 1999). Анализ данных по питанию видов показывает их разные трофические предпочтения. Но при синтопии вполне возможна интерференционная конкуренция со стороны Сгазеотуз гц/осапш, которая, как более крупный и агрессивный вид (Большакова, 2010), при высокой плотности может уменьшать видам-конкурентам доступ к кормам. Напротив, со стороны СЫ^гюпотуз glaгeolцs вероятна эксплуатационная конкуренция из-за активного запасания кормов этим видом (Огнев, 1950; Соколов, 1981). СШНгюпотуз гШИш, как было нами показано, проявила существенные различия по массетерно-резцовому и массетерно-молярному мандибулярным индексам от двух других видов, что позволяет исключить ее трофическую конкуренцию, но допускает топическую (отчасти интерференционную) конкуренцию с видами, более крупными по размерам. Возможно, именно эти биотические взаимодействия приводят к стрессированию вида при развитии в обоих биотопах, где этот вид является субдоминантом. Об этом косвенно свидетельствуют повышенные значения показателя внутригруппового морфо-разнообразия МЫЫО в выборках СЫ^гюпотуз гцШт на ветровале и гари.

Таким образом, поскольку ветровалы и пожары, а также демутационные сукцессионные процессы восстановления таежных лесов относительно регулярно происходили за период сосуществования этих симпатрических видов, можно полагать, что они не только хорошо преадапти-рованы к таким природным катастрофическим явлениям, выработав сходные спектры адаптивных модификаций, но в значительной степени коадаптированы друг к другу. Об этом говорят как отсутствие явных признаков межвидовых конкурентных отношений, так и высокие коэффициенты корреляции между ординатами выборок видов лесных полевок, характеризующие параллелизм проявлений их внутривидовой биотопической и хронографической изменчивости.

Заключение

Таким образом, проведенный анализ изменчивости размеров и формы нижней челюсти видов Clethrionomys glareolus, C. rutilus и Cra-seomys rufocanus в двух контрастных биотопах, возникших после ветровала и пожара, в различные по погодно-климатическим условиям годы, позволил заключить следующее. Установлено, что форма нижней челюсти изученных видов, как биоинструмент для кормодобывания и его первичной обработки, в большей степени зависит от воздействия климатогенных факторов, чем от биотопических особенностей. При этом может наблюдаться разная морфогенетическая реакция локальных поселений видов в разных биотопах в ответ на сходные климатические воздействия. Климатические факторы влияют на морфогенез, главным образом, опосредованно через климатогенную смену состава растительных сообществ. Смена растительных компонент, входящих в диету полевок, изменяет трофику животных и механическую нагрузку на костно-мышечный аппарат нижней челюсти. В результате проявляется высокая фенотипическая пластичность и изменяется конфигурация мандибул (см. Anderson et al., 2014; Vasil'ev et al., 2022). Анализ морфофункциональных мандибулярных индексов показал, что такие процессы действительно происходят в сходном направлении, причем параллельно у всех видов. Последнее хорошо согласуется с высказанной нами гипотезой о существовании сходного спектра адаптивных модификаций у близких симпатрических видов. Оценка стабильности развития биотопических поселений видов по проявлению внутригруппо-вого морфоразнообразия MNND выявила устой-

чивость протекания морфогенеза Clethrionomys glareolцs в зоне ветровала и гари. В то же время зарастающая гарь не является благоприятной средой для Clethrionomys тШш и Craseomys rцfocanцs. Показано, что условия ветровала близки к оптимальным только для Craseomys rцfocanцs, где в оба года численность и доля вида были наибольшими. Установлено, что в отличие от двух других видов Clethrionomys glareolцs стабильно развивается и в условиях гари на начальных стадиях демутационной лесной сукцессии после пожара. В итоге можно заключить, что предложенный в работе комплекс подходов позволяет не только оценить экологическое состояние отдельных видов, но и сравнить их морфогенетические реакции на одни и те же природно-климатические и биотопические факторы, что в перспективе дает возможность выявить и прогнозировать биотические кризисные явления при исчерпании адаптивного моди-фикационного потенциала видов.

Оценки стабильности развития по показателю внутригруппового разнообразия МККО хорошо согласуются с обилием поселений видов в разных биотопах. Они могут быть рекомендованы для целей экологического мониторинга состояния локальных популяций симпатрических видов лесных полевок и, возможно, других грызунов на заповедных территориях и других особо охраняемых природных территориях.

Благодарности

Авторы благодарят сотрудников Висимского государственного природного биосферного заповедника за помощь при организации и проведении полевых работ и Музей Института экологии растений и животных УрО РАН за предоставленный коллекционный материал для исследования. Работа выполнена в рамках государственного задания Института экологии растений и животных УрО РАН (№122021000091-2).

Литература

Арцыбашев Е.С. 2014. Влияние пожаров на лесные биогеоценозы // Биосфера. Т. 6(1). С 53-59. Б01: 10.24855/Ь^ега.у6Н.204 Башенина Н.В. 1977. Пути адаптаций мышевидных

грызунов. М.: Наука. 354 с. Большакова Н.П. 2010. Эколого-физиологические и этоло-гические характеристики популяций лесных полевок (р. Clethrionomys) при совместном обитании. Авто-реф. дис. ... канд. биол. наук. Томск. 22 с. Васильев А.Г., Васильева И.А., Шкурихин А.О. 2018. Геометрическая морфометрия: от теории к практике. М.: Товарищество научных изданий КМК. 471 с.

Воронцов Н.Н. 1982. Низшие хомякообразные (Cricetidae) мировой фауны. Часть 1. Морфология и экология. Фауна СССР. Млекопитающие. Т. 3. Л.: Наука. 451 с. Гонгальский К.Б. 2014. Лесные пожары и почвенная фауна.

М.: Товарищество научных изданий КМК. 169 с. Громов И.М., Ербаева М.А. 1995. Млекопитающие фауны России и сопредельных территорий. Зайцеобразные и грызуны. СПб.: ЗИН РАН. 522 с. Дэвис Д.С. 1990. Статистический анализ данных в геологии. Кн. 2. М.: Недра. 427 с. Жерихин В.В. 2003. Избранные труды по палеоэкологии и филоценогенетике. М.: Товарищество научных изданий КМК. 542 с. Кравченко Л.Б. 1999. Динамика сообщества и по-пуляционные особенности лесных полевок (p. Clethrionomys) поймы средней Оби. Автореф. дис. ... канд. биол. наук. Томск. 22 с. Николаев И.И. 1977. Таксоцен как экологическая категория // Экология. №5. С. 50-55. Огнев С.И. 1950. Звери СССР и прилежащих стран. Т. 7.

М.-Л.: Изд-во АН СССР. 715 с. Потапова Е.Г. 2019. Морфо-функциональные преобразования челюстной мускулатуры в эволюции грызунов // Журнал общей биологии. Т. 80(4). С. 260-273. DOI: 10.1134/S0044459619040079 Соколов В.Е. (ред.). 1981. Европейская рыжая полевка. М.: Наука. 352 с.

Харитонова А.О., Харитонова Т.И. 2021. Влияние ландшафтной структуры Мордовского заповедника (Россия) на распространение пожара 2010 года // Nature Conservation Research. Заповедная наука. Т. 6(2). С. 29-41. DOI: 10.24189/ncr.2021.022 Чернов Ю.И. 2008. Экология и биогеография. Избранные работы. М.: Товарищество научных изданий КМК. 580 с. Шмальгаузен И.И. 1968. Факторы эволюции. М.: Наука. 451 с.

Ямборко А.В. 2015. Популяционная экология лесных полевок (род Clethrionomys) Северо-Восточной Азии. Автореф. дис. ... канд. биол. наук. Владивосток. 24 с. Abramson N.I., Petrova T.P., Dokuchaev N.E., Obolen-skaya E.A., Lissovsky A. A. 2012. Phylogeography of the gray red-backed vole Craseomys rufocanus (Rodentia: Cricetidae) across the distribution range inferred from nonrecombining molecular markers // Russian Journal of Theriology. Vol. 11(2). P. 137156. DOI: 10.15298/rusjtheriol.11.2.04 Ackerly D.D., Cornwell W.K. 2007. A trait-based approach to community assembly: partitioning of species trait values into within- and among-community components // Ecology Letters. Vol. 10(2). P. 135-145. DOI: 10.1111/j.1461-0248.2006.01006.x Anderson P.S.L., Renaud S., Rayfield E.J. 2014. Adaptive plasticity in the mouse mandible // BMC Evolutionary Biology. Vol. 14. Article: 85. DOI: 10.1186/1471-2148-14-85 Andrews P., Hixson S. 2014. Taxon-free methods of palaeo-ecology // Annales Zoologici Fennici. Vol. 51(1-2). P. 269-284. DOI: 10.5735/086.051.0225 Badyaev A.V. 2014. Epigenetic resolution of the 'curse of complexity' in adaptive evolution of complex traits

// Journal of Physiology. Vol. 592(11). P. 2251-2260. DOI: 10.1113/jphysiol.2014.272625 Badyaev A.V, Foresman K.R., Young R.L. 2005. Evolution of Morphological Integration: Developmental Accommodation of Stress-Induced Variation // American Naturalist. Vol. 166(3). P. 382-395. DOI: 10.1086/432559 Barnosky A.D., Matzke N., Tomiya S., Wogan G.O.U., Swartz B., Quental T.B., Marshall C., McGuire J.L., Lindsey E.L., Maguire K.C., Mersey B., Ferrer E.A. 2011. Has the Earth's sixth mass extinction already arrived? // Nature. Vol. 471(7336). P. 51-57. DOI: 10.1038/nature09678 Berdyugin K.I. 1999. Rodent communities of the Northern Urals

// Russian Journal of Ecology. Vol. 30(2). P. 119-125. Bond D.P.G., Grasby S.E. 2017. On the causes of mass extinctions // Palaeogeography, Palaeoclimatology, Palaeoecology. Vol. 478. P. 3-29. DOI: 10.1016/j.pal-aeo.2016.11.005 Carleton M.D., Gardner A.L., Pavlinov I.Ya., Musser G.G. 2014. The valid generic name for red-backed voles (Mu-roidea: Cricetidae: Arvicolinae): restatement of the case for Myodes Pallas, 1811 // Journal of Mammalogy. Vol. 95(5). P. 943-959. DOI: 10.1644/14-MAMM-A-004 Ceballos G., Ehrlich P.R., Barnosky A.D., Garcia A., Pringle R.M., Palmer T.M. 2015. Accelerated modern human-induced species losses: entering the sixth mass extinction // Science Advance. Vol. 1(5). Article: e1400253. DOI: 10.1126/sciadv.1400253 Chevin L.M., Lande R., Mace G.M. 2010. Adaptation, plasticity, and extinction in a changing environment: towards a predictive theory // PLoS Biology. Vol. 8(4). Article: e1000357. DOI: 10.1371/journal.pbio.1000357 Cohen J. 1992. A power primer // Psychology Bulletin. Vol.

112(1). P. 155-159. DOI: 10.1037//0033-2909.112.1.155 Cornette R., Tresset A., Herrel A. 2015. The shrew tamed by Wolff's Law: Do functional constraints shape the skull through muscle and bone covariation? // Journal of Morphology. Vol. 276(3). P. 301-309. DOI: 10.1002/jmor.20339 Cornwell W.K., Schwilk D.W., Ackerly D.D. 2006. A trait-based test for habitat filtering: Convex hull volume // Ecology. Vol. 87(6). P. 1465-1471. DOI: 10.1890/0012-9658(2006)87[1465:attfhf]2.0.co;2 Damuth J.D., Jablonski D., Harris R.M., Potts R., Stucky R.K., Sues H.D., Weishampel D.B. 1992. Taxon-free characterization of animal communities // Terrestrial Ecosystems Through Time: Evolutionary Paleoecol-ogy of Terrestrial Plants and Animals / A.K. Beherens-meyer, J.D. Damuth, W.A. Di Michele, R. Potts, H.D Sues., S.L. Wing (Eds.). Chicago, USA: University of Chicago Press. P. 183-203. Donelan S.C., Hellmann J.K., Bell A.M., Luttbeg B., Luttbeg J.C., Orrock J.L., Sheriff M.J., Sih A. 2020. Transgenera-tional plasticity in human-altered environments // Trends in Ecology and Evolution. Vol. 35(2). P. 115-124. DOI: 10.1016/j.tree.2019.09.003 Donnelly K.P. 1978. Simulations to determine the variance and edge effect of total nearest neighbor distance // Simulation studies to archeology / I. Hodder (Ed.). Cambridge: Cambridge University Press. P. 91-95.

Fontaneto D., Panisi M., Mandrioli M., Montardi D., Pavesi M., Cardini A. 2017. Estimating the magnitude of mor-phoscapes: how to measure the morphological component of biodiversity in relation to habitats using geometric morphometries // Science of Nature. Vol. 104(7-8). Article: 55. DOI: 10.1007/s00114-017-1475-3 Hammer 0. 2009. New statistical methods for detecting point alignments // Computers and Geosciences. Vol. 35(3). P. 659-666. DOI: 10.1016/j.cageo.2008.03.012 Hammer 0., Harper D.A.T., Ryan P.D. 2001. PAST: Paleonto-logical Statistics software package for education and data analysis // Palaeontologia Electronica. Vol. 4(1). P. 1-9. Hanski I. 1998. Metapopulation dynamics // Nature. Vol.

396(6706). P. 41-49. DOI: 10.1038/23876 Hedges L.V, Olkin I. 1985. Statistical methods for Metaanalysis. New York: Academic Press. 369 p. Hutchinson G.E. 1967. Treatise on Limnology. Vol. 2. Introduction to Lake Biology and the Limnoplankton. New York: John Wiley & Sons. 1115 p. Jones K., Law C.J. 2018. Differentiation of craniomandibular morphology in two sympatric Peromyscus mice (Criceti-dae: Rodentia) // Mammal Research. Vol. 63(3). P. 277283. DOI: 10.1007/s13364-018-0364-2 Kaneko Y., Nakata K., Saitoh T., Stenseth N.C., Bj0rnstad O.N. 1998. The biology of the vole Clethrionomys rufocanus: a review // Population Ecology. Vol. 40(1). P. 21-37. DOI: 10.1007/BF02765219 Klingenberg C.P. 2011. MorphoJ: an integrated software package for geometric morphometrics // Molecular Ecology Resources. Vol. 11(2). P. 353-357. DOI: 10.1111/j.1755-0998.2010.02924.x Kruskal J.B. 1964a. Multidimensional scaling by optimizing goodness of fit to a nonmetric hypothesis // Psychometri-ka. Vol. 29. P. 1-27. DOI: 10.1007/BF02289565 Kruskal J.B. 1964b. Nonmetric multidimensional scaling: a numerical method // Psychometrika. Vol. 29. P. 115-129. DOI: 10.1007/BF02289694 Krystufek B., Tesakov A.S., Lebedev VS., Bannikova A.A., Abramson N.I., Shenbrot G. 2020. Back to the future: The proper name for red-backed voles is Clethrionomys Tilesius and not Myodes Pallas // Mammalia. Vol. 84(2). P. 214-217. DOI: 10.1515/mammalia-2019-0067 Lebedev VS., Bannikova A.A., Tesakov A.S., Abramson N.I. 2007. Molecular phylogeny of the genus Alticola (Cri-cetidae, Rodentia) as inferred from the sequence of the cytochrome b gene // Zoologica Scripta. Vol. 36(6). P. 547-563. DOI: 10.1111/j.1463-6409.2007.00300.x Lukyanova L.E. 2013. Association of sympatric small mammal species under contrasting environmental conditions // Russian Journal of Ecology. Vol. 44(1). P. 60-67. DOI: 10.1134/S1067413613010098 Lukyanova L.E. 2017. Effect of ecotone at the boundary of windfall- and fire-damaged forest biocenoses on the abundance of rodents and characteristics of their microhabitats // Russian Journal of Ecology. Vol. 48(3). P. 245-250. DOI: 10.1134/S1067413617030092 Maestri R., Monteiro L.R., Fornel R., de Freitas T.R.O., Patterson B.D. 2018. Geometric morphometrics meets metacommunity ecology: environment and lineage distribu-

tion affects spatial variation in shape // Ecography. Vol. 41(1). P. 90-100. DOI: 10.1111/ecog.03001 Mo J., Polly P.D. 2022. The role of dispersal, selection intensity, and extirpation risk in resilience to climate change: A trait-based modelling approach // Global Ecology and Biogeography. Vol. 31(6). P. 1184-1193. DOI: 10.1111/geb.13495 Parmesan C. 2006. Ecological and evolutionary responses to recent climate change // Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics. Vol. 37. P. 637-669. DOI: 10.1146/annurev.ecolsys.37.091305.110100 Pausas J.G., Verdu M. 2008. Fire reduces morphospace occupation in plant communities // Ecology. Vol. 89(8). P. 2181-2186. DOI: 10.1890/07-1737.1 Pavlinov I.Ya. 2006. Systematics of Recent Mammals // Archive of Zoological Museum of Moscow State University. Vol. 47. P. 1-287. Read A.F., Clark J.S. 2006. The next 20 years of ecology and evolution // Trends in Ecology and Evolution. Vol. 21(7). P. 354-355. DOI: 10.1016/j.tree.2006.05.003 Ricotta C., Moretti M. 2011. CWM and Rao's quadratic diversity: a unified framework for functional ecology // Oecologia. Vol. 167(1). P. 181-188. DOI: 10.1007/ s00442-011-1965-5 Rohlf F.J. 2013a. TPSUtility Program, version 1.56. Stony Brook, NY: Department of Ecology and Evolution, State University of New York. Rohlf F.J. 2013b. TPSDig, version 2.17. Stony Brook, NY: Department of Ecology and Evolution, State University of New York.

Rohlf F.J., Slice D. 1990. Extensions of the Procrustes Method for the Optimal Superimposition of Landmarks // Systematic Biology. Vol. 39(1). P. 40-59. DOI: 10.2307/2992207 Schleuning M., Neuschulz E.L., Albrecht J., Bender I.M.A., Bowler D.E., Dehling D.M., Fritz S.A., Hof C., Mueller T., Nowak L., Sorensen M.C., Bohning-Gaese K., Kissling W.D. 2020. Trait-based assessments of climate-change impacts on interacting species // Trends in Ecology and Evolution. Vol. 35(4). P. 319-328. DOI: 10.1016/j.tree.2019.12.010 Sheets H.D., Zelditch M.L. 2013. Studying ontogenetic trajectories using resampling methods and landmark data // Hystrix. Vol. 24(1). P. 67-73. DOI: 10.4404/hys-trix-24.1-6332

Shvarts S.S. 1977. The evolutionary ecology of animals. Ecological mechanisms of the evolutionary process. New York: Consultants Bureau. 292 p. StatSoft, Inc. 2011. Electronic statistics textbook. Tulsa, USA: StatSoft. Available from https://www.statsoft. com/textbook

Taguchi Y.H., Oono Y. 2005. Relational patterns of gene expression via non-metric multidimensional scaling analysis // Bioinformatics. Vol. 21(6). P. 730-740. DOI: 10.1093/ bioinformatics/bti067 Tesakov A.S., Lebedev V.S., Bannikova A.A., Abramson N.I. 2010. Clethrionomys Tilesius, 1850 is the valid generic name for red-backed voles and Myodes Pallas, 1811 is a junior synonym of Lemmus Link, 1795

// Russian Journal of Theriology. Vol. 9(2). P. 83-86. DOI: 10.15298/rusjtheriol.09.2.04 Vasil'ev A.G. 2021. The Concept of Morphoniche in Evolutionary Ecology // Russian Journal of Ecology. Vol. 52(3). P. 173-187. DOI: 10.1134/S1067413621030097 Vasil'ev A.G., Vasil'eva I.A., Kourova T.P. 2015. Analysis of coupled geographic variation of three shrew species from southern and northern Ural taxocenes // Russian Journal of Ecology. Vol. 46(6). P. 552-558. DOI: 10.1134/ S1067413615060223 Vasil'ev A.G., Bol'shakov V.N., Vasil'eva I.A., Evdokimov N.G., Sineva N.V. 2016. Assessment of nonselective elimination effects in rodent communities by methods of geometric morphometrics // Russian Journal of Ecology. Vol. 47(4). P. 383-391. DOI: 10.1134/ S1067413616040159 Vasil'ev A.G., Vasil'eva I.A., Gorodilova Yu.V., Dobrinskii N.L. 2017. Chernov's compensation principle and the effect of rodent community completeness on the variability of Bank Vole (Clethrionomys glareolus) population in the Middle Urals // Russian Journal of Ecology. Vol. 48(2). P. 161-169. DOI: 10.1134/S106741361702009 Vasil'ev A.G., Bol'shakov V.N., Vasil'eva I.A. 2020. Intra- and interpopulation odontological variability in the Gray Red-backed Vole (Craseomys rufocanus) and Yu.I. Chernov's Compensation Principle // Russian Journal of Ecology. Vol. 51(1). P. 1-10. DOI: 10.1134/ S1067413620010130 Vasil'ev A.G., Lukyanova L.E., Gorodilova Yu.V 2022. The ratio of biotopic and interannual variability of bank voles in windfall- and fire-transformed forest biotopes of the Middle Urals // Russian Journal of Ecology. Vol. 53(6). P. 515-527. DOI: 10.1134/S1067413622060170 Violle C., Enquist B.J., McGill B.J., Jiang L., Albert C.H., Hulshof C., Jung V, Messier J. 2012. The return of the variance: intraspecific variability in community ecology // Trends in Ecology and Evolution. Vol. 27(4). P. 244-252. DOI: 10.1016/j.tree.2011.11.014 Young R.L., Sweeney M.J., Badyaev A.V. 2010. Morphological diversity and ecological similarity: versatility of muscular and skeletal morphologies enables ecological convergence in shrews // Functional Ecology. Vol. 24(3). P. 556-565. DOI: 10.1111/j.1365-2435.2009.01664.x Zakharov VM. 1992. Population phenogenetics: Analysis of developmental stability in natural populations // Acta Zoologica Fennica. Vol. 191. P. 7-30. Zelditch M.L., Swiderski D.L., Sheets H.D., Fink W.L. 2004. Geometric Morphometrics for Biologists. A Primer. New York: Academic Press. 437 p. DOI: 10.1016/B978-0-12-778460-1.X5000-5

References

Abramson N.I., Petrova T.P., Dokuchaev N.E., Obolenskaya E.A., Lissovsky A.A. 2012. Phylogeography of the gray red-backed vole Craseomys rufocanus (Rodentia: Criceti-dae) across the distribution range inferred from nonrecom-bining molecular markers. Russian Journal of Theriology. Vol. 11(2): 137-156. DOI: 10.15298/rusjtheriol.11.2.04

Ackerly D.D., Cornwell W.K. 2007. A trait-based approach to community assembly: partitioning of species trait values into within- and among-community components. Ecology Letters 10(2): 135-145. DOI: 10.1111/j.1461-0248.2006.01006.x Anderson P.S.L., Renaud S., Rayfield E.J. 2014. Adaptive plasticity in the mouse mandible. BMC Evolutionary Biology 14: 85. DOI: 10.1186/1471-2148-14-85 Andrews P., Hixson S. 2014. Taxon-free methods of palaeo-ecology. Annales Zoologici Fennici 51(1-2): 269-284. DOI: 10.5735/086.051.0225 Artsybashev E.S. 2014. The impact of forest fires on silvan biogeocenoses. Biosfera 6(1): 53-59. DOI: 10.24855/ biosfera.v6i1.204 [In Russian] Badyaev A.V. 2014. Epigenetic resolution of the 'curse of complexity' in adaptive evolution of complex traits. Journal of Physiology 592(11): 2251-2260. DOI: 10.1113/jphysiol.2014.272625 Badyaev A.V, Foresman K.R., Young R.L. 2005. Evolution of Morphological Integration: Developmental Accommodation of Stress-Induced Variation. American Naturalist. Vol. 166(3): 382-395. DOI: 10.1086/432559 Barnosky A.D., Matzke N., Tomiya S., Wogan G.O.U., Swartz B., Quental T.B., Marshall C., McGuire J.L., Lindsey E.L., Maguire K.C., Mersey B., Ferrer E.A. 2011. Has the Earth's sixth mass extinction already arrived?. Nature 471(7336): 51-57. DOI: 10.1038/nature09678 Bashenina N.V. 1977. Ways of adaptations of mouse-like rodents. Moscow: Nauka. 354 p. [In Russian] Berdyugin K.I. 1999. Rodent communities of the Northern

Urals. Russian Journal of Ecology 30(2): 119-125. Bolshakova N.P. 2010. Ecological-physiological and etho-logical characteristics of populations of forest voles (Clethrionomys) in co-habitation. PhD Thesis Abstract. Tomsk. 22 p. [In Russian] Bond D.P.G., Grasby S.E. 2017. On the causes of mass extinctions. Palaeogeography, Palaeoclimatology, Palaeoecol-ogy 478: 3-29. DOI: 10.1016/j.palaeo.2016.11.005 Carleton M.D., Gardner A.L., Pavlinov I.Ya., Musser G.G. 2014. The valid generic name for red-backed voles (Muroidea: Cricetidae: Arvicolinae): restatement of the case for Myodes Pallas, 1811. Journal of Mammalogy 95(5): 943-959. DOI: 10.1644/14-MAMM-A-004 Ceballos G., Ehrlich P.R., Barnosky A.D., Garcia A., Pringle R.M., Palmer T.M. 2015. Accelerated modern human-induced species losses: entering the sixth mass extinction. Science Advances. Vol. 1(5): e1400253. DOI: 10.1126/sciadv. 1400253 Chernov Yu.I. 2008. Ecology and biogeography. Selected paper. Moscow: KMK Scientific Press Ltd. 580 p. [In Russian]

Chevin L.M., Lande R., Mace G.M. 2010. Adaptation, plasticity, and extinction in a changing environment: towards a predictive theory. PLoS Biology 8(4): e1000357. DOI: 10.1371/journal.pbio.1000357 Cohen J. 1992. A power primer. Psychology Bulletin 112(1):

155-159. DOI: 10.1037//0033-2909.112.1.155 Cornette R., Tresset A., Herrel A. 2015. The shrew tamed by Wolff's Law: Do functional constraints shape the skull

through muscle and bone covariation?. Journal of Morphology 276(3): 301-309. DOI: 10.1002/jmor.20339 Cornwell W.K., Schwilk D.W., Ackerly D.D. 2006. A trait-based test for habitat filtering: Convex hull volume. Ecology 87(6): 1465-1471. DOI: 10.1890/0012-9658(2006)87[1465:attfhf]2.0.co;2 Damuth J.D., Jablonski D., Harris R.M., Potts R., Stucky R.K., Sues H.D., Weishampel D.B. 1992. Taxon-free characterization of animal communities. In: A.K. Be-herensmeyer, J.D. Damuth, W.A. Di Michele, R. Potts, H.D. Sues., S.L. Wing (Eds.): Terrestrial Ecosystems Through Time: Evolutionary Paleoecology of Terrestrial Plants and Animals. Chicago, USA: University of Chicago Press. P. 183-203. Davis D.S. 1990. Statistical analysis data in geology. Book 2.

Moscow: Nedra. 427 p. [In Russian] Donelan S.C., Hellmann J.K., Bell A.M., Luttbeg B., Lu-ttbeg J.C., Orrock J.L., Sheriff M.J., Sih A. 2020. Transgenerational plasticity in human-altered environments. Trends in Ecology and Evolution 35(2): 115-124. DOI: 10.1016/j.tree.2019.09.003 Donnelly K.P. 1978. Simulations to determine the variance and edge effect of total nearest neighbor distance. In: I. Hod-der (Ed.): Simulation studies to archeology. Cambridge: Cambridge University Press. P. 91-95. Fontaneto D., Panisi M., Mandrioli M., Montardi D., Pavesi M., Cardini A. 2017. Estimating the magnitude of mor-phoscapes: how to measure the morphological component of biodiversity in relation to habitats using geometric morphometrics. Science of Nature 104(7-8): 55. DOI: 10.1007/s00114-017-1475-3 Gongalsky K.B. 2014. Forest fires and soil fauna. Moscow:

KMK Scientific Press Ltd. 169 p. [In Russian] Gromov I.M., Erbaeva M.A. 1995. Mammals of the fauna of Russia and adjacent territories. Lagomorpha and Rodents. St. Petersburg: Zoological Institute RAS. 522 p. [In Russian] Hammer 0. 2009. New statistical methods for detecting point alignments. Computers and Geosciences 35(3): 659-666. DOI: 10.1016/j.cageo.2008.03.012 Hammer 0., Harper D.A.T., Ryan P.D. 2001. PAST: Paleonto-logical Statistics software package for education and data analysis. Palaeontologia Electronica 4(1): 1-9. Hanski I. 1998. Metapopulation dynamics. Nature 396(6706):

41-49. DOI: 10.1038/23876 Hedges L.V, Olkin I. 1985. Statistical methods for Metaanalysis. New York: Academic Press. 369 p. Hutchinson G.E. 1967. Treatise on Limnology. Vol. 2. Introduction to Lake Biology and the Limnoplankton. New York: John Wiley & Sons. 1115 p. Jones K., Law C.J. 2018. Differentiation of craniomandibular morphology in two sympatric Peromyscus mice (Criceti-dae: Rodentia). Mammal Research 63(3): 277-283. DOI: 10.1007/s13364-018-0364-2 Kaneko Y., Nakata K., Saitoh T., Stenseth N.C., Bj0rnstad O.N. 1998. The biology of the vole Clethrionomys ru-focanus: a review. Population Ecology 40(1): 21-37. DOI: 10.1007/BF02765219 Kharitonova A.O., Kharitonova T.I. 2021. The effect of landscape pattern on the 2010 wildfire spread in the

Mordovia State Nature Reserve, Russia. Nature Conservation Research 6(2): 29-41. DOI: 10.24189/ ncr.2021.022 [In Russian] Klingenberg C.P. 2011. MorphoJ: an integrated software package for geometric morphometrics. Molecular Ecology Resources 11(2): 353-357. DOI: 10.1111/j.1755-0998.2010.02924.x Kravchenko L.B. 1999. Community dynamics and population features of forest voles (Clethrionomys) of the Middle Ob floodplain. PhD Thesis Abstract. Tomsk. 22 p. [In Russian] Kruskal J.B. 1964a. Multidimensional scaling by optimizing goodness of fit to a nonmetric hypothesis. Psychometri-ka 29: 1-27. DOI: 10.1007/BF02289565 Kruskal J.B. 1964b. Nonmetric multidimensional scaling: a numerical method. Psychometrika 29: 115-129. DOI: 10.1007/BF02289694 Krystufek B., Tesakov A.S., Lebedev V.S., Bannikova A.A., Abramson N.I., Shenbrot G. 2020. Back to the future: The proper name for red-backed voles is Clethriono-mys Tilesius and not Myodes Pallas. Mammalia 84(2): 214-217. DOI: 10.1515/mammalia-2019-0067 Lebedev V.S., Bannikova A.A., Tesakov A.S., Abramson N.I. 2007. Molecular phylogeny of the genus Alticola (Cri-cetidae, Rodentia) as inferred from the sequence of the cytochrome b gene. Zoologica Scripta 36(6): 547-563. DOI: 10.1111/j.1463-6409.2007.00300.x Lukyanova L.E. 2013. Association of sympatric small mammal species under contrasting environmental conditions. Russian Journal of Ecology 44(1): 60-67. DOI: 10.1134/S1067413613010098 Lukyanova L.E. 2017. Effect of ecotone at the boundary of windfall- and fire-damaged forest biocenoses on the abundance of rodents and characteristics of their microhabitats. Russian Journal of Ecology 48(3): 245-250. DOI: 10.1134/S1067413617030092 Maestri R., Monteiro L.R., Fornel R., de Freitas T.R.O., Patterson B.D. 2018. Geometric morphometrics meets metacommunity ecology: environment and lineage distribution affects spatial variation in shape. Ecography 41(1): 90-100. DOI: 10.1111/ecog.03001 Mo J., Polly P.D. 2022. The role of dispersal, selection intensity, and extirpation risk in resilience to climate change: A trait-based modelling approach. Global Ecology and Bio-geography 31(6): 1184-1193. DOI: 10.1111/geb.13495 Nikolaev I.I. 1977. Taxocene as an ecological category.

Ecologiya 5: 50-55. [In Russian] Ognev S.I. 1950. Mammals of the USSR and adjacent countries. Vol. 7. Moscow-Leningrad: Publishing House of AS USSR. 715 p. [In Russian] Parmesan C. 2006. Ecological and evolutionary responses to recent climate change. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics 37: 637-669. DOI: 10.1146/an-nurev.ecolsys.37.091305.110100 Pausas J.G., Verdù M. 2008. Fire reduces morphospace occupation in plant communities. Ecology 89(8): 2181-2186. DOI: 10.1890/07-1737.1 Pavlinov I.Ya. 2006. Systematics of Recent Mammals. Archive of Zoological Museum of Moscow State University 47: 1-287.

Potapova E.G. 2019. Morphofunctional transformation of chew gnathic musculature in evolution of rodents. Zhur-nal Obshchei Biologii 80(4): 260-273. DOI: 10.1134/ S0044459619040079 [In Russian] Read A.F., Clark J.S. 2006. The next 20 years of ecology and evolution. Trends in Ecology and Evolution 21(7): 354355. DOI: 10.1016/j.tree.2006.05.003 Ricotta C., Moretti M. 2011. CWM and Rao's quadratic diversity: a unified framework for functional ecology. Oecolo-gia 167(1): 181-188. DOI: 10.1007/s00442-011-1965-5 Rohlf F.J. 2013a. TPSUtility Program, version 1.56. Stony Brook, NY: Department of Ecology and Evolution, State University of New York. Rohlf F.J. 2013b. TPSDig, version 2.17. Stony Brook, NY: Department of Ecology and Evolution, State University of New York.

Rohlf F.J., Slice D. 1990. Extensions of the Procrustes Method for the Optimal Superimposition of Landmarks. Systematic Biology 39(1): 40-59. DOI: 10.2307/2992207 Schleuning M., Neuschulz E.L., Albrecht J., Bender I.M.A., Bowler D.E., Dehling D.M., Fritz S.A., Hof C., Mueller T., Nowak L., Sorensen M.C., Böhning-Gaese K., Kissling W.D. 2020. Trait-based assessments of climate-change impacts on interacting species. Trends in Ecology and Evolution 35(4): 319-328. DOI: 10.1016/j. tree.2019.12.010 Sheets H.D., Zelditch M.L. 2013. Studying ontogenetic trajectories using resampling methods and landmark data. Hys-trix 24(1): 67-73. DOI: 10.4404/hystrix-24.1-6332 Schmalhausen I.I. 1968. Factors of evolution. Moscow: Nau-

ka. 451 p. [In Russian] Shvarts S.S. 1977. The evolutionary ecology of animals. Ecological mechanisms of the evolutionary process. New York: Consultants Bureau. 292 p. Sokolov VE. (Ed.). 1981. European red vole. Moscow: Nau-

ka. 352 p. [In Russian] StatSoft, Inc. 2011. Electronic statistics textbook. Tulsa, USA: StatSoft. Available from https://www.statsoft.com/textbook Taguchi Y.H., Oono Y. 2005. Relational patterns of gene expression via non-metric multidimensional scaling analysis. Bioinformatics 21(6): 730-740. DOI: 10.1093/bioinformatics/bti067 Tesakov A.S., Lebedev VS., Bannikova A.A., Abramson N.I. 2010. Clethrionomys Tilesius, 1850 is the valid generic name for red-backed voles and Myodes Pallas, 1811 is a junior synonym of Lemmus Link, 1795. Russian Journal of Theriology 9(2): 83-86. DOI: 10.15298/rusjtheriol.09.2.04 Vasil'ev A.G. 2021. The Concept of Morphoniche in Evolutionary Ecology. Russian Journal of Ecology 52(3): 173187. DOI: 10.1134/S1067413621030097 Vasil'ev A.G., Vasil'eva I.A., Kourova T.P. 2015. Analysis of coupled geographic variation of three shrew species from southern and northern Ural taxocenes.

Russian Journal of Ecology 46(6): 552-558. DOI: 10.1134/S1067413615060223 Vasil'ev A.G., Bol'shakov VN., Vasil'eva I.A., Evdokimov N.G., Sineva N.V 2016. Assessment of nonselective elimination effects in rodent communities by methods of geometric morphometrics. Russian Journal of Ecology 47(4): 383-391. DOI: 10.1134/S1067413616040159 Vasil'ev A.G., Vasil'eva I.A., Gorodilova Yu.V., Dobrinskii N.L. 2017. Chernov's compensation principle and the effect of rodent community completeness on the variability of Bank vole (Clethrionomys glareolus) population in the Middle Urals. Russian Journal of Ecology 48(2): 161-169. DOI: 10.1134/S106741361702009 Vasilyev A.G., Vasilyeva I.A., Shkurikhin A.O. 2018. Geometric morphometrics: from theory to practice. Moscow: KMK Scientific Press Ltd. 471 p. [In Russian] Vasil'ev A.G., Bol'shakov VN., Vasil'eva I.A. 2020. Intra- and interpopulation odontological variability in the Gray Red-backed Vole (Craseomys rufocanus) and Yu.I. Chernov's Compensation Principle. Russian Journal of Ecology 51(1): 1-10. DOI: 10.1134/S1067413620010130 Vasil'ev A.G., Lukyanova L.E., Gorodilova Yu.V 2022. The ratio of biotopic and interannual variability of bank voles in windfall- and fire-transformed forest biotopes of the Middle Urals. Russian Journal of Ecology 53(6): 515527. DOI: 10.1134/S1067413622060170 Violle C., Enquist B.J., McGill B.J., Jiang L., Albert C.H., Hulshof C., Jung V, Messier J. 2012. The return of the variance: intraspecific variability in community ecology. Trends in Ecology and Evolution 27(4): 244-252. DOI: 10.1016/j.tree.2011.11.014 Vorontsov N.N. 1982. The lower Cricetidae of the world fauna, Part 1. Morphology and ecology. The Fauna of the Soviet Union. Mammals. Vol. 3. Leningrad: Nauka. 451 p. [In Russian]

Yamborko A.V 2015. Population ecology offorestvoles (genus Clethrionomys) in Northeast Asia. PhD Thesis Abstract. Vladivostok. 24 p. [In Russian] Young R.L., Sweeney M.J., Badyaev A.V 2010. Morphological diversity and ecological similarity: versatility of muscular and skeletal morphologies enables ecological convergence in shrews. Functional Ecology 24(3): 556-565. DOI: 10.1111/j.1365-2435.2009.01664.x Zakharov VM. 1992. Population phenogenetics: Analysis of developmental stability in natural populations. Acta Zoologica Fennica 191: 7-30. Zelditch M.L., Swiderski D.L., Sheets H.D., Fink W.L. 2004. Geometric Morphometrics for Biologists. A Primer. New York: Academic Press. 437 p. DOI: 10.1016/ B978-0-12-778460-1.X5000-5 Zherikhin V.V. 2003. Selected papers on palaeoecology and phylocoenogenetics. Moscow: KMK Scientific Press Ltd. 542 p. [In Russian]

COUPLED VARIATION OF RED-BACKED VOLE SPECIES IN BIOTOPES DISTURBED BY WINDFALL AND FIRE IN THE VISIM STATE NATURE RESERVE (THE MIDDLE URALS)

Alexei G. Vasilyev* , Larisa E. Lukyanova , Yulia V. Gorodilova

Institute of Plant and Animal Ecology, Ural Branch of RAS, Russia *e-mail: vag@ipae.uran.ru

The use of morphogenetic characteristics and functionally important morphological structures in monitoring natural populations and communities is one of the modern directions in developing approaches to eco-morphol-ogy and functional synecology. New approaches make it possible to test the hypothesis of a similar spectrum of morphogenetic modifications of sympatric species during their development in disturbed biotopes. In this study, the coupled variability of the size and shape of the mandible was studied for the first time using geometric morphometrics to assess the resistance of the rodent community to two natural catastrophic phenomena (windfall and wildfire) for three sympatric red-backed vole species in the Visim State Nature Reserve (Middle Urals). Samples of Clethrionomys glareolus, Clethrionomys rutilus and Craseomys rufocanus young-of-the-years were studied in two biotopes modified by windfall and fire impacts under different weather conditions (2003 vs. 2004). It was found that Clethrionomys glareolus preferred the overgrown fire-damaged site, Craseomys rufocanus the windfall zone, and Clethrionomys rutilus did not express a pronounced preference. Interannual and biotopic differences in the variation of the size and shape of the mandible have been revealed for all species. Weather conditions affected the species variability more than biotopic ones. Based on functional mandibular indices, it was found that the shape of the mandible of the species, as a biological tool for foraging and its primary processing, depends more on weather factors than on the biotope characteristics. A similar morphofunctional reaction of sympatric species populations to similar biotopes was expressed. This fact reflects the parallelism of modifications of the morphogenesis of mandibles of the studied species in disturbed biotopes, confirming the hypothesis. In particular, in the fire-damaged site, the tendency to longitudinal grinding of feed was revealed for all species, while in the windfall zone, the tendency to gnawing of forage objects (possibly, seeds of coniferous plants) was revealed. It is assumed that weather factors indirectly affect the morphogenesis of species through the change of plant communities, which, in turn, changes the diet of animals and the mechanics of the load on the musculoskeletal apparatus of mandibles. The within-group morphological disparity (MNND), which reflects the measure of destabilisation of development, was small in Clethrionomys glareolus, indicating the stability of its morphogenesis in both biotopes; the development of Craseomys rufocanus was stable only on the windfall site; in Clethrionomys rutilus, MNND was unstable in both biotopes. The MNND development stability estimates are consistent with the species abundance. They are recommended for monitoring the population status of sympatric species of the red-backed voles and other rodents in Protected Areas.

Key words: development stability, geometric morphometrics, mandible, natural catastrophe, Protected Area, rodents, variation