CC BY
23
Обзорная статья / Review article УДК 577.29
DOI: https://doi.org/10.21285/2227-2925-2020-10-4-627-638
Система сахаропосредованной регуляции и роль киназ HXK1, SnRK1, TOR у Arabidopsis thaliana
© В.И. Бельков*, Е.Ю. Гарник*, В.И. Тарасенко*, Ю.М. Константинов**
*Сибирский институт физиологии и биохимии растений СО РАН, г. Иркутск, Российская Федерация **Иркутский государственный университет, г. Иркутск, Российская Федерация
Резюме: Сахара - важный компонент общего метаболизма растений. Они являются не только источником энергии в организме, но и неотъемлемой составляющей сложной сети внутриклеточного сигналинга. Сигналы с участием сахаров регулируют множество метаболических реакций у растений, в том числе метаболизм углерода и азота, а также ответ на биотический и абиотический стрессы. В представленной работе дан краткий обзор современных знаний о саха-рах как метаболитах и сигнальных молекулах. Также описаны различные пути передачи сахаропо-средованных сигналов, среди которых рассматриваются как хорошо известные, так и недавно обнаруженные, их взаимодействие и роль в регуляции метаболизма растений и экспрессии ядерных генов. Одним из первых изученных участников сети сахаропосредованных сигналов является гексокиназа 1 (фермент синтеза глюкозы), которая вовлечена в регуляцию экспрессии многих ядерных генов в ответ на изменения уровня глюкозы в организме. Следует отметить, что ее участие в передаче митохондриально-ядерных сигналов и регуляции процессов старения растений выходит за рамки регуляции метаболических реакций, что позволяет рассматривать гексо-киназу 1 как регулятор широкого спектра действия. Особый интерес представляет участие са-харопосредованных сигналов в переключении метаболических реакций организма в ответ на изменения углеводного статуса. Дефицит сахаров приводит к выключению большинства энергозатратных процессов и одновременно стимулирует фотосинтез, либо (при его отсутствии) за счет активации киназы SnRKI усиливает катаболические реакции. При достаточном уровне сахаров происходит репрессия киназы SnRKI и активация TOR-киназы, которая стимулирует анаболические реакции и рост. Рассмотрено значение конкурирующих SnRKI и TOR-киназ как главных регуляторов этого переключения. Кроме того, рассмотрена роль сигналов, опосредуемых трега-лозо-6-фосфатом, во многом функционально схожих с TOR-сигналингом. Все эти регуляторные механизмы помогают растениям своевременно адаптироваться к изменениям факторов внешней среды и поддерживать гомеостаз. Возможно, в ближайшее время будет получена дополнительная информация о взаимодействии у растений энергетических и стресс-зависимых сигналов, осуществляемом через антагонизм киназ TOR и SnRK1.
Ключевые слова: гексокиназа 1, протеинкиназа SnRK1, TOR-киназа, Arabidopsis thaliana, сахаропо-средованный сигналинг, транскрипционные факторы
Благодарности: Работа выполнена при финансовой поддержке РФФИ, грант № 18-34-00800.
Для цитирования: Бельков В.И., Гарник Е.Ю., Тарасенко В.И., Константинов Ю.М. Система сахаропосредованной регуляции и роль киназ HXK1, SnRK1, TOR у Arabidopsis thaliana. Известия вузов. Прикладная химия и биотехнология. 2020. Т. 10. N 4. С. 627-638. https://doi.org/10.21285/2227-2925-2020-10-4-627-638
Sugar-mediated regulation and the role of HXK1, SnRK1, TOR kinases in Arabidopsis thaliana
Vadim I. Belkov*, Elena Yu. Garnik*, Vladislav I. Tarasenko*, Yuri M. Konstantinov**
*Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS, Irkutsk, Russian Federation **Irkutsk State University, Irkutsk, Russian Federation
Abstract: Sugars play an important role in plant metabolism. They are not only a source of energy, but also an integral part of the intracellular signalling network. Signals involving sugars regulate a variety of metabolic reactions, e.g. carbon and nitrogen metabolism, and produce plant response to biotic and abiotic stresses. This paper provides a brief review of modern publications about sugars acting as metabolites and signalling
molecules. The well-known and recently discovered pathways for the transmission of sugar-mediated signals are described, along with their role in the regulation of plant metabolism and expression of nuclear genes. Hexokinase 1 (an enzyme for glucose synthesis), which was one of the first studied participants in the sugar-mediated signalling network, regulates the expression of many nuclear genes in response to changes in the glucose level. Hexokinase 1 should be considered as a broad-spectrum regulator due to its participation in the transmission of mitochondrial-nuclear signals and regulation of aging processes in plants, which functions lay beyond the regulation of metabolic reactions. Of particular interest is the participation of sugar-mediated signals in the switching of metabolic reactions in response to changes in carbohydrate concentrations. Sugar deficiency deactivates most energy-intensive processes, at the same time as stimulating photosynthesis or (in its absence) enhancing catabolic reactions due to activation of the SnRK1 kinase. Under sufficient sugar levels, the SnRK1 kinase is suppressed and the TOR kinase is activated, which stimulates anabolic reactions and growth. The role of competing SnRK1 and TOR kinases as the main regulators of such a process is considered, along with the function of signals mediated by trehalose-6-phosphate highly similar to the TOR signalling pathway. All these regulatory mechanisms enable plants to adapt to environmental changes and maintain homeostasis. It is possible that additional information will be obtained in the nearest future on the interaction of energy and stress-dependent signals in plants through the antagonism of TOR and SnRK1.
Keywords: hexokinase 1, protein kinase SnRK1, TOR kinase, Arabidopsis thaliana, sugar signalling, transcription factors
Acknowledgments: This work was financially supported by the Russian Foundation for Basic Research, grant no. 18-34-00800.
For citation: Belkov VI, Garnik EYu, Tarasenko VI, Konstantinov YuM. Sugar-mediated regulation and the role of HXK1, SnRK1, TOR kinases in Arabidopsis thaliana. Izvestiya Vuzov. Prikladnaya Khimiya i Bio-tekhnologiya = Proceedings of Universities. Applied Chemistry and Biotechnology. 2020;10(4):627-638. (In Russian) https://doi.org/10.21285/2227-2925-2020-10-4-627-638
ВВЕДЕНИЕ
Сахара являются важнейшими компонентами метаболизма у всех живых организмов. Они служат основой для построения многих соединений, являются источником энергии в автотроф-ных и гетеротрофных тканях растений. Помимо этого некоторые сахара могут играть роль сигнальных молекул и принимать участие в регуляции экспрессии ядерных генов, продукты которых участвуют в реакциях фотосинтеза, азотном обмене и др. [1]. Сигнальные пути с участием сахаров вовлечены в процессы переключения между ювенильной и взрослой стадиями, а также в переходе от вегетативного к репродуктивному состоянию [2]. Многие компоненты сахаропосре-дованной регуляторной сети до сих пор полностью не изучены.
Среди наиболее изученных и хорошо описанных в литературе путей передачи сахаропосредо-ванных сигналов у растений можно отметить сигнальные пути с участием протеинкиназы SnRK1, TOR-киназы и трегалозо-6-фосфата (T6P) [3, 4]. Эти соединения активно участвуют в метаболических процессах растений в качестве регуляторов, являются необходимыми компонентами для их естественного роста и развития. Все перечисленные регуляторные пути обеспечивают своевременную адаптацию метаболизма в ответ на любые изменения углеводного статуса. Сигналы, опосредуемые SnRK1-киназой, запускаются при экстремально низком уровне сахаров в организме, одновременно стимулируя фотосинтез и вызывая перераспределение имеющихся ресурсов,
высвобождаемых за счет катаболических реакций [5, 6]. Повышение уровня сахаров, в частности, глюкозы, которая может выступать в качестве сигнальной молекулы, вызывает активацию регу-ляторных путей с участием TOR-киназ, которые подавляют SnRK1-регуляцию, усиливают анаболические процессы и рост растений. В то же время повышение содержания Т6Р приводит к замедлению роста проростков арабидопсиса [7], усилению катаболизма белков, аминокислот и липидов, выключению энергозатратного синтеза некоторых белков [8].
Для исследований сахаропосредованной регуляции было получено множество мутантов арабидопсиса с измененной чувствительностью к глюкозе, сахарозе, трегалозе и др. Исследования, проведенные на таких мутантах, позволили раскрыть способы контроля метаболических путей углеводов [9]. Выявлено огромное число генов, экспрессия которых регулируется сахароза-висимыми сигналами [10].
На данный момент не все компоненты са-харопосредованных путей выявлены до конца. Мало известно и о механизме регуляции этих путей в зависимости от тканеспецифичности. В ближайшее время должны быть проведены отдельные исследования, восполняющие эти пробелы, а также расширено представление о взаимодействии сахаропосредованных сигналов с гормонопосредуемыми сигналами. Особенные затруднения вызывает множественный эффект гормонов, который не всегда прост в интерпретации. Выполнение этих исследований, несо-
мненно, представляет интерес как в рамках специфической тематики сахаропосредованного сигналинга, так и при рассмотрении с другими возможными внутриклеточными и межклеточными сигнальными путями.
В данном обзоре обобщены данные о структуре, функциях и пересечении главных путей сахаропосредованного сигналинга. В отечественной литературе число обзоров по данной тематике явно недостаточно, при этом зачастую они посвящены узким специализированным темам, не рассчитанным на широкий круг исследователей. Опубликованы работы, посвященные сигнальной функции оксида азота, фитогормо-нов, особенностям регуляции сахарозосинтазы, роли сигнальных путей с участием нитрат-иона в регуляции ферментов фотосинтеза и метаболизма азота и углерода. Цель предлагаемого обзора - обобщить данные об известных мес-сенджерах основных сахаропосредованных сигнальных путей у арабидопсиса, сравнить их роль в регуляции физиологических процессов, в том числе связанных с прорастанием семян, ростом проростков, переключением метаболических путей, а также рассмотреть их взаиморегуляцию и пересечение с сигналингом фитогормонов.
СИГНАЛЬНАЯ ФУНКЦИЯ ГЛЮКОЗЫ
И РОЛЬ НХК1
Глюкоза опосредует многие регуляторные пути у растений [11]. Использование неметаболизируе-мых гексоз позволило выявить и изучить возможные пути передачи сигналов с ее участием. Глю-козозависимая регуляция представлена целой сетью сигнальных путей, вовлеченных в регуляцию экспрессии более 2000 генов растений, значительная часть которых кодирует различные факторы транскрипции [12, 13]. Большую роль в передаче этого типа сигналов играют гексокиназы (hexokinase, НХК), выполняющие не только каталитическую функцию, но и выступающие в качестве первичного сенсора глюкозы [9, 14]. Гексокиназы ара-бидопсиса представлены шестью белками, три из которых (НХК1-3) имеют каталитическую активность, а также тремя гексокиназо-подобными белками (hexokinase-like, HKL), лишенными каталитической активности. Установлено, что регуляторную функцию осуществляют только белки НХК1, НХК3 и HXL3 [15].
Впервые регуляторная роль гексокиназ у растений была установлена в экспериментах по обработке изолированных протопластов пшеницы раствором глюкозы, в результате которых была выявлена ее роль в подавлении реакций глиоксилатного цикла и экспрессии генов фотосинтеза [16].
Наиболее изученным сенсором глюкозы у растений является гексокиназа 1 (НХК1) - цито-зольный фермент, катализирующий превращение глюкозы в глюкозо-6-фосфат. НХК1 входит в
состав высокомолекулярного комплекса ядерной локализации, регулирующего транскрипцию ядерных генов [17]. В исследованиях с применением мутантов арабидопсиса gin2 (glucose insensitive 2), показана роль НХК1 в качестве первого звена при передаче внутриклеточных глюкозозависимых сигналов у растений. Мутант-ная линия gin2-1 имеет дефект по гену гексокиназы 1 HXK1/GIN2, в результате мутантные растения сохраняют возможность синтезировать глюкозо-6-фосфат, но лишены регуляторной функции HXK1, то есть способности к связыванию и транспортировке молекул глюкозы. Глю-козозависимые изменения экспрессии ядерных генов у этих растений нарушаются, несмотря на сохранение каталитической функции HXK1. Таким образом, каталитическая функция НХК1 для передачи регуляторных сигналов, опосредуемых глюкозой, значения не имеет [3, 16].
НХК1 играет важную роль в регуляции цветения, роста корней и листьев в условиях повышенной освещенности (200-300 мкмоль м-2с-1 для арабидопсиса) [1, 11]. Отмечено, что повышение уровня глюкозы в апопласте пыльцевых трубок арабидопсиса вызывает остановку их роста, что опосредуется НХК1 [18]. Данные о двойственной функции НХК1 получены в экспериментах с мутантными и трансгенными линиями ара-бидопсиса, которые имели повышенную или пониженную чувствительность к глюкозе [17].
Присутствие в питательных средах глюкозы или сахарозы может тормозить прорастание семян и развитие проростков на ранних стадиях [19]. Выращивание растений дикого типа на средах с добавлением 2 или 3% глюкозы не оказывает существенного негативного действия на развитие проростков. В то же время концентрация глюкозы или сахарозы 6% может приводить к задержке прорастания семян на сутки и более, ухудшению развития листьев, формированию укороченных корней [20]. Однако растения арабидопсиса AtHXK1, сверхэкспрессирующие ген HXK1, были чувствительны к добавлению даже небольших количеств глюкозы в среду выращивания (2% глюкозы) [3, 19]. Растения линии anti-AtHXK1 со сниженной экспрессией гена HXK1 имели менее выраженную регуляторную активность гексокиназы 1 и не проявляли угнетения роста при обработке экзогенной глюкозой [17, 21].
У растений выявлены два основных пути передачи сигналов с участием глюкозы:
1. НХК1-зависимый путь, главная функция -подавление экспрессии генов, продукты которых участвуют в фотосинтезе и транспорте сахаров в клетку, а также участие в активации экспрессии некоторых генов. Так, у арабидопсиса глюкоза выступает как положительный регулятор экспрессии транскрипционных факторов MYB34, MYB51, MYB122 и генов CYP79B2 и CYP83B1, которые отвечают за биосинтез вторичных мета-
болитов гликозинолатов, задействованных в различных биологических процессах, включая стрессовый ответ. Отсутствие индукции этих генов у мутантов gin2-1 указывает на роль НХК1 в активации их экспрессии, а также позволяет предположить роль НХК1 в регуляции вторичного метаболизма [22].
2. НХК1-независимый путь. Известны гены, глюкозозависимая регуляция экспрессии которых у трансгенных линий арабидопсиса не изменяется, несмотря на сниженную или повышенную экспрессию гена HXK1. Такая HXM-независимая регуляция обеспечивает защиту растений от патогенов и может быть опосредована глюкозой, сахарозой или фруктозой с привлечением помимо гексокиназы 1 других гексокиназ [23]. Передача сигналов этого типа может осуществляться через G-белок RGS1, который имеет 7 трансмембранных доменов и действует как высокочувствительный сенсор глюкозы. Регуляция с участием белка RGS1 приводит к остановке деления клеток и замедлению роста [9].
Отмечено тесное перекрывание сигналов, опосредуемых глюкозой, с сигналами, опосредуемыми фитогормонами [2]. Многие мутации ара-бидопсиса, связанные с нарушениями в передаче сахаропосредованных сигналов, являются аллельными к мутациям в генах, кодирующих ферменты синтеза абсцизовой кислоты (аБк) [9]. Так, мутант gin1 (glucose insensitive 1) аллелен мутанту aba2 (abscisic acid insensitive 2) и несет дефект гена, кодирующего один из ферментов биосинтеза АБК; мутант gin5 (glucose insensitive 5) аллелен мутанту aba3 (abscisic acid 3), также имеющему нарушение биосинтеза АБК; мутант sis5 (sucrose insensitive 5) аллелен мутантам sun6 (sucrose uncoupled 6), isi3 (impaired sucrose induction 3), gin6 (glucose insensitive 6) и abi4 (ab-scisic acid insensitive 4), все эти мутанты несут дефекты гена ABI4, кодирующего одноименный транскрипционный фактор [24]. При повышении уровня глюкозы в клетках растений запускается НХК1 -опосредованная индукция синтеза АБК, которая вызывает угнетение деления клеток и остановку развития проростков арабидопсиса [25]. Взаимодействие регуляторных путей, опосредуемых глюкозой и АБК, активно осуществляется на ранних стадиях развития проростков через прямой контроль экспрессии генов, ответственных за фотоавтотрофное развитие, прорастание и фотосинтез [26]. Одним из компонентов, участвующих в передаче сигналов от АБК, является транскрипционный фактор ABI4. Экспрессия гена ABI4 повышается при увеличении содержания как АБК, так и глюкозы, а также при различных стрессах, которые также индуцируют биосинтез АБК [27].
Подтверждено участие ABI4 в передаче ми-тохондриально-ядерных сигналов у растений. При действии ротенона (ингибитора дыхательно-
го комплекса I) у растений арабидопсиса экотипа происходит индукция ядерного гена AOX1A, продукт которого (альтернативная оксидаза дыхательной цепи) локализован в митохондриях. У мутантов abi4 такой индукции не происходит. Показано, что белок ABI4 связывается с регуля-торными элементами, расположенными в промо-торной области гена альтернативной оксидазы AOX1A [28]. Эти данные указывают на непосредственное участие транскрипционного фактора ABI4 в передаче митохондриально-ядерных сигналов при нарушении работы митохондриальной электрон-транспортной цепи [28, 29].
Можно отметить тесное пересечение регуля-торных путей, опосредуемых глюкозой и АБК, с путями, опосредуемыми фитогормоном этиленом. Мутантные линии арабидопсиса, нечувствительные к этилену (etr1-1, ein2 и ein3-1), являются гиперчувствительными к действию глюкозы. Линии eto1-1 (ethylene overproduction 1) и ctr1-1 (constitutive ethylene triple response 1) с усиленным биосинтезом этилена не имеют задержки роста при выращивании на среде с 6% глюкозой [11, 30].
Обработка проростков фитогормоном цито-кинином вызывает стимуляцию роста гипокотиля у мутантов gin2-1 по сравнению с растениями дикого типа, что позволяет предположить, что причиной этого может служить повышенная чувствительность мутантов gin2-1 к действию данного фитогормона. Следует отметить, что действие цитокинина также отменяет задержку в раннем развитии проростков экотипа, выращенных на среде с 6%-й глюкозой, что указывает на подавление путей передачи сигналов с участием НХК1. Однако повышение уровня цитокининина в организме растений активно стимулирует синтез фитогормона этилена (антагонист сигналов с участием глюкозы), что позволяет предположить роль цитокинина как посредника в вышеописанных процессах [3, 11].
НХК1-зависимые регуляторные пути стимулируют старение растений. Сверхэкспрессия гена HXK1 арабидопсиса приводит к усилению процессов, связанных со старением, в то время как мутанты gin2-1 проявляют существенную задержку старения [3, 31]. Следует отметить, что отсутствие HXK1 у этих мутантов полностью не отменяет действие экзогенных сахаров на стимуляцию процессов старения, что указывает на потенциальное участие других типов сахаропо-средованных сигналов.
РОЛЬ SNRK1 -ОПОСРЕДОВАННЫХ
СИГНАЛОВ В АДАПТАЦИИ РАСТЕНИЙ
К ДЕФИЦИТУ ЭНЕРГИИ
Консервативная гетеротримерная протеинки-наза SnRK1 - важный регулятор процессов метаболизма и клеточного гомеостаза у растений [1]. Она является одним из центральных
компонентов-переключателей процессов, направленных на балансирование клеточной энергии. Передача сигналов с участием белкового комплекса SnRKI у растений осуществляется посредством привлечения большого числа других белков-переносчиков. Запуск каскада сигналов с участием SnRKI происходит при снижении уровня эндогенных сахаров, которые в норме репрессируют активность этой киназы. Активация SnRK1 направлена на повышение уровня растворимых сахаров в клетке, что достигается посредством усиления реакций катаболизма, репрессии реакций анаболизма, но одновременно активации фотосинтеза и глюконеогенеза [6]. SnRM-опосредованная регуляция реализуется с участием различных транскрипционных факторов (семейств bZIP, NAC и FUS) [32].
SnRK1 - это мультисубъединичный комплекс, состоящий из трех субъединиц: а-субъ-единица является двухкомпонентной и состоит из киназного и регуляторного доменов, ß- и Y-субъединицы являются регуляторными. Каждый тип субъединиц включает несколько подтипов (al, а2 и т.д.). В зависимости от подтипа a-субъединицы семейство SnRKI включает подсемейства SnRK1a1/SnRK1a2/SnRK1a3 (также именуемые SnRK1.1/SnRK1.2/SnRK1.3, AKINa1/A KINa2/AKINa3, KIN10/KIN11/KIN12 или AKIN10/A KIN11/AKIN12). Киназный домен a-субъединицы содержит участок, называемый T-loop и несущий высококонсервативный аминокислотный остаток треонина, который локализуется для каждого типа a-субъединицы в специфическом положении этого белкового косплекса. Фосфорилирова-ние этих треониновых остатков запускает киназ-ную активность SnRK1 [33].
В 2007 г. было установлено, что инактивация двух субъединиц SnRK1 - SnRK1a1/KIN10 и SnRK1a2/KIN11 (kinase10/11), обладающих каталитической активностью, приводит к нарушению функционирования SnRK1, остановке роста и развития проростков арабидопсиса [6]. Экспрессия многих генов, продукты которых участвуют в процессах катаболизма и анаболизма, подвержена регуляции с участием KIN10 и KIN11. На молодых листьях и цветках арабидопсиса показано, что киназы GRIK1/SnAK1 и GRIK2/SnAK2 (gemini-virus Rep interacting kinase или SnRK1-activating kinase) активируют SnRK1 посредством фосфо-рилирования субъединиц KIN10 и KIN11. Двойной мутант SnAK1-SnAK2 по генам GRIK1 и GRIK2, полученный методом инсерционного мутагенеза, способен к цветению, но не способен давать семена [34]. Нарушение работы любой из этих киназ вызывает нарушение фосфорилирования SnRK1, что указывает на их участие в регуляции работы SnRK1. KIN10 участвует в хлоропластно-ядерной регуляции экспрессии генов [35].
В 2018 г. было показано, что регуляторная субъединица SnRK1 KINy взаимодействует с
HXK1 арабидопсиса, подавляя ее регуляторную функцию. Поскольку экспрессия гена KINy индуцируется в темноте, можно предположить, что эта субъединица участвует в передаче сигналов, возникающих в ответ на дефицит углеводов, возникающий при долгом отсутствии фотосинтеза [36].
SnRM-опосредованные сигналы принимают участие в регуляции метаболизма крахмала. Растения картофеля, содержащие сверхэкспрес-сирующие гены SnRM-киназного комплекса, имели повышенную экспрессию генов сахаро-синтазы и глюкозо-1-фосфатаденилилтрансфе-разы (продукты которых участвуют в синтезе крахмала), что приводило к возрастанию содержания крахмала в клубнях. Необходимость SnRKI для экспрессии генов a-амилазы (фермент гидролиза крахмала) в условиях углеводного голодания у эмбрионов риса и пшеницы указывает на роль SnRKI в регуляции синтеза и распада крахмала [37].
СИГНАЛЫ, ОПОСРЕДУЕМЫЕ
tor-киназой, как антагонисты
SNRM-СИГНАЛОВ
TOR (Target of Rapamycin) - это серин/трео-ниновая протеинкиназа, являющаяся одним из ключевых регуляторов метаболизма. Эволюцион-но консервативная TOR-опосредованная регуляция присутствует у дрожжей, животных и растений [38]. Гены, кодирующие TOR-киназы, были обнаружены в геноме всех отсеквенированных видов растений и водорослей.
У животных и дрожжей TOR-киназа представлена в виде двух высокомолекулярных комплексов, называемых TORC1 и TORC2, структура которых хорошо изучена [39]. В геноме ара-бидопсиса отсутствуют последовательности, гомологичные компонентам комплекса TORC2, однако, имеются гомологи TORC1 и два TOR-взаимодействующих комплекса - LST8 и RAPTOR [40], что позволяет рассматривать эти белки в качестве основной консервативной части TOR-опосредованной регуляции, распространенной у растений, животных и дрожжей.
В отличие от млекопитающих или дрожжей, у растений на данный момент выявлено лишь небольшое число физиологических процессов, которые регулируются TOR-киназой. Прямые мишени TORC1-опосредуемых сигналов - рибосо-мальная киназа S6 (S6K) и белок ТАР46. У дрожжей S6K участвует в регуляции размера клеток и в развитии старения. Предполагается, что S6K у арабидопсиса ограничивает деление клеток и их рост при дефиците сахаров. Установлено, что РР2А, регуляторная субъединица белка ТАР46 арабидопсиса, фосфорилируется с участием TORC1. При нарушении структуры белка ТАР46 происходит снижение активности ферментов ассимиляции нитратов, например,
нитратредуктазы, что указывает на роль TOR в регуляции метаболизма азота у растений [38]. При азотном голодании снижение активности TOR запускает эндоцитоз и деградацию узкоспецифических транспортеров, которые затем заменяются на транспортеры более широкой специализации, способные вовлекать большее число молекул, являющихся потенциальным источником энергии [39].
Глюкоза может активировать TOR посредством деактивации SnRK1. TOR-киназа активируется при высоком уровне питательных веществ и запускает связанные с ростом энергоемкие процессы, такие как трансляция, пролиферация клеток, реакции анаболизма [41]. Установлено, что у арабидопсиса TOR-сигналы являются главными медиаторами, связанными с прорастанием [12]. Для смещения от гетеротрофного к фотоавтотрофному типу роста у проростков арабидопсиса TOR-сигналы, опосредованные глюкозой, активируют большое число генов, участвующих в клеточном цикле и анаболических процессах, и подавляют гены, ответственные за катаболизм. Мутанты raptor1 практически не прорастают, имеют пониженную устойчивость к стрессам [42]. TOR-опосредуемые сигналы действуют сходно с Т6Р, являясь антагонистами SnRM-сигналинга. Доказано, что у млекопитающих и дрожжей при дефиците питательных веществ аналоги SnRKI ингибируют активность компонентов комплекса TOR [30]. Таким образом, сигналы SnRKI и TOR действуют по принципу антагонистов. Предполагается, что KIN10 в составе SnRKI фосфорилирует RAPTOR, деак-тивируя TOR-систему [36]. По-видимому, это система контроля степени энергии функционирует у растений на уровне белков-переключателей анаболических и катаболических клеточных процессов. Несмотря на вовлеченность TOR- и SnRM-сигналов в регуляцию многих метаболических процессов, невозможно точно определить все компоненты передачи этих регуляторных путей. Очевидно, что эти две системы инициируют разнонаправленные сигналы и не функционируют одновременно.
Установлена роль TOR-сигналов в биогенезе рибосом у растений, дрожжей и млекопитающих. Активируемые глюкозой TOR-сигналы приводят к усилению экспрессии более сотни генов арабидопсиса, кодирующих белки рибосом, а также их факторы сбора инициации и элонгации [43, 44]. Кроме того, экспрессия этих генов репрессируется сигналами с участием KIN10, которая активируется при голодании или стрессе и подавляется глюкозой [45]. Эти данные еще раз подтверждают антагонизм между сигналами TOR и SnRK1.
СИГНАЛЬНАЯ ФУНКЦИЯ ТРЕГАЛОЗЫ
И Т6Р
Трегалозо-6-фосфат (T6P), предшественник
трегалозы, синтезируется из глюкозо-6-фосфата и UDP-глюкозы с участием трегалозо-6-фосфат-синтазы. Молекулы Т6Р служат сигналом повышения уровня эндогенных сахаров [37]. Синтез T6P в ответ на повышение уровня эндогенной сахарозы поддерживает процессы роста клеток через стимулирование синтеза различных компонентов клеточных стенок, а также приводит к взаимодействию с сигналами, опосредуемыми ауксинами и светозависимой регуляцией [46]. При низком уровне T6P происходит задержка роста растений ввиду угнетения биосинтетических процессов [47].
Получены данные о практической значимости трегалозы при ее использовании в борьбе с мучнистой росой (Blumeria graminis) у пшеницы. Обработка трегалозой зараженных проростков пшеницы стимулирует экспрессию защитных генов в ответ на стресс, что приводит к активации специфической защитной реакции и повышает устойчивость растения [37].
Важным моментом сахаропосредованной регуляции является взаимодействие между сигналами T6P и SnRK1 [48]. Установлено, что Т6Р-сигналы ингибируют активность SnRK1, что приводит к активации синтетических реакций, стимулирует анаболические реакции в организме [11]. Однако детальный механизм этого типа взаимодействий требует дальнейшего изучения.
У арабидопсиса повышение уровня T6P приводит к накоплению антоцианов на поздних стадиях развития листьев. При понижении уровня T6P уровень антоцианов снижается. Растения арабидопсиса с «выключенными» генами kin10 и kin11 также имеют повышенное содержание ан-тоцианов в листьях и демонстрируют раннее старение в условиях постоянной освещенности, в то время как у трансгенных растений с повышенным уровнем экспрессии генов kin10 и kin11 старение замедляется [49]. Интересно отметить, что в стареющих листьях растения SnRK1 не ингибируется T6P, возможно, по причине отсутствия соответствующих промежуточных сигналов [21]. T6P накапливается при развитии процессов старения. Трансгенные растения арабидопсиса, экспрессирующие бактериальный фермент TPP ^P-фосфотаза, катализирует превращение T6P в трегалозу), имеют сниженное содержание T6P и проявляют признаки отмены старения в виде отмены пожелтения листьев, снижения экспрессии генов-маркеров старения и отсутствие накопления антоцианинов [50].
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
У растений на сегодняшний день известно большое число различных регуляторных путей, протекающих с участием сахаров в качестве сигнальных молекул. Механизмы такой регуляции эволюционно консервативны для всех эукариот. Часть компонентов этой большой и сложной сети
сигналов остается не до конца изученной, поэтому исследования в этом направлении не теряют своей актуальности. Дальнейшие исследования позволят установить новые точки пересечения этих сигнальных путей, выявить их взаимосвязь, что позволит понять весь механизм передачи са-харопосредуемых сигналов. В частности, предстоит выяснить, какие именно промежуточные молекулы действуют на внутриклеточном, межклеточном и организменном уровнях. Наконец, какие именно молекулы лежат во всех пересечениях регуляторных путей между TOR, SnRKI и HXK1, как именно они действуют с учетом ткане-специфичности у разных видов растений. Вполне возможно, что в ближайшее время будут открыты новые компоненты и новые сахаропосредованные пути регуляции как экспрессии генов, так и непо-
средственно метаболизма у растений. Будет получена дополнительная информация о пересечении энергетических и стресс-сигналов у растений через взаимоисключающие функции SnRK1 и TOR-киназ, участвующих в регуляции транскрипции, трансляции и общего метаболизма в ответ на сигналы от гормонов, циркадных ритмов, патогенов, изменения уровня питательных веществ и сигналов из внешней среды. Более детальное изучение особенностей передачи сигналов с участием сахаров представляет большой интерес в связи с исключительной важностью этих сигналов для адаптации растений к изменяющимся условиям окружающей среды и, как следствие, для обеспечения их высокой биологической продуктивности.
БИБЛИОГРАФИЧЕСКИЙ СПИСОК
1. Smeekens S., Ma J., Hanson J., Rolland F. Sugar signals and molecular networks controlling plant growth // Current Opinion in Plant Biology. 2010. Vol. 13. Issue 3. P. 274-279. https://doi.org/10. 1016/j.pbi.2009.12.002
2. Matsoukas I.G. Interplay between sugar and hormone signaling pathways modulate floral signal transduction // Frontiers in Genetics. 2014. Vol. 5. P. 218. https://doi.org/10.3389/fgene.2014.00218
3. Moore B., Zhou L., Rolland F., Hall Q., Cheng W.-H., Liu Y.-X., et al. Role of the Arabidopsis glucose sensor HXK1 in nutrient, light, and hormonal signaling // Science. 2003. Vol. 300. Issue 5617. P. 332-336. https://doi.org/10.1126/science.1080585
4. Rolland F., Baena-Gonzalez E., Sheen J. Sugar sensing and signaling in plants: conserved and novel mechanisms // Annual Review of Plant Biology. 2006. Vol. 57. P. 675-709. https://doi.org/10.1146/ annurev.arplant.57.032905.105441
5. Van Dijken A.J., Schluepmann H., Smeekens S.C. Arabidopsis trehalose-6-phosphate synthase 1 is essential for normal vegetative growth and transition to flowering // Plant Physiology. 2004. Vol. 135. Issue 2. P. 969-977. https://doi.org/10.1104/pp.104. 039743
6. Baena-Gonzalez E., Rolland F., Thevelein J.M., Sheen J. A central integrator of transcription networks in plant stress and energy signaling // Nature. 2007. Vol. 448. Issue 7156. P. 938-942. https: //doi.org/10.1038/nature06069
7. Schluepmann H., van Dijken A., Aghdasi M., Wobbes B., Paul M., Smeekens S. Trehalose mediated growth inhibition of Arabidopsis seedlings is due to trehalose-6-phosphate accumulation // Plant Physiology. 2004. Vol. 135. Issue 2. P. 879-890. https: //doi.org/10.1104/pp.104.039503
8. Häusler R.E., Heinrichs L., Schmitz J., Flügge U.-I. How sugars might coordinate chloroplast and nuclear gene expression during acclimation to high light intensities // Molecular Plant. 2014. Vol. 7. Issue 7. P. 1121-1137. https://doi.org/10.1093/mp/ssu064
9. Ramon M., Rolland F., Sheen J. Sugar sensing and signaling // The Arabidopsis Book. 2008. Vol. 6. P. e0117. https://doi.org/10.1199/tab.0117
10. Bläsing O.E., Gibon Y., Günther M., Höhne M., Morcuende R., Osuna D., et al. Sugars and cir-cadian regulation make major contributions to the global regulation of diurnal gene expression in Ara-bidopsis // The Plant Cell. 2005. Vol. 17. Issue 12. P. 3257-3281. https://doi.org/10.1105/tpc.105.035261
11. Sami F., Siddiqui H., Hayat S. Interaction of glucose and phytochormone signaling in plants // Plant Physiology and Biochemistry. 2019. Vol. 135. P. 119-126. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2018. 11.005
12. Xiong Y., McCormack M., Li L., Hall Q., Xiang C., Sheen J. Glc-TOR signaling leads transcriptome reprogramming and meristem activation // Nature. 2013. Vol. 496. Issue 7444. P. 181-186. https://doi. org/10.1038/nature12030
13. Aguilera-Alvarado G.P., Sanchez-Nieto S. Plant hexokinases are multifaceted proteins // Plant and Cell Physiology. 2017. Vol. 58. Issue 7. P. 11511160. https://doi.org/10.1093/pcp/pcx062
14. Cho J.-I., Ryoo N., Eom J.S., Lee D.-W., Kim H.-B., Jeong S.-W., et al. Role of the rice hexokina-ses OsHXK5 and OsHXK6 as glucose sensors // Plant Physiology. 2009. Vol. 149. P. 745-759. https://doi.org/10.1104/pp.108.131227
15. Zhang C., Han L., Slewinski T.L., Sun J., Zhang J., Wang Z.-Y., et al. Symplastic phloem loading in poplar // Plant Physiology. 2014. Vol. 166. Issue 1. P. 306-313. https://doi.org/10.1104/pp.114. 245845
16. Sheen J. Metabolic repression of transcription in higher plants // The Plant Cell. 1990. Vol. 2. P. 1027-1038. https://doi.org/10.1105/tpc.2.10.1027
17. Cho Y.-H., Yoo S.-D., Sheen J. Glucose signaling through nuclear hexokinase1 complex in Ara-bidopsis // Plant Signaling and Behavior. 2007. Vol. 2. Issue 2. P. 123-124. https://doi.org/10.1016/j.cell. 2006.09.028
18. Rottmann T., Fritz C., Sauer N., Stadler R. Glucose uptake via STP transporters inhibits in vitro pollen tube growth in a HEXOKINASEI-dependent manner in Arabidopsis thaliana // The Plant Gell.
2018. Vol. 30. Issue 9. P. 2057-2081. https://doi.org/ 10.1105/tpc.18.00356
19. Kim J. Sugar metabolism as input signals and fuel for leaf senescence // Genes and Genomics.
2019. Vol. 41. Issue 7. P. 737-746. https://doi.org/ 10.1007/s13258-019-00804-y
20. Miao H., Cai C., Wei J., Chang J., Qian H., Zhang X., et al. Glucose enhances indolic glucosin-olate biosynthesis without reducing primary sulfur assimilation // Scientific Reports. 2016. Vol. 6. Article no. 31854. https://doi.org/10.1038/srep31854
21. Huang W., Yu C., Hu J., Wang L., Dan Z., Zhou W., et al. Pentatricopeptide-repeat family protein RF6 functions with hexokinase 6 to rescue rice cytoplasmic male sterility // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2015. Vol. 112. P. 14984-14989. https://doi. org/10.1073/pnas.1511748112
22. Rook F., Handingham S.A., Li Y., Bevan M.W. Sugar and ABA response pathways and the control of gene expression // Plant Cell & Environment. 2006. Vol. 29. Issue 3. P. 426-434. https://doi. org/10.1111/j.1365-3040.2005.01477.x
23. Arenas-Huertero F., Arroyo A., Zhou L., Sheen J., Leon P. Analysis of Arabidopsis glucose insensitive mutants, gin5 and gin6, reveals a central role of the plant hormone ABA in the regulation of plant vegetative development by sugar // Genes and Development. 2000. Vol. 14. Issue 16. P. 2085-2096.
24. Koussevitzky S., Nott A., Mockler T.C., Hong F., Sachetto-Martins G., Surpin M., et al. Signals from chloroplasts converge to regulate nuclear gene expression // Science. 2007. Vol. 316. Issue 5825. P. 715-719. https://doi.org/10.1126/science.1140516
25. Gregorio J., Hernandez-Bernal A.F., Cordoba E., Leon P. Characterization of evolutionarily conserved motifs involved in activity and regulation of the ABA-INSENSITIVE (ABI) 4 transcription factor // Molecular Plant. 2014. Vol. 7. Issue 2. P. 422-436. https://doi.org/10.1093/mp/sst132
26. Giraud E., van Aken O., Ho L.H.M., Whelan J. The transcription factor ABI4 is a regulator of mitochondrial retrograde expression of ALTERNATIVE OXIDASE1a // Plant Physiology. 2009. Vol. 150. Issue 3. P. 1286-1296. https://doi.org/10.1104/pp.109. 139782
27. Leon P., Gregorio J., Cordoba E. ABI4 and its role in chloroplast retrograde communication // Frontiers in Plant Science. 2013. Vol. 3. Article 304. 13 p. https://doi.org/10.3389/fpls.2012.00304
28. Tsai A.Y.-L., Gazzarrini S. Trehalose-6-phosphate and SnRK1 kinases in plant development and signaling: the emerging picture // Frontiers in Plant Science. 2014. Vol. 5. Article 119. 11 p. https: //doi.org/10.3389/fpls.2014.00119
29. Swartzberg D., Hanael R., Granot D. Rela-
tionship between hexokinase and cytokinin in the regulation of leaf senescence and seed germination // Plant Biology. 2011. Vol. 13. Issue 3. P. 439-444. https://doi.org/10.1111/j.1438-8677.2010.00376.x
30. Li L., Sheen J. Dynamic and diverse sugar signaling // Current Opinion in Plant Biology. 2016. Vol. 33. P. 116-125. https ://doi.org/10.1016/j.pbi. 2016.06.018
31. Crozet P., Margalha L., Confraria A., Rodrigues A., Martinho C., Adamo M., et al. Mechanisms of regulation of SNF1/AMPK/SnRK1 protein kinases // Frontiers in Plant Science. 2014. Vol. 5. P. 190. https://doi.org/10.3389/fpls.2014.00190
32. Glab N., Qury C., Guerinier T., Domenichini S., Crozet P., Thomas M., et al. The impact of Arabidopsis thaliana SNF1-related-kinase 1 (SnRK1)-activating kinase 1 (SnAK1) and SnAK2 on SnRK1 phosphorylation status: characterization of a SnAK double mutant // The Plant Journal. 2017. Vol. 89. Issue 5. P. 1031-1041. https://doi.org/10.1111/tpj. 13445
33. Blanco N.E., Liebsch D., Diaz M.G., Strand A., Whelan J. Dual and dynamic intracellular localization of Arabidopsis thaliana SnRK1.1 // Journal of Experimental Botany. 2019. Vol. 70. Issue 8. P. 2325-2338. https://doi.org/10.1093/jxb/erz023
34. Van Dingenen J., Vermeersch M., de Milde L., Hulsmans S., de Winne N., van Leene J., et al. The role of HEXOKINASE1 in Arabidopsis leaf growth // Plant Molecular Biology. 2019. Vol. 99. Issue 1-2. P. 79-93. https://doi.org/10.1007/s11103-0 18-0803-0
35. O'Hara L.E., Paul M.J., Wingler A. How do sugars regulate plant growth and development? New insight into the role of trehalose-6-phosphate // Molecular Plant. 2013. Vol. 6. Issue 2. P. 261-274. https://doi.org/10.1093/mp/sss120
36. Dong P., Xiong F., Que Y., Wang K., Yu L., Li Z., et al. Expression profiling and functional analysis reveals that TOR is a key player in regulating photosynthesis and phytohormone signaling pathways in Arabidopsis // Frontiers in Plant Science. 2015. Vol. 6. Article 667. 15 p. https://doi.org/10.3389/fpls. 2015.00677
37. Dobrenel T., Caldana C., Hanson J., Robaglia C., Vincentz M., Viet B., et al. TOR signaling and nutrient sensing // Annual Review of Plant Biology. 2016. Vol. 67. P. 261-285. https://doi.org/10.1146/ annurev-arplant-043014-114648
38. Cao P., Kim S.-J., Xing A., Schenck C.A., Liu L., Jiang N., et al. Homeostasis of branched-chain amino acids is critical for the activity of TOR signaling in Arabidopsis // eLife. 2019. Vol. 8. P. e50747. https://doi.org/10.7554/eLife.50747
39. Shinkawa H., Kajikawa M., Nomura Y., Ogu-ra M., Sawaragi Y., Yamano T., et al. Algal protein kinase, triacylglycerol accumulation regulator1, modulates cell viability and gametogenesis in carbon/nitrogen imbalanced conditions // Plant Cell Physiology. 2019. Vol. 60. Issue 4. P. 916-930.
https://doi.org/10.1093/pcp/pcz010
40. Paul M.J., Jhurreea D., Zhang Y., Primave-si L.F., Delatte T., Schluepmann H., et al. Upregula-tion of biosynthetic processes associated with growth by trehalose 6-phosphate // Plant Signaling & Behavior. 2010. Vol. 5. Issue 4. P. 386-392. https://doi.org/ 10.4161/psb.5.4.10792
41. Delatte T.L., Sedijani P., Kondou Y., Mat-sui M., de Jon G.J., Somsen G.W., et al. Growth arrest by trehalose-6-phosphate: an astonishing case of primary metabolite control over growth by way of the SnRK1 signaling pathway // Plant Physiology. 2011. Vol. 157. Issue 1. P. 160-174. https://doi.org/ 10.1104/pp.111.180422
42. Yadav U.P., Ivakov A., Feil R., Duan G.Y., Walther D., Giavalisco P., et al. The sucrose-trehalose 6-phosphate (Tre6P) nexus: specificity and mechanisms of sucrose signalling by Tre6P // Journal of Experimental Botany. 2014. Vol. 65. Issue 4. P. 1051-1068. https://doi.org/10.1093/jxb/ert457
43. Cho Y.-H., Hong J.-W., Kim E.-C., Yoo S.-D. Regulatory functions of SnRK1 in stress-responsive gene expression and in plant growth and development // Plant Physiology. 2012. Vol. 158. Issue 4. P. 1955-1964. https://doi.org/10.1104/pp.111.189829
44. Moreau M., Azzopardi M., Clement G., Do-brenel T., Marchive C., Renne C., et al. Mutations in the Arabidopsis homolog of LST8/GßL, a partner of the target of rapamycin kinase, impair plant growth, flowering, and metabolic adaptation to long days // The Plant Cell. 2012. Vol. 24. Issue 2. P. 463-481. https://doi.org/10.1105/tpc.111.091306
45. Xiong Y., McCormack M., Li L., Hall Q., Xiang C., Sheen J. Glucose-TOR signalling reprograms the
transcriptome and activates meristems // Nature. 2013. Vol. 496. Issue7444. P. 181-186. https://doi. org/10.1038/nature12030
46. Baena-Gonzalez E., Rolland F., Theve-lein J.M., Sheen J. A central integrator of transcription networks in plant stress and energy signaling // Nature. 2007. Vol. 448. Issue 7156. P. 938-942. https: //doi.org/10.1038/nature06069
47. Karve A., Xia X., Moore B. Arabidopsis Hexo-kinase-Like1 and Hexokinase1 form a critical node in mediating plant glucose and ethylene responses // Plant Physiology. 2012. Vol. 158. P. 1965-1975. https://doi.org/10.1104/pp.112.195636
48. Kelly G., David-Schwartz R., Sade N., Moshelion M., Levi A., Alchanatis V., et al. The Pitfalls of Transgenic Selection and New Roles of AtHXK1: A high level of AtHXK1 expression uncouples hexokinase1-dependent sugar signaling from exogenous sugar // Plant Physiology. 2012. Vol. 159. Issue 1. P. 47-51. https://doi.org/10.1104/pp.112. 196105
49. Wingler A., Delatte T.L., O'Hara L.E., Pri-mavesi L.F., Jhurreea D., Paul M.J., et al. Trehalose 6-phosphate is required for the onset of leaf senescence associated with high carbon availability // Plant Physiology. 2012. Vol. 158. P. 1241-1251. https: //doi.org/10.1104/pp.111.191908
50. Salem M.A., Li Y., Wiszniewski A., Giavalisco P. Regulatory-associated protein of TOR (RAPTOR) alters the hormonal and metabolic composition of Arabidopsis seeds, controlling seed morphology, viability and germination potential // The Plant Journal. 2017. Vol. 92. Issue 4. P. 525-545. https://doi.org/ 10.1111/tpj.13667
REFERENCES
1. Smeekens S, Ma J, Hanson J, Rolland F. Sugar signals and molecular networks controlling plant growth. Current Opinion in Plant Biology. 2010;13(3):274-279. https://doi.org/10.1016/j.pbi.20 09.12.002
2. Matsoukas IG. Interplay between sugar and hormone signaling pathways modulate floral signal transduction. Frontiers in Genetics. 2014;5:218. https: //doi.org/10.3389/fgene.2014.00218
3. Moore B, Zhou L, Rolland F, Hall Q, Cheng W-H, Liu Y-X, et al. Role of the Arabidopsis glucose sensor HXK1 in nutrient, light, and hormonal signaling. Science. 2003;300(5617):332-336. https://doi. org/10.1126/science.1080585
4. Rolland F, Baena-Gonzalez E, Sheen J. Sugar sensing and signaling in plants: conserved and novel mechanisms. Annual Review of Plant Biology. 2006;57:675-709. https://doi.org/10.1146/annurev. arplant.57.032905.105441
5. Van Dijken AJ, Schluepmann H, Smeekens SC. Arabidopsis trehalose-6-phosphate synthase 1 is essential for normal vegetative growth and transition to flowering. Plant Physiology. 2004;135(2):969-977. https://doi.org/10.1104/pp.104.039743
6. Baena-Gonzalez E, Rolland F, Thevelein JM,
Sheen J. A central integrator of transcription networks in plant stress and energy signaling. Nature. 2007;448(7156):938-942. https://doi.org/10.1038/ nature06069
7. Schluepmann H, van Dijken A, Aghdasi M, Wobbes B, Paul M, Smeekens S. Trehalose mediated growth inhibition of Arabidopsis seedlings is due to trehalose-6-phosphate accumulation. Plant Physiology. 2004;135(2):879-890. https://doi.org/10.1104/ pp.104.039503
8. Häusler RE, Heinrichs L, Schmitz J, Flügge U-I. How sugars might coordinate chloroplast and nuclear gene expression during acclimation to high light intensities. Molecular Plant. 2014;7(7):1121-1137. https://doi.org/10.1093/mp/ssu064
9. Ramon M, Rolland F, Sheen J. Sugar sensing and signaling. The Arabidopsis Book. 2008;6:e0117. https://doi.org/10.1199/tab.0117
10. Bläsing OE, Gibon Y, Günther M, Höhne M, Morcuende R, Osuna D, et al. Sugars and circadian regulation make major contributions to the global regulation of diurnal gene expression in Arabidopsis. The Plant Cell. 2005;17(12):3257-3281. https://doi. org/10.1105/tpc.105.035261
11. Sami F, Siddiqui H, Hayat S. Interaction of
glucose and phytochormone signaling in plants. Plant Physiology and Biochemistry. 2019;135:119-126. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2018.11.005
12. Xiong Y, McCormack M, Li L, Hall Q, Xiang C, Sheen J. Glc-TOR signaling leads transcriptome reprogramming and meristem activation. Nature. 2013;496(7444):181-186. https://doi.org/10.1038/na-ture12030
13. Aguilera-Alvarado GP, Sanchez-Nieto S. Plant hexokinases are multifaceted proteins. Plant and Cell Physiology. 2017;58(7):1151-1160. https: //doi.org/10.1093/pcp/pcx062
14. Cho J-I, Ryoo N, Eom JS, Lee D-W, Kim H-B, Jeong S-W, et al. Role of the rice hexokinases OsHXK5 and OsHXK6 as glucose sensors. Plant Physiology. 2009;149:745-759. https://doi.org/10.11 04/pp.108.131227
15. Zhang C, Han L, Slewinski TL, Sun J, Zhang J, Wang Z-Y, et al. Symplastic phloem loading in poplar. Plant Physiology. 2014;166(1):306-313. https://doi.org/10.1104/pp.114.245845
16. Sheen J. Metabolic repression of transcription in higher plants. The Plant Cell. 1990;2:1027-1038. https://doi.org/10.1105/tpc.2.10.1027
17. Cho Y-H, Yoo S-D, Sheen J. Glucose signaling through nuclear hexokinase1 complex in Arabidopsis. Plant Signaling and Behavior. 2007;2(2):123-124. https://doi.org/10.1016Zj.cell.200 6.09.028
18. Rottmann T, Fritz C, Sauer N, Stadler R. Glucose uptake via STP transporters inhibits in vitro pollen tube growth in a HEXOKINASE1-dependent manner in Arabidopsis thaliana. The Plant Gell. 2018;30(9):2057-2081. https://doi.org/10.1105/tpc. 18.00356
19. Kim J. Sugar metabolism as input signals and fuel for leaf senescence. Genes and Genomics. 2019;41 (7):737-746. https://doi.org/10.1007/s13258-019-00804-y
20. Miao H, Cai C, Wei J, Chang J, Qian H, Zhang X, et al. Glucose enhances indolic glucosin-olate biosynthesis without reducing primary sulfur assimilation. Scientific Reports. 2016;6. Article no. 31854. https://doi.org/10.1038/srep31854
21. Huang W, Yu C, Hu J, Wang L, Dan Z, Zhou W et al. Pentatricopeptide-repeat family protein RF6 functions with hexokinase 6 to rescue rice cytoplasmic male sterility. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2015;112:14984-14989. https://doi.org/10.1073/ pnas.1511748112
22. Rook F, Handingham SA, Li Y, Bevan MW. Sugar and ABA response pathways and the control of gene expression. Plant Cell & Environment. 2006;29(3):426-434. https://doi.org/10.1111/j.1365-3 040.2005.01477.x
23. Arenas-Huertero F, Arroyo A, Zhou L, Sheen J, Leon P. Analysis of Arabidopsis glucose insensitive mutants, gin5 and gin6, reveals a central role of the plant hormone ABA in the regulation of plant ve-
getative development by sugar. Genes and Development. 2000;14(16):2085-2096.
24. Koussevitzky S, Nott A, Mockler TC, Hong F, Sachetto-Martins G, Surpin M, et al. Signals from chloroplasts converge to regulate nuclear gene expression. Science. 2007;316(5825):715-719. https: //doi.org/10.1126/science.1140516
25. Gregorio J, Hernandez-Bernal AF, Cordoba E, Leon P. Characterization of evolutionarily conserved motifs involved in activity and regulation of the ABA-INSENSITIVE (ABI) 4 transcription factor. Molecular Plant. 2014;7(2):422-436. https://doi.org/10. 1093/mp/sst132
26. Giraud E, van Aken O, Ho LHM, Whelan J. The transcription factor ABI4 is a regulator of mito-chondrial retrograde expression of ALTERNATIVE OXIDASE1a. Plant Physiology. 2009;150(3):1286-1296. https://doi.org/10.1104/pp.109.139782
27. Leon P, Gregorio J, Cordoba E. ABI4 and its role in chloroplast retrograde communication. Frontiers in Plant Science. 2013;3. Article 304. 13 p. https://doi.org/10.3389/fpls.2012.00304
28. Tsai AY-L, Gazzarrini S. Trehalose-6-phosphate and SnRK1 kinases in plant development and signaling: the emerging picture. Frontiers in Plant Science. 2014;5. Article 119. 11 p. https://doi.org/10. 3389/fpls.2014.00119
29. Swartzberg D, Hanael R, Granot D. Relationship between hexokinase and cytokinin in the regulation of leaf senescence and seed germination. Plant Biology. 2011;13(3):439-444. https://doi.org/10.1111/ j.1438-8677.2010.00376.x
30. Li L, Sheen J. Dynamic and diverse sugar signaling. Current Opinion in Plant Biology. 2016;33:116-125. https://doi.org/10.1016/j.pbi.2016. 06.018
31. Crozet P, Margalha L, Confraria A, Rodrigues A, Martinho C, Adamo M, et al. Mechanisms of regulation of SNF1/AMPK/SnRK1 protein kinases. Frontiers in Plant Science. 2014;5:190. https://doi.org/10. 3389/fpls.2014.00190
32. Glab N, Qury C, Guerinier T, Domenichini S, Crozet P, Thomas M, et al. The impact of Arabidopsis thaliana SNF1-related-kinase 1 (SnRK1)-activating kinase 1 (SnAK1) and SnAK2 on SnRK1 phosphory-lation status: characterization of a SnAK double mutant. The Plant Journal. 2017;89(5):1031-1041. https: //doi.org/10.1111/tpj.13445
33. Blanco NE, Liebsch D, Diaz MG, Strand A, Whelan J. Dual and dynamic intracellular localization of Arabidopsis thaliana SnRK1.1. Journal of Experimental Botany. 2019;70(8):2325-2338. https://doi. org/10.1093/jxb/erz023
34. Van Dingenen J, Vermeersch M, de Milde L, Hulsmans S, de Winne N, van Leene J, et al. The role of HEXOKINASE1 in Arabidopsis leaf growth. Plant Molecular Biology. 2019;99(1-2):79-93. https: //doi.org/10.1007/s11103-018-0803-0
35. O'Hara LE, Paul MJ, Wingler A. How do sugars regulate plant growth and development? New
insight into the role of trehalose-6-phosphate. Molecular Plant. 2013;6(2):261-274. https://doi.org/10. 1093/mp/sss120
36. Dong P, Xiong F, Que Y, Wang K, Yu L, Li Z, et al. Expression profiling and functional analysis reveals that TOR is a key player in regulating photosynthesis and phytohormone signaling pathways in Arabidopsis. Frontiers in Plant Science. 2015;6. Article 667. 15 p. https://doi.org/10.3389/fpls.2015.00677
37. Dobrenel T, Caldana C, Hanson J, Robaglia C, Vincentz M, Viet B, et al. TOR signaling and nutrient sensing. Annual Review of Plant Biology. 2016;67:261-285. https://doi.org/10.1146/annurev-arplant-043014-114648
38. Cao P, Kim S-J, Xing A, Schenck CA, Liu L, Jiang N, et al. Homeostasis of branched-chain amino acids is critical for the activity of TOR signaling in Arabidopsis. eLife. 2019;8:e50747. https://doi.org/10. 7554/eLife.50747
39. Shinkawa H, Kajikawa M, Nomura Y, Ogura M, Sawaragi Y, Yamano T, et al. Algal protein kinase, triacylglycerol accumulation regulator1, modulates cell viability and gametogenesis in carbon/nitrogen imbalanced conditions. Plant Cell Physiology. 2019;60(4):916-930. https://doi.org/10.1093/pcp/ pcz010
40. Paul MJ, Jhurreea D, Zhang Y, Primavesi LF, Delatte T, Schluepmann H, et al. Upregulation of bio-synthetic processes associated with growth by trehalose 6-phosphate. Plant Signaling & Behavior. 2010;5(4):386-392. https://doi.org/10.4161/psb.5.4. 10792
41. Delatte TL, Sedijani P, Kondou Y, Matsui M, de Jon GJ, Somsen GW, et al. Growth arrest by trehalose-6-phosphate: an astonishing case of primary metabolite control over growth by way of the SnRK1 signaling pathway. Plant Physiology. 2011 ;157(1):160-174. https://doi.org/10.1104/pp.111. 180422
42. Yadav UP, Ivakov A, Feil R, Duan GY, Walther D, Giavalisco P, et al. The sucrose-trehalose 6-phosphate (Tre6P) nexus: specificity and mechanisms of sucrose signalling by Tre6P. Journal of Experimental Botany. 2014;65(4):1051-1068. https: //doi.org/10.1093/jxb/ert457
43. Cho Y-H, Hong J-W, Kim E-C, Yoo S-D.
СВЕДЕНИЯ ОБ АВТОРАХ
Бельков Вадим Игоревич,
к.б.н., младший научный сотрудник, Сибирский институт физиологии и биохимии растений СО РАН, 664033, г. Иркутск, ул. Лермонтова, 132, Российская Федерация, И e-mail: anvad.irk@rambler.ru
Гарник Елена Юрьевна,
к.б.н., старший научный сотрудник, Сибирский институт физиологии
Regulatory functions of SnRK1 in stress-responsive gene expression and in plant growth and development. Plant Physiology. 2012;158(4):1955-1964. https://doi.org/10.1104/pp.111.189829
44. Moreau M, Azzopardi M, Clement G, Dobrenel T, Marchive C, Renne C, et al. Mutations in the Arabidopsis homolog of LST8/GßL, a partner of the target of rapamycin kinase, impair plant growth, flowering, and metabolic adaptation to long days. The Plant Cell. 2012;24(2):463-481. https://doi.org/10.11 05/tpc.111.091306
45. Xiong Y, McCormack M, Li L, Hall Q, Xiang C, Sheen J. Glucose-TOR signalling reprograms the transcriptome and activates meristems. Nature. 2013;496(7444):181-186. https://doi.org/10.1038/na-ture12030
46. Baena-Gonzalez E, Rolland F, Thevelein JM, Sheen J. A central integrator of transcription networks in plant stress and energy signaling. Nature. 2007;448(7156):938-942. https://doi.org/10.1038/na-ture06069
47. Karve A, Xia X, Moore B. Arabidopsis Hexo-kinase-Like1 and Hexokinase1 form a critical node in mediating plant glucose and ethylene responses. Plant Physiology. 2012;158:1965-1975. https://doi. org/10.1104/pp.112.195636
48. Kelly G, David-Schwartz R, Sade N, Mosheli-on M, Levi A, Alchanatis V, et al. The Pitfalls of Transgenic Selection and New Roles of AtHXK1: A high level of AtHXK1 expression uncouples hexoki-nase1-dependent sugar signaling from exogenous sugar. Plant Physiology. 2012;159(1):47-51. https: //doi.org/10.1104/pp.112.196105
49. Wingler A, Delatte TL, O'Hara LE, Primavesi LF, Jhurreea D, Paul MJ, et al. Trehalose 6-phosphate is required for the onset of leaf senescence associated with high carbon availability. Plant Physiology. 2012;158:1241-1251. https://doi.org/10. 1104/pp.111.191908
50. Salem MA, Li Y, Wiszniewski A, Giavalisco P. Regulatory-associated protein of TOR (RAPTOR) alters the hormonal and metabolic composition of Arabidopsis seeds, controlling seed morphology, viability and germination potential. The Plant Journal. 2017;92(4):525-545. https://doi.org/10.1111/tpj. 13667
INFORMATION ABOUT THE AUTHORS Vadim I. Belkov,
Cand. Sci. (Biology), Junior Researcher, Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS, 132, Lermontov St., Irkutsk, 664033, Russian Federation, И e-mail: anvad.irk@rambler.ru
Elena Yu. Garnik,
Cand. Sci. (Biology), Senior Researcher, Siberian Institute of Plant Physiology
и биохимии растений СО РАН, 664033, г. Иркутск, ул. Лермонтова, 132, Российская Федерация, e-mail: elga74@yandex.ru
Тарасенко Владислав Игоревич,
к.б.н., старший научный сотрудник, Сибирский институт физиологии и биохимии растений СО РАН, 664033, г. Иркутск, ул. Лермонтова, 132, Российская Федерация, e-mail: vslav@inbox.ru
Константинов Юрий Михайлович,
д.б.н., профессор, заведующий лабораторией генетической инженерии растений, Сибирский институт физиологии и биохимии растений СО РАН, 664033, г. Иркутск, ул. Лермонтова, 132, Российская Федерация; профессор,
Иркутский государственный университет, 664003, г. Иркутск, ул. К. Маркса, 1, Российская Федерация, e-mail: yukon@sifibr.irk.ru
Заявленный вклад авторов
Бельков В.И. - идея, написание статьи, обработка материала; Гарник Е.Ю. - идея, написание статьи, обработка материала; Тарасен-ко В.И. - научное редактирование текста; Константинов Ю.М. - научное руководство, научное редактирование текста.
Конфликт интересов
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Все авторы прочитали и одобрили окончательный вариант рукописи.
Статья поступила в редакцию 13.04.2020; одобрена после рецензирования 28.09.2020; принята к публикации 30.11.2020.
and Biochemistry SB RAS, 132, Lermontov St., Irkutsk, 664033, Russian Federation, e-mail: elga74@yandex.ru
Vladislav I. Tarasenko,
Ph.D. Sci. (Biology), Senior Researcher, Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS, 132, Lermontov St., Irkutsk, 664033, Russian Federation, e-mail: vslav@inbox.ru
Yuri M. Konstantinov,
Dr. Sci. (Biology), Professor, Head of the laboratory of Plant Genetic Engineering, Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS, 132, Lermontov St., Irkutsk, 664033, Russian Federation; Professor,
Irkutsk State University, 1, K. Marx St., Irkutsk, 664003, Russian Federation, e-mail: yukon@sifibr.irk.ru
Contribution of the authors
Vadim I. Belkov - the idea of the article, writing the article, processing the material; Elena Yu. Garnik - the idea of the article, writing the article, processing the material; Vladislav I. Tarasenko -scientific text editing; Yuri M. Konstantinov -scientific management, scientific text editing.
Conflict interests
The authors declare no conflict of interests regarding the publication of this article.
The final manuscript has been read and approved by all the co-authors.
The article was submitted 13.04.2020; approved after reviewing 28.09.2020; accepted for publication 30.11.2020.
