CC BY
21
УДК 636.934.571:591.156:572.781.6
РОЛЬ ПОЛОВОГО ДИМОРФИЗМА В ИЗМЕНЧИВОСТИ СКЕЛЕТА КОНЕЧНОСТЕЙ АМЕРИКАНСКОЙ НОРКИ (NEOVISON VISON)
*Илья Николаевич Цветков, аспирант Станислав Вячеславович Дикарёв, аспирант Николай Павлович Кораблёв, д. биол. н., доцент 2Павел Николаевич Кораблёв, ведущий научный сотрудник
1ФГБОУ ВО «Великолукская государственная сельскохозяйственная академия», Россия, г. Великие Луки
ФГБУ «Центрально-Лесной государственный природный биосферный заповедник», Россия, Тверская область, Нелидовский район
Изучены особенности проявления размерного полового диморфизма скелета конечностей американской норки (Neovison vison), населяющей Тверскую область. Показаны топографические особенности и масштаб полового диморфизма в исследованной выборке, в том числе избирательность формирования полового диморфизма как в отношении морфомет-рических показателей отдельных костей, так и в отношении костей как функциональных элементов конечностей и их звеньев. Различные стратегии охотничьего поведения могут накладывать отпечаток на сериальное соответствие костей передних и задних конечностей. Найденные проявления размерного полового диморфизма американской норки обсуждаются в контексте этологических особенностей хищника, физиологии и способов локомо-ции, а также с позиций функциональной морфологии. Авторы приходят к выводу, что морфологические различия самцов и самок американской норки в размерах конечностей находятся в том числе под селективным действием ресурсов среды и определяют глубину сегрегации трофических и экологических ниш, что снижает напряженность внутривидовой конкуренции и в целом способствует биологическому прогрессу этого инвазионного вида в новых местах обитания. Большая длина конечностей и мускульная масса самцов может способствовать более успешной охоте в водной среде, в то время как самки с относительно короткими конечностями получают конкурентные преимущества во время охоты на мелких животных в ограниченном пространстве. Проведён анализ вариативности морфометриче-ских показателей, наиболее подверженных половому диморфизму. В заключение приведены соображения по применению рассмотренных в статье данных в планировании транслокации животных с выраженным половым диморфизмом.
Ключевые слова: американская норка, Neovison vison, половой диморфизм, функциональная морфология, конечности.
Введение
Американская норка - небольшой зверёк из семейства куньих, ведущий околоводный образ жизни. Имеет североамериканское происхождение, в
Евразии является интродуцирован-ным видом. В Европу этот вид завезли в 20-х годах XX века, и с тех пор он демонстрирует стабильное расширение ареала [9 , 1 5].
Американская норка характеризуется выраженным половым диморфизмом (ПД). Так, длина тела самцов составляет 340-450 мм, самок - 310-375 мм, вес - 500-1580 г и 400-780 г соответственно [1].
Зоологи, изучающие феномен ПД, сходятся в том, что, хотя первопричины его возникновения - половой отбор и социальная организация вида, факторы окружающей среды также оказывают определенное влияние на этот феномен. В работах, посвящённых факторам, влияющим на ПД, отмечается, что величина гендерных различий может варьировать в процессе индивидуального развития [4].
Также у стенобионтов (к которым относится американская норка) возможности расширения реализованной экологической ниши за счет большей дивергенции субниш самцов и самок очень ограничены и высокий уровень ПД является компенсаторным механизмом, смягчающим последствия жёстких требований среды [3-4]. Учитывая эти факты, а также то, что конечности тетрапод наиболее активно взаимодействуют с окружающей средой [6], предположим, что выраженный ПД скелета конечностей, снижая внутри- и межвидовую конкуренцию, также способствует успешной акклиматизации вида в новых местах обитания и расширению ареала.
Материал и методы
Цель работы - изучить размерный половой диморфизм скелета конечностей американской норки и проследить связь этого явления с
образом жизни и окружающей средой.
Изучены коллекционные сборы скелета конечностей зверьков, добытых на территории различных административных районов Тверской области, максимальное расстояние между которыми составляло 270 км. Материал находится в остеологической коллекции
ФГБУ «Центрально-Лесной государственный природный биосферный заповедник». Цифровым штангенциркулем (с точностью до 0,01 мм) выполнены измерения скелета четырех конечностей для 90 особей американской норки (57 самцов, 33 самки).
За основу взята схема измерений, разработанная A. Driesch [16]. Она включала 20 измерений. Передние конечности и их пояс были представлены лопаткой, плечевой, лучевой, локтевой костями; задние -бедренной, большой и малой берцовой. Измеряли минимальные и максимальные значения длины, минимальный и максимальный диаметр, минимальную и максимальную длину верхнего и нижнего эпифизов.
Индекс ПД рассчитывали по формуле, предложенной Россолимо и Павлиновым [11], а также используемой Монаховым [7]:
ISD = 100(X^ - X?)/X?, где ISD - величина ПД, %;
X^ и - средние величины признаков для самцов и самок.
В качестве дополнительной характеристики гендерных различий использовали описательную статистику и одномерный дисперсионный
анализ. Все расчёты выполнены в программах Statistica и MS Excel.
Интерпретация полученных данных проводилась с учётом биологических особенностей вида и применением знаний функциональной морфологии и анатомии.
Результаты и обсуждение
Среднее значение индекса ПД всех признаков исследуемой выборки составило 16,9. Динамика ИПД для наиболее диморфных костей показана на рисунке 1.
Применение одномерного дисперсионного анализа выявило, что по критерию Фишера ПД наиболее подвержены следующие признаки: максимальная длина лучевой кости (F=144), максимальная ширина нижнего эпифиза плечевой кости (F=136), максимальная длина плечевой кости (F=120), максимальная длина бедренной кости (F=143), максимальная длина большой берцовой кости (F=131). Все данные демонстрировали высокую степень достоверности (p=0,0001). Таким образом, ПД в большей мере под-
вержена длина костей передних и задних конечностей. Также этот показатель заметно проявляется в ширине нижнего эпифиза плечевой кости. Морфометрическая характеристика конечностей самцов и самок американской норки приведена в таблице 1.
Поскольку одни признаки демонстрировали более выраженную величину ПД, чем другие, разницу в длине конечностей между полами нельзя рассматривать только в рамках линейных размеров тела самок и самцов. Различия по критерию Фишера между максимальными и минимальными проявлениями ПД существенны. У обсуждаемых признаков (максимальная длина лучевой кости ^=144), минимальная ширина нижнего эпифиза плечевой кости ^=136), максимальная длина плечевой кости ^=120), максимальная длина бедренной кости ^=143), максимальная длина большой берцовой кости ^=131)) величина F-критерия равнялась 131 и более, тогда как у многих других составляла 97 и ниже.
Макс. диаметр Мин. ширина Макс. шир. Мин. диаметр
локтевой кости лопатки нижнего эпифиза малой берцовой
плечевой кости кости
Рисунок 1 - Динамика ИПД элементов скелета американской норки
Таблица 1 - Морфометрическая характеристика конечностей самцов и самок американской норки_
Промер Пол Среднее ± ошибка Min-max ИПД
1. Минимальный диаметр локтевой кости самцы 1,90±0,20 1,36-2,33 10,35 13
самки 1,68±0,12 1,49-2,05 7,27
2. Максимальный диаметр локтевой кости самцы 6,85±0,59 5,38-8,11 8,63 22,3
самки 5,60±0,35 5,15-7,05 6,22
3. Максимальная длина локтевой кости самцы 42,82±7,37 33,88-75,75 17,21 17,4
самки 36,93±1,68 33,23-41,96 4,54
4. Минимальный диаметр лучевой кости самцы 2,09±0,25 1,43-2,62 12,14 14,2
самки 1,79±0,13 1,53-2,06 7,52
5. Максимальная длина лучевой кости самцы 32,69±1,94 25,53-34,77 5,92 15,8
самки 28,32±1,24 26,03-32,72 4,37
6. Минимальная ширина лопатки самцы 7,09±0,63 5,12-8,13 8,84 19,9
самки 5,91±0,41 5,20-7,72 6,88
7. Максимальная ширина лопатки самцы 19,16±1,66 14,82-23,30 8,68 17,3
самки 16,36±0,41 14,52-20,08 6,99
8. Максимальная длина лопатки самцы 35,61±2,52 27,00-39,81 7,09 15,5
самки 30,69±1,57 26,65-35,98 5,1
9. Минимальный диаметр плечевой кости самцы 3,03±0,38 1,88-3,64 12,44 14,4
самки 2,66±0,29 2,14-3,13 10,81
10. Максимальная ширина нижнего эпифиза плечевой кости самцы 12,44±0,98 8,97-13,90 7,91 21,1
самки 10,21±0,77 7,30-12,56 7,56
11. Максимальная ширина верхнего эпифиза плечевой кости самцы 9,79±0,79 7,09-10,87 8,07 17,3
самки 8,32±0,50 6,94-10,06 6,06
12. Максимальная длина плечевой кости самцы 47,16±2,96 37,17-51,25 6,28 14,8
самки 40,94±1,90 37,63-47,55 4,65
13. Минимальный диаметр бедренной кости самцы 3,75±0,28 3,08-4,44 7,5 14,1
самки 3,26±0,22 2,84-3,68 6,74
14. Максимальная ширина нижнего эпифиза бедренной кости самцы 10,85±0,77 8,56-12,60 7,5 17,2
самки 9,22±0,50 8,11-11,07 5,38
15. Максимальная ширина верхнего эпифиза бедренной кости самцы 11,44±0,86 9,07-13,29 7,49 18
самки 9,59±0,60 8,75-11,64 6,28
16. Максимальная длина бедренной кости самцы 50,05±3,01 41,36-54,47 6,02 16,1
самки 43,42±2,20 39,91-49,74 5,06
17. Минимальный диаметр большой берцовой кости самцы 3,39±0,30 2,70-4,13 8,9 15,2
самки 2,91±0,18 2,60-3,35 6,15
18. Максимальная длина большой берцовой кости самцы 54,49±3,17 45,44-58,68 5,81 15,4
самки 47,35±2,25 43,37-54,32 4,75
19. Минимальный диаметр малой берцовой кости самцы 1,21±0,16 0,92-1,64 12,9 22,1
самки 1,00±0,11 0,76-1,38 11,42
20. Максимальная длина малой берцовой кости самцы 49,25±3,31 41,18-58,96 6,71 14,7
самки 42,83±2,17 38,92-48,85 5,08
Для определения функциональной значимости этих признаков необходимо выявить особенности локомоторной активности самцов и самок и определить условия среды, в которых различия их поведения могут быть селективно значимыми и приводить к сегрегации экологических ниш. Известно, что самки охотятся на более мелкую жертву на суше, а самцы чаще охотятся в воде на крупную жертву [12, 14, 15].
На суше меньшая длина конечностей самки должна играть важную роль в охоте на мелких грызунов. Возможно, эта особенность даёт ей дополнительные возможности и мобильность в ограниченном и замкнутом пространстве (норы мышевидных грызунов, древесные завалы, пространства между камнями, подлёдные пустоты).
Существуют объективные причины считать американскую норку видом с малой степенью адап-тированности к водной среде и, в частности, к водной охоте, что подтверждено экспериментально [8, 13]. Специализация конечностей к плаванию у норки выражена слабо, и морфологические адаптации ограничиваются удлинением дистальных отделов лап [8]. Норка под и над водой плавает спиной вверх, попеременно работая лапами так же, как при передвижении на суше. При этом в создании пропульсивной силы ни тело, ни хвост зверька участия не принимают. Такой способ локо-моции даёт довольно низкую ско-
рость передвижения в воде. Однако Ю.Е. Мордвинов отмечает, что при этом зверёк имеет высокую маневренность [8]. Невысокая скорость плавания говорит о низкой специализации норки к охоте на водных животных, таких как рыба. То же подтверждают и наблюдения, свидетельствующие, что плавание как составляющая охотничьего поведения, спорадически применяется американской норкой вследствие высокой доступности конкретной добычи [17]. Кроме того, установлено, что максимальные сроки пребывания американской норки в воде без существенного вреда для её организма весьма ограничены. Опыты, проведённые Терновскими и Мордвиновым, показали, что время принудительного пребывания этого зверька в воде до начала патологических процессов в организме ограничено 3-4 минутами [8, 13]. Следует предположить, что в естественных условиях американская норка за один заход будет находиться в воде меньшее количество времени, чем в эксперименте. Для сравнения калан ЕпкуФа ¡ыМ8, более адаптированный к водной среде представитель Mustelidae, способен оставаться в воде 8,5-11,5 минут. Решающими факторами в совершенствовании локомоторных органов для передвижения в водной среде и достижения больших скоростей плавания являются особенности питания животных [8]. Самец американской норки вследствие превосходящей длины
конечностей может иметь перед самкой определённые преимущества при добывании пищи в водной среде. В процессе работы, производимой мышцами, до 70% химической энергии, получаемой с кровью, переходит в тепловую. Так, скелетная мускулатура не только участвует в движении, но и служит органом теплообразования [2]. Превосходящая длина костей конечностей самца отражает большую, чем у самки, общую развитость мышц. Поэтому, активно работая конечностями за счёт их развитой мускулатуры, самец американской норки дополнительно согревает себя в воде. В работе Ю.Е. Мордвинова указано, что горизонтальный размах конечности (амплитуда) заметно влияет на скорость плавания [8]. В силу большей длины конечностей (особенно задних) амплитуда их движений при плавании у самца будет больше, чем у самки, и соответственно выше доступные скорости плавания. Маневрирование, торможение и балансировка связаны с гибкостью корпуса и использованием лап в качестве рулей стабилизаторов и балансиров. При этом отведение конечности от тела на максимальную длину является одной из составляющих в эффективности совершения этих манёвров [8]. В силу меньшей дальности отведения конечности самка будет уступать самцу в маневренности. Также очевидно, что чем длиннее конечности, тем больше развиваемая сила и дальность прыжка, что имеет важ-
ность при нырке с берега в воду за добычей. Мышечная сила конечностей и ближе расположенные к голове за счёт их длины передние конечности - факторы, способствующие удержанию и поеданию значительных по размерам пищевых объектов, коими в рационе самца являются крупная рыба и птица.
В соответствии с вышеизложенными фактами предполагаем следующую модель охотничьего поведения американской норки (в частности, самца) и значение длины конечностей в реализации охотничьего поведения. Если на суточном ходу вдоль береговой линии зверёк заметит доступный пищевой объект, например, стоящую у берега рыбу или птицу, в случае нападения на него хищник «сделает ставку» на стремительный бросок (нырок) с берега и маневренные движения в воде. И так как для преследования добычи американская норка не имеет достаточных возможностей в скоростном плавании и сопротивлении пониженным температурам воды, ей необходимо быстро выбраться на берег как в случае успеха охоты, так и неудачи. Длина конечностей при таком поведении влияет на силу прыжка, маневренность в воде и быстроту доставки добычи на берег. Самец при этом в силу более развитых конечностей будет действовать эффективнее и более успешно, чем самка.
ПД также был выражен по признаку «максимальная ширина
нижнего эпифиза плечевой кости». Именно на нижнем эпифизе плечевой кости начинаются многочисленные мышцы: лучевой разгибатель запястного сустава, локтевой разгибатель запястного сустава, локтевой сгибатель запястного сустава, общий разгибатель пальцев, глубокий разгибатель пальцев [2, 10].
Суммируя функции перечисленных мышц, видно, что все они участвуют в сгибании и разгибании запястного сустава, в сгибании и разгибании локтевого сустава, а также в разгибании пальцев. Развитость этих мышц определяет возможности передних конечностей, их ловкость и силу.
У тетрапод центр тяжести тела смещён краниально и передние конечности испытывают большую, чем задние, нагрузку массы тела. При контакте с опорой на кисть влияет сила реакции опоры, и максимальное напряжение приходится именно на мышцы кисти, постепенно снижаясь в проксимальном направлении [5]. Когда самец удерживает крупную добычу в челюстях, на дистальные мышцы его передних конечностей начинают добавочно действовать несколько факторов: центр тяжести его тела смещается в краниальном направлении; в точке приложения силы передней стопы увеличивается сила реакции опоры; при необходимости двигаться с зажатой в челюстях жертвой задом наперёд (например, вытаскивая её из воды по крутому склону) на передние конечно-
сти ложится пропульсивная функция; три предыдущих пункта увеличивают требования к силе и ловкости пальцев и запястья передних конечностей. Вероятно, действуя в сумме, эти факторы обуславливают большую развитость мышц, пальцев, запястья и предплечья у самца, тем самым приводя к появлению увеличенной рельефности нижнего эпифиза плечевой кости.
Заметно, что в отношении зей-гоподия американской норки выраженное действие ПД проявляется только в отношении одной из костей, входящих в его состав. В тазовой конечности это большая берцовая кость, в грудной - лучевая. Это объясняется тем, что длина среднего звена грудной конечности определяется размерами лучевой кости, а среднего звена тазовой конечности -размерами большой берцовой [6]. Большая берцовая кость гомодинам-на по отношению к лучевой, то есть эти кости имеют функциональное сходство [5-6]. Это дополнительно указывает на то, что факторы отбора (факторы среды) действуют именно на длину конечностей, определяя этим функциональные возможности конечностей самцов и самок американской норки.
Самки по исследуемым признакам демонстрируют меньшую вариабельность, чем самцы. Коэффициент вариации в среднем для самцов составил 8,52±0,51, для самок -6,31±0,52. Проверка тестом Вилкок-сона показала, что различия досто-
верны ф=0,0001), что характеризует экологическую нишу самцов как более широкую.
Выводы
Объяснение роли размерного полового диморфизма в изменчивости скелета конечностей американской норки нами было предложено с позиции различий в локомоторной активности самцов и самок. Анализ литературы показал, что подобные различия наиболее заметно проявляются в лучшей адаптации самцов и самок к разным стратегиям охотничьего поведения. Самки более ко-ротколапы и имеют менее развитую мускулатуру, что обуславливает относительно низкую скорость плавания и может вызывать сложности при охоте на крупную добычу в воде. В то время как на суше самки с относительно короткими конечностями и компактным телом более успешно охотятся на мелких животных в ограниченном пространстве. Самцы же имеют большую длину конечностей и более развитую их
мускулатуру, что определяет повышенную скорость плавания и ловкость передних конечностей - качества, необходимые для успешной охоты на крупные пищевые объекты в воде.
При планировании транслокаций видов млекопитающих с выраженным половым диморфизмом необходимо учитывать экологическую ёмкость среды, поскольку это может влиять на успех адаптации интродуцированной популяции к новым условиям. Гендерные морфологические различия ведут к освоению каждым из полов своей экологической субниши и снижают внутривидовую конкуренцию. Низкая экологическая ёмкость предполагаемых для вселения территорий способна спровоцировать высокую конкуренцию между конспецификами различного пола вследствие ограниченной реализации морфологических
особенностей в добывании свойственных обоим полам пищевых ресурсов.
Библиографический список
1. Аристов А.А. Млекопитающие Фауны России и сопредельных территорий. Хищные и ластоногие / А.А. Аристов, Г.Ф. Барышников. - СПб., 2001. - 559 с.
2. Бобровский А.Я. Анатомия и физиология сельскохозяйственных животных / А.Я. Бобровский, Н.А. Лебедева, В.Н. Письменская. - М. Колосс, 1992. - 207 с.
3. Кораблев М.П. Популяционные аспекты полового диморфизма в гильдии куньих Mustelidae, на примере четырех видов: Mustela lutreola, Neovison vison, Mustelaputorius, Martes martes / М.П. Кораблев, Н.П. Кораблев, П.Н. Кораблев // Известия РАН. Серия биологическая. - 2013. - №1. - С.70-78.
4. Кораблев П.Н. Векторы влияния основных факторов на степень выраженности полового диморфизма краниометрических признаков у млекопитающих / П.Н. Кораблев,
Н.П. Кораблев, М.П. Кораблев // Успехи современной биологии. - 2014. - Т.134, №1. -С.73-80.
5. Кузнецов А.Н. Планы строения конечностей и эволюция техники бега у тетрапод: дис. ... д-ра биол. наук / А.Н. Кузнецов. - М.: Изд-во Моск. ун-та, 1999. - 96 с.
6. Мельник К.П. Локомоторный аппарат млекопитающих / К.П. Мельник, В.И. Клыков.
- Академия наук Украины. Институт зоологии имени И.И. Шмальгаузена, 1991. - 208 с.
7. Монахов В.Г. Изменчив ли половой диморфизм? Факты по приуральским видам рода Martes / В.Г. Монахов // Известия РАН. Серия биологическая. - 2009. - №1. - С.53-б3.
8. Мордвинов Ю.Е. Функциональная морфология птиц и полуводных млекопитающих / Ю.Е. Мордвинов; Академия наук Украинской ССР. - Киев: Наукова думка, 1984. - 168 с.
9. Олейников А.Ю. Размещение аборигенных и интродуцированных полуводных млекопитающих на Сихотэ-алине / А.Ю. Олейников; Институт водных и экологических проблем ДВО РАН, Хабаровск // Российский Журнал Биологических Инвазий. - 2013. - №2. -С.35-50.
10. Попеско П. Атлас анатомии домашних животных / П. Попеско - М.: НИК, ИКЦ, 1974.
- 232 c.
11. Россолимо О.Л. Половые различия в развитии, размерах и пропорциях черепа лесной куницы Martes Martes (Mammalia, Mustelidae) / О.Л. Россолимо, И.Я. Павлинов // Бюл. МОИП. Отд. биол., 1974. - Т.79, Вып. 6. - С.23-35.
12. Савонин А.А. Адаптивные особенности американской норки (NEOVOSON VISON SCHREBER, 1777) в разнотипных биотопах севера нижнего Поволжья: автореф. дис. ... канд. биол. наук / А.А. Савонин. - Тольятти, 2017. - 19 с.
13. Терновский Д.В. Экология куницеобразных / Д.В. Терновский, Ю.Г. Терновская. -Новосибирск: ВО «Наука». Сибирская издательская фирма, 1994. - 223 с.
14. Туманов И.Н. Биологические особенности хищных млекопитающих России / И.Н. Туманов. - СПб.: Наука, 2003. - 448 с.
15. Чащухин В.А. Норка американская / В.А. Чащухин. - М.: Товарищество научных изданий КМК, 2009. - 80 с.
16. Driesch A.A. Guide to the measurement of animal bones from archeological sites / A.A. Driesch // Peabody Museum Bulletin 1. 1979. - Harvard University. - 138 p.
17. Zuberogoitia I. Diurnal activity and observations of the hunting and ranging behaviour of the American mink (Mustela vison) / I. Zuberogoitia, J. Zabala, J.A. Marti'nez // Mammalia (200б) by Walter de Gruyter • Berlin • New York. DOI 10.1515/MAMM. - 200б. - 04б. - P.310-312.
E-mail: [email protected]
182112 Псковская область, г. Великие Луки, пр. Ленина, д. 2, ФГБОУ ВО «Великолукская ГСХА»
Тел.: +7 (81153) 7-28-51
