CC BY
8
УДК 574.2; 631.468
РОЛЬ ЗООГЕННЫХ СТРУКТУР КРУПНЫХ ПОЧВЕННЫХ БЕСПОЗВОНОЧНЫХ В СОЗДАНИИ И ПОДДЕРЖАНИИ НЕОДНОРОДНОСТИ ПОЧВЕННЫХ СВОЙСТВ (ОБЗОР)
А. А. Рахлеева
МГУ имени М.В. Ломоносова, факультет почвоведения, 119991, Россия, Москва, Ленинские горы, д. 1, стр. 12 * E-mail: a.rakhleeva@gmail.com
Представлен обзор литературных данных, а также собственных исследований, касающихся влияния почвенных беспозвоночных животных размерного класса макрофауна на процессы создания и поддержания неоднородности почвенных свойств в ландшафтах умеренной зоны. В экскрементах и связанных с ними почвенных агрегатах, а также субстратах — продуктах жизнедеятельности ключевых групп крупных беспозвоночных животных, таких как дождевые черви, многоножки-диплоподы, личинки двукрылых и жесткокрылых, мокрицы, муравьи, — отмечены существенные изменения физических, химических и биологических параметров почв по сравнению с фоновыми показателями. Большая часть исследований связана с вопросами влияния на почвы дождевых червей и муравьев, тогда как для остальных групп подобного рода работы единичны. Вместе с тем результаты исследований будут полезны и должны использоваться в практических целях, в частности при планировании устойчивых антропогенных экосистем.
Ключевые слова: макрофауна, зоогенные структуры, физические свойства почв, химический состав почв, биологические параметры почв.
Введение
Почвенная фауна, достигая в почвах высоких значений численности и биомассы, особенно в верхней части почвенного профиля, существенно влияет на почвенные свойства [3, 15, 19, 31]. Серьезный вклад в этот процесс вносят беспозвоночные животные — представители макрофауны; в данном обзоре автором использована международная классификация размерных групп почвенных беспозвоночных [12], чьи размеры по ширине тела превышают 2 мм.
Реализация основных жизненных функций животного организма в почвенной среде, таких как питание, размножение, расселение, необходимость активного передвижения и ориентации в почве [1, 2, 17], оказывает серьезное, а в ряде случаев ключевое влияние на пространственную организацию органического и минерального материала почвы, на формирование неоднородности почвенных свойств. С конца XX в. и в нашей стране, и за рубежом развернулись работы по оценке вклада отдельных групп и видов беспозвоночных животных в формирование, поддержание и динамику почвенных характеристик, связанных, в частности, с продуктами жизнедеятельности почвенных беспозвоночных. Вначале они имели описательный характер без количественных результатов, но в настоящее время проводятся с привлечением арсенала методов почвоведения, почвенной зоологии и микробиологии, а также с использованием возможностей математического и статистического анализа [4, 11, 16, 20-23].
Количественная оценка преобразований органического и минерального материала почв, происходящих в зоогенных структурах, связана с определенными техническими трудностями [1, 14, 17, 18]. Необходимы особые нестандартные методические приемы для получения экспериментального материала. Вместе с тем, к настоящему времени накоплен большой фактический массив данных, проверенный методами математической статистики, который раскрывает характер изменений почвенных свойств в зоогенных структурах разного масштаба (экскременты, дрилосфера, выходы нор, элементы гнездовых построек), формируемых ключевыми группами крупных почвенных беспозвоночных умеренной зоны. Основные достижения по данному направлению исследований представлены в настоящем обзоре.
Весь массив проанализированных работ можно разделить на три крупных блока по таксонам беспозвоночных. Исследования, связанные с дождевыми червями, преобладают по количеству опубликованных материалов. Второй блок представлен работами, в которых изучаются двупарноногие многоножки — диплоподы, личинки жесткокрылых и двукрылых, мокрицы; по последней группе имеются единичные работы. И наконец, третий блок исследований связан с муравьями.
Дождевые черви
Безусловно, ключевую роль для функционирования многих типов почв играют дождевые черви, которых, наряду с муравьями, термитами и много-
ножками, справедливо называют «экосистемными инженерами» [24, 25, 29, 31]. Постоянная локомоторная и трофическая активность люмбрицид влияет на физические, химические и биологические показатели почв [9, 11, 14, 19, 21, 23]. Потребляя растительные остатки и пропуская их через свой кишечник, дождевые черви механически измельчают растительные ткани, что во много раз увеличивает доступность органических субстратов для микроорганизмов.
А.В. Тиуновым и Н.А. Кузнецовой [21] изучалось влияние деятельности Lumbricus terrestris L. на абиотические условия, микробную активность, а также численность и видовой состав коллембол и других видов дождевых червей. Исследовались почвы участка липового леса на дерново-подзолистой суглинистой почве. Территория расположена в пределах Малинского биогеоценологического стационара Московской области. Отбирались пробы в местах выхода нор червей, а также контрольные пробы почвенного пространства между норами. Отмечено, что возле устья норы дождевые черви собирают кучки опада, создавая тем самым моза-ичность подстилки и верхнего горизонта почвы. В пробах подстилки, отобранных в зоне размещения норы червя, снижается содержание углерода и азота по сравнению с контрольными пробами, а верхний слой гумусового горизонта, наоборот, обогащен углеродом и азотом. Кроме того, в подстилке и особенно в верхнем слое почвы в зоне норы зарегистрировано достоверное увеличение значений водного рН. Микробная биомасса и активность дыхания, коррелируя с содержанием органического вещества в почве и подстилке, существенно возрастали в верхней части гумусового горизонта около норы червя.
В зоне норы L. terrestris обилие ногохвосток было в 1,5-1,7 раза выше, чем в контроле, в оба срока отбора. Хотя реакция коллембол на присутствие нор была выражена по-разному у разных видов. Из 30 видов, обнаруженных при проведении исследования, только два вида (Isotoma notabilis Schaff., Isotomiella minor Schaff.) проявили сильную приуроченность к норам червей. Их численность, независимо от срока учета, была более чем в два раза выше в зоне норы по сравнению с контрольными пробами. Как почвенные, так и подстилочные дождевые черви были более многочисленны в зоне нор червя L. terrestris.
В копролитах дождевых червей отмечается повышенная подвижность биогенных элементов, прежде всего азота. Причем отмечено, что чем выше степень измельчения растительных остатков, тем выше доля подвижного азота [19]. Копролиты отличаются высокой плотностью [17]. Внутри копро-литов формируется система накопительных пор с диаметром около 1 мкм. Снаружи копролиты имеют защитный глинистый слой толщиной в 25 мкм, пре-
пятствующий проникновению внутрь воды и воздуха, что позволяет поддерживать внутри этих агрегатов высокую влажность и частичную анаэробность, аналогично кишечнику животных. Все эти факторы, наряду с высоким содержанием мелкодисперсных органических веществ, имеют серьезное значение для микробного сообщества, населяющего копролиты. В его состав могут входить как факультативно-анаэробные бактерии — обычные обитатели пищеварительного тракта дождевых червей, так и такие почвенные деструкторы, как грибы и акти-номицеты [1].
Н.В. Костиной с соавторами был проведен лабораторный эксперимент, в котором оценивались ключевые показатели биологической активности, такие как дыхание, метаногенез, азотфиксация, де-нитрификация, численность и структура микробного населения, для двух видов дождевых червей разных морфоэкологических групп: подстилочного вида Lumbricus rubellus Hoff. и почвенного Aporrectodea rosea Sav. [9]. Сравнивались активность перечисленных процессов в дерново-подзолистой почве (контроль 1), почве с внесением опада (контроль 2), копролитах, стенках нор червей (дрилос-фере) и в почве после трехмесячного пребывания в ней червей.
Результаты эксперимента показали, что эмиссия диоксида углерода из копролитов в 3-5 раз превышала эмиссию из почвы контрольных вариантов. Активность азотфиксации в копролитах была выше в 11-16 раз по сравнению с почвой контрольных вариантов. Эмиссия метана из копролитов превышала уровень контроля. Уровень метаногенеза был максимальным в копролитах при совместном содержании двух видов дождевых червей. Также в копролитах отмечено увеличение доли микроорганизмов — нитрификаторов, денитрификаторов, целлюлозолитиков. Их соотношение оказалось разным у представителей разных морфоэкологи-ческих групп исследованных червей.
Общая гидрофизическая характеристика ко-пролитов статистически значимо отличается от аналогичных характеристик вмещающего почвенного материала в сторону увеличения водоудер-живающей способности, что показано в исследовании А.В. Смагина и А.В. Прусак [14]. Методом равновесного центрифугирования исследовалось влияние копролитов дождевых червей на основную гидрофизическую характеристику (ОГХ) почв разного генезиса и дисперсности. Исследовались коричневые выщелоченные почвы (Южный берег Крыма, Никитский ботанический сад), темно-серые лесные почвы (Днепропетровская обл., с. Андреев-ка, Международный биосферный Присамарский стационар), горные лугово-степные почвы (Киргизия, Кировская обл., район Кировского водохранилища), аллювиально-дерновые и среднедер-ново-мелкоподзолистые легкосуглинистые почвы
(Московская обл., УОПЭЦ «Чашниково»), средне-дерново-среднеподзолистые среднесуглинистые почвы (Московская обл., Малинский биогеоцено-логический стационар ИПЭЭ РАН).
На каждом объекте с поверхности почвы отбирались копролиты из свежих выбросов рядом с ходами дождевых червей и соседняя почва, лишенная визуальных признаков присутствия копроли-тов, для сравнения. Во всех вариантах эксперимента получены статистически значимые отличия ОГХ копролитов от вмещающей их почвы. Наличие ко-пролитов способствует значительному, до 20 весовых процентов и более, увеличению влагоемкости почвы. Рост влагоемкости обеспечивается вовлечением в структуру копролитов гигроскопичного набухающего материала растительных остатков (детрита) и капиллярным (объемным) механизмом водоудержания специфической агрегатной структуры копролитов.
Серьезное значение для формирования почвенной неоднородности имеют стенки ходов и нор дождевых червей [19]. На примере представителя морфоэкологической группы норников дождевого червя вида L. terrestris было показано, что стенки нор — дрилосфера (слой почвы толщиной 4-5 мм, прилегающий к просвету норы) — существенно отличаются по химическому составу от вмещающей почвы. В них содержится в 3-7 раз больше органического вещества, чем в интактной почве соответствующего горизонта, больше доля органического вещества, не связанного с минеральной частью почвы (детрита), — 20-40% против 5-18% в контрольной почве, ниже степень гумификации органического вещества — 23-25% против 37-48% в почве. В стенках нор повышено содержание минеральных форм азота и фосфора, однако доступность этих элементов для микроорганизмов не выше, чем в интактной почве. Биомасса микроорганизмов в несколько раз выше в стенках нор, чем в контрольной почве. Микроорганизмы в этой зоне более активны, чем в интактной почве, и быстрее реагируют на увеличение доступности ресурсов. Стенки нор — весьма стабильные местообитания. Даже при удалении червя из норы основные показатели микробной активности мало меняются в течение длительного времени. Кроме того, в стенках нор дождевых червей отмечается перестройка таксономической структуры микробных сообществ [11, 20].
Диплоподы, личинки жесткокрылых
и двукрылых, мокрицы
Помимо дождевых червей большое значение для формирования почвенной неоднородности при достижении высокой численности в почвах могут иметь двупарноногие многоножки — диплоподы, личинки жесткокрылых и двукрылых, а также мокрицы [13, 15, 16, 30]. Характер биохимических
преобразований органического материала при прохождении через кишечный тракт этих беспозвоночных существенно отличается от такового в окружающей почве. В местообитаниях, где их популяции достигают высокого обилия, активность этих беспозвоночных в основном определяет темпы и характер разложения растительных остатков, а также поток копрогенных агрегатов в почву. Это хорошо подтверждают данные [17] по скорости продукции фекальных агрегатов «ключевыми» видами почвенных беспозвоночных — сапрофагов. Так, мокрицы вида Protracheoniscus orientalis Ulj. при живой массе тела 26,0 мг формируют 1,2 мг/экз. в сутки экскрементов, что в месяц составляет 138,4% от массы тела беспозвоночного. Многоножки-ди-плоподы вида Rossiulus kessleri Loh. при массе тела 345 мг формируют 29,1 мг/экз. в сутки экскрементов, что в месяц составляет 253,0% от массы тела. У личинок двукрылых вида Tipula carinifrons Holm. продукция копрогенных материалов достигает при массе тела беспозвоночного 73,7 мг — 227,9%. В сутки личинки этих двукрылых могут формировать 5,6 мг экскрементов.
Муравьи
Нельзя оставить без внимания значение таких типичных представителей почвенной биоты умеренной зоны, как муравьи. Жизнедеятельность муравьев оказывает серьезное влияние на физические, гидрологические, биологические, химические свойства почв [5-7, 22, 26, 27], а в ряде случаев формирует пространственную неоднородность на уровне почвенного покрова [10, 28]. Это широко распространенная группа колониальных насекомых. Многие виды муравьев освоили почву как среду обитания и являются типичными почвенными обитателями. Поселения муравьев в почвах создают особый микрорельеф. Многие исследователи рассматривают сооружаемые муравьями гнезда как узловые структуры биогеоценозов. Такие мирмекокомплексы оказывают значительное влияние на почву и формируют неоднородность ее свойств.
Так, например, муравьи рода Lasius в процессе гнездостроения и в зависимости от биогеоценоза могут перерабатывать от 26 до 50 м3 почвы на 1 га. Суммарный объем их гнезд может достигать 270 м3/ га. Также вблизи муравьиных гнезд зафиксировано повышенное содержание органических веществ, общего азота, калия, фосфора, щелочных катионов. Проведенное М.В. Голиченковым с соавторами [5] изучение микробиологических показателей (потенциальное дыхание, азотфиксация, дени-трификация, эмиссия метана) в гнездах муравьев Lasius niger L. и контрольных почвах без муравейников в Касимовском районе Рязанской области, на залежном луговом участке высокого берега реки Унжи, показало следующее: муравьи в зоне своей
жизнедеятельности влияют на микробиологические процессы углеродного и азотного цикла, что тесно связано с особенностями экологии и пищевых предпочтений этих насекомых. Влияние носит ярко выраженный сезонный характер. Отмечено, что содержание общего углерода в муравейнике не изменяется в течение вегетации, а интенсивность дыхания выше, чем в контрольной почве, примерно в три раза. Пик метаногенной активности в муравейнике отмечен в начале вегетации (0,08 нмоль СН4/г сутки), что в четыре раза больше, чем в контрольной почве. Пик азотфиксации в муравейнике отмечен в начале вегетационного периода (около 4 нмоль С2Н4/г в час), а в контрольной почве — в середине вегетации.
Неоднократно указывалось, что муравейники могут быть привлекательны для почвенных и подстилочных беспозвоночных животных, например для коллембол и клещей. Привлекать может, в частности, стабильная микроклиматическая обстановка в гнездах муравьев, особенно объемных высоких наземных куполов муравейников. Автором совместно с Г.А. Коргановой изучалось состояние комплексов простейших на примере раковинных амеб в гнезде Formica lugubris Zett. [8]. Образцы для протозоологического анализа с поверхности купола, из середины гнездового вала, а также из горизонтов подстилки и почвы вне муравейника были отобраны в лесном массиве Мирмекологиче-ского заказника «Верхняя Клязьма» (Московская обл.). В целом, фоновая почва и образцы субстратов муравейника не имели существенных различий по набору видов раковинных амеб. Однако были отмечены изменения в наборе видов доминантного комплекса. В частности, был выделен вид Plagiopyxis penardi Thom., чья численность достигала более 40% от общей в образцах гнездового вала муравейника, тогда как в фоновой почве этот вид либо отсутствовал совсем, либо был малочисленным.
Заключение
Представленные материалы демонстрируют активное участие дождевых червей, диплопод, личинок жесткокрылых и двукрылых, мокриц, а также муравьев в формировании неоднородности свойств почв умеренной зоны, проявляющееся в формировании зоогенных структур разного масштаба — от копрогенных агрегатов до элементов построек гнезд, отличающихся по своим свойствам от фоновых показателей. В перечисленных структурах меняются физические свойства (ОГХ), химические свойства и состав (значение рН, содержание биогенных элементов, таких, прежде всего, как азот и углерод), микробиологические параметры (дыхание, метаногенез, азотфиксация, денитрификация, численность и структура микробного населения). В ряде случаев подобные изменения имеют сезонную динамику. Необходимо учитывать полученные ре-
зультаты на практике при планировании устойчивых антропогенных экосистем, проведении работ по зоомелиорации и вермикомпостированию.
Информация о финансировании работы
Работа выполнена за счет финансирования в рамках темы госзадания 121040800147-0 лаборатории картографии и диагностики почв факультета почвоведения МГУ «Почвенные информационные системы и оптимизация использования почвенных ресурсов».
Благодарность
Материалы опубликованы при поддержке Междисциплинарной научно-образовательной школы Московского государственного университета имени М.В. Ломоносова «Будущее планеты и глобальные изменения окружающей среды», которой автор выражает свою благодарность.
КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ
Автор заявляет, что материалы готовились при отсутствии любых коммерческих или финансовых отношений, которые могли бы быть истолкованы как потенциальный конфликт интересов.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
1. Бызов Б.А. Зоомикробные взаимодействия в почве. М., 2005.
2. Гиляров М.С. Особенности почвы как среды обитания и ее значение в эволюции насекомых. М., 1949.
3. Гиляров М.С. Роль почвенных животных в формировании гумусового слоя почвы // Успехи совр. биол. 1951. Т. 31, вып. 2.
4. Гиляров М.С. Зоологический метод диагностики почв. М., 1965.
5. Голиченков М.В., Нейматов А.Л., Кирюшин А.В. Микробиологическая активность почв, заселенных муравьями Lasius niger // Почвоведение. 2009. № 7.
6. Голиченков М.В., Новоселов А.Л., Марфенина А.Е. и др. Микробиологическая характеристика муравейников Lasius niger // Изв. РАН. Сер. биол. 2011. № 3.
7. Дымова А.А., Умаров М.М., Костина Н.В. и др. Функциональное разнообразие бактериальных сообществ, ассоциированных с муравьями // Изв. РАН. Сер. биол. 2016. № 5.
8. Корганова Г.А., Рахлеева А.А. Раковинные амебы (Testacea) в муравейниках Formica lugubris: состав и структура населения // Зоол. журн. 2006. Т. 85, № 11.
9. Костина Н.В., Богданова Т.В., Умаров М.М. Биологическая активность копролитов дождевых червей // Вест. Моск. ун-та. Сер. 17. Почвоведение. 2011. № 1.
10. Кротов Д.Г., Самсонова В.П. Роль муравейников в формировании пространственной неоднородности почвенного покрова // Почвоведение — продовольственной и экологической безопасности страны: Тезисы докладов VII съезда Общества почвоведов им. В.В. Докучаева и Всероссийской с международным участием научной конференции. Белгород, 2016.
11. Полянская Л.М., Тиунов А.В. Заселенность микроорганизмами стенок нор дождевых червей Lumbricus terrestris Ь. // Микробиология. 1996. № 65.
12. Потапов М.Б., Кузнецова Н.А. Методы исследования сообществ микроартропод: пособие для студентов и аспирантов. М., 2011.
13. Самойлова Е.С., Костина Н.В., Стриганова Б.Р. Влияние жизнедеятельности почвообитающих личинок насекомых на микробные процессы в почве // Изв. РАН. Сер. биол. 2015. № 6.
14. Смагин А.В., Прусак А.В. Влияние копролитов дождевых червей на основную гидрофизическую характеристику почв // Почвоведение. 2008. № 6.
15. Стриганова Б.Р. Питание почвенных сапрофа-гов. М., 1980.
16. Стриганова Б.Р. Экспериментальная оценка влияния трофической активности животных на динамику аминокислот в почве // Изв. РАН. Сер. биол. 1997. № 6.
17. Стриганова Б.Р. Локомоторная и трофическая активность почвообитающих беспозвоночных как фактор формирования почвенной структуры // Почвоведение. 2000. № 10.
18. Тиунов А.В. Применение аппликационного метода для оценки биологической активности в дрилос-фере // Изв. РАН. Сер. биол. 1993. № 2.
19. Тиунов А.В. Метабиоз в почвенной системе: влияние дождевых червей на структуру и функционирование почвенной биоты: Автореф. дис____докт. биол.
наук. М., 2007.
20. Тиунов А.В., Добровольская Т.Г., ПолянскаяЛ.М. Микробные комплексы в стенках жилых и покинутых нор дождевых червей Lumbricus terrestris Ь. // Почвоведение. 2001. № 5.
21. Тиунов А.В., Кузнецова Н.А. Средообразую-щая деятельность норных дождевых червей (Lumbricus terrestris Ь.) и пространственная организация почвенной биоты // Изв. РАН. Сер. биол. 2000. № 5.
22. Чурилина А.Е., Голиченков М.В., Иванова А.Е. и др. Биологическая активность муравьиных гнезд сред-нетаежной зоны // Вестн. Моск. ун-та. Сер. 17. Почвоведение. 2017. № 4.
23. Шахназарова В.Ю., Якушев А.В., Якконен К.Л. и др. Прокариотный комплекс копролитов Aporrectodea caliginosa и Lumbricus terrestris // Почвоведение. 2021. № 4.
24. Bayon R.C., Bullinger-Weber G., Schomburg A. et al. Earthworms as ecosystem engineers: A review // Earthworms — Types, Roles and Research. New York, 2017. https://www.researchgate.net/publication/317717780
25. Coggan N.V., Hayward M.W., Gibb H. A global database and "state of the field" review of research into ecosystem engineering by land animals // J. Anim. Ecol. 2018. Vol. 87. https://doi.org/10.1111/1365-2656.12819
26. Drager K.I., Hirmas D.R., Hasiotis S.T. Effects of ant (Formica subsericea) nests on physical and hydrological properties of a fine-textured soil // Soil Sci. Soc. of Amer. J. 2016. Vol. 80, № 2. https://doi.org/10.2136/sssaj2015.08.0300
27. Golichenkov M.V., Maksimova I.A., Zakalyukina Yu.V. et al. Ants' nesting activity as a factor of changes in soil physical properties // IOP Conference Series: Earth and Environ. Sci. 2019. Vol. 368.
28. Gorosito N.B., Curmi P., Hallaire К et al. Morphological changes in Camponotus punctulatus (Mayr) anthills of different ages // Geoderma. 2006. Vol. 132. https://doi. org/10.1016/j.geoderma.2005.05.010
29. Lavelle P., Spain A., Blouin M. et al. Ecosystem engineers in a self-organized soil: A review of concepts and future research questions // Soil Sci. 2016. Vol. 181, № 3/4. https://doi.org/10.1097/SS.0000000000000155
30. Mengru W., Shenglei F., Haixiang X. et al. Ecological functions of millipedes in the terrestrial ecosystem // Biodiv. Sci. 2018. Vol. 26, № 10. https://doi.org/10.17520/ biods.2018086
31. Velasquez E., Fonte S.J., Barot S. et al. Soil mac-rofauna-mediated impacts of plant species composition on soil functioning in Amazonian pastures // Appl. Soil Ecol. 2012. Vol. 56. https://doi.org/10.1016/j.apsoil. 2012.01.008
Поступила в редакцию 31.01.2022 После доработки 16.03.2022 Принята к публикации 15.05.2022
THE ROLE OF ZOOGENIC STRUCTURES OF LARGE SOIL INVERTEBRATES IN CREATING AND MAINTAINING HETEROGENEITY OF SOIL PROPERTIES (REVIEW)
A. A. Rakhleeva
We present a review of the literature data and the results of our own studies on the influence of soil invertebrates of the macrofauna size class on the processes of creating and maintaining the heterogeneity of soil properties in the temperate zone. Significant changes in physical, chemical and biological parameters of soils, compared with background indicators, were noted in excrement and associated soil aggregates, as well as substrates — products of vital activity of key groups of large invertebrates, such as earthworms, diplopod millipedes, diptera and coleoptera larvae, woodlice, and ants. Most of the research is related to the impact of earthworms and ants on soils, whereas for other groups few reports exist. The results of the research will be useful for practical purposes, in particular for the development of sustainable anthropogenic ecosystems.
Key words: macrofauna, zoogenic structures, physical properties of soils, soil chemical composition, biological parameters of soils.
СВЕДЕНИЯ ОБ АВТОРАХ
Рахлеева Анна Алексеевна, канд. биол. наук, доц. каф. географии почв ф-та почвоведения МГУ имени М.В. Ломоносова, e-mail: a.rakhleeva@gmail.com
