CC BY
41
BicHUK ,fl,mnponeTpoBCBKoro ymBepcrneTy. Bionoria, eKonoria. Visnik Dnipropetrovs'kogo universitetu. Seria Biologia, ekologia Visnyk of Dnepropetrovsk University. Biology, ecology.
Visn. Dnipropetr. Univ. Ser. Biol. Ekol. 2015. 23(2), 149-153.
doi:10.15421/011521
ISSN 2310-0842 print ISSN 2312-301X online
www.ecology.dp.ua
УДК 593.191.1:595.762.12
Сезонная динамика зараженности Harpalus rufipes (Coleoptera, Carabidae)
грегаринами в агроэкосистеме
Д.Е. Решетняк
Днепропетровский национальный университет имени Олеся Гончара, Днепропетровск, Украина
Исследована зараженность грегаринами Harpalus rufipes (De Geer, 1774) - одного из важнейших вредителей зерновых культур, обитающих в агроэкосистеме кукурузы сахарной, расположенной в окрестностях г. Днепропетровск возле пос. Дослидное. Кишечник имаго данного вида жужелиц исследовали компрессорным методом. H. rufipes заражен семью видами грегарин: Gregarina ovata Dufour, 1828, G. steini Berndt, 1902, G. amarae (Hammerschmidt, 1839) Frantzius, 1848, Clitellocephalus ophoni (Tuzet and Ormieres, 1956) Clopton, 2002, Torogregarina sphinx Clopton, 1998, Gigaductus macrospora Filipponi, 1948 и G. elongatus (Moriggi, 1943) Filipponi, 1948. Одновременно в организме одного жука локализовались не более трех видов грегарин. В летние месяцы показатель экстенсивности инвазии минимален в июне (4,8%) и достигает максимального значения в конце августа (22,2%). Наибольшая суммарная численность грегарин (383 экз.) всех обнаруженных видов зафиксирована в конце августа, наименьшая - в начале сентября (33 экз.). В кишечнике одновременно находятся гамонты и сизигии всех обнаруженных видов грегарин. Наивысшая средняя интенсивность инвазии двумя массовыми видами грегарин для C. ophoni установлена в конце июля (146 экз.), наименьшая - в конце августа (2), для G. macrospora - в конце августа (70) и в начале сентября (4 экз.) соответственно. Большая средняя интенсивность инвазии в конце июля приводит к увеличению числа сизигиев C. ophoni с преобладанием их в 7 раз по сравнению с данными июня. Нахождение в кишечнике H. rufipes грегарин свидетельствует о способности жука быть дефинитивным хозяином данных видов споровиков.
Ключевые слова: экстенсивность инвазии; интенсивность инвазии; гамонты; сизигии
Seasonal dynamic of the occurrence of the gregarines infection of Harpalus rufipes (Coleoptera, Carabidae) in agroecosystem
D.Y. Reshetnyak
Oles Honchar Dnipropetrovsk National University, Dnipropetrovsk, Ukraine
Relationships in the "parasite-host" system are closely interrelated and occur at all levels from the molecular to behavioral and population ones. There are two models of realization of these relations. The first case is when the parasites are uniformly distributed in the host population. High extensiveness of invasion is accompanied by its low intensity. The second case is when a part of host population is infected with parasites, but the negative impact is manifested to the maximum extent. Invasion of the ground beetle Harpalus rufipes (De Geer, 1774), dwelling in sweet corn agroecosystems located in the vicinity of Dnipropetrovsk near Doslidnoe village, by several gregarines species is investigated in this study. H. rufipes is an abundant, ubiquitous species, living in extremely wide range of terrestrial ecosystems, with especially high populations inhabiting anthropogenically transformed environments. H. rufipes has a wide range of feeding. This species is distributed in the Central and Eastern Europe, and introduced to North America. Gregarines were found in the intestines of 20 individuals of H. rufipes from 190 (10.5%): Gregarina ovata Dufour, 1828, G. steini Berndt, 1902, G. amarae (Hammerschmidt, 1839) Frantzius, 1848, Clitellocephalus ophoni (Tuzet and Ormieres, 1956) Clopton, 2002, Torogregarina sphinx Clopton, 1998, Gigaductus macrospora Filipponi, 1948 and G. elongatus (Moriggi, 1943) Filipponi, 1948. There is high level of infestation of C. ophoni and G. steini. At the same time, not more than three species of the gregarines were localized in the beetle body. Seasonal dynamic of occurrence of the gregarines is as follows. Maximal indices of occurrence are found at the end of August (22.2%) and minimal ones at the end of June (4.8%). The highest total number of gregarines (383 ind.) is recorded at the end of August, the lowest one is fixed at the beginning of September (33 ind.). Indices of gregarine species dominance are as follows: C. ophoni - 34.0%, G. macrospora - 28.9%, G. steini - 20.6%, T. sphinx -
Днепропетровский национальный университет имени Олеся Гончара, пр. Гагарина, 72, Днепропетровск, 49010, Украина Oles Honchar Dnipropetrovsk National University, Gagarin Ave., 72, Dnipropetrovsk, 49010, Ukraine Tel.: +38-099-417-43-39. E-mail: reshetnyak.ufo@yandex.ru
9.3%, G. amarae - 5.5%, G. ovata - 0.9% and G. elongatus - 0.4%. High temperatures in July and August helped to increase infection of H. rufipes by almost all gregaiines compared to cool and wet conditions in June. The highest value of the index of abundance corresponds to the time of high average intensity of infestation by three common species of gregarines. Decline in abundance index by the end of summer and early fall may be due to the death of heavily infected individuals. High level of infection does not cause the pathogenic effect on the host organism.
Keywords: extent of infestation; intensity of infection; gamonts; syzygies
Введение
Взаимоотношения в системе «паразит - хозяин» тесно взаимосвязаны и проявляются на любых уровнях: от молекулярного до поведенческого и популяционного (Dyakin, 2004). Существуют две модели реализации этих отношений. При первой паразиты равномерно распределены в популяции хозяина, освоив ее большую часть. Они используют ресурс популяции хозяина в интересах своей популяции, не оказывая на хозяев существенного негативного влияния (Brygadyrenko and Svyrydchenko, 2015). Высокой экстенсивности инвазии сопутствует ее низкая интенсивность: в одной особи хозяина живут единичные особи паразита. При второй паразитами заражена часть популяции хозяина, но негативное воздействие проявляется в максимальной степени (Gaevskaya and Machkevsky, 2001).
Многочисленные исследования посвящены изучению грегарин жужелиц (Sienkiewicz and Lipa, 2009а), тараканов (Clopton, 2009), чернотелок (Clopton, 2006; Schreurs and Janovy, 2008), короедов (Holusa et al., 2012), листоедов (Kim et al., 2014), стрекоз (Hoshide and Janovy, 2002; Clopton et al., 2007), водолюбов (Clopton et al., 2008). Большинство видов грегарин паразитирует в кишечнике, некоторые - в репродуктивных органах и полости тела насекомых. Подавляющее число грегарин -внеклеточные паразиты, ранние стадии развития могут быть внутриклеточными. Грегаринам присущи сложные жизненные циклы, стадии которых различаются. В кишечнике хозяев чаще всего обнаруживают гамонты, которые питаются и активно перемещаются. Перед началом гаметогенеза зрелые гамонты попарно объединяются в сизигии (Simdyanov, 2007).
Harpalus rufipes (De Geer, 1774), массовый полевой вид, имеет транспалеарктический ареал распространения, обитая по всей умеренной зоне Евразии (Kryzhanovskij et al., 1995), занесен в Северную Америку (Dunn, 1981). Благодаря комплексу адаптаций и миграционной способности, особенно высокой численности среди жужелиц вид достигает в условиях антропогенно нарушенных экосистем и в агроценозах (Zhang et al., 1997; Brygadyrenko and Reshetniak, 2014a). По данным разных авторов (Luff, 1980; Shearin et al., 2008) H. rufipes имеет широкий спектр питания, в который входят зерновые, технические, зернобобовые, кормовые и лекарственные культуры, многочисленные виды сорных растений и беспозвоночных животных (Thiele, 1977; Birthisel et al., 2014; Brygadyrenko and Reshetniak, 2014b).
Хотя грегарины не играют практической роли в хозяйственной деятельности человека, являясь паразитами беспозвоночных, их изучение актуально для современной науки, так как паразитарное воздействие грегарин может представлять существенный вред для насекомых -вредителей сельского хозяйства, снижая виталитет популяции.
Цель данной статьи - оценить сезонную динамику численности грегарин у имаго Н. обитающих в
агроценозе кукурузы сладкой.
Материал и методы исследований
В течение трех месяцев (июнь - сентябрь 2014 г.) обследовано 190 экземпляров имаго Н. ги/}ре^\ Имаго Н. rufipes собирали с использованием почвенных ловушек без фиксатора в окрестностях г. Днепропетровск (Украина) возле пос. Дослидное (48,380891°М, 35,035367°Е) на обрабатываемых полях кукурузы сахарной. Исследование проводили компрессорным методом. У жуков удаляли кишечник, помещали на предметное стекло в физиологический раствор и измельчали, нанося скальпелем 10-12 поперечных разрезов. Приготовленный временный микропрепарат среднего и заднего отделов кишечника насекомого рассматривали под световым микроскопом с планапохроматическими объективами. При обнаружении грегарин производили подсчет их числа и микрофотосъемку с использованием цифровой камеры с разрешением 5 мегапикселей для дальнейшей идентификации видовой принадлежности. Грегарин идентифицировали с помощью определителя веш (1969).
Для характеристики эпизоотического процесса применяли стандартные паразитологические характеристики: экстенсивность инвазии (частота встречаемости, %), интенсивность инвазии, индекс доминирования и индекс обилия. Частоту встречаемости рассчитывали по формуле:
где n - число экземпляров хозяев, инвазированных паразитом k-го вида, N - общее число исследованных особей хозяина. Индекс доминирования определяли по формуле: _ а; ipp vi
,
где п - число особей какого-либо вида, N - общее число особей паразитов. Индекс обилия определяли по формуле:
я
где 2 - сумма особей паразитов i-ro вида N - общее число вскрытых экземпляров исследуемой популяции хозяина (Zubareva and Bortsova, 2012).
Результаты и их обсуждение
Все обнаруженные грегарины принадлежали к отряду Eugregarinida Leger, 1900, подотряду Septata Lankester, 1885. К семейству Gregarinidae Labbe, 1899 относились 5 видов: Gregarina ovata Dufour, 1828, G. steint Berndt, 1902, G. amarae (Hammerschmidt, 1839) Frantzius, 1848, Clitellocephalus ophoni (Tuzet and Ormieres, 1956) Clopton, 2002 и Torogregarina sphinx Clopton, 1998; к семейству Gigaductidae - 2 вида: Gigaductus macrospora
БШррот 1948 и О. elongatus (Moriggi, 1943) БШррот, 1948. Одновременно в организме одного жука локализовалось не более трех видов грегарин. Грегарины обнаружены в кишечнике у 20 экз. Н. ги/гре^' из 190 просмотренных (10,5%), с интенсивностью 1-279 особей различных видов. Количество гамонтов одного вида в одном хозяине варьировало от 1 до 136 экз., сизигиев - от 1 до 63.
25 20 15 10 5 0
Экстенсивность инвазии грегаринами Н. гufipes в течение сезона высокая. С июня по июль зараженные жуки встречаются единично. Сезонная динамика инвазирован-ности Н. ги/ра' имеет четко выраженный характер. В летние месяцы показатель экстенсивности инвазии минимален в июне и достигает максимального значения в конце августа. К осени он снижается, но его значение превышает все данные лета, кроме максимальных (рис.).
I ■
август
сентябрь
июнь
Рис. Экстенсивность инвазии H. rufipes всеми видами грегарин (%)
Сезонный ход экстенсивности инвазии H. rufipes конкретными видами грегарин более четко можно проследить только для C. ophoni и T. sphinx, найденных в четырех из шести рассмотренных выборок (табл. 1).
Наибольшая суммарная численность грегарин (383 экз.) обнаруженных видов зафиксирована в конце августа, наименьшая - в начале сентября (33 экз.). У исследованных в течение сезона имаго H. rufipes индекс до-
минирования C. ophoni составил 34,0%, G. macrospora -28,9, G. steini - 20,6, T. sphinx - 9,3, G. amarae - 5,5, G. ovata - 0,9 и G. elongatus - 0,4 %.
В кишечнике одновременно находятся гамонты и сизигии всех обнаруженных видов грегарин, поэтому средняя интенсивность инвазии рассматривается в двух аспектах: общее количество паразитов данного вида и число гамонтов и сизигиев в отдельности (табл. 2, 4).
Таблица 1
Сезонный ход экстенсивности инвазии Н. гиАрж конкретными видами грегарин (%)
Виды грегарин 26.06.2014 12.07.2014 25.07.2014 14.08.2014 27.08.2014 11.09.2014
C. ophoni (Tuzet and Ormieres) Clopton 4,8 0 3,4 2,6 3,7 0
G. amarae (Hammerschmidt) Frantzius 0 8,3 0 2,6 3,7 0
G. ovata Dufour 0 0 0 2,6 0 0
G. steini Berndt 0 0 0 0 3,7 0
T. sphinx Clopton 0 4,2 3,4 0 7,4 15,0
G. macrospora Filipponi 0 4,2 0 0 11,1 5,0
G. elongatus (Moriggi) Filipponi 0 0 0 0 0 5,0
Таблица 2
Средняя интенсивность инвазии Н. rufipes данными видами грегарин (экз.)
Виды грегарин 26.06.2014 12.07.2014 25.07.2014 14.08.2014 27.08.2014 11.09.2014
C. ophoni (Tuzet and Ormieres) Clopton 87,0 0 146,0 36,0 2,0 0
G. amarae (Hammerschmidt) Frantzius 0 10,5 0 18,0 4,0 0
G. ovata Dufour 0 0 0 7 0 0
G. steini Berndt 0 0 0 0 162,0 0
T. sphinx Clopton 0 16,0 27,0 0 2,0 8,7
G. macrospora Filipponi 0 12,0 0 0 70,3 4,0
G. elongatus (Moriggi) Filipponi 0 0 0 0 0 3,0
Наивысшая средняя интенсивность инвазии двумя массовыми видами грегарин для С. оркот установлена в конце июля, наименьшая - в конце августа, для О. тасго-ьрога - в конце августа и в начале сентября соответственно. Третий массовый вид, О. steini, обнаружен единично в конце августа с наивысшим значением средней интенсивности инвазии для всех найденных видов паразитов (162 экз.). Инвазированность другими грегаринами была низкой с невысокими индексами обилия (табл. 3).
Высокие температуры июля и августа способствовали возрастанию зараженности Н. ги/гре5 почти всеми грега-ринами по сравнению с прохладными и влажными условиями июня. Наибольшая величина индекса обилия соответствует времени наивысшей средней интенсивности инвазии для трех обнаруженных массовых видов грега-рин. Величина индекса обилия для С. оркот в начале и середине лета показывает, что перезимовавшие жуки заражены сильнее, чем новое поколение. С увеличением
количества имматурных имаго Н. ги/гре5 индекс обилия уменьшается. Сравнение величины индекса обилия в июне и августе показывает, что он выше в начале лета и уменьшается с возрастом жуков. В июле этот показатель наибольший только для С. оркот. Снижение индекса обилия к концу лета и началу осени может быть связано с гибелью сильно зараженных особей. Количество гамон-тов С. оркот в конце июня в 7,7 раза превышает количество сизигиев. В конце июля наблюдается обратное соот-
По данным Geus (1969), в кишечнике H. rufipes паразитируют Actinocephalus echinatus Wellmer, C. ophoni Tuzet and Ormieres и G. amarae (Hammerschmidt) Frantzius.
Проведенная в ходе лабораторных экспериментов оценка динамики зараженности имаго H. rufipes грегари-нами подтвердила литературные данные (Geus, 1969; Sienkiewicz and Lipa, 2009b, 2010) про паразитирование C. ophoni и G. amarae в данном виде жужелиц. По сведениям американских паразитологов (Clopton and Nolte, 2002), грегаринами C. ophoni заражено 0,3% жуков, по данным польских - 1% (Sienkiewicz and Lipa 2009а). В нашем исследовании установлено, что зараженность H. rufipes данным паразитом составляет 2,1%. Максимальная интенсивность инвазии H. rufipes C. ophoni в 2,9 раза меньше, чем в условиях исследования агроцено-зов в Польше (Sienkiewicz and Lipa, 2009а), что подтверждают литературные данные (Gaevskaya and Machkevsky, 2001). Нахождение в кишечнике H. rufipes грегарин свидетельствует о способности жука быть хозяином данных видов споровиков, однако высокая инвазированность не оказывает существенного влияния на процессы жизнедеятельности и выживаемость особей (Rodriguez et al., 2007). Динамика экстенсивности и интенсивности инвазии H. rufipes разными видами грегарин различна, это позво-
ношение: сизигиев в 3,2 раза больше, чем гамонтов. В августе обнаружены только единичные гамонты данного вида. Большая средняя интенсивность инвазии в конце июля приводит к увеличению числа сизигиев С. оркот с преобладанием их в 7 раз по сравнению с данными июня. Среднее количество гамонтов О. тасго^'рога в конце августа в 6,3 раза больше, чем конце июля, сизигиев - в 5 раз. Средняя численность сизигиев О. атагае в течение сезона оставалась одинаковой - 2,3 экз. в одном хозяине.
ляет сделать вывод о том, что ее ход может определяться численностью жуков различных поколений и изменчивостью трофических связей в течение сезона.
Выводы
Анализ паразитофауны и сезонной динамики зараженности у Н. ги/гре5 показал, что на имаго паразитируют семь видов грегарин, пять из которых принадлежат к семейству Gregarinidae и два - к семейству Gigaductidae. Экстенсивность инвазии грегаринами Н. ги/гре5 в течение сезона высокая. В летние месяцы показатель экстенсивности инвазии минимален в июне (4,8%) и достигает максимального значения в конце августа (22,2%). Наивысшая средняя интенсивность инвазии двумя массовыми видами грегарин для С. оркот установлена в конце июля, наименьшая - в конце августа, для О. тасго-ьрога - в конце августа и в начале сентября соответственно. О. обнаружен единично в конце августа с наивысшим значением средней интенсивности инвазии для всех найденных видов паразитов (162 экз.). Инвази-рованность другими грегаринами низкая. Наибольшая величина индекса обилия соответствует времени наи-
Таблица 3
Индекс обилия (%) грегарин, паразитирующих в H. rufipes
Виды грегарин 26.06.2014 12.07.2014 25.07.2014 14.08.2014 27.08.2014 11.09.2014
C. ophoni (Tuzet and Ormieres) Clopton 4,1 0 5,0 0,9 0,1 0
G. amarae (Hammerschmidt) Frantzius 0 0,9 0 0,5 0,1 0
G. ovata Dufour 0 0 0 0,2 0 0
G. steini Berndt 0 0 0 0 6,0 0
T. sphinx Clopton 0 0,7 0,9 0 0,1 1,3
G. macrospora Filipponi 0 0,5 0 0 7,8 0,2
G. elongatus (Moriggi) Filipponi 0 0 0 0 0 0,2
Таблица 4
Средняя интенсивность инвазии H. rufipes гамонтами и сизигиями грегарин
Виды грегарин Жизненная стадия 26.06.2014 12.07.2014 25.07.2014 14.08.2014 27.08.2014 11.09.2014
C. ophoni (Tuzet and Ormieres) Clopton гамонты 69,0 0 20,0 36,0 2,0 0
сизигии 9,0 0 63,0 0 1,0 0
G. amarae (Hammerschmidt) Frantzius гамонты 0 8,5 0 12,0 0 0
сизигии 0 2,0 0 3,0 2,0 0
G. ovata Dufour гамонты 0 0 0 5,0 0 0
сизигии 0 0 0 1,0 0 0
G. steini Berndt гамонты 0 0 0 0 136,0 0
сизигии 0 0 0 0 13,0 0
T. sphinx Clopton гамонты 0 16,0 25,0 0 0 4,0
сизигии 0 0 1,0 0 1,0 3,5
G. macrospora Filipponi гамонты 0 8,0 0 0 50,3 0
сизигии 0 2,0 0 0 10,0 2,0
G. elongatus (Moriggi) Filipponi гамонты 0 0 0 0 0 1,0
сизигии 0 0 0 0 0 2,0
высшей средней интенсивности инвазии для трех обнаруженных массовых видов грегарин.
Библиографические ссылки
Birthisel, S.K., Gallandt, E.R., Jabbour, R., 2014. Habitat effects on second-order predation of the seed predator Harpalus rufipes and implications for weed seedbank management. Biol. Control 70, 65-72.
Brygadyrenko, V.V., Reshetniak, D.Y., 2014a. Morphological variability among populations of Harpalus rufipes (Coleoptera, Carabidae): What is more important - the mean values or statistical peculiarities of distribution in the population? Folia Oecol. 41(2), 109-133.
Brygadyrenko, V.V., Reshetniak, D.Y., 2014b. Trophic preferences of Harpalus rufipes (Coleoptera, Carabidae) with regard to seeds of agricultural crops in conditions of laboratory experiment. Baltic Journal of Coleopterology 14(2), 179-190.
Brygadyrenko, V.V., Svyrydchenko, A.O., 2015. Influence of the gregarine Stenophora julipusilli (Eugregarinorida, Stenophoridae) on the trophic activity of Rossiulus kessleri (Diplopoda, Julidae). Folia Oecol. 42(1), 10-20.
Clopton, R.E., 2006. Two new species of Xiphocephalus in Eleodes tricostata and Eleodes fusiformis (Coleoptera: Tenebrionidae: Eleodini) from the Sandhills of Western Nebraska. J. Parasitol. 92(3), 569-577.
Clopton, R.E., 2009. Phylogenetic relationships, evolution, and systematic revision of the septate gregarines (Apicomplexa: Eugregarinorida: Septatorina). Comp. Parasitol. 76(2), 167-190.
Clopton, R.E., Cook, T.J., Cook, J.L., 2007. Revision of Ge-neiorhynchus (Apicomplexa: Eugregarinida: Actinocephali-dae: Acanthosporinae) with recognition of four new species of Geneiorhynchus and description of Geneiorhynchus manifestus n. sp. parasitizing naiads of the Green Darner, Anax junius (Odonata: Aeshnidae) in the Texas Big Thicket. Comp. Parasitol. 74(2), 273-285.
Clopton, R.E., Cook, T.J., Cook, J.L., 2008. Trichurispora well-gundis n. g., n. sp. (Apicomplexa: Eugregarinida: Hirmocys-tidae) parasitizing adult water scavenger beetles, Tropister-nus collaris (Coleoptera: Hydrophilidae) in the Texas Big Thicket. Comp. Parasitol. 75(1), 82-91.
Clopton, R.E., Nolte, C.M., 2002. Clitellocephalus americanus n. gen., n. sp. (Apicomplexa: Eugregarinida: Gregarinidae) from Cratacanthus dubius (Coleoptera: Carabidae: Harpali-nae) in the Nebraska Sandhills and Clitellocephalus ophoni n. comb. (Apicomplexa: Eugregarinida: Gregarinidae) from Ophonus pubescens (Coleoptera: Carabidae: Harpalinae) in Sete, France. J. Parasitol. 88(4), 750-757.
Dunn, G.A., 1981. Distribution of Harpalus rufipes De Geer in Canada and United States (Coleoptera: Carabidae). Entomol. News 92(5), 186-188.
Dyakin, A.Y., 2004. Vzaimootnosheniya gregarinyi Urospora chiridotae i goloturii Chiridota laevis [The relationship of gregarines Urospora chiridotae and sea cucumbers Chiri-dota laevis]. V Nauchnaya Sessiya MBS SPbGU. Tezisyi Dokladov. SPb., 47-48 (in Russian).
Gaevskaya, A.V., Machkevsky, V.K., 2001. Problemyi morskoy parazitologii Azovo-Chernomorskogo basseyna. Kontseptu-alnyiy podhod [The problem of marine parasitology Azov-Black Sea Basin. The conceptual approach]. Ekologiya Morya 57, 36-43 (in Russian).
Geus, A., 1969. Sporentierchen Sporoza, Die Gregarinida: Die Tierwelt Deutschlands. Teil 57, VEB Gustav Fischer. Jena.
Holusa, J., Lukasova, K., Wegensteiner, R., Grodzki, W., Pernek, M., Weiser, J., 2012. Pathogens of the bark beetle
Ips cembrae: microsporidia and gregarines also known from other Ips species. J. Appl. Entomol. 137(3), 181-187.
Hoshide, K, Janovy, J., 2002. The structure of the nucleus of Odonaticola polyhamatus (Gregarinea: Actinocephalidae), a parasite of Mnais strigata (Hagen) (Odonata: Calopterygi-dae). Acta Protozool. 41, 17-22.
Kim, J.I., Min, J.S., Kwon, M., Choi, J.-Y., Lee, S.H., 2014. Morphological and molecular characterizations of the Gre-garina sp. (Apicomplexa: Protozoa) parasitizing on Phaedon brassicae (Coleoptera: Chrysomelidae). J. Asia Pac. Entomol. 17(1), 1-5.
Kryzhanovskij, O.L., Belousov, I.A., Kabak, I.I., Kataev, B.M., Makarov, K.V., Shilenkov, V.G., 1995. A checklist of the ground-beetles of Russia and adjacent lands (Insecta, Coleoptera, Carabidae). Pensoft Publishers, Sofia - Moscow. 271 p.
Lebedovskaya, M.V., 2013. Porazhenie dvustvorchatyih mollyus-kov r. Chyornaya (Sevastopol) gregaiinoy Nematopsis portuni-darum (Frenzel, 1885) [The defeat of the bivalves of river Black (Sevastopol) by gregarines Nematopsis portunidarum (Frenzel, 1885)]. Scientific Notes of Vernadsky Taurida National University. Series Biology, chemistry 26(4), 85-93 (in Russian).
Luff, M.L., 1980. The biology of the ground beetle Harpalus rufipes in a strawberry field in Northumberland. Ann. Appl. Biol. 94(2), 153-164.
Rodriguez, Y., Omoto, C.K., Gomulkiewicz, R., 2007. Individual and population effects of Eugregarine, Gregarina niphandro-des (Eugregarinida: Gregarinidae), on Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae). Environ. Entomol. 36(4), 689-693.
Schreurs, J., Janovy Jr., J., 2008. Gregarines on a diet: The effects of host starvation on Gregarina confusa Janovy et al., 2007 (Apicomplexa: Eugregarinida) in Tribolium destructor Uyttenboogaart, 1933 (Coleoptera: Tenebrionidae) larvae. J. Parasitol. 94(3), 567-570.
Shearin, A.F., Reberg-Horton, S.C., Gallandt, E.R., 2008. Cover crop effects on the activity-density of the weed seed predator Harpalus rufipes (Coleoptera: Carabidae). Weed Sci. 56(3), 442-450.
Sienkiewicz, P., Lipa, J.J., 2009b. Prevalence of eugregarines (Apicomplexa: Eugregarinida) parasitizing in ground beetles (Coleoptera, Carabidae) in various habitats. Pol. Pismo En-tomol. 78, 351-368.
Sienkiewicz, P., Lipa, J.J., 2009a. Clitellocephalus ophoni (Tuzet et Ormi'eres, 1956) (Apicomplexa: Eugregarinida: Gregarinidae) recorded in Poland on strawberry seed beetle Harpalus (Ophonus) rufipes (De Geer, 1774) (Coleoptera: Carabidae). Biol. Letters 46(1), 43-50.
Sienkiewicz, P., Lipa, J.J., 2010. Chrzqszcze z rodziny biegac-zowatych (Coleoptera: Carabidae) jako zywiciele pasozyt-niczych i komensalicznych eugregaryn (Apicomplexa: Eugregarinorida) - przeglqd badan z terenu Polski. Wiad. Entomol. 29(4), 289-295.
Simdyanov, T.G., 2007. Gregarinea Dufour, 1828 - Gregarinyi [Gregarinea Dufour, 1828 - Gregarines]. In: Alimov, A.F. (Ed.). Protistyi. Rukovodstvo po zoologii [Protists. Guide to zoologists]. Science, SPb. 2, 20-140.
Thiele, H.U., 1977. Carabid beetles in their environments. Springer-Verlag, Berlin.
Zhang, J., Drummond, F.A., Liebman, M., Hartke, A., 1997. Phenology and dispersal of Harpalus rufipes De Geer (Coleoptera: Carabidae) in agroecosystems in Maine. J. Agr. Urban Entomol. 14(2), 171-186.
Zubareva, I.M., Bortsova, M.S., 2012. Epizooticheskiy protsess i ego otsenka pri toksokaroze domashnih plotoyadnyih [Epizootic process and its evaluation at toxocarosis of domestic carnivores]. Vestnik Veterinarii 4(63), 45-47.
Hadiumna doредкonегii 28.08.2015
