CC BY
32© КОЛЛЕКТИВ АВТОРОВ, 2014
В.И.Пушкарева, С.А.Ермолаева, А.Л.Гинцбург
РОЛЬ ТЕХНОГЕННЫХ И БИОЛОГИЧЕСКИХ ФАКТОРОВ В РАСПРОСТРАНЕНИИ БАКТЕРИАЛЬНЫХ ИНФЕКЦИЙ ПИЩЕВОГО ПРОИСХОЖДЕНИЯ
НИИ эпидемиологии и микробиологии им. Н.Ф.Гамалеи, Москва
Обсуждаются эпидемиологические аспекты экологии возбудителей пищевых инфекций, укоренившихся в современных техногенных очагах, созданных человеком в урбоце-нозах, к которым относятся агрокомплексы по выращиванию животных, овощей в открытом и закрытом грунте. Почва и источники водоснабжения с широкой транспортирующей сетью, где микроорганизмы обитают в среде при благоприятных условиях для жизнедеятельности и роста (гумусные отложения, температурный режим, оптимальный рН, ассоциации с гидробионтами, формирование биопленок), являются мощными вторичными резервуарами возбудителей инфекций. Рассматриваются некоторые молекулярно-генетические механизмы полигостальности грамотрицательных бактерий и листерий.
Журн. микробиол., 2014, № 5, С. 111-118
Ключевые слова: техногенные факторы, агроценозы, полигостальность, контаминация, миграция энтеропатогенов, сельскохозяйственные культуры, секреторная система III типа
V.I.Pushkareva, S.A.Ermolaeva, A.L.Gintsburg
THE ROLE OF TECHNOGENIC AND BIOLOGICAL FACTORS IN SPREAD OF FOOD-BORNE BACTERIAL INFECTIONS
Gamaleya Research Institute of Epidemiology and Microbiology, Moscow, Russia
Epidemiologic aspects of ecology of foodborne infection causative agents that have taken root in contemporary technogenic loci created by humans in urbocenoses which include agrocomplexes of animal breeding, vegetable growing in open and closed ground are discussed. Soil and water sources with a wide transport network where microorganisms dwell in the environment under favorable for vital functions and growth conditions (humus deposits, temperature regimen, optimal pH, associations with hydrobionts, biofilm formation) are potent secondary reservoirs of infection causative agents. Some molecular-genetic mechanisms ofpolyhostality of Gram negative bacteria and listeria are examined.
Zh. Mikrobiol. (Moscow), 2014, No. 5, P. 111-118
Key words: technogenic factors, agrocenoses, polyhostality, contamination, enteropathogen migration, agricultural cultures, type III secretory system
Мощное антропогенное преобразование окружающего мира привело к интенсификации многообразных процессов глобализации. Глобализация затрагивает не только экономическую сферу с устранением барьеров для международной торговли (Россия вступила в ВТО в 2012 г.), что обусловливает ускорение трансконтинентального перемещения огромных потоков продовольствия и возможное распространение с ними возбудителей пищевых инфекций; последний пример — завоз в Москву в марте 2013 года партии бекона из Бельгии, контаминированного листериями [52]. Одним из отрицательных следствий глобализации является социальный фактор — неконтролируемая миграция из отсталых стран в развитые государства с определенным эпидемическим риском для их населения.
Технический прогресс — спутник глобализации породил новую проблему — техногенную очаговость инфекционных болезней. Техногенные очаги, созданные человеком «de novo» в урбоценозах, представляют собой замкнутые системы, характеризующиеся стойким укоренением и автономной циркуляцией занесенных возбудителей инфекций [7]. Это ставит вопрос о самостоятельной и эпидемиологически актуальной проблеме техногенной очаговости инфекций. Наряду с сапронозными инфекциями, возбудители которых (иерсинии, листерии, псевдомонады и др.) обладают психро-фильными свойствами и широкими адаптивными возможностями при смене среды обитания , ведущее значение в техногенных очагах приобретают сальмонеллы, энте-рогеморрагические кишечные палочки и другие условно патогенные энтеробактерии (УПЭ) , список которых постоянно расширяется. Формирование высоковирулентных клонов бактерий различных видов чаще всего происходит в результате структурных перестроек бактериальной ДНК, связанных с горизонтальным переносом генетических детерминант, т.н. «островов» патогенности, других мобильных элементов [1], а также мутаций [43].
Из нескольких типов очагов, различающихся по условиям существования, путям циркуляции микроорганизмов и эпидемическому проявлению инфекций выделим агрокомплексы по промышленному выращиванию сельскохозяйственных животных и предприятия овощеводства.
Иерсиниоз животных и людей занимает третье место после сальмонеллеза и кам-пилобактериоза, имеет широкое географическое распространение, официальная регистрация кишечного иерсиниоза людей проводится в Скандинавских странах, США, Японии, Новой Зеландии, Германии [20, 31, 40, 42, 46]. Высокая распространенность Yersinia enterocolitica среди поголовья свиней и заболевших людей, употреблявших свинину и продукты ее переработки, свидетельствует о том, что мясо является одним из основных факторов передачи возбудителя человеку [34, 35].
Еще в 90-х гг. под эгидой Центра экологии патогенных бактерий были выполнены исследования по выявлению путей циркуляции кишечных иерсиний и энтеробакте-ров в агроценозе в связи с комплексами по выращиванию свиней и крупного рогатого скота. Установлена их роль как мощных источников распространения иерсиний и других энтеробактерий в окружающей среде. Прослежена цепь циркуляции в звеньях: комплексы с животными — стоки — орошаемая почва — вода — растения — корма. Зарегистрировано эпидемическое проявление кишечного иерсиниоза, связанное с отдельными звеньями цепи циркуляции, установлена связь заболеваемости людей с животноводческим комплексом, водой колодцев в зоне орошения и кормами, получаемыми с орошаемых полей [4].
Углубленные исследования в экологических условиях, имитирующих сельхозпро-изводство, доказали, что патогенные иерсинии, укоренившиеся в агроценозе путем заноса из окружающей среды (почвы, прудов орошения), способны длительное время не только размножаться, но и сохраняться в различных субстратах в виде биопленок (технологическая вода, контаминированные корма, подстилочный материал и др.), которые являются важными факторами в распространении иерсиний не только среди животных, но и людей посредством оборудования и сырья предприятий пищевой индустрии и торговых сетей [5, 10, 13] .
Важную роль в распространении кишечных иерсиниозов играет полигостальность иерсиний, т.е. способность паразитировать в широком круге хозяев. Теоретическое обоснование о патогенных бактериях, общих для человека, животных и растений, было сформулировано Литвиным В.Ю. [7, 11], а позднее — зарубежными исследователями [25, 43, 47].
Эпидемиологический анализ многочисленных и постоянных вспышек иерси-ниозов в ряде регионов России, а также в странах Западной Европы показал, что при псевдотуберкулезе (реже при кишечном иерсиниозе) фактором передачи возбудите-
ля являются овощные культуры либо салаты, приготовленные из них [6, 9]. Экспериментальные исследования по взаимодействию иерсиний, не являющихся фитопатогенами, и овощных культур выявили проникновение из ризосферы через корневые волоски в проростки капусты, салата, бобовых как Yersinia pseudotubercu-losis, так и Yersinia enterocolitica, которые накапливались в высоких концентрациях в стеблях и листьях растений, обладали способностью к инфицированию зеленоядных грызунов — полевок [7].
Крупные вспышки специфической клинико-эпидемической формы псевдотуберкулеза — Дальневосточной скарлатиноподной лихорадки (97,5%) возникали после употребления в пищу капусты либо салатов из свежих овощей, что свидетельствует об их основной роли как резервуаров и источников возбудителя. На клеточном и ультраструктурном уровне выявлено быстрое накопление Y. pseudotuberculosis в каллусах (клеточных культурах) капусты с последующим лизисом и размножением возбудителя в межклеточном пространстве, что свидетельствует о фитопатогенном воздействии иерсиний на клетки-мишени [9].
Способность вступать в симбиотические (в случае с иерсиниями — паразито-хозяинные) отношения с растениями была выявлена не только у кишечных иерсиний, но и у ряда условно патогенных энтеробактерий. Цикл исследований, проведенный на ряде овощных культур (картофель, салат, капуста, редис), инфицированных через ризосферу условно патогенными энтеробактериями (энтеробактер, клебсиеллы, протей, цитробактер и др.), показал проникновение и колонизацию растений, причем этот процесс обеспечивался продукцией спектра экзоферментов: целлюлазы, пекти-назы, амилазы, Mn-пероксидазы и др. и биологически активного вещества — индо-лилуксусной кислоты [8].
Интерес к изучению растений как возможных резервуарных хозяев сальмонелл возник в связи с многочисленными вспышками инфекций во всем мире, обусловленными употреблением в пищу проростков бобовых культур, листового салата, перца, томатов в сыром виде [14 — 17, 21, 22]. Предполагалось, что бактерии контаминиро-вали поверхность растения в поле при использовании ирригационной воды для полива и попадании навоза в почву; при этом сальмонеллы быстро колонизировали поверхность листьев, стебля (филлосферу) и длительно существовали в опасных концентрациях на протяжении всей технологической цепи, вплоть до сбора урожая и реализации продукции.
Экспериментально доказана возможность Salmonella enterica колонизировать вегетирующие растения салата в условиях фитокамер (температура 28°C и высокая влажность), а также в теплице: через трое суток концентрация сальмонелл в филлос-фере салата достигала опасных концентраций — 107 КОЕ/ г листа, становясь фактором риска при употреблении продукта в пищу [15]. Аналогичные опыты на растениях томатов [16], проростках люцерны [21] выявили активную инвазию возбудителя в сосудисто-волокнистую систему растения (ксилему).
Интродукция других представителей семейства — клебсиелл в ризосферу люцерны показала увеличение численности в 1000 раз на протяжении срока наблюдений (7 суток), а электронная микроскопия выявила размножение бактерий как на корневых волосках в ризосфере, так и в тканях растений [8, 29].
Кишечная палочка (Esherichia coli) — основной и наиболее изученный представитель энтеробактерий, который является симбионтом кишечника животных и людей, выполняет многообразные функции нормальной микрофлоры : энергетическую, витаминообразующую, трофическую и др. В природе эшерихии встречаются в почве, водоемах ( открытых и закрытых), иле, других объектах окружающей среды, а также в агроценозах и урбоценозах, вовлекаясь в циркуляцию среди теплокровных животных [48], которые признаны основными резервуарными хозяевами патогенных эшери-хий.
8. ЖМЭИ 5 № 33
113
Патогенез инфекции, вызванной кишечной палочкой энтерогеморрагической группы EHEC (серовары O157:H5; O157:H7; O111; O104:H4 и др.), обусловлен развитием геморрагического колита и, в ряде случаев, гемолитического уремического синдрома (ГУС) в результате цитотоксического действия шигаподобного токсина: веротоксина 1 и 2 типа. За последние десятилетия в мире зарегистрировано более 40 крупных вспышек эшерихиоза, связанных с употреблением проростков редиса, люцерны, бобов, клевера, шпината , латука и других культур [23, 24, 28, 36, 38]. Наиболее резонансной была вспышка в Японии в 1996 г., связанная с проростками редиса, контаминированного E.coli O157:H7, когда число заболевших составляло около 10 000 человек [51]. Последняя «зеленая» эпидемия, обусловленная употреблением овощей, случилась в Северной Германии летом 2011 года, охватила около 4000 человек и распространилась в 16 стран Европы. Escherichia coli была идентифицирована как энте-рогеморрагический штамм 0104: H4, имеющий ген, ответственный за продукцию шига-токсина 2 типа, но в отличие от классического 0157:H7 не содержал ген eae, кодирующий продукцию белка интимина, который является фактором адгезии. Возбудитель отличался полирезистентностью к нескольким классам антибиотиков, что затрудняло лечение больных, в результате чего 52 человека умерли, причем в контингент заболевших входили, в основном, здоровые люди работоспособного возраста. В ходе широкомасштабного эпидемиологического расследования резервуар и источник E.coli установить не удалось, хотя появлялись данные о связи заболевших с употреблением огурцов, сои и других агрокультур. Следует отметить, что из водоемов Германии (реки, ручьи) были изолированы E.coli 0104:H4, генетически неразличимые с культурами, выделенными от больных , что свидетельствует об общем источнике [6].
Подобные вспышки инициировали работы по изучению взаимодействий эшери-хий с агрокультурами. Моделирование полевых условий выявило, что E.coli интенсивно колонизируют филлосферу салата, длительно сохраняются как в вегетирующей культуре, так и на срезанных листьях [23]. Доказана роль почвы и технологической воды в сохранении эпидемически опасных E.coli [27].
Dinu L.D. и Bach S. [28] создали условия культивирования зеленого салата, контаминированного E.coli 0157:H7, при которых через 210 суток формировалась смешанная популяция бактерий, состоящая из вегетативных и покоящихся клеток. Конфокальная лазерная сканирующая микроскопия поверхности листьев салата выявила агрегаты бактерий на кутикуле и тканях салата. Иммуноферментный анализ обнаружил наличие веротоксина 1 и 2 типа в популяции эшерихий, перешедших в некультивируемую стадию.
ВОЗ отнесла листериоз, вызываемый грамположительными палочками Listeria monocytogenes, к важным инфекциям пищевого происхождения [6, 32, 33]. Среди факторов передачи ( сыры, колбасы, гидробионты и др.) овощи занимают не главное место, однако работ в этом направлении мало.
Мы исследовали на популяционном, клеточном и ультраструктурном уровне взаимодействие изогенной пары Listeria monocytogenes EGD и его делетированного мутанта Ahly, лишенного листериолизина — основного фактора вирулентности с рядом агрокультур (мангольд, салаты, капуста, морковь и др.). Ранее доказано, что при интродукции листерий в ризосферу происходит их миграция по всем органам растений и накопление до 103 КОЕ/ г зеленой массы, при этом, бактерии сохранялись до 9 суток [3].
Ультраструктурные исследования выявили выраженное цитопатогенное воздействие L.monocytogenes на каллусы овощных культур: растительные клетки значительно увеличивались в размерах, при этом истончались клеточные стенки, которые образовывали значительное число выпячиваний и инвагинаций. Вероятно, в этот срок (24 — 48 часов) активизировался процесс взаимодействия листерий с клетками за счет
адгезии на их стенках с последующим проникновением бактерий из межклеточного пространства путем разрушения их стенок и локализацией внутри вакуолей. Интересно отметить, что отдельные растительные клетки формировали цитоплазму с электронно-плотным содержимым, по-видимому, за счет синтеза фитоалексинов в ответ на стресс, вызываемый L.monocytogenes. Гистологический анализ глубоких тканей (36 мкм) демонстрировал полное разрушение растительных клеток при значительном скоплении листерий.
При попадании листерий на поверхность растительных тканей нами была обнаружена активная колонизация, приводящая к формированию биопленок в течение 6 — 24 час. В процессе колонизации листерии заполняли не только поверхностные структуры каллусов, но и межклеточные каналы. При этом происходила деструкция растительных тканей, благодаря активности основного фактора патогенности листе-рий, тиол-зависимого гемолизина, листериолизина О. Штамм L.monocytogenes с делецией кодирующего листериолизин О гена был способен к адгезии на поверхности, но не проникал вглубь растительных тканей [12].
Высокая кинетика роста листерий на модели контаминированной петрушки позволяет предположить, что после попадания листерий из почвы на поверхность агрокультур они способны сохраняться вплоть до сбора урожая, при транспортировке сырья и реализации продукции [ 30].
Выше приведенные примеры демонстрируют полипатогенность ряда патогенных для человека бактерий, т.е. способность вызывать повреждения клеток человека, животных и даже растений. Ряд авторов [19, 25, 26, 37, 45] связывают полипатоген-ность с факторами патогенности, общими для многих бактерий, к которым относятся жгутики, пили, фимбрии, а также более специализированные системы, такие как секреторная система III типа.
Так, curli, поверхностные структуры, впервые описанные у энтеропатогенного штамма E. coli, связывают белки межклеточного матрикса — фибронектин и ламинин и необходимы для адгезии на эукариотических клетках и для формирования биопленок [18]. Недавно была доказана роль этих структур для колонизации ростков люцерны патогенными E. coli и Salmonella enterica [14, 38].
На моделях Yersinia spp., Pseudomonas aeruginosa, Salmonella spp., Escherichia coli, Xanthomonas campestris, Erwinia carotovora была установлена аналогия молекулярных механизмов, используемых фитопатогенными бактериями и возбудителями заболеваний человека и млекопитающих животных. Это в полной мере относится к другой поверхностной структуре, играющей принципиальную роль в патогенности грамо-трицательных бактерий — системе секреции третьего типа (ССТТ) [2, 26]. Иногда ССТТ называют «молекулярным шприцем», т.к. эта система секреции состоит из полой «иглы» (пиля), закрепленной на так называемом «базальном теле», пронзающем цитоплазматическую и наружную мембраны бактериальной клетки, и транслокатор-ного комплекса, находящегося на другом конце иглы и встраиваемого в цитоплазма-тическую мембрану клетки-мишени [39]. Лучше всего ССТТ изучена у Yersinia и Salmonella, для которых не только детально описаны компоненты ССТТ, но и известны так называемые эффекторные белки, т.е. те белки, которые «впрыскиваются» в клетку-мишень. Мутанты с нарушениями в функционировании ССТТ аттенуирова-ны либо авирулентны, что указывает на важнейшую роль системы секреции в вирулентности [41]. Доказано, что ССТТ необходима для сохранения вирулентности грамотрицательных фитопатогенных бактерий, в частности, Xanthomonas campestris и Erwinia carotovora, при этом структура ССТТ у фитопатогенных бактерий и возбудителей заболеваний человека и млекопитающих очень схожа [37]. Основной разницей в структуре ССТТ патогенов растений и животных является длина «иглы» — пиля: если для взаимодействия с клетками млекопитающих достаточно длины 40 — 80 нм, то для преодоления клеточной стенки растительной клетки необходима игла по-
рядка 1 мкм [39]. Однако эта разница не является абсолютной: некоторые мутации у Salmonella, Shigella или Yersinia приводят к 20-кратному удлинению пиля. Не только общая структура, но и основные структурные белки ССТТ фитопатогенов и возбудителей заболевания человека гомологичны. Особенно высоко консервативны трансмембранные белки внутренней и внешней мембраны, формирующие базальное тело. Несколько большую вариабельность демонстрируют белки пиля и транслокона, определяющие специфичность взаимодействия ССТТ с определенным типом клеток.
Гомология наблюдается также у некоторых эффекторных молекул, которые транс-лоцируются через ССТТ в клетку-мишень, влияя на внутриклеточные процессы. Наиболее ярким является сходство фактора патогенности Yersinia, белка YopJ/YopP и факторов патогенности фитопатогенных бактерий, относящихся к семейству так называемых белков авирулентности Avr. YopJ/YopP — это ацетилтрансфераза, мишенью которой являются белки семейства митоген-активируемых протеинкиназ. Впрыскивание YopJ/YopP через ССТТ в цитоплазму клеток-мишеней приводит к развитию клеточного апоптоза [44]. Белки авирулентности фитопатогенных бактерий необходимы для развития болезни у чувствительных растений, а у устойчивых растений эти белки индуцируют локальный некроз клетки-мишени, тормозящий дальнейшее развитие инфекционного процесса [49, 50]. Степень схожести YopJ/YopP и Avr столь высока, что карбоксильный домен YopJ/YopP, отвечающий за ацетилтранс-феразную активность, может заменить соответствующий домен белка авирулент-ности X. campestris AvrRxv, вызывая развитие некроза клеток растения [50]. В целом, эффекторные и структурные белки ССТТ дают очевидный пример сходства молекулярных основ патогенности у возбудителей болезней человека, животных и растений.
Как указывалось выше, основной фактор патогенности — листериолизин О грам-положительных листерий — универсален при взаимодействии патогенных листерий с различными эукариотическими клетками — высшими и низшими (простейшими), а также растениями [11].
Таким образом, полипатогенность — свойственная для многих патогенных бактерий способность колонизировать растительные ткани — является одним из важных параметров, способствующих распространению вспышек заболеваний, вызванных возбудителями пищевых инфекций среди населения. Способность укореняться в почвах и водоемах позволяет возбудителям формировать стойкие очаги инфекций в агрокомплексах. А факторы технической цивилизации — обширная сеть межконтинентальных сообщений, высокая скорость перемещения населения, животных, сельскохозяйственной продукции — умножают угрозу переноса опасных высоковирулентных клонов возбудителей пищевых инфекций между удаленными регионами и даже странами. Все это приводит к тому, что современные техногенные очаги, созданные человеком в урбоценозах, к которым относятся агрокомплексы по выращиванию животных, овощей в открытом и закрытом грунте, включающие ирригационные системы — естественные и искусственные источники водоснабжения с широкой транспортирующей сетью, где микроорганизмы обитают в водной среде при весьма благоприятных условиях для жизнедеятельности и роста (температурный режим, оптимальный рН, ассоциации с гидробионтами, формирование биопленок), становятся мощными вторичными резервуарами возбудителей инфекций.
Л ИТЕРАТУРА
1. Бондаренко В.М. Генетические маркеры вирулентности условно патогенных бактерий. Журн.микробиол. 2011, 3: 94-99.
2. Гинцбург А.Л., Зигангирова Н.А., Зорина В.В. Система секреции III типа у бактерий — перспективная мишень для разработки нового поколения антибактериальных препаратов. Вестник РАМН. 2008, 10: 34-39.
3. Годова Г.В., Пушкарева В.И., Калашникова Е.А. Овощные растения как возможные резервуары растений . Известия ТСХА. 2009, 4 : 80-89.
4. Гордейко В.А. Пути циркуляции и эпидемиологическое значение иерсиний в агроце-нозах. Дис. к.м.н. М., 1990.
5. Дробященко М.А., Пушкарева В.И., Юров Д.С., Поляков В.Ю. Колонизация и размножение Yersinia enterocolitica О9 в пищевых продуктах, изготовленных в современных технологических условиях. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2010, 4: 51-57.
6. ЕРБ ВОЗ. http://www who.int./en.
7. Литвин В.Ю., Гинцбург А.Л., Пушкарева В.И., Романова Ю.М., Боев Б.В. Эпидемиологические аспекты экологии бактерий. М.,1998.
8. Маркова Ю.А. Полигостальность условно-патогенных энтеробактерий на модели их взаимодействия с растениями. Дис. д.б.н. Иркутск, 2013.
9. Персиянова Е.В. Характеристика взаимоотношений Yersinia pseudotuberculosis с растительными клетками. Автореф. дис. к.б.н. Владивосток, 2008.
10. Пушкарева В.И., Литвин В.Ю., Дробященко М.А. и др. Эпидемиологическая опасность формирования биопленок в условиях пищевого производства. Эпидемиология и вак-цинопрофилактика. 2011, 2: 17-23.
11. Пушкарева В.И., Литвин В.Ю., Ермолаева С.А. Растения как резервуар и источник возбудителей пищевых инфекций. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2012, 2: 10-20.
12. Пушкарева В.И., Диденко Л.В., Годова Г.В., Овод А.А., Калашникова Е.А., Ермолаева С.А. Listeria monocytogenes — взаимодействие с агрокультурами и стадии формирования биопленок. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2013, 1: 42-49.
13. Юрова М.А., Пушкарева В.И., Поляков В.Ю. Существование Yersinia enterocolitica в условиях агрокомплекса. Журн. микробиол. 2013, 3: 31-38.
14. Barak J.D., Gorski L., Naraghi-Arani P., Charkowski A.O. Salmonella enterica virulence genes are required for bacterial attachment to plant tissue. Appl. Environ. Microbiol. 2005, 71: 5685-5691.
15. Barak J.D., Liang A., Narm K. Differential attachment and subsequent contamination of agricultural crops by Salmonella enter^. Appl. Environ. Microbiol. 2008, 74: 5568-5570.
16. Barak J.D., Liang A. Role of soil, crop debris and a plant pathogen in Salmonella enterica contamination of tomato plants. PLoS One. 2008, 1: 1657.
17. Barak J.D., Kramer L.C., Hao L. Colonization of tomato plants by Salmonella enterica is cultivar dependent, and type 1 trichomes are preferred colonization sites. Appl. Environ. Microbiol. 2011, 77 (2): 498-504.
18. Barnhart M.M., Chapman M.R. Curli biogenesis and function. Annu. Rev. Microbiol. 2006, 60: 131-147.
19. Berger C.N., Sodha S.V., Shaw K. Fresh fruit and vegetables as vehicles for the transmission of human pathogens. Environ. Microbiol. 2010, 12 (9): 2385-2397.
20. Bhaduri S., Wesley I.V., Bush E.J. Prevalence of pathogenic Yersinia enterocolitica strains in pigs in the United States. Appl. Environ. Microbiol. 2005, 11: 7117-7121.
21. Brandl M.T., Mandrell R.E. Fitness of Salmonella enterica serovar Thompson in the cilantro Phyllosphere . Appl. Environ. Microbiol. 2002, 68 (7): 3614-3621.
22. Brandl M.T. Fitnes of human enteric pathogens on plants and implications for food safety. Ann. Rev. Phytopathol. 2006, 44: 367-369.
23. Brandl M.T. Plant lesions promote the rapid multiplication of Escherichia coli O157:H7 on postharvest lettuce. Appl. Environ. Microbiol. 2008, 74 (17): 5285-5289.
24. Brandl M.T., Amundson R. Leaf age as a risk factor in contamination oflettuce with Escherichia coli О157:Н7 and Salmonella enterica. Appl. Environ. Microbiol. 2008, 74 (8): 2298-2306.
25. Buttner D., Bonas U. Common infection strategies of plant and animal pathogenic bacteria. Curr. Op. Plant Biology. 2003, 6: 312-319.
26. Buttner D., He. Type III protein secretion in plant pathogenic bacteria. Plant Physiol. 2009, 150 (4): 1656-1664.
27. Cooley M.D., Carychao I., Mandrell R.E. Incidence and tracking of Escherichia coli О157:Н7 in a watershed associated with a major produce production region in California. PLoS One. 2008, 2: 1159.
28. Dinu L.D., Bach S. Induction of viable but nonculturable Escherichia coli O157:H7 in the phyllosphere of lettuce: a food safety risk factor. Appl. Environ. Microbiol. 2011, 77 (23): 8295-8302.
29. Dong Y, Iniguez A.L., Ahmer B.M. Kinetics and strain specificity ofrhizosphere and endophytic colonization by enteric bacteria on seedlings of Medicago sativa and Medicago truncatula. Appl. Environ. Microbiol. 2003, 69 (3): 1783-1790.
30. Dreux N.C. Fate of Listeria spp. on parsley leaves grown in laboratory and field cultures. J. Appl. Microbiol. 2011, 103: 1821-1827.
31. Duffy E.A., Belk K.E., Sofos J.N. et al. Extent of microbial contamination in United States retail pork products. J. Food Prot. 2001, 64: 172-178.
32. Farber J.M., Sanders G.V., Johnston M.A. A survey of various foods for the presence of Listeria species. J. Food Prot. 1989, 52: 456 - 458.
33. Farber J.M., Peterkin P.I. Listeria monocytogenes a food-borne pathogen. Microbiol. Rev. 1991, 55: 476-511.
34. Frederiksson-Ahoma M., Korte T., Korkeala H. Contamination of carcasses, offals, and the environment with yadA-positive Yersinia enterocolitica in a pig slaughterhouse. J. Food Prot. 2000, 63: 31-35.
35. Grahek-Ogden D., Schimmer В., Kofitsyo S. et al. Outbreak of Yersinia enterocolitica sero-group O:9 infection and processed pork, Norway. Emerg. Infect. Dis. 2007, 13 (5): 754-756.
36. Heaton J.S., Jones K. Microbial contamination of fruit and vegetables and the behavior of enteropathogens in the phyllosphere. J. Appl. Microbiol. 2008, 104: 613-626.
37. Hueck C.J. Type III protein secretion systems in bacterial pathogens of animals and plants. MBBR. 1998, 62: 379-433.
38. Jeter C., Matthysse A.G. Characterization of the binding of diarrheagenic strains of E. coli to plant surfaces and the role of curli in the interaction of the bacteria with alfalfa sprouts. Mol. Plant-Microbe Interact. 2005, 18: 1235-1242.
39. Journet L., Agrain C., Broz P., Cornelis G.R. The needle length of bacterial injectisomes is determined by a molecular ruler. Science. 2003, 302: 1757-1760.
40. Lake R. J., Baker M.G., Garrett N.et al. Estimated number of cases foodborne infectious disease in New Zealand. New Zealand Med. J. 2000, 113: 278-281.
41. Lee C.A. Type III secretion systems: machines to deliver bacterial proteins into eukaryotic cells? Trends Microbiol. 1997, 5: 148-156.
42. Martinez P. O., Fredriksson-Ahomaa M., Pallotti A. et al. Variation in the prevalence of en-teropathogenic Yersinia in slaughter pigs from Belgium, Italy, and Spain. Foodborne Pathog. Dis. 2011, 8: 445-450.
43. Martinez J.L. Bacterial pathogens: from natural ecosystems to human hosts. Environ.Microbiol. 2013, 15: 325-333.
44. Pandey A.K., Sodhi A. Recombinant YbpJ induces apoptosis in murine peritoneal macrophages in vitro: involvement of mitochondrial death pathway. Int. Immunol. 2011, 48 (4): 392398.
45. Rosenblueth M., Martinez-Romero A. Bacterial endophytes and their interactions with hosts. Mol. Plant Microbe Interact. 2006, 19 (8): 827-837.
46. Rosner B.M., Stark K., Werber D. Epidemiology of reported Yersinia enterocolitica infections in Germany, 2001 - 2008. BMC Public Health. 2010, 10: 337.
47. Tyler H.L., Triplett E.W. Plants as a habitat for beneficial and/or human pathogenic bacteria. Ann. Rev. Phytopathol. 2008, 46: 53-73.
48. Wang G., Doyle M.P. Survival ofenterohemorrhagic Escherichia coli 0157:H7 in water. J. Food Prot. 1998, 61: 662-667.
49. Whalen M.C., Wang J.F., Carland F.M. et al. Avirulence gene avrRxv from Xanthomonas campestris pv. vesicatoria specifies resistance on tomato line Hawaii7998. Mol. Plant Microbe Interact. 1993, 6: 616-627.
50. Whalen M.C., Wang J.F., Carland F.M. et al. Identification of a host 14-3-3 Protein that interacts with Xanthomonas effector AvrRxv. Physiol. Mol. Plant Pathol. 2008,72: 46-55.
51. World Health Organiszation. The world health report 1996: fighting disease,fostering development. Geneva, WHO, 1996.
52. www.m24.ru/articles / tag / Роспотребнадзор.
Поступила 17.10.13
Контактная информация: Пушкарева Валентина Ивановна, д.б.н.,
123098, Москва, ул. Гамалеи, 18
