CC BY
282
УДК 577
ВЛИЯНИЕ АБИОТИЧЕСКИХ СТРЕССОВ НА МЕТАБОЛИЗМ ВТОРИЧНЫХ СОЕДИНЕНИЙ В РАСТЕНИЯХ
М. Н. Кондратьев, Е. С. Роньжина, Ю. С. Ларикова
EFFECT OF ABIOTIC STRESSORS
ON SECONDARY METABOLISM IN PLANTS
M. N. Kondratev, E. S. Ron'zhina, Ju. S. Larikova
Проанализировано использование современных подходов системной биологии и ее трех направлений - транскриптомики, протеомики и метаболомики -в изучении ответных стрессовых реакций растений на действие экологических факторов и оценке экологического стресса. Системный анализ включает несколько уровней сложности - от клеточного и субклеточного до организменного, что в сочетании с существованием нескольких этапов развития и взаимодействием растений с окружающей средой значительно усложняет описание и понимание ответных реакций организмов на действие абиотических стрессов. Подчеркнуто, что на клеточном и субклеточном уровне стресс-реакция растений включает комплекс разветвленных процессов на генетическом (транскрипционном, посттранскрипционном) и молекулярном (метаболическом) уровне, через регуляцию активности ферментов. В итоге формируется несколько метаболических путей, ведущих к образованию десятков тысяч вторичных продуктов, выполняющих протекторную функцию; в работе описана последовательность и взаимосвязь этих событий. Охарактеризовано участие активных форм кислорода и азота в модификации активности ферментов и регуляции экспрессии генов как одних из ранних сигналов при действии многих абиотических стрессов. Рассмотрена важная регуляторная роль и механизмы действия фитогормонов - абсцизовой кислоты и этилена - в ответных реакциях растений на абиотический стресс. Сделан вывод о том, что именно интеграция данных, полученных с использованием направлений системной биологии, позволяет идентифицировать специфику ответных реакций растений на тот или иной абиотический стресс; описаны факторы, ограничивающие этот подход.
системная биология, транскриптомика, протеомика, матаболомика, омик-технологии, абиотический стресс, регуляторные механизмы устойчивости растений, вторичные метаболиты, уровни организации
Modern approaches of system biology and its three directions - transcriptomics, proteomics, metabolomics - in studying of plant stress-reactions to ecological stress-factors have been analyzed. The system analysis includes different levels of organization, from cellular and subcellular to organismal. In combination with several stages of plant development and its interaction with environment it considerably complicates description and understanding of plant-reactions to effects of abiotic stressors. It is empha-
sized that plant stress reactions at the cellular and subcellular level include a complex of branched processes on the genetic and molecular (metabolic) level through regulation of enzyme activity. As a result, they form several metabolic pathways leading to formation of many protected secondary metabolites; the paper describes the sequence and interaction of these events. The role of oxygen and nitrogen active forms in enzyme activity and gene expression regulation as one of the earliest signal of abiotic stress is characterized. An important regulatory role and mechanisms of phytohormone (abscisic acid and ethylene) action in plant reaction to an abiotic stress is considered. It is concluded that complex data obtained with the directions of systems biology allows us to identify specifics of plant reactions to different abiotic stresses; factors limiting this approach are described.
system biology, transcriptomics, proteomics, metabolomics, omics technologies, abiotic stress, regulatory mechanisms of plant resistance, secondary metabolites, levels of organization
ВВЕДЕНИЕ
Растения постоянно испытывают воздействие неблагоприятных экологических условий - абиотических факторов, которые вызывают стрессы, играющие важную роль в определении продуктивности растений [1], а также дифференциальном распределении растительных видов в разных типах окружающей среды [2]. Наиболее распространёнными абиотическими стрессорами являются: снижение доступности воды, экстремальные температуры (нагрев или охлаждение), высокая концентрация солей в среде корнеобитания, снижение доступности питательных веществ в почве и/или избыток токсичных ионов, света, повышенная эвапотранспирация, уплотнение почвы, препятствующее росту корней. Способность акклиматизироваться и/или адаптироваться в разных условиях среды прямо или косвенно связана с пластичностью и эластичностью фотосинтеза в сочетании с другими процессами, определяющими рост, развитие и продуктивность растений [3].
Межправительственная группа экспертов по изменению климата (МГЭИК) в 2012 г. указала, что повышение температуры, недостаток влаги, наводнения, опустынивание и ухудшение состояния пахотных земель, экстремальные погодные условия будут серьезно влиять на сельское хозяйство, особенно в регионах, подверженных засухе [4]. Проблема продовольственной безопасности подчеркивает необходимость согласованного на глобальном уровне исследовательского подхода для улучшения сортов сельскохозяйственных культур в целях смягчения неурожаев в экстремальных условиях. Поэтому одной из основных целей совершенствования растений является создание сортов и гибридов, устойчивых к воздействию стрессирующих факторов и способных дать значительный урожай в аномальных условиях.
Наиболее перспективным направлением, позволяющим решить эту проблему, является проведение исследований, основанных на разработке молекулярных маркеров, идентификации потенциальных генов или профилей экспрессии генов, а также использование трансгенных подходов. Так, несколько устойчивых
к стрессу генов, кодирующих функциональные белки, были идентифицированы и с помощью генной инженерии введены в модельные виды, такие как Medicago truncatula Gaertn., Nicotiana tabacum L. или Arabidopsis thaliana (Ь.) Неупк, что демонстрирует возможность создания растений с улучшенной толерантностью к абиотическим стрессам. Тем не менее следует иметь в виду, что успех этого подхода основан на разработке эффективных методов регенерации и трансформации растений, адекватных целевым видам или генотипам.
РОЛЬ ОМИЧЕСКОЙ И СИСТЕМНОЙ БИОЛОГИИ В ПОНИМАНИИ ОТВЕТНЫХ АБИОТИЧЕСКИХ СТРЕССОВЫХ РЕАКЦИЙ
В течение последнего десятилетия подходы «редукционистской» молекулярной и функциональной биологии постепенно заменяются «целостным» подходом системной биологии. Однако молекулярная и системная биология являются фактически взаимозависимыми и взаимодополняющими способами изучения и понимания сложных явлений, происходящих в живых организмах [5]. В настоящее время разработка и использование постгеномных методологий, таких как глобальный анализ транскриптов, протеомов и метаболитов, интегрированных на базе биоинформатики, заметно изменили наши знания и целостное понимание различных функций растений, в том числе реакцию на абиотические стрессы [6].
Системный анализ включает в себя несколько уровней сложности - от отдельных органелл или клеток, тканей, органов до целых организмов. Эти переменные могут сочетаться с несколькими этапами развития и взаимодействием с окружающей средой, что ещё более усложняет описание ответных реакций растений на действие абиотических стрессов [7].
Такие подходы обеспечили прорыв в так называемых омик-технологиях, который привел к разработке новых типов экспериментов, обеспечивающих глубокое понимание функции генов, а также их влияния на фенотипические изменения в конкретном биологическом контексте [8]. Подходы системной биологии могут обойти некоторые барьеры, которые ранее блокировали распространение знаний, полученных на модельных растениях, таких как A. thaliana и M. truncatula, к другим экономически важным видам в свете текущего прогресса в создании новых последовательностей и функциональных ресурсов генома. Предполагают, что эта тенденция сохранится и в следующем десятилетии [7, 9].
Большинство из них основаны на трех направлениях («омиках»): тран-скриптомике, протеомике и метаболомике (рис. 1).
Кроме того, для идентификации регуляторных белков, участвующих в комплексных реакциях целого растения, успешно используют взаимодействия ДНК-белок и белок-белок [10]. Решающее значение во всех аспектах исследований, основанных на «омиках», для эффективного управления различными типами данных генома и получения ценной информации, облегчения обмена знаниями, полученными на модельных организмах, имеет биоинформатика [11].
Транскриптом обозначает полный набор транскриптов в данном организме или специфический набор транскриптов (молекул РНК), представленный в клетках определённого типа. Транскриптомика, также называемая профилированием экспрессии, фиксирует пространственную и временную экспрессию гена в тканях
ТРАНСКРИПТОМИКА ПРОТЕОМИКА МЕТАБОЛОМИКА
АНАЛИЗ И ИНТЕГРАЦИЯ БИОИНФОРМАЦИОННЫХ ДАННЫХ
ПОТЕНЦИАЛЬНЫЕ БИОМАРКЕРЫ (ГЕНЫ, БЕЛКИ, МЕТАБОЛИТЫ), ЛЕЖАЩИЕ В ОСНОВЕ ОТВЕТНЫХ РЕАКЦИЙ НА СТРЕСС
Рис. 1. Схема общего подхода в системной биологии для изучения ответных реакций растений на абиотический стресс [11] (с изменениями) Fig. 1. Schematic overview of a common System Biology approach to study abiotic stress responses in plants [11] (with amendments)
растений или популяциях клеток в конкретном биологическом контексте (например, генотип, рост или состояние окружающей среды). Во многих случаях тран-скриптомический анализ используют в скрининге генов-кандидатов для программ смягчения абиотического стресса [12] или предсказания предполагаемой функции гена путем ассоциации экспрессированных или совместно выраженных генов в связи с изменением фенотипа растения [13]. Транскриптомические подходы должны включать высокоспецифичные, чувствительные и количественные измерения в большом динамическом диапазоне с учетом пластичности для идентификации изменений в структурах и последовательностях транскриптов [14]. Примерами
успешного использования транскриптомического анализа являются исследования с кассавой (Manihot esculenta Crantz) [15] и нутом (Cicer arietinum L.) [16].
Протеомику можно определить как науку, которая изучает протеом, т. е. количество белков, содержащихся в данной клетке, ткани, органе, организме или популяции. Её обычно ассоциируют с двумя направлениями: 1) характеристикой протеома, в которой идентифицированы все белки, выраженные в данной клетке, ткани, органе, организме или популяциях; 2) дифференциальной протеомикой, в которой протеом, например растение, выращиваемое в контрольных условиях, сравнивают с протеомом того же растения, произрастающего в экспериментальных условиях, таких как воздействие дефицита тяжелого металла или воды, или, в другом примере, сравнение экспрессии белковых профилей между различными сортами пшеницы. Протеомика преимущественно использует два лабораторных метода: электрофорез белков (в частности, двумерный электрофорез и DIGE -разностный гель-электрофорез) и идентификацию белков с использованием масс-спектрометрии [17]. Протеомику (особенно дифференциальную) широко применяют для изучения влияния нескольких абиотических стрессов на органы и ткани растений. Так, и транскриптомику, и протеомику использовали для изучения эффектов холодового и солевого стресса на листьях картофеля (Solatium tuberosum L.) [18]. Благодаря этим исследованиям удалось выявить ряд дифференцированных генов и белков при действии обоих стрессов. Интересно, что в результате воздействия солей сильно снижалась регуляция генов, участвующих в первичном метаболизме, работе детоксикационного аппарата и трансдукции сигнала, тогда как при холодовом воздействии гены с повышенным и пониженным уровнем действия были одинаковыми. Напротив, анализ протеома указывал на увеличение экспрессии почти каждого белка, за исключением тех, которые функционируют в фотосинтетическом аппарате. Результаты этого исследования свидетельствуют не только о существовании различий между экспрессией транскриптома и протеома под действием холодового и солевого стрессов, но и о том, что анализ протеома имеет тенденцию быть намного более полным, чем анализ транскриптома.
Метод DIGE использовали для изучения действия высокого уровня ультрафиолетового (УФ) излучения на листовой протеом артишока (Cynara L.), способного накапливать высокие концентрации индуцируемых антиоксидантов [19]. Авторы наблюдали в общей сложности 145 белковых зон, из которых идентифицировали 111. Большинство белков были дифференциально модулированы, располагались в хлоропластах, принимали участие в фотосинтезе, метаболизме сахаров, в изменении структуры белков и стрессовых реакциях растений, что открывало новые возможности для понимания физиологических и метаболических изменений, вызванных воздействием УФ-излучения.
Эти и другие примеры [20] демонстрируют преимущества использования (дифференциальной) протеомики для изучения эффектов различных абиотических стрессов, таких как дефицит воды, температура или УФ-облучение. Результаты показывают, что большое количество белков и метаболические пути, в которых они принимают участие, находятся под негативным воздействием этих факторов. Преимущества протеомики еще более подчеркивает возможность изучения посттрансляционных модификаций, имеющих ключевое значение в физиологических и биохимических реакциях растений на стресс.
ВЛИЯНИЕ АБИОТИЧЕСКОГО СТРЕССА НА СИНТЕЗ ВТОРИЧНЫХ МЕТАБОЛИТОВ В РАСТЕНИЯХ Растения способны эффективно реагировать на стрессовые ситуации, вызванные биотическими и абиотическими факторами, благодаря тому, что имеют несколько метаболических путей, ведущих к образованию десятков тысяч вторичных продуктов. Пути превращения продуктов основных процессов первичного метаболизма при первоначальном дублировании генов часто ограничиваются конкретными таксономическими группами и играют важную роль при взаимодействии растений с окружающей средой [21].
Очевидно, что различные условия роста растений должны оказывать существенное влияние на синтез и накопление в их органах продуктов вторичного метаболизма. Как правило, растения обладают способностью приспосабливать свой метаболизм к изменениям окружающей среды. При произрастании в нормальных условиях они синтезируют комплекс вторичных продуктов, стрессовые факторы могут привести к увеличению их производства. Установлено [22], что в условиях стресса возникает значительный избыток восстановительных эквивалентов (НАДФН + Н+), при этом количество вторичных метаболитов выше в растениях, сильно пострадавших от абиотического стресса, по сравнению с растениями, выращенными в оптимальных условиях. Для уменьшения повреждения активными формами кислорода (АФК) НАДФН + Н+ повторно окисляется с помощью фотодыхания и виолаксантинового цикла.
ГЛАВНЫЕ РЕГУЛЯТОРЫ ОБМЕНА ВЕЩЕСТВ ПРИ ДЕЙСТВИИ
СТРЕССОВЫХ ФАКТОРОВ Реакции растений на абиотические стрессы являются динамическими и сложными и подразделяются на обратимые и необратимые. Одним из самых ранних метаболических ответов на действие абиотического стресса и последующее торможение роста является ингибирование синтеза белка [23] в сочетании с нарушением третичной и четвертичной структуры белковых молекул [24]. По мере нарастания стресса также изменяется углеводный и липидный обмен [25]. Таким образом, существует постепенное и комплексное изменение метаболизма в ответ на действие неблагоприятных факторов среды.
Реакция молекулярных механизмов растений на абиотические стрессы включает взаимодействия со многими обменными процессами [26]. Для выяснения некоторых ключевых регуляторных путей в реакции растений и используют подходы системной биологии и «омики» (рис. 2). Одним из ранних сигналов при действии многих абиотических стрессов является появление АФК (ROS) и активных видов азота (RNS), которые модифицируют активность ферментов и регуляцию генов [27, 28]. ROS и RNS образуют согласованный комплекс, регулирующий многие реакции растений на воздействие окружающей среды. Существует большое количество исследований окислительных эффектов ROS на реакции растений на абиотический стресс, но в доступной нам литературе имеется только одна работа, в которой описаны нитрозативные эффекты RNS [27].
а-
( ЭТИЛЕН )
• V ( ЭТИЛЕН ] I В. /I I* '
- .^vf^fKV— /
■ _ - . V ! ч / И®-ЖАРА
(OCN^
ТРАНСЛЯЦИЯ
РРХ
ИНГИБИРО-ВАНИЕ.РР2С
!
\ (IorkS)® /
pha^pufrylatiyn X
fhnr/hnDM niilDnD ли lilC .
ФОСФОРИЛИРОВАНИЕ
У
»
1 %
к
N \
£Р2С l|t РОВАНИЕ И ^ АКТИВАЦИЯ
Day
ДЕНЬ
IHY
ARE В*
TF«
ZFHD.HAC, MV" ZFHD, NAC, MYB. MYC
Nigh!
НОЧЬ
transport, metabolism, stress proteins, etc ТРАНСПОРТ, МЕТАБОЛИЗМ, СТРЕСС БЕЛКИ И ДР.,
stress acclimation & growth regulation СТРЕСС АККЛИМАЦИЯ И РЕГУЛЯЦИЯ РОСТА
Рис. 2. Упрощенная рабочая модель сигнальной сети реакций растений на абиотический стресс [7]: овалы указывают на белки, метаболиты или процессы; сплошные линии - прямые соединения; пунктирные линии - косвенные соединения (действующие через некоторую промежуточную молекулу); серая линия - реакция не была показана в растениях. Сокращения: АБК - абсцизовая кислота; ANAC - домен белков Arabidopsis NAC; CAMTA - кальмоду-лин-связывающий активатор транскрипции, CBL (кальциневрин B - обеспечивает взаимодействие с протеинкиназой), ССА (обеспечивает взаимодействие с циркадными ритмами), CPK (кальций-зависимая протеинкиназа), сайт DREB/CBF (элемент реакции на обезвоживание, связанный с белками/С - дублирующий связывающий фактор), ETR1 (ответ на этилен 1), GCN2 (общий контроль отсутствия репрессии 2), HSF (фактор теплового шока), ICE (индуктор экспрессии CBF), MAPK (мито-
ген-активируемая протеинкиназа), LHY (окончание удлинения гипокотиля), РА (фосфатидная кислота), PP2C (белок фосфатазы 2С), PRR (псевдоответ регулятора), PYR/PYL/RCAR (рецепторы
АБК), RNS (активные формы азота), АФК (активные формы кислорода), SIZ (SAP и домен Miz белка), SnRK (неферментированная сахароза 1, связанная с киназой), TFs (фактор транскрипции),
TOR (мишень рапамицина), ZAT (Zn-содержащий белок) Fig. 2. A simplified working model of a signaling network of plant responses to abiotic stress: ovals represent proteins, metabolites or processes; solid lines represent direct connections; dotted lines represent indirect connections (acting through some intermediate molecule); the gray line indicates that this reaction has not been shown in plants. Not all linkages and details of stress and hormone effects are shown in this diagram in order to simplify the model. Abbreviations: ABA (abscisic acid), ANAC (Arabidopsis NAC domain-containing protein), CAMTA (calmodulin-binding transcription activator), CBL (calcineurin B-like interacting protein kinase), CCA (circadian clock associated), CPK (calcium-dependent protein kinase), DREB/CBF (dehydration response element binding protein/C-repeat binding factor), ETR1 (ethylene response 1), GCN2 (general control non-repressible 2), HSF (heat shock factor), ICE (inducer of CBF expression), MAPK (mitogen-activated protein kinase), LHY (late elongated hypocotyl), PA (phosphatidic acid), PP2C (protein phosphatase 2C), PRR (pseudo response regulator), PYR/PYL/RCAR (AbA receptors), RNS (reactive nitrogen species), ROS (reactive oxygen species), SIZ (SAP and Miz domain protein), SnRK (sucrose nonfermenting-1 related kinase), TFs (transcription factors), TOR (target of rapamycin), ZAT (zinc finger protein)
Важными регуляторами растений в ответах на абиотический стресс также являются фитогормоны (рис. 2). При этом абсцизовая кислота (АБК) служит центральным регулятором многих ответов растений на неблагоприятное воздействие факторов среды, особенно осмотического стресса. Сигнал, распространяемый с участием АБК, может быть очень быстрым и формироваться без привлечения транскрипционной активности. Хорошим примером считают поддержание баланса воды в растении посредством контроля АБК устьичной транспирации. Более медленными являются транскрипционные ответы на АБК, регулирующие рост, прорастание и защитные механизмы растений. В последнее время установлены наиболее существенные компоненты сигнальной системы АБК, уточнён механизм их действия [29]. Модель сигнализации АБК включает три основных компонента: рецепторы (PYR / PYL / RCAR), белковые фосфатазы (PP2C) и протеинкиназы (SnRK2 / OST1) (рис. 2). При изучении транскрипционной регуляции водного и солевого стресса выявили как АБК-зависимые, так и АБК-независимые пути. Воздействие водного и солевого стрессов приводит к увеличению эндогенного уровня АБК, что сопровождается активацией генов, включающих в работу всю сигнальную систему, факторы транскрипции, метаболические ферменты и т.д. [30]. Таким образом, активация сигнальных каскадов АБК приводит к усилению толерантности к дегидратационному стрессу.
Этилен также участвует во многих стресс-ответах, включая реакцию растений на засуху, гипоксию и аноксию, неблагоприятные температуры, УФ-облучение [31]. Описано взаимодействие между этиленом и АБК при засухе, созревании плодов и в период покоя почек древесных пород [32]. Все эти взаимодействия делают реакцию растения на стресс очень сложной.
Многие абиотические стрессы прямо или косвенно влияют на синтез, концентрацию, обмен веществ, транспорт и запасание сахаров. Растворимые сахара являются потенциальными сигналами регуляции роста и развития растений под влиянием света, азота и других стрессирующих абиотических факторов. По крайней мере, 10% генов Arabidopsis являются сахарозащитными [33]. Анализ мутантов показал, что «сахарная» сигнализация взаимодействует с этиленом [34], АВА [35], цитокининами [36] и светом [37].
Анализ временных рядов позволил выявить наличие нескольких фаз в реакции на абиотический стресс [38]. Временной ряд - это полученные в разные моменты времени статистические данные о значении каких-либо параметров исследуемого процесса. Например, при проведении эксперимента по действию УФ-В радиации на Arabidopsis с применением временного ряда [39] использовались метаболические и транскриптомические подходы. Выявлено, что ответная реакция растений на стресс состояла из двух фаз с повышенным образованием первичных метаболитов в первой фазе и индукцией синтеза защитных вторичных метаболитов (особенно фенолов) во второй фазе. Индукция фенолов соответствовала транскриптам, участвующим в фенилпропаноидном пути, но транскрипты для первичных метаболитов были менее согласующимися, что указывало на возможность регуляции другими механизмами (например, киназами). Транскрипто-мический ответ на действие засухи варьировал в зависимости от времени суток [40]. Можно полагать, что эти ответы зависят от гормонального статуса растений и действия других стрессов, которые, естественно, меняются в течение дня.
Интеграция данных транскриптомики и метаболомики позволяет идентифицировать различия в ответных реакциях на тот или иной абиотический стресс. Было выявлено, что растения, испытывающие воздействие засухи, в большей степени индуцируют процессы, необходимые для осмотической корректировки и защиты от АФК и фотоингибирования. Засоление в большей степени активирует реакции, связанные с энергетическим обменом, переносом ионов, синтезом и обменом белков [25]. Сравнительное изучение краткосрочных и длительно действующих стрессов показало, что в последнем случае ответные реакции растений являются более сложными [41]. Кроме того, комплексный анализ с использованием транскриптомики и метаболомики раскрывает связи между генами и метаболитами, демонстрируя широкий диапазон сигналов, исходящих от АБК при дегидратации [42] и транскрипционных факторов DREB1 / CBF в ответ на действие, например, низких температур [43]. Метаболомное профилирование показывает, что уровень АБК повышается во время обезвоживания, регулируя накопление различных аминокислот и сахаров, в частности глюкозы и фруктозы, которые повышают осмотический потенциал клеток.
На растениях Arabidopsis производили сравнение метаболомики между такими стрессами, как обезвоживание, засоление, интенсивность света, низкая и высокая температура с целью выявления специфичности метаболитов, образуемых при действии каждого из названных абиотических стрессов [25, 40, 43]. При одновременном воздействии водного и теплового стрессов последний снижал анти-дотное действие пролина, указывая на то, что в растениях при более сильном водно-тепловом стрессе сахароза заменяет пролин в качестве основного осмопротек-тора [44]. Сравнительный анализ метаболитов, образуемых при воздействии на Arabidopsis теплового и холодового шока, показал, что их количество при тепловом шоке было значительно больше, чем при холодовом [43]. Эти результаты свидетельствуют о том, что метаболическая сеть растворимых веществ, образуемых в ответ на действие стрессора, включает пролин, моносахара (глюкозу и фруктозу), галактинол и раффинозу, которые играют важную роль в толерантности к температурному стрессу.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Сопоставление ответных реакций при действии различных абиотических факторов обеспечило новое понимание механизмов их протекания в растительной клетке. Тем не менее требуется гораздо больше исследований для составления полной картины реакции растений на абиотический стресс. Характер и способы ответов будут в сильной степени зависеть от вида, органа, изучаемых тканей, типа клеток, этапа развития растения, а также от вида стресса (стрессов), действующего на растение, его уровня и продолжительности. Несмотря на огромное количество работ, посвящённых абиотическому стрессу в последнее десятилетие, в наших знаниях по-прежнему существуют значительные пробелы. Как следует из настоящего обзора, есть определённые достижения в исследовании действия стрессирующих факторов на молекулярном, субклеточном, клеточном уровнях, но их явно недостаточно для выявления эффекта абиотического стресса на уровне целого растения и растительных сообществ.
Большая часть научной литературы по абиотическим стрессовым реакциям растений основана на данных транскриптомики, меньшая - протеомики (меха-
низмы первичной сигнализации). Однако транскриптомического анализа недостаточно из-за существования общей низкой корреляции профилей транскриптомики с профилями протеомики [45] или активностью ферментов [46]. Кроме этого, существенное методическое затруднение состоит в том, что данные транскрипто-мики могут быть собраны в течение нескольких дней или недель, но их анализ часто занимает больше года. Тем не менее подходы системной биологии позволили получить более целостное представление об ответных реакциях на абиотический стресс на молекулярном уровне.
СПИСОК ИСПОЛЬЗОВАННЫХ ЛИТЕРАТУРНЫХ ИСТОЧНИКОВ
1. Boyer, J. S. Plant Productivity and Environment / J. S. Boyer // Science. -1982. - Vol. 218. - P. 443-448.
2. Chaves, M. M. Understanding Plant Responses to Drought - from Genes to the Whole Plant / M. M. Chaves, J. P. Maroco, J. S. Pereira // Functional Plant Biol. -2003. - Vol. 30. - P. 239-264.
3. Chaves, M. M. Recent Advances in Photosynthesis under Drought and Salinity / M. M. Chaves, J. M. Costa, N. J. M. Saibo // Adv. Bot. Res. - 2011. - Vol. 57. -P. 50-83.
4. Goodstein, D. M. Phytozome: a Comparative Platform for Green Plant Genomics / D. M. Goodstein, S. Shu, R. Howson, R. Neupane, R. D. Hayes, J. Fazo, Т. Mitros, W. Dirks, U. Hellsten, N. Putnam, D. S. Rokhsar // Nucleic Acids Res. -2012. - Vol. 40. - P. 1178-1186 [Электронный ресурс]. URL: http://www.phytozome.net (дата обращения: 21.12.2017).
5. Fang, F. C. Reductionistic and Holistic Science / F. C. Fang, A. Casadevall // Infection and Immunity. - 2011. - Vol. 79. - P. 1401-1404.
6. Mochida, K. Advances in Omics and Bioinformatics Tools for Systems Analysis of Plant Functions / K. Mochida, K. Shinozaki // Plant Cell Physiol. - 2011. -Vol. 52. - P. 2017-2038.
7. Cramer, G. R. Effects of Abiotic Stress on Plants: a Systems Biology Perspective / G. R. Cramer, K. Urano, S. Delrot, M. Pezzotti, K. Shinozaki // BMC Plant Biol. -2011. - Vol. 11 [Электронный ресурс]. URL: https://bmcplantbiol.biomedcentral. com/articles/10.1186/1471 -2229-11-163 (дата обращения: 15.01.2018).
8. Jogaiah, S. Systems Biology-Based Approaches toward Understanding drought Tolerance in Food Crops / S. Jogaiah, S.R. Govind, L.S.P. Tran // Crit. Rev. Biotechnol. - 2013. - Vol. 33(1). - P. 23-39.
9. Nambara, E. E. Seed Biology in the 21st Century: Perspectives and New Directions / E. E. Nambara, H. Nonogaki // Plant Cell Physiol. - 2012. - Vol. 53. - P. 1-4.
10. Zhang, Y. Plant Protein-Protein Interaction Network and Interactome / Y. Zhang, P. Gao, J. S. Yuan // Current Genomics. - 2010. - Vol. 11. - P. 40-46.
11. Duque, A. S. Abiotic Stress Responses in Plants: Unraveling the Complexity of Genes and Networks to Survive / A. S. Duque, A. M. Almeida, A. B. Silva, J. M. Silva, A. P. Farinha, D. Santos, P. Fevereiro, S. S. Araujo [Электронный ресурс]. URL: http://dx.doi.org/10.5772/52779 (дата обращения: 10.01.2018).
12. Shinozaki, K. Omics and Bioinformatics: an Essential Toolbox for Systems Analysis of Plant Functions beyond 2010 / K. Shinozaki, H. Sakakibara // Plant Cell Physiol. - 2009. - Vol. 50. - P. 1177-1180.
13. Francki, M. G. Transcriptomics, Proteomics and Metabolomics: Integration of Latest Technologies for Improving Future Wheat Productivity / M.G. Francki, A.C. Crawford, K. Oldach // Sustainable Agriculture and New Technologies. N. Benkeblia (ed.). - Boca Raton: CRC Press, 2012. - P. 425-452.
14. Lister, R. Next is Now: New Technologies for Sequencing of Genomes, Transcriptomes and beyond / R. Lister, B.D. Gregory, J.R. Ecker // Current Opinion in Plant Biol. - 2009. - Vol. 12. - P. 107-118.
15. Huang, L. Boron Nutrition and Chilling Tolerance of Warm Climate Crop Species / L. Huang, Z. Ye, R.W. Bell, B. Dell // Ann. Bot. - 2005. - Vol. 96. -P. 755-67.
16. Gunes, A. Genotypic Response of Chickpea (Cicer arietinum L.) Cultivars to Drought Stress Implemented at Pre- and Post-Anthesis Stages and Its Relations with Nutrient Uptake and Efficiency / A. Gunes, N. Cicek, A. Inal, M. Alpaslan, F. Eraslan, E. Guneri, T. Guzelordu // Plant Soil Environ. - 2006. - Vol. 52. - P. 368-376.
17. Soares, R. Mass Spectrometry and Animal Science: Protein Identification Strategies and Particularities of Farm Animal Species / R. Soares, G. Franco, E. Pires, M. Ventosa, R. Palhinhas, K. Koci, A.M. Almeida, A.V. Varela Coelho // J. Proteomics. - 2012. - V.75. - P. 4190-4206.
18. Evers, D. Towards a Synthetic View of Potato Cold and Salt Stress Response by Transcriptomic and Proteomic Analysis / D. Evers, S. Legay, D. Lamoureux, J.F. Hausman, L. Hoffmann, J. Renaut // Plant Mol. Biol. - 2012. - Vol. 78. -P. 503-514.
19. Falvo, S. 2-D DIGE Analysis of UV-C Radiation-Responsive Proteins in Globe Artichoke Leaves / S. Falvo, M. Di Carli, A. Desiderio, E. Benvenuto, A. Moglia, T. America, S. Lanteri, A. Acquadro // Proteomics. - 2012. - Vol. 12. -P. 448-460.
20. Farinha, A. P. Novel Clues on Abiotic Stress Tolerance Emerge from Embryo Proteome Analysis of Rice Varieties with Contrasting Stress Adaptation / A. P. Farinha, S. Irar, E. de Oliveira, M. M. Oliveira, M. Pages // Proteomics. - 2011. -Vol. 11. - P. 2389-2405.
21. Nackimento, N. Plant Secondary Metabolism and Challenges in Modifying its Operation: an Overview / N. Nackimento, A. Fett-Neto // Methods Mol. Biol. -2010. - Vol. 54. - P. 1-13.
22. Kleinwachter, M. New Insights Explain that Drought Stress Enhances the Quality of Spice and Medicinal Plants: Potential Applications / M. Kleinwachter, D. Selmar // Agron. Sustain. Dev. - 2015. - Vol. 35. - P. 121-131.
23. Good, A. The Effects of Drought Stress on Free Amino Acid Accumulation and Protein Synthesis in Brassica napus / A. Good, S. Zaplachinski // Physiol. Plant. -1994. - Vol. 90. - P. 9-14.
24. Liu, J. Endoplasmic Reticulum Protein Quality Control and Its Relationship to Environmental Stress Responses in Plants / J. Liu, S. Howell // Plant Cell. - 2010. -Vol. 2. - P. 2930-2942.
25. Cramer ,G. Water and Salinity Stress in Grapevines: Early and Late Changes in Transcript and Metabolite Profiles / G. Cramer, A. Ergul, J. Grimplet, R. Tillett, A. Tattersall, M. Bohlman, D. Vincent, J. Sonderegger, J. Evans, C. Osborne, D. Quili-ci, K. Schlauch, D. Schooley, J. Cushman // Funct. Integr. Genomics. - 2007. - Vol. 7. - P.111-134.
26. Takahashi, S. Monitoring the Expression Profiles of Genes Induced by Hyperosmotic, High Salinity, and Oxidative Stress and Abscisic Acid Treatment in Arabidopsis Cell Culture Using a Full-Length cDNA Microarray / S. Takahashi, M. Seki, J. Ishida, M. Satou, T. Sakurai, M. Narusaka, A. Kamiya, M. Nakajima, A. En-ju, K. Akiyama, K. Yamaguchi-Shinozaki, K. Shinozaki // Plant Mol. Biol. - 2004. -Vol. 56. - P. 29-55.
27. Molassiotis A. Oxidative and Nitrosative Signaling in Plants: Two Branches in the Same Tree? / A. Molassiotis, V. Fotopoulos // Plant Signal Behav. - 2011. -Vol. 6. - P. 210-214.
28. Mittler, R. ROS Signaling: the New Wave? / R. Mittler, S. Vanderauwera, N. Suzuki, G. Miller, V. Tognetti, K. Vandepoele, M. Gollery, V. Shulaev, B. Van // Trends Plant Sci. - 2011. - Vol. 16. - P. 300-309.
29. Umezawa, T. Systems Biology Approaches to Abscisic Acid Signaling / T. Umezawa // J. Plant Res. - 2011. - Vol. 124. - P. 539-548.
30. Yamaguchi-Shinozaki, K. Transcriptional Regulatory Networks in Cellular Responses and Tolerance to Dehydration and Cold Stresses / K. Yamaguchi-Shinozaki, K. Shinozaki // Annu. Rev. Plant Biol. - 2006. - Vol. 57. - P. 781-803.
31. Morgan, P. Ethylene and Plant Responses to Stress / P. Morgan, M. Drew // Physiol. Plant. - 1997. - Vol. 100. - P. 620-630.
32. Ophir, R. Gene Expression Profiling of Grape Bud Response to Two Alternative Dormancy-Release Stimuli Expose Possible Links between Impaired Mitochondrial Activity, Hypoxia, Ethylene-ABA Interplay and Cell Enlargement / R. Ophir, X. Pang, T. Halaly, J. Venkateswari, S. Lavee, D. Galbraith, E. Or // Plant Mol. Biol. -2009. - Vol. 71. - P. 403-423.
33. Kang, S. The Arabidopsis bZIP1 Transcription Factor is Involved in Sugar Signaling, Protein Networking, and DNA Binding / S. Kang, J. Price, P. Lin, J. Hong, J. Jang // Mol. Plant. - 2010. - Vol. 3. - P. 361-373.
34. Zhou, L. Glucose and Ethylene Signal Transduction Crosstalk Revealed by an Arabidopsis Glucose-Insensitive Mutant / L. Zhou, J. Jang, T. Jones, J. Sheen // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. - 1998. - Vol. 95. - P. 10294-10299.
35. Arenas-Huertero, F. Analysis of Arabidopsis Glucose Insensitive Mutants, gin5 and gin6, Reveals a Central Role of the Plant Hormone ABA in the Regulation of Plant Vegetative Development by Sugar / F. Arenas-Huertero, A. Arroyo, L. Zhou, J. Sheen, P. Leon // Genes Dev. - 2000. - Vol. 14. - P. 2085-2096.
36. Franco-Zorrilla, J. Interaction between Phosphate-Starvation, Sugar, and Cy-tokinin Signaling in Arabidopsis and the Roles of Cytokinin Receptors CRE1/AHK4 and AHK3 / J. Franco-Zorrilla, A. Martin, A. Leyva, J. Paz-Ares // Plant Physiol. -2005. - Vol. 138. - P. 847-857.
37. Thum, K. Light- and carbon-signaling pathways. Modeling circuits of interactions / K. Thum, D. Shasha, L. Lejay, G. Coruzzi // Plant Physiol. - 2003. -Vol. 132. - P. 440-452.
38. Kilian, J. The AtGenExpress Global Stress Expression Data Set: Protocols, Evaluation and Model Data Analysis of UV-B Light, Drought and Cold Stress Responses / J. Kilian, D. Whitehead, J. Horak, D. Wanke, S. Weinl, O. Batistic, C. D'Angelo, E. Bornberg-Bauer, J. Kudla, K. Harter // Plant J. - 2007. - Vol. 50. -P. 347-363.
39. Kusano, M. Metabolomics Reveals Comprehensive Reprogramming Involving Two Independent Metabolic Responses of Arabidopsis to UV-B Light / M. Kusano, T. Tohge, A. Fukushima, M. Kobayashi, N. Hayashi, H. Otsuki, Y. Kondou, H. Goto, M. Kawashima, F. Matsuda, R. Niida, M. Matsui, K. Saito, A. Fernie // Plant J. - 2011. - Vol. 67. - P. 354-369.
40. Wilkins, O. Time of Day Shapes Arabidopsis Drought Transcriptomes / O. Wilkins, K. Brautigam, M. Campbell // Plant J. - 2010. - Vol. 63. - P. 715-727.
41. Tattersall, E. Transcript Abundance Profiles Reveal Larger and More Complex Responses of Grapevine to Chilling Compared to Osmotic and Salinity Stress / E. Tattersall, J. Grimplet, L. Deluc, M. Wheatley, D. Vincent, C. Osborne, A. Ergul, E. Lomen, R. Blank, K. Schlauch, J. Cushman, G. Cramer // Funct. Integr. Genomics. 2007. - Vol. 7. - P. 317-333.
42. Urano, K. Characterization of the ABA-Regulated Global Responses to Dehydration in Arabidopsis by Metabolomics / K. Urano, K. Maruyama, Y. Ogata, Y. Morishita, M. Takeda, N. Sakurai, H. Suzuki, K. Saito, D. Shibata, M. Kobayashi, K. Yamaguchi-Shinozaki, K. Shinozaki // Plant J. - 2009. - Vol. 7. - P. 1065-1078.
43. Maruyama, K. Metabolic Pathways Involved in Cold Acclimation Identified by Integrated Analysis of Metabolites and Transcripts Regulated by DREB1A and DREB2A / K. Maruyama, M. Takeda, S. Kidokoro, K. Yamada, Y. Sakuma, K. Urano, M. Fujita, K. Yoshiwara, S. Matsukura, Y. Morishita, R. Sasaki, H. Suzuki, K. Saito, D. Shibata, K. Shinozaki, K. Yamaguchi-Shinozaki // Plant Physiol. - 2009. -Vol. 150. - P. 1972-1980.
44. De Block, M. Poly(ADP-ribose) Polymerase in Plants Affects Energy Homeostasis, Cell Death and Stress Tolerance / M. De Block, C. Verduyn, D. De Brouwer, M. Cornelissen // Plant J. - 2005. - Vol. 41. - P. 95-106.
45. Nie, L. Integrative Analysis of Transcriptomic and Proteomic Data: Challenges, Solutions and Applications / L. Nie, G. Wu, D. Culley, J. Scholten, W. Zhang // Crit. Rev. Biotechnol. - 2007. - Vol. 27. - P. 63-75.
46. Usadel, B. Multilevel Genomic Analysis of the Response of Transcripts, Enzyme Activities and Metabolites in Arabidopsis Rosettes to a Progressive Decrease of Temperature in the Non-Freezing Range / B. Usadel, O. Blasing, Y. Gibon, F. Poree, M. Hohne, M. Gunter, R. Trethewey, B. Kamlage, H. Poorter, M. Stitt // Plant Cell Environ. - 2008. - Vol. 31. - P. 518-547.
REFERENCES
1. Boyer J. S. Plant Productivity and Environment. Science, 1982, vol. 218, pp. 443-448.
2. Chaves M. M., Maroco J. P., Pereira J. S. Understanding Plant Responses to Drought - from Genes to the Whole Plant. Functional Plant Biol., 2003, vol. 30, pp. 239-264.
3. Chaves M. M., Costa J. M., Saibo N. J. M. Recent Advances in Photosynthesis Under Drought and Salinity. Adv. Bot. Res., 2011, vol. 57, pp. 50-83.
4. Goodstein D. M., Shu S., Howson R., Neupane R., Hayes R. D., Fazo J., Mi-tros T., Dirks W., Hellsten U., Putnam N., Rokhsar D. S. Phytozome: a Comparative Platform for Green Plant Genomics. Nucleic Acids Res., 2012, vol. 40, pp. 1178-1186, available at: http://www.phytozome.net (Accessed 21 December 2017).
5. Fang F. C., Casadevall A. Reductionistic and Holistic Science. Infection and Immunity, 2011, vol. 79, pp. 1401-1404.
6. Mochida K., Shinozaki K. Advances in Omics and Bioinformatics Tools for Systems Analysis of Plant Functions. Plant Cell Physiol., 2011, vol. 52, pp. 2017-2038.
7. Cramer G. R., Urano K., Delrot S., Pezzotti M., Shinozaki K. Effects of Abiotic Atress on Plants: a Systems Biology Perspective. BMC Plant Biol., 2011, vol. 11, available at: https://bmcplantbiol.biomedcentral.com/articles/10.1186/1471-2229-11-163 (Accessed 15 January 2018).
8. Jogaiah S., Govind S. R., Tran L. S. P. Systems Biology-Based Approaches toward Understanding drought Tolerance in Food Crops. Crit. Rev. Biotechnol., 2013, vol. 33(1), pp. 23-39.
9. Nambara E. E., Nonogaki H. Seed Biology in the 21st Century: Perspectives and New Directions. Plant Cell Physiol., 2012, vol. 53, pp. 1-4.
10. Zhang Y., Gao P., Yuan J. S. Plant Protein-Protein Interaction Network and Interactome. Current Genomics, 2010, vol. 11, pp. 40-46.
11. Duque A. S., Almeida A. M., Silva A. B., Silva J. M., Farinha A. P., Santos D., Fevereiro P., Araujo S. S. Abiotic Stress Responses in Plants: Unraveling the Complexity of Genes and Networks to Survive, available at: http://dx.doi.org/10.5772/52779 (Accessed 10 January 2018).
12. Shinozaki K., Sakakibara H. Omics and Bioinformatics: an Essential Toolbox for Systems Analyses of Plant Functions beyond 2010. Plant Cell Physiol., 2009, vol. 50, pp. 1177-1180.
13. Francki M. G., Crawford A. C., Oldach K. Transcriptomics, Proteomics and Metabolo-mics: Integration of Latest Tecnologies for Improving Future Wheat Productivity. In: Sustainable Agriculture and New Technologies. Benkeblia N. (ed.). Boca Raton: CRC Press. 2012, рр. 425-452.
14. Lister R., Gregory B. D., Ecker J. R. Next is Now: New Technologies for Sequencing of Genomes, Transcriptomes and Beyond. Current Opinion in Plant Biol., 2009, vol. 12, рр. 107-118.
15. Huang L., Ye Z., Bell R. W., Dell B. Boron Nutrition and Chilling Tolerance of Warm Climate Crop Species. Ann. Bot., 2005, vol. 96, рр. 755-67.
16. Gunes A., Cicek N., Inal A., Alpaslan M., Eraslan F., Guneri E., Guzelordu T. Genotypic Response of Chickpea (Cicer arietinum L.) Cultivars to Drought Stress Implemented at Pre- and Post-Anthesis Stages and its Relations with Nutrient Uptake and Efficiency. Plant Soil Environ., 2006, vol. 52, рр. 368-376.
17. Soares R., Franco G, Pires E., Ventosa M., Palhinhas R., Koci K., Almeida A.M., Varela Coelho A.V. Mass Spectrometry and Animal science: Protein Identification Strategies and Particularities of Farm Animal Species. J. Proteomics, 2012, vol.75, рр. 4190-4206.
18. Evers D., Legay S., Lamoureux D., Hausman J. F., Hoffmann L., Renaut J. Towards a Synthetic View of Potato Cold and Salt Stress Response by Transcriptomic and Proteomic Analysis. PlantMol. Biol., 2012, vol. 78, рр. 503-514.
19. Falvo S., Di Carli M., Desiderio A., Benvenuto E., Moglia A., America Т., Lanteri S., Acquadro A. 2-D DIGE Analysis of UV-C Radiation-Responsive Proteins in Globe Artichoke Leaves. Proteomics, 2012, vol. 12, рр. 448-460.
20. Farinha A. P., Irar S., de Oliveira E., Oliveira M. M., Pages M. Novel Clues on Abiotic Stress Tolerance Emerge from Embryo Proteome Analysis of Rice Varieties with Contrasting Stress Adaptation. Proteomics, 2011, vol.11, рр. 2389-2405.
21. Nackimento N., Fett-Neto A. Plant Secondary Metabolism and Challenges in Modifying Its Operation: an Overview. Methods Mol. Biol., 2010, vol. 54, рр. 1-13.
22. Kleinwachter M., Selmar D. New Insights Explain that Drought Stress Enhances the Quality of Spice and Medicinal Plants: Potential Applications. Agron. Sustain. Dev., 2015, vol. 35, рр. 121-131.
23. Good A., Zaplachinski S. The Effects of Drought Stress on Free Amino Acid Accumulation and Protein Synthesis in Brassica napus. Physiol. Plant., 1994, vol. 90, рр. 9-14.
24. Liu J., Howell S. Endoplasmic Reticulum Protein Quality Control and Its Relationship to Environmental Stress Responses in Plants. Plant Cell, 2010, vol. 2, рр. 2930-2942.
25. Cramer G., Ergul A., Grimplet J., Tillett R., Tattersall A., Bohlman M., Vincent D., Sonderegger J., Evans J., Osborne C., Quilici D., Schlauch K., Schooley D., Cushman J. Water and Salinity Stress in Grapevines: Early and Late Changes in Transcript and Metabolite Profiles. Funct. Integr. Genomics, 2007, vol. 7, рр. 111-134.
26. Takahashi S., Seki M., Ishida J., Satou M., Sakurai T., Narusaka M., Kamiya A., Nakajima M., Enju A., Akiyama K., Yamaguchi-Shinozaki K., Shinozaki K. Monitoring the Expression Profiles Of Genes Induced by Hyperosmotic, High Salinity, and Oxidative Stress and Abscisic Acid Treatment in Arabidopsis Cell Culture Using a Full-Length cDNA Microarray. Plant Mol Biol, 2004, vol. 56, рр. 29-55.
27. Molassiotis A., Fotopoulos V. Oxidative and Nitrosative Signaling in Plants: Two Branches in the Same Tree?. Plant SignalBehav., 2011, vol. 6, рр. 210-214.
28. Mittler R., Vanderauwera S., Suzuki N., Miller G., Tognetti V., Vandepoele K., Gollery M., Shulaev V., Van B. ROS Signaling: the New Wave? Trends Plant Sci, 2011, vol. 16, рр. 300-309.
29. Umezawa T. Systems Biology Approaches to Abscisic Acid Signaling. J. Plant Res., 2011, vol. 124, рр. 539-548.
30. Yamaguchi-Shinozaki K, Shinozaki K. Transcriptional Regulatory Networks in Cellular Responses and Tolerance to Dehydration and Cold Stresses. Annu. Rev. Plant. Biol, 2006, vol. 57, рр. 781-803.
31. Morgan P., Drew M. Ethylene and Plant Responses to Stress. Physiol. Plant, 1997, vol. 100, рр. 620-630.
32. Ophir R., Pang X., Halaly T., Venkateswari J., Lavee S., Galbraith D., Or E. Gene Expression Profiling of Grape Bud Response to Two Alternative Dormancy-Release Stimuli Expose Possible Links between Impaired Mitochondrial Activity, Hypoxia, Ethylene-ABA Interplay and Cell Enlargement. Plant Mol. Biol., 2009, vol. 71, рр. 403-423.
33. Kang S., Price J., Lin P., Hong J., Jang J. The Arabidopsis bZIP1 Transcription Factor Is Involved in Sugar Signaling, Protein Networking, and DNA Binding. Mol. Plant, 2010, vol. 3, рр. 361-373.
34. Zhou L., Jang J., Jones T., Sheen J. Glucose and Ethylene Signal Transduction Crosstalk Revealed by an Arabidopsis Glucose-Insensitive Mutant. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 1998, vol. 95, рр. 10294-10299.
35. Arenas-Huertero F., Arroyo A., Zhou L., Sheen J., Leon P. Analysis of Arabidopsis Glucose Insensitive Mutants, gin5 and gin6, Reveals a Central Role of the Plant Hormone ABA in the Regulation of Plant Vegetative Development by Sugar. Genes Dev., 2000, vol. 14, pp. 2085-2096.
36. Franco-Zorrilla J., Martin A., Leyva A., Paz-Ares J. Interaction between Phosphate-Starvation, Sugar, and Cytokinin Signaling in Arabidopsis and the Roles Of Cytokinin Receptors CRE1/AHK4 and AHK3. Plant Physiol., 2005, vol. 138, pp. 847-857.
37. Thum K., Shasha D., Lejay L., Coruzzi G. Light- and Carbon-Signaling Pathways. Modeling Circuits of Interactions. Plant Physiol., 2003, vol. 132, pp. 440-452.
38. Kilian J., Whitehead D., Horak J., Wanke D., Weinl S., Batistic O., D'Angelo C., Bornberg-Bauer E., Kudla J., Harter K. The AtGenExpress Global Stress Expression Data Set: Protocols, Evaluation and Model Data Analysis of UV-B Light, Drought and Cold Stress Responses. Plant J., 2007, vol. 50, pp. 347-363.
39. Kusano M., Tohge T., Fukushima A., Kobayashi M., Hayashi N., Otsuki H., Kondou Y., Goto H., Kawashima M., Matsuda F., Niida R., Matsui M., Saito K., Fernie A. Metabolomics Reveals Comprehensive Reprogramming Involving Two Independent Metabolic Responses of Arabidopsis to UV-B Light. Plant J., 2011, vol. 67, pp. 354-369.
40. Wilkins O., Brautigam K., Campbell M. Time of Day Shapes Arabidopsis Drought Transcriptomes. Plant J., 2010, vol. 63, pp. 715-727.
41. Tattersall E., Grimplet J., Deluc L., Wheatley M., Vincent D., Osborne C., Ergul A., Lomen E., Blank R., Schlauch K., Cushman J., Cramer G. Transcript Abundance Profiles Reveal Larger and More Complex Responses of Grapevine to Chilling Compared to Osmotic and Salinity Stress. Funct. Integr. Genomics, 2007, vol. 7, pp. 317-333.
42. Urano K., Maruyama K., Ogata Y., Morishita Y., Takeda M., Sakurai N., Suzuki H., Saito K., Shibata D., Kobayashi M., Yamaguchi-Shinozaki K., Shinozaki K. Characterization of the ABA-Regulated Global Responses to Dehydration in Arabidopsis by Metabolomics. Plant J., 2009, vol. 7, pp. 1065-1078.
43. Maruyama K., Takeda M., Kidokoro S., Yamada K., Sakuma Y., Urano K., Fujita M., Yoshiwara K., Matsukura S., Morishita Y., Sasaki R., Suzuki H., Saito K., Shibata D., Shinozaki K., Yamaguchi-Shinozaki K. Metabolic Pathways Involved in Cold Acclimation Identified by Integrated Analysis of Metabolites and Transcripts Regulated by DREB1A and DREB2A. Plant Physiol, 2009, vol. 150, pp. 1972-1980.
44. De Block M., Verduyn C., De Brouwer D., Cornelissen M. Poly(ADP-ribose) Polymerase in Plants Affects Energy Homeostasis, Cell Death and Stress Tolerance. Plant J, 2005, vol. 41, pp. 95-106.
45. Nie L., Wu G., Culley D., Scholten J., Zhang W. Integrative Analysis of Transcriptomic and Proteomic Data: Challenges, Solutions and Applications. Crit. Rev. Biotechnol, 2007, vol. 27, pp. 63-75.
46. Usadel B., Blasing O., Gibon Y., Poree F., Hohne M., Gunter M., Trethewey R., Kamlage B., Poorter H., Stitt M. Multilevel Genomic Analysis of the Response of Transcripts, Enzyme Activities and Metabolites in Arabidopsis Rosettes to a Progressive Decrease of Temperature in the Non-Freezing Range. Plant Cell Environ., 2008, vol. 31, pp. 518-547.
ИНФОРМАЦИЯ ОБ АВТОРАХ
Кондратьев Михаил Николаевич - Российский государственный аграрный университет - Московская сельскохозяйственная академия имени К. А. Тимирязева; доктор биологических наук, профессор, профессор кафедры физиологии растений; E-mail: [email protected]
Kondrat'ev Mikhail Nikolaevich - K. A. Timiryazev Moscow State Agrarian University; Doctor of Biological Sciences, Professor, Professor of the Department of Plant Physiology; E-mail: [email protected]
Роньжина Елена Степановна - Калининградский государственный технический университет; доктор биологических наук, профессор, зав. кафедрой агрономии; E-mail: [email protected]
Ron'zhina Elena Stepanovna - Kaliningrad State Technical University; Doctor of Biological Sciences, Professor, Head of the Department of Agronomy;
E-mail: [email protected]
Ларикова Юлия Сергеевна - Российский государственный аграрный университет -Московская сельскохозяйственная академия имени К. А. Тимирязева; кандидат биологических наук, доцент, доцент кафедры физиологии растений; E-mail: [email protected]
Larikova Julia Sergeevna - K. A. Timiryazev Moscow State Agrarian University; PhD in Biological Sciences, Associate Professor, Associate Professor of the Department of Plant Physiology; E-mail: [email protected]
