РОЛЬ ЭНДОФИТНЫХ МИКРООРГАНИЗМОВ В ПОВЫШЕНИИ УСТОЙЧИВОСТИ РАСТЕНИЙ В УСЛОВИЯХ СОЛЕВОГО СТРЕССА Текст научной статьи по специальности «Сельское хозяйство, лесное хозяйство, рыбное хозяйство»

ОБЗОРНЫЕ СТАТЬИ

МРНТИ: 34.27.51, 34.27.23, 68.03.07

М.Г. САУБЕНОВА1, Е.А. ОЛЕЙНИКОВА1, Ж.Н. ЕРМЕКБАЙ1*, Г.Ж. АБДИЕВА2,

М.Е. ЕЛУБАЕВА1

Научно-производственный центр микробиологии и вирусологии, Алматы, Казахстан 2Казахский национальный университет им. аль-Фараби, Алматы, Казахстан

*e-mail: zhan98_14@mail.ru

РОЛЬ ЭНДОФИТНЫХ МИКРООРГАНИЗМОВ В ПОВЫШЕНИИ УСТОЙЧИВОСТИ РАСТЕНИЙ В УСЛОВИЯХ СОЛЕВОГО СТРЕССА

doi: 10.53729/MV-AS.2023.01.01

Аннотация

Засоление, в том числе связанное с засухой, вызывает потерю урожайности растений до 60%. В борьбе с абиотическими стрессами все большее значение приобретает применение эндофитов, колонизирующих растения и повышающих их способность противостоять различным повреждающим воздействиям. Микроорганизмы, способствующие росту растений, восстанавливают метаболические нарушения в растениях, стимулируя их рост, защищая от стрессовых воздействий, восстанавливая и сохраняя физиологические процессы. Подчеркивается, что отбор, скрининг и применение устойчивых к стрессу микроорганизмов является оптимальным вариантом, помогающим преодолеть ограничения продуктивности сельскохозяйственных культур в районах, подверженных абиотическим стрессам. В обзоре приводятся научные данные, касающиеся стратегии смягчения стресса, опосредованной микробами, с учетом молекулярных, биохимических, физиологических и ультраструктурных параметров с использованием различных омических подходов, способствующих пониманию механизмов микробных взаимодействий и биохимических путей накопления и усиления различных метаболитов, белков, ферментов, а также повышения и понижения регуляции различных генов. Показана роль бактерий, грибов и их сочетаний в обеспечении растений питательными веществами, в защите растения-хозяина от стрессов окружающей среды.

Ключевые слова: эндофиты, абиотический стресс, солеустойчивость.

Около 96,5% сельскохозяйственных земель в мире подвержено абиотическим стрессам [1]. Наиболее серьезный из них связан с засухой и засолением, поскольку он влияет на биоразнообразие и состав почвы, ухудшает состояние растений, влияет на их продуктивность, вызывая потери урожая до 60% [1-4].

В борьбе с повреждающим воздействием абиотических факторов, наряду с традиционными способами использования более устойчивых сортов культурных растений, все большее значение приобретает применение эндофитных микроорганизмов, повышающих способность растений противостоять различным повреждающим воздействиям [5,6]. Микроорганизмы, способствующие росту растений (PGPR), восстанавливают метаболические нарушения в растениях, стимулируя их рост, защищая от стрессовых воздействий, восстанавливая и сохраняя физиологические процессы. В настоящее время не подлежит сомнению, что использование микроорганизмов является серьезной альтернативой традиционным методам ведения сельского хозяйства в качестве средства, обеспечивающего устойчивый рост растений, повышение урожайности и защиту растений, а, следовательно, устойчивое производство продуктов питания и поддержание продовольственной безопасности. Однако в полевых условиях успех их применения пока

остается невысоким, потому необходимо углубить исследования в области создания подходящих и жизнеспособных составов PGPR для крупномасштабных сельскохозяйственных применений.

Недавние разработки в области метаболомики позволили провести подробный и всесторонний анализ метаболома и метаболических нарушений в растениях из-за изменений окружающей среды и, в первую очередь, трехсторонних взаимодействий между растениями, PGPR и патогенами [7]. Высказано также мнение, что из-за ограничений в отношении поддержания жизнедеятельности микроорганизмов в различных стрессовых условиях, целесообразно использовать их метаболиты, способствующие смягчению стресса независимо от экологических ситуаций [8]. Такой технологический подход в настоящее время набирает популярность среди исследователей, стремящихся дополнить и решить ключевые проблемы, связанные с использованием микроорганизмов для ускорения роста растений. Его преимуществом является меньшая подверженность химических соединений воздействию солевого стресса, небольшие дозы применения и простота хранения, в сравнении с живыми микроорганизмами [9]. Однако такой подход не учитывает возможность воспроизводства микробных клеток в естественных условиях и снижения потребности в повторных воздействиях. Тем не менее оба подходы могут быть перспективны в зависимости от обстоятельств.

Реакция растений на стресс засоления.

Неблагоприятные условия среды вынуждают растения вырабатывать специфические адаптивные реакции, способствующие приспособлению (акклиматизации) к ним, включающие развитие морфологических и физиологических признаков, помогающих росту в изменившихся условиях. Обычной реакцией галофитов на засоление почвы является компартментализация токсичных ионов в вакуолях и накопление в цитоплазме для осмозащиты совместимых растворенных веществ, таких как сахара и полиолы, а также пролин или глицин-бетаин, напрямую стабилизирующих белки и мембранные структуры в условиях дегидратации и защищающих клетки от окислительного стресса. При этом аминокислоты и органические кислоты способствуют поддержанию градиента водного потенциала от почвы к растениям, в то время как сахара участвуют в регулировании осмотического давления [10].

В обеспечении клеточного гомеостаза особое внимание уделено роли пролина, используемого для компенсации клеточного дисбаланса, вызванного экологическим стрессом. Широкое использование в природе пролина в качестве молекулы-адаптера стресса указывает на то, что он играет фундаментальную биологическую роль в реакции на стресс. Пролин и растворимые сахара являются осмозащитными молекулами, которые накапливаются в ответ на различные факторы экологического стресса, включая засуху [11], и уменьшают ущерб, вызванный окислительным стрессом [12]. Пролин может действовать как сигнальная молекула, модулирующая функции митохондрий, влияющая на пролиферацию или гибель клеток и вызывающая экспрессию специфического гена, что может иметь значение для восстановления растений после стресса [13].

В последние годы особое внимание стало уделяться мелатонину [14], связанному с абиотическими стрессами, такими как засуха, радиация, экстремальные температуры и химические стрессы. Экзогенно применяемый мелатонин также может улучшить способность растений переносить абиотические стрессы.

Показано, что фенотипические изменения, позволяющие растениям выдерживать стрессовые ситуации, могут положительно модулироваться симбиотическими микроорганизмами [15].

Микроорганизмы, способствующие росту растений (PGPR).

Метаболические и генетические возможности микроорганизмов делают их подходящим оружием для борьбы с экстремальными условиями окружающей среды. Их взаимодействие с растениями вызывает различного рода локальные и системные реакции, повышающие способность растений бороться с абиотическими стрессами [16].

Свидетельством важных свойств микробных взаимодействий с растениями является значительное количество накапливающихся данных, которые предполагают наличие глубоких механизмов, основанных на взаимодействиях растений и микробов, модуляции клеточных, биохимических и молекулярных механизмов, связанных с устойчивостью к стрессу.

Многочисленными исследованиями установлено, что обязательное присутствие микроорганизмов-эндофитов непатогенной природы во всех без исключения растениях, их способность улучшать доступ растений к питательным веществам почвы и повышать устойчивость к стрессам различной природы, обеспечивает возможность как самого существования растений, так и повышения их урожайности [17,18]. Показано, что даже при выращивании в одной и той же почве разнообразные виды растений содержат различные микробиологические сообщества [19].

Независимо от содержания воды, PGPB обеспечивают растения питательными веществами и улучшают условия окружающей среды для их непрерывного роста. PGPB играют жизненно важную роль, за счет увеличения содержания азота, фосфора, железа и т. д., защищают растение-хозяин от стрессов окружающей среды и помогают смягчить антагонистические эффекты стресса [20]. PGPR обладают способностью синтезировать гормоны, стимулирующие рост и развитие растений в условиях стресса. Они снижают антиоксидантную активность, а также увеличивают выработку пролина, свободных аминокислот и сахара в растениях [21]. Кроме того, PGPB используют и такие механизмы влияния на физиологические, биохимические и молекулярные реакции, помогающие растениям справляться с солевым стрессом, как синтез экзополисахаридов, защищающих растительные клетки от потери воды и стабилизирующих агрегаты почвы [22]; синтез антиоксидантных ферментов (каталаза, супероксиддисмутаза и пероксидаза), предотвращающих вредное воздействие активных форм кислорода; синтез антибиотиков, защищающих ослабленные стрессом растения от почвенных патогенов; синтез фермента, снижающего уровень этилена в растениях, что уменьшает вызванное стрессом старение растений, снижение абсорбции избыточных питательных веществ / тяжелых металлов; индукция генов устойчивости к абиотическому стрессу. При этом наиболее успешные PGPB обладают несколькими из этих механизмов [23].

Показано, что стимулирование роста растений, в том числе чувствительных к соли, может быть обеспечено солеустойчивыми (галофильными) ризобактериями, выделенными из засоленных почв [24-25].

Бактерии. Многочисленными исследованиями установлено, что толерантность различных культур растений к солевому стрессу можно повысить с помощью таких экзогенных биостимуляторов как ризобактерии [26,27], способствующие улучшению прорастания семян, одновременному увеличению биомассы и продуктивности растений [28,29]. Кроме того, PGPR могут быть использованы в технике биозагрузки семян, поскольку этот подход демонстрирует многообещающие возможности для повышения их жизнеспособности, быстрого прорастания и однородности роста проростков [30].

Систематический и углубленный обзор текущего состояния эндофитного бактериального разнообразия, стратегии колонизации ими растений и их благотворного воздействия на устойчивое сельское хозяйство за счет сокращения и/или отказа от использования токсичных агрохимикатов, а также в качестве защитных агентов против болезней растений и для повышения урожайности сельскохозяйственных культур представлен в обзоре Morales-Cedeno с соавторами [31]. Показано, что бактерии с атрибутами PGP являются ключевыми компонентами почвы, способными устанавливать полезные ассоциации с растениями [32]. Их наиболее изученные представители описаны в работах Yadav с соавторами [33] и Kour с соавторами [34].

В состав микроорганизмов, способствующих росту растений, входят различные роды Pseudomonas, Enterobacter, Bacillus, Variovorax, Klebsiella, Burkholderia, Azospirillum, Serratia и Azotobacter [22]. Среди Firmicutes выделяется род Bacillus, являющийся важным

ресурсом для изучения галофильных ферментов и метаболических путей для ремедиации загрязнителей в засоленной почве [35]. Наиболее распространенные и изученные эндофитные бактерии относятся к Proteobacteria, Firmicutes, а также Actinobacteria. Доминирующими среди них у большинства бобовых и не бобовых растений являются Bacillus, Pseudomonas, Fusarium, Burkholderia, Rhizobium и Klebsiella. Большинство PGPR включают различные штаммы видов Agrobacterium, Azospirillum, Bacillus, Pseudomonas и Rhizobium [36, 37].

Среди наиболее изученных в этом плане ризобактерий - бациллы, способные к производству целого ряда биологически активных веществ, благотворно действующих на растения, способность которых образовывать споры помогает выживанию в неблагоприятных условиях. При недостатке воды в почве, повышении ее солености, а также накоплении солей тяжелых металлов, метаболиты этих организмов (в том числе экзополисахариды и сидерофоры) предотвращают движение токсичных ионов, регулируют ионный баланс и транспорт воды в растительных тканях, одновременно контролируя популяции патогенов. Синтезируемые ими индол-3-уксусная кислота, гибберелловая кислота и 1-аминоциклопропан-1-карбоксилат дезаминаза регулируют внутриклеточный метаболизм фитогормонов и повышают устойчивость растений к стрессу. Бациллы, продуцирующие дезаминазу, имеют преимущества в качестве биоинокулянтов для решения проблемы засоления сельскохозяйственных почв [38]. Ассоциация с бациллами стимулирует иммунитет растений к стрессам, изменяя чувствительные к стрессу гены, белки, фитогормоны и родственные метаболиты. Вещества, разрушающие клеточные стенки из Bacillus spp. могут наносить ущерб патогенным бактериям, грибам, нематодам, вирусам и другим вредителям, контролируя их популяции на растениях. Штаммы Bacillus выделяют кислые метаболиты, растворяющие различные соединения минералов, а также полисахариды, адсорбирующие силикаты [39]. Инокуляция B. subtilis улучшала питание растений сахарного тростника и концентрацию в них хлорофилла. В результате даже в условиях засухи улучшались параметры газообмена (особенно скорость нетто-фотосинтеза и эффективность использования воды). Кроме того, у инокулированных растений снижались параметры, характеризующие стресс (активность антиоксидантного метаболизма), что приводило к усилению роста корней, кущению, увеличению массы стеблей и повышению концентрации сахарозы в стеблях [40]. В обзоре Lopes и др. [41] подчеркивается, что эндофитные виды Bacillus как продуценты биологически активных соединений, представляющих биотехнологический интерес, являются ценным многофункциональным набором инструментов, который можно интегрировать с методами управления растениеводством для достижения более высокой урожайности.

Наиболее изученными представителями рода, применяющимся в сельском хозяйстве, являются B. thuringiensis, B. subtilis, B. amyloliquefaciens, B. velezensis, B. cereus, B. pumilus, B. licheniformis, B. megaterium, хотя другие виды также продемонстрировали большой потенциал [41, 2]. В статье Aloo с сотрудниками [42] рассматриваются уникальные свойства B.rhizobacteria, а также различные механизмы их воздействия, практическое использование которых может способствовать устойчивости сельского хозяйства. Продемонстрирована решающая роль B. firmus SW5 в смягчении неблагоприятного воздействия высокой засоленности на рост и продуктивность сои за счет изменения архитектуры корневой системы и индукции систем антиоксидантной защиты, а также экспрессии чувствительных к стрессу генов [43]. Эти организмы известны также как отличные фосфатсолюбилизаторы [44].

Большое значение в повышении устойчивости растений в сухой и соленой окружающей среде имеют штаммовые различия микроорганизмов. Так, при исследовании бактериального сообщества эндофитов пяти видов растений, произрастающих в пустыне Тар в Пакистане, были отобраны штаммы Bacillus, обладающие устойчивостью к солевому и тепловому стрессу, а также антимикробной активностью. При их тестировании на растении Arabidopsis thaliana, не являющихся хозяином, было показано, что B. cereus PK6-

15, B. subtilis PK5-26 и B. cycleans PK3-109 значительно усиливали его рост в условиях солевого стресса, удваивая уровни свежей массы по сравнению с неинокулированными растениями. Другие штаммы не способствовали росту растений в нормальных условиях, но увеличивали свежую массу растений более чем на 50% по сравнению с неинокулированными растениями в условиях солевого стресса.

Исследование штамма B. amyloliquefaciens, выделенного из эндоризосферы Sasamorpha borealis, показало, что его применение в стрессовых условиях улучшило выживаемость инокулированных растений перца [45]. Они сохраняли высокое содержание хлорофилла, салициловой кислоты, сахара, аминокислот и пролина и демонстрировали низкий метаболизм липидов, абсцизовую кислоту, белок, содержание перекиси водорода и антиоксидантную активность как в условиях засоления и засухи, так и под действием тяжелых металлов. Показано также, что B. amyloliquefaciens GJ1 может улучшить иммунитет цитрусовых за счет увеличения фотосинтеза и усиления экспрессии генов, связанных с устойчивостью [46]. В исследовании Lim и Kim [47] растения стручкового перца, обработанные штаммом B. licheniformis, достигли больших показателей длины побегов и сухого веса, а также более высокие уровни экспрессии четырех генов, связанных с засухой и холодовым стрессом. Показано, что обработка нута B. subtilis, B. thuringiensis и B. megaterium вызывает в растениях метаболические и физиологические изменения, уменьшающие воздействие засухи [2]. При культивировании нута в контролируемых условиях засухи накапливаются пролин, L-аргинин, L-гистидин, L-изолейцин и триптофан и индуцируется значительное накопление рибофлавина, L-аспарагина, аспартата, глицерина, никотинамида и 3-гидрокси-3-метилглутарата. Полученные данные показывают, что эндофитные штаммы Bacillus представляет собой важный геномный ресурс для расшифровки вопросов стимулирования роста растений на молекулярном уровне [48].

Для использования в качестве эффективных фитостимуляторов, биоудобрений и агентов биоконтроля рассмотрены также многочисленные виды Paenibacillus [49]. Описаны механизмы, используемые этими бактериями для повышения биодоступности и / или облегчения усвоения питательных веществ растением-хозяином, модуляции гормонов растений, стимуляции защиты организма-хозяина и механизмов устойчивости к стрессу, оказания антагонистического действия против патогенов и смягчения последствий их воздействия на здоровье растений. Всестороннее и систематическое изучение механизмов их действия в сочетании с полевыми исследованиями может помочь в поиске и выборе эффективного биоудобрения и агента биоконтроля.

Известно также, что и другие почвенные бактерии, такие как Pseudomonas и Azospirilium, снимают абиотические стрессы у многих видов сельскохозяйственных культур, включая рис [50]. Так, растения сои, инокулированные P. putida H-2-3, снижали засоление и стресс от засухи за счет увеличения содержания хлорофилла, увеличения длины и биомассы побегов, повышения содержания абсцизовой и салициловой кислот, полифенола, флавоноидов, супероксиддисмутазы и 2,2-дифенил-1-пикрила -гидразилгидрат поглощающей активности [51].

Ризобактерии, в частности, Enterobacter sp. S16-3 и Pseudomonas sp. С16-2О, могут колонизировать поверхность корней растений и смягчать эффект солевого стресса, обеспечивая их азотом, фосфатами и калием, а также фитогормонами, такими как ауксин, цитокинин и абсцизовая кислота. За счет инокуляции этими бактериями снижалось содержание малонового диальдегида, Н2О2 и повышались показатели антиоксидантной способности, содержания пролина и антиоксидантных ферментов [52].

При инокуляции двух сортов кукурузы Burkholderia phytofirmans в стрессовых условиях засухи двумя штаммами бактериальных эндофитов Pseudomonas (PsJN) и Enterobacter sp. FD17 Naveed с сотрудниками [53] показали, что бактериальная инокуляция минимизировала вызванные засухой эффекты стресса, значительно увеличивая биомассу побегов и корней, площадь листьев, содержание хлорофилла, фотосинтез и

фотохимическую эффективность. Аналогичным образом, бактеризованные проростки показали более высокое относительное содержание воды в листьях (30%) по сравнению с контролем, тогда как у неинокулированных растений при стрессе засухи наблюдалось на 43% более высокое повреждение листьев.

Тестирование in vitro 44 бактериальных изолятов позволило выделить четыре изолята с высокими показателями солеустойчивости [54]. Среди них B. subtilis и P. pseudoalcaligenes продемонстрировали активность дезаминазы, выработку сидерофоров и индолуксусной кислоты. Они способствовали индукции устойчивости сои к стрессу засоления в гидропонике, увеличивая биомассу растений, относительное содержание воды и осмолитиков в побегах и корнях. Концентрация Na + в растениях сои, обработанных P. pseudoalcaligenes и подвергшихся воздействию NaCl, в значительной степени снижалась. У растений сои, обработанных P. fluorescens, в условиях солевого стресса по сравнению с контролем содержание хлорофилла и растворимых в растениях белков было снижено, а содержание пролина увеличено, при этом было зарегистрировано более значительное увеличение длины стебля и веса свежих побегов. То есть инокуляция PGPR уменьшала вредное воздействие стресса засоления [55]. Показано также, что у растения кукурузы три засухоустойчивых бактериальных штамма Proteus penneri, P. aeruginosa и Alcaligenes faecalis способствовали увеличению относительного содержания воды, белка и сахара за счет повышения содержания пролина [56].

В мини-обзоре Liu и Zhang [57] показано, как летучие органические соединения, продуцируемые PGPR, повышают устойчивость растений к засолению и засухе, а также обеспечению серой и железом. Так, обработка проростков акации Rahnella aquatilis JZ-GX1 летучими органическими соединениями ризобактерии Robinia pseudoacacia, в присутствии NaCl показала, что у них, в отличие от необработанных проростков, наблюдалось увеличение свежей массы, количества боковых корней и длины первичного корня. Кроме того, в листьях растения наблюдалось увеличение содержания пролина и активности супероксиддисмутазы, пероксидазы и глутатионредуктазы. Показано также, что штамм солеустойчивой ризосферной бактерии Rahnella aquatilis JZ-GX1 способствует накоплению в клетках по мере увеличения концентрации NaCl совместимой растворенной трегалозы, что для него является основным механизмом устойчивости к высоким концентрациям соли. Кроме того, штамм JZ-GX1 продуцирует индол-3-уксусную кислоту и сидерофоры растворяет неорганический фосфор при солевом стрессе, а также стимулирует синтез экзополисахаридов, что повышает способность растений противостоять солевому стрессу [58]. Значение экзополисахаридов для защиты растений от колебаний окружающей среды и абиотических стрессов, таких как засуха, засоление или загрязнение тяжелыми металлами, а также их роль во взаимодействиях растений и микробов, подробно рассмотрены в обзоре Morcillo и Manzanera [59].

Возможность использования эндофитных бактерий в качестве альтернативы химическим удобрениям и пестицидам для повышения продуктивности растений и механизмов защиты от биотического и абиотического стрессов подтверждена в работе Shah с соавторами [60]. Из пяти штаммов эндофитных бактерий, выделенных из семян трех разных сортов пакистанской пшеницы, два проявляли солеустойчивость после трех дней инкубации, а один из них проявлял ростостимулирующее действие на инокулированные растения пшеницы.

Окислительное повреждение белков, липидов и нуклеиновых кислот часто наблюдается при водном стрессе. Некоторые микроорганизмы могут уменьшить эти негативные эффекты за счет производства антиоксидантных молекул или повышения активности антиоксидантных ферментов, таких как каталаза или пероксидаза [61]. Растения базилика, выращенные в условиях водного дефицита, показали повышение активности каталазы при инокуляции Pseudomonas sp, как в монокультуре, так и в составе микробного консорциума из Pseudomonas sp., Bacillus lentus и Azospirillum brasilense. В последнем случае также повышалась активность глутатионпероксидазы и аскорбатпероксидазы [62].

Эта комбинация микробов послужила основой для нескольких успешно коммерциализированных продуктов, таких как BFMS, Environoc, SoilBiotics и HyperGalaxy.

Грибы. Некоторые механизмы защиты растений от недостатка воды связаны с наличием в составе их микробиома грибов. Эндофиты эукариотных растений вообще зачастую относятся к царству грибов [63]. Некоторые штаммы грибов более устойчивые к засухе, чем бактерии, способны обеспечить множество механизмов толерантности, и их численность увеличивается в этих условиях. Грибы могут быть более эффективными по сравнению с бактериями благодаря особенностям роста и свойствам, позволяющим интенсивно осваивать почву, извлекать воду и проникать в ткани растений [64]. Высокие показатели засухоустойчивости обеспечиваются у грибов за счет наличия у них ряда механизмов преодоления стресса засухи, в том числе осмопротекторов, прочных клеточных стенок и синтеза меланина [65]. Нитчатые грибы к тому же производят чрезвычайно длинные гифы, позволяющие извлекать воду из труднодоступных участков почвы, что способствует их активности даже в очень засушливых условиях. Кроме того, гифы грибковых штаммов могут более эффективно, чем корни растений поглощать ионы фосфора и аммония [66]. Грибы могут также влиять на гормональный баланс растений, производя фитогормоны (ауксины, гиббереллины), а также обеспечивать резистентность к биотическим и абиотическим факторам [67]. Известно, что у некоторых растений, обитающих в гиперсоленой прибрежной среде или на геотермальных почвах, выживаемость обеспечивается эндофитными грибами [68].

Инокуляция растений грибами, выделенными из экстремальных сред, представляет собой многообещающую альтернативу для повышения продуктивности в стрессовых условиях, возникающих из-за изменения климатических условий [69]. Так показано, что растения, инфицированные эндофитными грибами, увеличивали высоту, вес, содержание хлорофилла, содержание белка, массу семян и скорость их прорастания в условиях теплового и засушливого стресса [70,71].

Наиболее изученными являются арбускулярные микоризные грибы (AMF), успешно вступающие в симбиоз со многими растениями, принадлежащими к разным семействам [72]. Исследования показали, что симбиоз с арбускулярной микоризой (AM) снижает солевой стресс у разных видов растений-хозяев. В рамках симбиотических отношений AMF помогает растениям-хозяевам поглощать азот и фосфор, одновременно получая углерод от хозяев. AMF играет важную роль в сельскохозяйственной экосистеме, обеспечивая стимулирование роста растений, улучшение качества урожая, повышение устойчивости растений к стрессу, стабилизацию структуры почвы, поддержание экологического баланса и устойчивого развития сельского хозяйства [73]. Однако, несмотря на обильную литературу, показывающую смягчение ионного дисбаланса за счет AM-симбиоза, задействованные молекулярные механизмы практически не исследованы.

В экспериментах Qin с соавторами [74] семена арахиса, инокулированные AMF Rhizophagus correctis SA и Funneliformis mosseae BEG95, показали более высокие скорости нетто-фотосинтеза, относительную влажность листьев, накопление осмолитиков, активность антиоксидантных ферментов, высоту и урожайность растений, как в нормальных условиях, так и в условиях засоления.

Среди грибов в борьбе с повреждающими воздействиями у растений отличаются представители рода Trichoderma [22,75,76]. Так, T. harzianum - антагонистический микопаразит, колонизирующий корни, как однодольных, так и двудольных растений, стимулирующий увеличение поглощения ими питательных веществ и усиление водоудерживающей способности [77], содействует их лучшему росту и развитию в почвах, подверженных засухе [78]. Trichoderma помогает растениям выдерживать стресс от засухи за счет увеличения экспрессии антиоксидантных ферментов, вторичных метаболитов и гормонов [79-80]. Аналогичным образом, колонизация Theobroma cacao грибом Trichoderma hamatum DIS 219b способствовала увеличению массы корней и содержания в

них влаги. При этом эффект стимуляции проявлялся как в условиях засухи, так и без нее [78].

Другим типом грибов, составляющих часть полезного микробиома растений, являются дрожжи, которые могут быть использованы для контролирования лиственных инфекций посредством прямого антагонизма, индукции системной устойчивости или стимуляции развития корней [81]. Silambarasan с соавторами [82] продемонстрировали способность экзополисахаридов, продуцируемых дрожжами, способствовать образованию устойчивых агрегатов, улучшающих сохранение воды в почве. Кроме того, применение дрожжей может активировать ферменты почвы в условиях стресса засухи, что увеличивает в ней содержание питательных веществ, а также улучшает осмотическое состояние корней и активность антиоксидантных ферментов в растениях [83].

Ассоциация AMF с растениями является наиболее распространенной, но точные механизмы из роли в круговороте питательных веществ и их трансформации пока не полностью изучены. Развитие биотехнологических приемов с использованием AMF представляет собой одну из самых экологически чистых альтернатив в контексте устойчивого сельского хозяйства [84,85].

Совместное влияние грибов и бактерий. Арбускулярные микоризные грибы и бактерии могут взаимодействовать синергетически, стимулируя рост растений с помощью ряда механизмов, которые включают улучшение усвоения питательных веществ и ингибирование грибковых патогенов растений. Эти взаимодействия могут иметь решающее значение для разработки устойчивых сельскохозяйственных систем с низким уровнем затрат, которые для поддержания плодородия почвы и здоровья растений полагаются на биологические процессы. В обзоре Miransari [86] представлены данные, касающихся взаимодействия между грибами арбускулярной микоризы и почвенными бактериями, а также некоторые новые идеи для будущих исследований. Предполагается, что ассоциации культур с AMF, а также азотфиксирующими бактериями, могут служить альтернативной и устойчивой стратегией повышения урожайности на засоленных полях [87]. Показано, что совместная инокуляция AMF с фосфат-солюбилизирующими бактериями способствует росту и повышению урожайности подсолнечника [88]. В работе Bizos [89] рассмотрена роль AMF в сочетании с эндофитными бактериями P. fluor escens и Bacillus sp, солюбилизирующими калий и фосфор, а также определены виды грибов Trichoderma sp. как наиболее эффективные агенты биоконтроля против болезней оливковых деревьев (например, вертициллезного увядания, корневой гнили и антракноза). Применение AMF совместно с фосфат-солюбилизирующими бактериями при выращивании сливы пляжной в засоленных почвах, смягчило влияние солевого стресса на все параметры роста и усвоение питательных веществ, в особенности роста корней. При этом было предотвращено также значительное снижение скорости фотосинтеза, устьичной проводимости и скорости транспирации [90].

Из-за большой изменчивости среды применение различных микроорганизмов в одном биопрепарате позволяет более эффективно защищать растения. Конечный желаемый эффект зависит от соответствующего уровня взаимодействия микроорганизмов как между собой, так и с растением. Правильное сочетание грибковых и бактериальных штаммов повышает эффективность и надежность, и представляется особенно многообещающим [91]. Для их успешного практического применения необходимо проведение работы по разработке консорциумов и определению их стабильности, а, следовательно, и эффективности в долгосрочной перспективе при использовании в полевых условиях. Предстоит преодолеть множество научных и нормативных препятствий, прежде чем эта технология получит широкое признание и массовое применение [92].

Солеустойчивые PGPB. Из экстремально щелочных, засоленных и натриевых почв были выделены микробы, способные выживать в условиях осмотического и ионного стресса, а многие из них смягчать различные биотические и абиотические стрессы у растений. В последние несколько лет их потенциал в повышении продуктивности

сельскохозяйственных культур, сталкивающихся с солевым стрессом, был исследован на основании четкого предположения о том, что солеустойчивые PGPR можно использовать при мелиорации засоленных агроэкосистем. Их потенциал в повышении продуктивности растений в этих условиях рассматривается в обзоре Egamberdieva с соавторами [93].

У несолеустойчивых PGPR, проявляющих положительное влияние на растения в условиях нормы, с увеличением засоления среды защитные свойства утрачиваются. Солеустойчивые PGPR отличаются наличием многочисленных механизмов, влияющих на физиологические, биохимические и молекулярные реакции растений и помогающие им справиться с солевым стрессом. Эти механизмы включают осмотическое регулирование за счет ионного гомеостаза и накопления осмолитика, защиту от свободных радикалов за счет образования ферментов, улавливающих свободные радикалы, реакции на окислительный стресс и поддержание параметров роста за счет синтеза фитогормонов и других метаболитов. Они способствуют получению питательных веществ, хелатированию металлов, поддержанию водного баланса и ионного гомеостаза, производству фитогормонов, экзополисахаридов, летучих органических соединений и антиоксидантных ферментов, запускающих гены, чувствительные к стрессу, при высоких концентрациях соли [94, 95].

Наиболее эффективными микроорганизмами в повышении устойчивости растений признаны ризобактерии, выделенные из подверженных стрессу мест их обитаний [93]. Аналогичным образом конститутивные микробные сообщества агавы [96] и кактусов [97], вероятно, способствуют выживанию этих растений в очень засушливых местах обитания. Исследования Etesami и Beattie [98], а также Hajiabadi с соавторами [99] показали, что галофильные PGPR из ризосферы галофитных видов растений могут быть эффективными биоинокулянтами для успешного производства негалофитных видов растений в засоленных почвах. Поскольку солеустойчивые PGPB способствуют лучшей выживаемости растений при засолении, они являются потенциальными кандидатами на повышение продуктивности сельского хозяйства [ 100].

Заключение

Наиболее эффективной стратегией адаптации растений и повышения их устойчивости к абиотическим стрессам общепризнан экологически чистый способ взаимодействия растений с микробами, позволяющий растениям справляться с неблагоприятными стрессовыми условиями окружающей среды. Микробный консорциум, функционирующий в микробиоме корней, способствует росту растений, повышая регуляцию генов устойчивости к стрессу, а также благодаря регуляции синтеза фитогормонов, осмолитиков, улучшения усвоения питательных веществ и усиления антиоксидантной системы. К настоящему времени у различных бактериальных эндофитов с помощью современных методов исследования выявлено участие более 20 генов эндофитизма, около 50 генов прямого стимулирования роста растений, около 25 генов биологической активности и около 10 генов смягчения различных стрессов [30]. Отбор, скрининг и применение устойчивых к стрессу микроорганизмов могут стать жизнеспособными вариантами, помогающими преодолеть ограничения продуктивности сельскохозяйственных культур в районах, подверженных абиотическим стрессам [101,102].

Однако, несмотря на их высокий потенциал в растениеводстве, их практическое применение затрагивает лишь несколько видов, и большинство ризобактерий не получило широкого распространения. В обзорах СЫ1ш8 с соавторами [103] и с соавторами [104] подчеркивается важность совместимости активных штаммов эндофитов с конкретными растениями-хозяевами и их микробиомами. Для достижения стабильных результатов будущие исследования должны быть направлены на более детальное исследование микробиомов растений и на отбор полезных микробов в местных полевых условиях [105]. Комплексное понимание взаимодействий растение-РОРЯ-АМР-почва проложит путь к эффективному использованию микроорганизмов для противодействия стрессам засоления

и засухи [106]. Изучение геномики и комплексного метаболизма эндофитов и растений позволит полнее использовать результаты их продуктивной ассоциации [ 107].

Финансирование

Работа выполнена при поддержке КН МОН РК (грант № AP09258751).

Литература:

1 Cramer G.R.; Urano, K.; Delrot, S.; Pezzotti, M.; Shinozaki, K. Effects of abiotic stress on plants: A systems biology perspective. BMC Plant Biol. 2011, 11, 163. (doi:10.1186/1471-2229-11-163)

2 Khan N., Bano A., Rahman M. A., Guo J., Kang Z., Babar M. A. Comparative Physiological and Metabolic Analysis Reveals a Complex Mechanism Involved in Drought Tolerance in Chickpea (Cicer arietinum L.) Induced by PGPR and PGRs Scientific Reports 2019, vol. 9, Article number: 2097

3 Ha-Tran D.M., Nguyen T. T. M., Hung S.-H., Huang E., Huang C.-C. Roles of Plant Growth-Promoting Rhizobacteria (PGPR) in Stimulating Salinity Stress Defense in Plants: A Review Int J Mol Sci. 2021; 22(6):3154. (doi:10.3390/ijms22063154)

4 Gul Z., Tang Z.-H., Arif M., Ye Z. An Insight into Abiotic Stress and Influx Tolerance Mechanisms in Plants to Cope in Saline Environments Biology (Basel). 2022; 11(4):597. (doi: 10.3390/biology11040597.)

5 Jimenez-Mejia, R.; Medina-Estrada, R.I.; Carballar-Hernandez, S.; Orozco-Mosqueda, M.d.C.; Santoyo, G.; Loeza-Lara, P.D. Teamwork to Survive in Hostile Soils: Use of Plant Growth-Promoting Bacteria to Ameliorate Soil Salinity Stress in Crops. Microorganisms 2022, 10, 150.

(doi: 10.3390/microorganisms 10010150)

6 Gupta A., Mishra R., Rai S., Bano A., Pathak N., Fujita M., Kumar M., Hasanuzzaman M. Mechanistic Insights of Plant Growth Promoting Bacteria Mediated Drought and Salt Stress Tolerance in Plants for Sustainable Agriculture Int J Mol Sci. 2022;23(7):3741. (doi: 10.3390/ijms23073741)

7 Mashabela M. D., Piater L. A., Dubery I. A., Tugizimana F., Mhlongo M. I. Rhizosphere Tripartite Interactions and PGPR-Mediated Metabolic Reprogramming towards ISR and Plant Priming: A Metabolomics Review Biology 2022, 11(3), 346. (doi.org/10.3390/biology11030346)

8 Abiotic Stress Responses and Microbe-Mediated Mitigation in Plants: The Omics Strategies Front. Plant Sci., 2017 Sec. Functional Plant Ecology. (doi.org/10.3389/fpls.2017.00172)

9 Judith Naamala , Donald L Smith, Microbial Derived Compounds Are a Promising Approach to Mitigating Salinity Stress in Agricultural Crops Front Microbiol. 2021 Nov 19;12:765320. (doi: 10.3389/fmicb.2021.765320)

10 AFSHAN R., Korejo F, Sultana V, Ara J, Ehteshamulhaque SYED. Induction of systemic resistance in cotton by the plant growth promoting rhizobacterium and seaweed against charcoal rot disease. Pak. J. Bot. 2017; 49:347-353.

11 Moustakas M., Sperdouli I., Kouna T., Antonopoulou C. I., Therios I. Exogenous proline induces soluble sugar accumulation and alleviates drought stress effects on photosystem II functioning of Arabidopsis thaliana leaves. Plant Growth Regul. 2011. 65 315-325. (doi: 10.1007/s10725-011-9604-z)

12 Labudda M. Lipid Peroxidation as a Biochemical Marker for Oxidative Stress During Drought. An Effective Tool for Plant Breeding. 2013. Poland: E-wydawnictwo. (doi:10.1007/s10725-011-9604-z)

13 Natarajan S. K., Zhu W., Liang X., Zhang L. . Demers A. J., Zimmerman M. C, Simpson M. A., Becker D. F Proline dehydrogenase is essential for proline protection against hydrogen peroxide-induced cell death Free Radic Biol Med. 2012; 53(5):1181-91. (doi: 10.1016/j.freeradbiomed.2012.07.002)

14 Zhang Y., Rui C., Fan Y., Xu N., Zhang H., Wang J., Sun L., Dai M., . Ni K, Chen X., Lu X., Wang D., Wang J., Wang S.., Guo L., Zhao L., Feng X., Chen C., Ye W. Identification of SNAT Family Genes Suggests GhSNAT3D Functional Reponse to Melatonin Synthesis Under Salinity Stress in Cotton Front Mol Biosci. 2022; 9:843814. (doi:10.3389/fmolb.2022.843814)

15 Wani S. H., Kumar V., Shriram V., Sah S. K. Phytohormones and their metabolic engineering for abiotic stress tolerance in crop plants. Crop J. 2016. 4 162-176. (doi: 0.1016/j.cj.2016.01.010)

16 Nguyen, V. T.; Nguyen, T. K. D., 2016. A response of feed intake, carcass value and economic return of crossbred rabbits (New Zealand x local) to the mixed or separate feedings. Proc. 11th World Rabbit Congress, June 15-18 2016, Qingdao, China: 455-458

17 Verma S.K., Sahu P.K., Kumar K., Pal G., Gond S.K., Kharwar R.N.,White J.F. Endophyte roles in nutrient acquisition, root system architecture development and oxidative stress tolerance Journal of Applied Microbiology 2021 Vol. 131, Issue 5 p. 2161-2177 (doi: 10.1111/jam.15111)

18 Burragoni S. G., Jeon J. Applications of endophytic microbes in agriculture, biotechnology, medicine, and beyond Microbiological Research 2021, Vol. 245, 126691 (doi: 10.1016/j.micres.2020.126691)

19 Berendsen R. L., Pieterse C. M. J., Bakker P. The rhizosphere microbiome and plant health. Trends Plant Sci. 2012. 17 478-486. (doi :10.1016/j.tplants.2012.04.001)

20 White, J. F., Kingsley, K. I., Kowalski, K. P., Irizarry, I., Micci, A., Soares, M. A. Disease protection and allelopathic interactions of seed transmitted endophytic Pseudomonads of invasive reed grass (Phragmites australis). Plant. Soil. 2017. 422, 195-208. (doi: 10.1007/s11104-016-3169-6)

21 Vardharajula S., Ali S. Z., Grover M., Reddy G., Bandi V. Drought-tolerant plant growth promoting Bacillus spp.: effect on growth, osmolytes, and antioxidant status of maize under drought stress Journal of Plant Interactions 2011, Vol. 6, - Issue 1 P. 1-14 (doi:10.1080/17429145.2010.535178)

22 Jay A.K., Verma P. Does plant—Microbe interaction confer stress tolerance in plants: A review: Microbiological Research 2018, Vol. 207, P. 41-52 (doi:10.1016/j.micres.2017.11.004)

23 Gamalero, E.; Glick, B.R. Recent Advances in Bacterial Amelioration of Plant Drought and Salt Stress. Biology 2022, 11, 437. (doi:10.3390/ biology11030437)

24 Bilal, S., Khan, A. L., Shahzad, R., Asaf, S., Kang, S. M., and Lee, I. J. Endophytic Paecilomyces formosus LHL10 augments Glycinemax L. adaptation to Ni-contamination through affecting endogenous phytohormones and oxidative stress. Front. Plant Sci. 2017. 8:870. (doi: 10.3389/fpls.2017.00870)

25 Kearl J., McNary C., Lowman J S., Mei C., Aanderud Z. T, Smith S. T, West J., Colton E., Hamson M., Nielsen B. L Salt-Tolerant Halophyte Rhizosphere Bacteria Stimulate Growth of Alfalfa in Salty Soil Front Microbiol. 2019; 10:1849. (doi: 10.3389/fmicb.2019.01849)

26 Li L., Li L., Wang X., Zhu P., Wu H., Qi S. Plant growth-promoting endophyte Piriformospora indica alleviates salinity stress in Medicago truncatula. Plant Physiol. Biochem. 2017. 119, 211-223. (doi: 10.1016/j.plaphy.2017.08.029)

27 Zou, P., Lu, X., Jing, C., Yuan, Y., Lu, Y., Zhang, C., et al. Low-molecular-weightt polysaccharides from pyropia yezoensis enhance tolerance of wheat seedlings (Triticum aestivum L.) to salt stress. Front. Plant Sci. 2018. 9, 427. (doi: 10.3389/fpls.2018.00427)

28 Bhattacharyya, P. N., Jha, D. K. Plant growth-promoting rhizobacteria (PGPR): emergence in agriculture. World J. Microbiol. Biotechnol. 2012. 28 (4), 1327-1350. (doi: 10.1007/s11274-011-0979-9)

29 Chung, E. J., Hossain, M. T., Khan, A., Kim, K. H., Jeon, C. O., Chung, Y. R. Bacillus oryzicola sp. nov., an Endophytic Bacterium Isolated from the Roots of Rice with Antimicrobial, Plant Growth Promoting, and Systemic Resistance Inducing Activities in Rice. Plant Pathol. J. 2012. 31 (2), 152-164. (doi: 10.5423/PPJ.0A.12.2014.0136)

30 Dudeja S. S, Suneja-Madan P., Pau M., Maheswari R., Kothe E. Bacterial endophytes: Molecular interactions with their hosts J Basic Microbiol. 2021; 61(6):475-505. (doi: 10.1002/jobm.202000657.)

31 Morales-Cedeño L. R, Orozco-Mosqueda M. D. C., Loeza-Lara P. D, Parra-Cota F. I, de Los Santos-Villalobos S., Santoyo G. Plant growth-promoting bacterial endophytes as biocontrol agents of pre-and post-harvest diseases: Fundamentals, methods of application and future perspectives Microbiol Res. 2021; 242:126612. (doi: 10.1016/j.micres.2020.126612.)

32 Adedayo, A.A.; Babalola, O.O.; Prigent-Combaret, C.; Cruz, C.; Stefan, M.; Kutu, F.; Glick, B.R. The Application of Plant GrowthPromoting Rhizobacteria in Solanum lycopersicum Production in the Agricultural System: A Review. PeerJ 2022, 10, e13405.

33 Yadav, A.N.; Kumar, V.; Dhaliwal, H.S.; Prasad, R.; Saxena, A.K. Microbiome in Crops: Diversity, Distribution, and Poten-tial Role in Crop Improvement. In New and Future Developments in Microbial Biotechnology and Bioengineering; Elsevier: Amsterdam, The Netherlands, 2018; pp. 305-332.

34 Kour, D.; Rana, K.L.; Kaur, T.; Sheikh, I.; Yadav, A.N.; Kumar, V.; Dhaliwal, H.S.; Saxena, A.K. Microbe-Mediated Allevia-tion of Drought Stress and Acquisition of Phosphorus in Great Millet (Sorghum bicolor L.) by Drought-Adaptive and Phos-phorusSolubilizing Microbes. Biocatal. Agric. Biotechnol. 2020, 23, 101501.

35 Liszka M. J., Clark M. E., Schneider E., Clark D. S. Nature Versus Nurture: Developing Enzymes That Function Under Extreme Conditions. Annual Review of Chemical and Biomolecular Engineering 2012 Vol. 3:77-102. (doi:10.1146/annurev-chembioeng-061010-114239)

36 Hamdia, A. B. E., Shaddad, M. A. K., Doaa, M. M. Mechanisms of salt tolerance and interactive effects of Azospirillum brasilense inoculation on maize cultivars grown under salt stress conditions. Plant Growth Regul. 2004. 44 (2), 165-174. (doi: 10.1023/B:GROW.0000049414.03099.9b)

37 Bharti, N., Pandey, S. S., Barnawal, D., Patel, V. K., Kalra, A. Plant growth promoting rhizobacteria Dietzia natronolimnaea modulates the expression of stress responsive genes providing protection of wheat from salinity stress. Sci. Rep. 2016. 6, 34768. (doi: 10.1038/srep34768)

38 Orozco-Mosqueda M. D. C., Glick B. R, Santoyo G. ACC deaminase in plant growth-promoting bacteria (PGPB): An efficient mechanism to counter salt stress in crops Microbiol Res. 2020; 235:126439. (doi: 10.1016/j .micres.2020.126439)

39 Radhakrishnan R., Hashem A., Abd Allah E. F Bacillus: A Biological Tool for Crop Improvement through Bio-Molecular Changes in Adverse Environments Review Front Physiol. 2017; 8:667. (doi: 10.3389/fphys.2017.00667)

40 Fonseca-García C., Coleman-Derr D., Garrido E., Visel A., Tringe S. G., Partida-Martínez L. P. The Cacti Microbiome: Interplay between Habitat-Filtering and Host-Specificity . Front Microbiol. 2016; 7: 150.( doi: 10.3389/fmicb.2016.00150)

41 Lopes R., Tsui S., Gon?alves P. J R O, de Queiroz M. V. A look into a multifunctional toolbox: endophytic Bacillus species provide broad and underexploited benefits for plants World J Microbiol Biotechnol. 2018; 34(7):94. (doi: 10.1007/s11274-018-2479-7.)

42 Aloo B N, Makumba B A, Mbega E R The potential of Bacilli rhizobacteria for sustainable crop production and environmental sustainability Microbiol Res. 2019; 219:26-39. (doi: 10.1016/j.micres.2018.10.011.)

43 El-Esawi M. A, Alaraidh I. A, Alsahli A. A, Alamri S. A, Ali H. M, Alayafi A. A Bacillus firmus (SW5) augments salt tolerance in soybean (Glycine max L.) by modulating root system architecture, antioxidant defense systems and stress-responsive genes expression Plant Physiol Biochem. 2018; 132:375384. (doi: 10.1016/j.plaphy.2018.09.026.)

44 Radhakrishnan, R.; Hashem, A.; Abd Allah, E.F. Bacillus: A biological tool for crop improvement through bio-molecular changes in adverse environments. Front. Physiol. 2017, 8, 667. (doi.org/10.3389/fphys.2017.00667)

45 Kazerooni E. A., Maharachchikumbura S. S. N., Adhikari A., Al-Sadi A. M., Kang S.-M., Kim L.-R., Lee I.-J. Rhizospheric Bacillus amyloliquefaciens Protects Capsicum annuum cv. Geumsugangsan From Multiple Abiotic Stresses via Multifarious Plant Growth-Promoting Attributes Front. Plant Sci, 2021, (doi.org/10.3389/fpls.2021.669693)

46 Nan J., Zhang S., Jiang L. Antibacterial Potential of Bacillus amyloliquefaciens GJ1 against Citrus Huanglongbing Plants (Basel). 2021; 10(2):261. (doi: 10.3390/plants10020261)

47 Lim, J.H.; Kim, S.D. Induction of drought stress resistance by multi-functional PGPR Bacillus licheniformis K11 in pepper. Plant Pathol. J. 2013, 29, 201-208. (doi: 10.5423/PPJ.SI.02.2013.0021)

48 Bokhari A., Essack M., Lafi F. F., Andres-Barrao C., Jalal R., Alamoudi S., Razali R.,Alzubaidy H., Shah K. H., Siddique S., Bajic V. B., Hirt H., Saad M. M. Author Correction: Bioprospecting desert plant Bacillus endophytic strains for their potential to enhance plant stress tolerance Sci Rep. 2020; 10: 3001. (doi: 10.1038/s41598-020-58957-w)

49 Soni R., Keharia H. Phytostimulation and biocontrol potential of Gram-positive endospore-forming Bacilli Planta. 2021; 254(3):49. (doi: 10.1007/s00425-021-03695-0.)

50 Vejan P., Abdullah R., Khadiran T., Ismail S., Boyce A. N. Role of Plant Growth Promoting Rhizobacteria in Agricultural Sustainability—A Review Molecules 2016, 21, 573; (doi: 10.3390/molecules21050573)

51 Kang, S. M., Radhakrishnan, R., Khan, A. L., Kim, M. J., Park, J. M., Kim, B. R., et al. Gibberellin secreting rhizobacterium, Pseudomonas putida H-2-3 modulates the hormonal and stress physiology of soybean to improve the plant growth under saline and drought conditions. Plant Physiol. Biochem. 2014, 84, 115-124. (doi: 10.1016/j.plaphy.2014.09.001)

52 Neshat M., Abbasi A., Hosseinzadeh A., Sarikhani M.R., Dadashi Chavan D., Rasoulnia A. Plant growth promoting bacteria (PGPR) induce antioxidant tolerance against salinity stress through biochemical and physiological mechanisms.Physiology and Molecular Biology of Plants: an International Journal of Functional Plant Biology, 2022, 28(2):347-361 (doi: 10.1007/s12298-022-01128-0)

53 Naveed M., Mitter B., Reichenauer T. G., Wieczorek K., Sessitsch A. Increased drought stress resilience of maize through endophytic colonization by Burkholderia phytofirmans PsJN and Enterobacter sp. FD17 Environmental and Experimental Botany 2014, Vol. 97, P. 30-39 (doi :10.1016/j .envexpbot.2013.09.014)

54 Yasmin H., Naeem S., Bakhtawar M., Jabeen Z., Nosheen A., Naz R., Keyani R., Mumtaz S., Hassan M. N. Halotolerant rhizobacteria Pseudomonas pseudoalcaligenes and Bacillus subtilis mediate

systemic tolerance in hydroponically grown soybean (Glycine max L.) against salinity stress PLoS One. 2020; 15(4):e0231348. (doi: 10.1371/journal.pone.0231348.)

55 Abulfaraj A. A, Jalal R. S Use of plant growth-promoting bacteria to enhance salinity stress in soybean Glycine max L.plants Saudi J Biol Sci. 2021; 28(7):3823-3834. (doi: 10.1016/j.sjbs.2021.03.053.)

56 Naseem H., Bano A. Role of plant growth-promoting rhizobacteria and their exopolysaccharide in drought tolerance of maize, 2014 (doi:10.1080/17429145.2014.902125)

57 Liu X.-M., Zhang H. The effects of bacterial volatile emissions on plant abiotic stress tolerance Front Plant Sci. 2015; 6:774. (doi: 10.3389/fpls.2015.00774.)

58 Li P.-S., Kong W.-L., Wu X.-Q., Zhang Y. Volatile Organic Compounds of the Plant Growth-Promoting Rhizobacteria JZ-GX1 Enhanced the Tolerance of Robinia pseudoacacia to Salt Stress Front Plant Sci. 2021; 12:753332. (doi: 10.3389/fpls.2021.753332.)

59 Morcillo R. J L, Manzanera M. The Effects of Plant-Associated Bacterial Exopolysaccharides on Plant Abiotic Stress Tolerance Metabolites. 2021; 11(6):337. (doi: 10.3390/metabo11060337)

60 Shah D., Khan M. S., Aziz S., Ali H., Pecoraro L. Molecular and Biochemical Characterization, Antimicrobial Activity, Stress Tolerance, and Plant Growth-Promoting Effect of Endophytic Bacteria Isolated from Wheat Varieties. Microorganisms 2022, 10(1), 21; (doi:10.3390/microorganisms10010021)

61 Vurukonda, S.S.K.P., Vardharajula, S., Shrivastava, M., SkZ, A. Enhancement of drought stress tolerance in crops by plant growth promoting rhizobacteria. Microbiol. Res. 2016, 184, 13-24. (doi: 10.1016/j.micres.2015.12.003)

62 Heidari, M., Golpayegani, A. Effects of water stress and inoculation with plant growth promoting rhizobacteria (PGPR) on antioxidant status and photosynthetic pigments in basil (Ocimum basilicum L.). J. Saudi Soc. Agr. Sci. 2012, 11, 57-61. (doi:10.1016/j.jssas.2011.09.001)

63 Verma, H.; Kumar, D.; Kumar, V.; Kumari, M.; Singh, S.K.; Sharma, V.K.; Droby, S.; Santoyo, G.; White, J.F.; Kumar, A. The Potential Application of Endophytes in Management of Stress from Drought and Salinity in Crop Plants. Microorganisms 2021, 9, 1729. (doi: 10.3390/ microorganisms9081729)

64 Hanaka, A.; Ozimek, E.; Reszczy nska, E.; Jaroszuk-Scisel, J.; ' Stolarz, M. Plant Tolerance to Drought Stress in the Presence of Supporting Bacteria and Fungi: An Efficient Strategy in Horticulture. Horticulturae 2021, 7, 390. (doi:10.3390/horticulturae7100390)

65 Jiménez-Arias, D.; García-Machado, F.J.; Morales-Sierra, S.; García-García, A.L.; Herrera, A.J.; Valdés, F.; Luis, J.C.; Borges, A.A. A beginner's guide to osmoprotection by biostimulants. Plants 2021, 10, 363. (doi:10.3390/plants10020363)

66 Matias, SR.; Pagano, M.C.; Muzzi, F.C.; Oliveira, C.A.; Carneiro, A.A.; Horta, S.N.; Scotti, MR. Effect of rhizobia, mycorrhizal fungi and phosphate-solubilizing microorganisms in the rhizosphere of native plants used to recover an iron ore area in Brazil. Eur. J. Soil Biol. 2009, 45, 259-266. (doi:10.1016/j.ecolind.2010.09.001)

67 Dreischhoff, S., Das, I.S., Jakobi, M., Kasper, K., Polle, A. Local responses and systemic induced resistance mediated by ectomycorrhizal fungi. Front. Plant Sci. 2020, 11, 590063 (doi: 10.3389/fpls.2020.590063)

68 Rodriguez R. J., White J. F. Jr, Arnold, A. E. Redman R. S. Fungal endophytes: diversity and functional roles New Physiologist 2009, Vol.182, Issue2 P. 314-330 (doi:10.1111/j.1469-8137.2009.02773.x)

69 Acuña-Rodríguez, I.S., Ballesteros, G.I., Atala, C., Gundel, P.E., Molina-Montenegro, M.A. Hardening Blueberry Plants to Face Drought and Cold Events by the Application of Fungal Endophytes. Agronomy 2022, 12, 1000. (doi:10.3390/agronomy12051000)

70 Bilal, S., Khan, A. L., Shahzad, R., Asaf, S., Kang, S. M., and Lee, I. J. Endophytic Paecilomyces formosus LHL10 augments Glycinemax L. adaptation to Ni-contamination through affecting endogenous phytohormones and oxidative stress. Front. Plant Sci. 2017. 8:870. (doi: 10.3389/fpls.2017.00870)

71 Khan, A. L., Shin, J. H., Jung, H. Y., Lee, I. J. Regulations of capsaicin synthesis in Capsicum annuum L. by Penicillium resedanum LK6 during drought conditions. Sci. Horti. 2014. 175, 167-173. (doi: 10.1016/j.scienta.2014.06.008)

72 Adamec, S.; Andrejiová, A. Mycorrhiza and stress tolerance of vegetables: A review. Acta Hortic. Regiotect. 2018, 21, 30-35. (doi: 10.2478/ahr-2018-0008)

73 Yang W.-Y., Sun L.-Y., Song F.-B., Yang X.-Q., Zhang M.-J., Li S.-X., Zhu X.-C. [Research advances in species diversity of arbuscular mycorrhizal fungi in terrestrial agro-ecosystem] Ying Yong Sheng TaiXue Bao. 2019; 30(11):3971-3979. (doi: 10.13287/j.1001-9332.201911.036. )

74 Qin W., Yan H., Zou B., Guo R., Ci D,, Tang Zh., Zou X., Zhang X., Yu X., Wang Y., Si T., Qin W., Yan H.,, Zou B., Guo R., Ci D., Tang Z., Zou X., Zhang X., Yu X., Wang Y., Si T. Arbuscular mycorrhizal fungi alleviate salinity stress in peanut: Evidence from pot-grown and field experiments. Food aandEnergy Security 2021 Vol,10, Issue4 e314 (doi:10.1002/fes3.314)

75 Adnan, M., Islam, W., Shabbir, A., Khan, K. A., Ghramh, H. A., Huang, Z., et al. (2019). Plant defense against fungal pathogens by antagonistic fungi with Trichoderma in focus. Microb. Pathog. 129, 7-18. (doi: 10.1016/j .micpath.2019.01.042)

76 Szczalba, M., Kopta, T., G^stol, M., and Sekara, A. (2019). Comprehensive insight into arbuscular mycorrhizal fungi, Trichoderma spp. and plant multilevel interactions with emphasis on biostimulation of horticultural crops. J. Appl. Microbiol. 127, 630-647. (doi: 10.1111/jam.14247)

77 Doni F., Isahak A., Radziah C., Zain C. M., Mohtar W., Yusoff W. Physiological and growth response of rice plants (Oryza sativa L.) to Trichoderma spp. Inoculants Research article AMB Express 2014, 4, 45. (doi: 10.1186/s13568-014-0045-8)

78 Bae H., Sicher R. C., Kim M. S, Kim S.-H., Strem M. D, Melnick R. L, Bailey B. A. The beneficial endophyte Trichoderma hamatum isolate DIS 219b promotes growth and delays the onset of the drought response in Theobroma cacao J Exp Bot. 2009; 60(11):3279-95. (doi: 10.1093/jxb/erp165.)

79 Pandey V., Ansari M.W., Tula S., Yadav S., Sahoo R.K., Shukla N., Bains G., S. Badal, Chandra S., Gaur A.K. , Kumar A., Shukla A., Kumar J., Tuteja N. Dose-dependent response of Trichoderma harzianum in improving drought tolerance in rice genotypes Planta, 2016, 243, 1251-1264. (doi: 10.1007/s00425-016-2482-x.)

80 Alwhibi 1 M. S., Hashem A., Abd_Allah E. F., Alqarawi A. A., Soliman D. W. K., Wirth S., Egamberdieva D. Increased resistance of drought by Trichoderma harzianum fungal treatment correlates with increased secondary metabolites and proline content. Journal of Integrative Agriculture 2017, 16(8): 1751-1757.

81 Fadiji A. E., Babalola O. O., Santoyo G., Perazzolli M. The Potential Role of Microbial Biostimulants in the Amelioration of Climate Change-Associated Abiotic Stresses on Crops Front. Microbiol., 14 January 2022 Sec. Microbial Symbioses. (doi:10.3389/fmicb.2021.829099)

82 Silambarasan, S.; Logeswari, P.; Cornejo, P.; Kannan, V.R. Evaluation of the Production of Exopolysaccharide by Plant Growth Promoting Yeast Rhodotorula sp. Strain CAH2 under Abiotic Stress Conditions. Int. J. Biol. Macromol. 2019, 121, 55-62. (doi: 10.1016/j.ijbiomac.2018.10.016)

83 Alzandi, A.A.; Naguib, D.M. Effect of Yeast Application on Soil Health and Root Metabolic Status of Corn Seedlings under Drought Stress. Arch. Microbiol. 2022. (doi: 10.1007/s00203-022-02843-8)

84 Borie, F.; Aguilera, P.; Castillo, C.; Valentine, A.; Seguel, A.; Barea, J.M.; Cornejo, P. Revisiting the Nature of Phosphorus Pools in Chilean Volcanic Soils as a Basis for Arbuscular Mycorrhizal Management in Plant P Acquisition. J. Soil Sci. PlantNutr. 2019, 19, 390-401. (doi: 10.1007/s42729-019-00041-y)

85 Seguel, A.; Meier, F.; Azcon, R.; Valentine, A.; Merino-Gergichevich, C.; Cornejo, P.; Aguilera, P.; Borie, F. Showing Their Mettle: Extraradical Mycelia of Arbuscular Mycorrhizae Form a Metal Filter to Improve Host Al Tolerance and P Nutrition. J. Sci. Food Agric. 2020, 100, 803-810. (doi: 10.1002/jsfa.10088)

86 Miransari M. Interactions between arbuscular mycorrhizal fungi and soil bacteria. Appl Microbiol Biotechnol. 2011, 89(4):917-30. (doi: 10.1007/s00253-010-3004-6. )

87 Hanin M., Ebel C., Ngom M., Laurent L., Masmoudi K. New insights on plant salt tolerance mechanisms and their potential use for breeding. Frontiers in Plant Science, 2016, 7, 1787 (doi: 10.3389/fpls.2016.01787)

88 Nacoon S., Jogloy S., Riddech N., Mongkolthanaruk W., Ekprasert J., Cooper J., Boonlue S. Combination of arbuscular mycorrhizal fungi and phosphate solubilizing bacteria on growth and production of Helianthus tuberosus under field condition Sci Rep. 2021, 11(1):6501. (doi: 10.1038/s41598-021-86042-

3.)

89 Bizos, G., Papatheodorou, E.M., Chatzistathis, T., Ntalli, N., Aschonitis, V.G., Monokrousos, N. The role of microbial inoculants on plant protection, growth stimulation, and crop productivity of the olive tree (Olea europea L.). Plants 2020, 9, 743. (doi: 10.3390/plants9060743)

90 Zai X.-M., Fan J.-J., Hao Z.-P., Liu X.-M., Zhang W.-X. Effect of co-inoculation with arbuscular mycorrhizal fungi and phosphate solubilizing fungi on nutrient uptake and photosynthesis of beach palm under salt stress environment Sci Rep. 2021, 11(1):5761. (doi:10.1038/s41598-021-84284-9.)

91 Hanaka, A., Ozimek, E., Reszczy nska, E., Jaroszuk-Scisel, J., ' Stolarz, M. Plant Tolerance to Drought Stress in the Presence of Supporting Bacteria and Fungi: An Efficient Strategy in Horticulture. Horticulturae 2021, 7, 390. (doi:10.3390/horticulturae7100390)

92 Gamalero, E.; Glick, B.R. Recent Advances in Bacterial Amelioration of Plant Drought and Salt Stress. Biology 2022, 11, 437. (doi: 10.3390/ biology11030437)

93 Egamberdieva D., Wirth S., Bellingrath-Kimura S. D., Mishra J., Arora N. K Salt-tolerant plant growth promoting rhizobacteria for enhancing crop productivity of saline soils 2019/12/75 Frontiers in microbiology 10: 2791 (doi:10.3389/fmicb.2019.02791)

94 Kumar A., Singh S., Gaurav A. K., Srivastava S., Verma J. P. Plant Growth-Promoting Bacteria: Biological Tools for the Mitigation of Salinity Stress in Plants Front. Microbiol., 07 July 2020 Sec. Microbiotechnology (doi: 10.3389/fmicb.2020.01216)

95 Arora N.K., Egamberdieva D., Mehnaz S., Li W.-J., Mishra I. Editorial: Salt Tolerant Rhizobacteria: For Better Productivity and Remediation of Saline Soils Front. Microbiol., 2021 | (doi: 10.3389/fmicb.2021.660075 )

96 Coleman-Derr D., Desgarennes D., Fonseca-Garcia C., Gross S., Clingenpeel S., Woyke T., North G., Visel A., Partida-Martinez L. P, Tringe S. G. Plant compartment and biogeography affect microbiome composition in cultivated and native Agave species New Phytol. 2016; 209(2):798-811. (doi: 10.1111/nph.13697)

97 Fonseca-García C., Coleman-Derr D., Garrido E., Visel A., Tringe S. G., Partida-Martínez L. P. The Cacti Microbiome: Interplay between Habitat-Filtering and Host-Specificity Front Microbiol. 2016; 7: 150. (doi: 10.3389/fmicb.2016.00150) PMCID: PMC4751269 PMID: 26904020

98 Etesami H., Beattie G. A. Mining Halophytes for Plant Growth-Promoting Halotolerant Bacteria to Enhance the Salinity Tolerance of Non-halophytic Crops Front Microbiol. 2018; 9: 148. (doi: 10.3389/fmicb.2018.00148)

99 Hajiabadi A. A., Arani A. M., Ghasemi S., Rad M. H., Etesami H., Manshadi S. S., Dolati A. Mining the rhizosphere of halophytic rangeland plants for halotolerant bacteria to improve growth and yield of salinity-stressed wheat Plant Physiol Biochem. 2021; 163:139-153. (doi: 10.1016/j.plaphy.2021.03.059.)

100 Mishra P., Mishra J., Arora N. K. Plant growth promoting bacteria for combating salinity stress in plants - Recent developments and prospects: A review Microbiol Res. 2021; 252:126861. (doi: 10.1016/j.micres.2021.126861)

101 Morales-Cedeño L. R, Orozco-Mosqueda M. D. C., Loeza-Lara P. D, Parra-Cota F. I, de Los Santos-Villalobos S., Santoyo G. Plant growth-promoting bacterial endophytes as biocontrol agents of pre-and post-harvest diseases: Fundamentals, methods of application and future perspectives Microbiol Res. 2021; 242:126612. (doi: 10.1016/j.micres.2020.126612. )

102 Rana K. L., Kour D., Kaur T., Devi R., Yadav A. N., Yadav N., Dhaliwal H. S., Saxena A. K. Endophytic microbes: biodiversity, plant growth-promoting mechanisms and potential applications for agricultural sustainability Antonie Van Leeuwenhoek 2020; 113(8): 1075-1107. (doi: 10.1007/s10482-020-01429-y.)

103 Chitnis V.R., Suryanarayanan T.S., Nataraja K.N., Prasad S. R., Oelmüller R., Shaanker R. U. Fungal Endophyte-Mediated Crop Improvement: The Way Ahead Front. Plant Sci., 2020 | (doi: 10.3389/fpls.2020.561007)

104 Naing A. H., Maung T.-T., Kim C. K. The ACC deaminase-producing plant growth-promoting bacteria: Influences of bacterial strains and ACC deaminase activities in plant tolerance to abiotic stress Physiol Plant. 2021; 173(4):1992-2012. (doi: 10.1111/ppl.13545. )

105 Sangiorgio D., Cellini A., Donati I., Pastore C., Onofrietti C. , Spinelli F. Facing Climate Change: Application of Microbial Biostimulants to Mitigate Stress in Horticultural Crops Agronomy 2020, 10, 794. (doi: 10.3390/agronomy10060794)

106 Sagar, A.; Rathore, P.; Ramteke, P.W.; Ramakrishna, W.; Reddy, M.S.; Pecoraro, L. Plant Growth Promoting Rhizobacteria, Arbuscular Mycorrhizal Fungi and Their Synergistic Interactions to Counteract the Negative Effects of Saline Soil on Agriculture: Key Macromolecules and Mechanisms. Microorganisms 2021, 9, 1491. (doi:10.3390/ microorganisms9071491)

107 Khare E., Mishra J., Arora N. K. Multifaceted Interactions Between Endophytes and Plant: Developments and Prospects. Front. Microbiol.,2018 (doi:10.3389/fmicb.2018.02732)

М.Г. САУБЕНОВА1, Е.А. ОЛЕЙНИКОВА1, Ж.Н. ЕРМЕКБАЙ1*, Г.Ж. АБДИЕВА2,

М.Е. ЕЛУБАЕВА1

1 Микробиология жэне вирусология Fылыми-вндiрiстiк орталыгы, Алматы, Казахстан 2эл-Фараби атындаFы Казак улттьщ университет^ Алматы, Казакстан *e-mail:zhan98_14@mail.ru

Т¥ЗДЫ СТРЕСС ЖАГДАЙЫНДА 0С1МД1КТЕРДЩ Т0З1МД1Л1Г1Н АРТТЫРУДАГЫ ЭНДОФИТТ1 МИКРООРГАНИЗМДЕРДЩ Р0Л1

ТYЙiн

Т^здану, соныц iшiнде к¥PFакшылыкка байланысты, вшмдштердщ внiмдiлiгiн 60% - Fа дешн жоFалтады. Абиотикалык стресстермен кYресте вшмдштерде колонизациялайтын жэне олардыц эртYрлi закымдайтын эсерлерге карсы т^ру кабшетш арттыратын эндофиттердi колдану мацызды бола тYсуде. Эшмдштердщ всуiне ыкпал ететiн микроорганизмдер вшмдштердеп метаболикалык б^зылуларды калпына кел^ред^ олардыц всуiн ынталандырады, стресстiк эсерлерден корFайды, физиологиялык процестердi калпына келтiредi жэне сактайды. Стресске твзiмдi микроорганизмдердi тандау, скрининг жэне колдану абиотикалык стресске ¥шыраFан аймактардаFы дакылдардыц вшмдшк шектеулерiн жецуге квмектесетiн ец жаксы н^ска болып табылады. Шолуда микробтардыц взара эрекеттесу механизмдерiн жэне эртYрлi метаболиттердiн, акуыздардыц, ферменттердiн жинакталуы мен ^шеюшщ биохимиялык жолдарын тYсiнуге ыкпал ететш эртYрлi омдык тэсiлдердi пайдалана отырып, молекулалык, биохимиялык, физиологиялык жэне ультрак¥рылымдык параметрлердi ескере отырып, эртYрлi гендердiн реттелуiн арттыру жэне азайту, микробтар аркылы стресстi азайту стратегиясына катысты Fылыми дэлелдер келтiрiлген. Бактериялардыц, сацыраук¥лактардыц жэне олардыц комбинацияларыныц всiмдiктердi коректiк заттармен камтамасыз етудегi, иес всiмдiктi коршаFан ортаныц кYЙзелiсiнен корFаудаFы рвлi кврсетiлген.

Кiлттi свздер: эндофиттер, абиотикалык стресс, т¥ЗFа твзiмдiлiк.

IRSTI: 34.27.51, 34.27.23, 68.03.07

M.G. SAUBENOVA1 , Ye.A. OLEINIKOVA1, Zh.N. YERMEKBAY1* , G. Zh. ABDIEVA2 ,

M.Y. YELUBAEVA1 1Research and Production Center for Microbiology and Virology, Almaty, Kazakhstan 2Al-Farabi Kazakh National University, Almaty, Kazakhstan *e-mail: zhan98_14@mail.ru

THE ROLE OF ENDOPHYTIC MICROORGANISMS IN INCREASING PLANT RESISTANCE UNDER SALT STRESS

doi: 10.53729/MV-AS.2023.01.01

Abstract

Salinization, including those associated with drought, causes a loss of plant yield of up to 60%. In the fight against abiotic stress, the use of endophytes that colonize plants and increase their ability to withstand various damaging effects is becoming increasingly important. Microorganisms that promote plant growth restore metabolic disorders in plants, stimulating their growth, protecting them from stress, restoring and preserving physiological processes. It is emphasized that the selection, screening and use of stress-resistant microorganisms is the best option to help overcome the limitations of crop productivity in areas subject to abiotic stress. The review provides scientific data on the microbe-mediated stress mitigation strategy, taking into account molecular, biochemical, physiological and ultrastructural parameters using various ohmic approaches that contribute to understanding the mechanisms of microbial interactions and biochemical ways of accumulation and enhancement of various metabolites, proteins, enzymes, as well as increasing and decreasing the regulation of various genes. The role of bacteria, fungi and their

combinations in providing plants with nutrients, in protecting the host plant from environmental stresses is shown.

Keywords: endophytes, abiotic stress, salt tolerance.

About 96.5% of agricultural lands in the world are subject to abiotic stresses [1]. The most serious of them is associated with drought and salinization, since it affects biodiversity and soil composition, worsens the condition of plants, affects their productivity, causing crop losses of up to 60% [1-4].

In the fight against the damaging effects of abiotic factors, along with traditional methods of using more resistant varieties of cultivated plants, the use of endophytic microorganisms that increase the ability of plants to withstand various damaging effects is becoming increasingly important [5,6]. Microorganisms that promote plant growth (PGPR) restore metabolic disorders in plants, stimulating their growth, protecting them from stress, restoring and preserving physiological processes. Currently, there is no doubt that the use of microorganisms is a serious alternative to traditional farming methods as a means of ensuring sustainable plant growth, increasing yields and plant protection, and, consequently, sustainable food production and maintaining food security. However, in the field, the success of their application remains low, so it is necessary to deepen research in the field of creating suitable and viable PGPR formulations for large-scale agricultural applications.

Recent developments in the field of metabolomics have made it possible to conduct a detailed and comprehensive analysis of the metabolome and metabolic disorders in plants due to environmental changes and, first of all, three-way interactions between plants, PGPR and pathogens [7]. It is also suggested that due to restrictions on the maintenance of the vital activity of microorganisms in various stressful conditions, it is advisable to use their metabolites that contribute to stress mitigation regardless of environmental situations [8]. Such a technological approach is currently gaining popularity among researchers seeking to complement and solve key problems associated with the use of microorganisms to accelerate plant growth. Its advantage is the lower susceptibility of chemical compounds to salt stress, small doses of application and ease of storage, in comparison with living microorganisms [9]. However, this approach does not take into account the possibility of reproduction of microbial cells in vivo and reducing the need for repeated exposure. Nevertheless, both approaches may be promising depending on the circumstances.

Plant response to salinization stress.

Unfavorable environmental conditions force plants to develop specific adaptive reactions that promote adaptation (acclimatization) to them, including the development of morphological and physiological signs that help growth in changed conditions. The usual reaction of halophytes to soil salinization is the compartmentalization of toxic ions in vacuoles and the accumulation of compatible solutes in the cytoplasm for osmoprotection, such as sugars and polyols, as well as proline or glycine betaine, which directly stabilize proteins and membrane structures under dehydration and protect cells from oxidative stress. At the same time, amino acids and organic acids contribute to maintaining the gradient of water potential from soil to plants, while sugars are involved in regulating osmotic pressure [10].

In ensuring cellular homeostasis, special attention is paid to the role of proline used to compensate for cellular imbalance caused by environmental stress. The widespread use of proline in nature as a stress adapter molecule indicates that it plays a fundamental biological role in the stress response. Proline and soluble sugars are osmotic molecules that accumulate in response to various environmental stress factors, including drought [11], and reduce the damage caused by oxidative stress [12]. Proline can act as a signaling molecule modulating mitochondrial functions, affecting cell proliferation or death and causing the expression of a specific gene, which may be important for plant recovery after stress [13].

In recent years, special attention has been paid to melatonin [14] associated with abiotic stresses, such as drought, radiation, extreme temperatures and chemical stresses. Exogenously applied melatonin can also improve the ability of plants to tolerate abiotic stresses.

It has been shown that phenotypic changes that allow plants to withstand stressful situations can be positively modulated by symbiotic microorganisms [15].

Microorganisms that promote plant growth (PGPR).

The metabolic and genetic capabilities of microorganisms make them suitable weapons to combat extreme environmental conditions. Their interaction with plants causes various kinds of local and systemic reactions that increase the ability of plants to fight abiotic stresses [16]. Evidence of the important properties of microbial interactions with plants is a significant amount of accumulating data that suggest the presence of deep mechanisms based on interactions between plants and microbes, modulation of cellular, biochemical and molecular mechanisms associated with resistance to stress.

Numerous studies have established that the obligatory presence of microorganisms-endophytes of non-pathogenic nature in all plants without exception, their ability to improve plant access to soil nutrients and increase resistance to stresses of various nature, provides the possibility of both the very existence of plants and increasing their yield [17,18]. It has been shown that even when grown in the same soil, different plant species contain different microbiological communities [19].

Regardless of the water content, PGPBS provide plants with nutrients and improve environmental conditions for their continuous growth. PGPBS play a vital role by increasing the content of nitrogen, phosphorus, iron, etc., protect the host plant from environmental stresses and help mitigate the antagonistic effects of stress [20]. PGPR have the ability to synthesize hormones that stimulate the growth and development of plants under stress. They reduce antioxidant activity, as well as increase the production of proline, free amino acids and sugar in plants [21]. In addition, PGPB also uses such mechanisms of influence on physiological, biochemical and molecular reactions that help plants cope with salt stress as synthesis of exopolysaccharides that protect plant cells from water loss and stabilize soil aggregates [22]; synthesis of antioxidant enzymes (catalase, superoxide dismutase and peroxidase) that prevent the harmful effects of reactive oxygen species; synthesis of antibiotics that protect plants weakened by stress from soil pathogens; synthesis of an enzyme that reduces the level of ethylene in plants, which reduces stress-induced aging of plants, reduced absorption of excess nutrients / heavy metals; induction of resistance genes to abiotic stress. At the same time, the most successful PGPBS have several of these mechanisms [23].

It has been shown that stimulating the growth of plants, including those sensitive to salt, can be provided by salt-resistant (halophilic) rhizobacteria isolated from saline soils [24,25].

Bacteria. Numerous studies have established that the tolerance of various plant cultures to salt stress can be increased with the help of exogenous biostimulants such as rhizobacteria [26,27], which contribute to improving seed germination, while increasing biomass and plant productivity [28,29]. In addition, PGPR can be used in seed bioloading techniques, since this approach demonstrates promising opportunities for increasing their viability, rapid germination and uniformity of seedling growth [30].

A systematic and in-depth review of the current state of endophytic bacterial diversity, their colonization strategies and their beneficial effects on sustainable agriculture by reducing and/or eliminating the use of toxic agrochemicals, as well as as protective agents against plant diseases and to increase crop yields, is presented in the review by Morales-Cedeno and co-authors [31]. It has been shown that bacteria with PGP attributes are key components of the soil capable of establishing useful associations with plants [32]. Their most studied representatives are described in the works of Yadav with co-authors [33] and Kour with co-authors [34].

The composition of microorganisms that promote plant growth includes various genera Pseudomonas, Enterobacter, Bacillus, Variovorax, Klebsiella, Burkholderia, Azospirillum, Serratia and Azotobacter [22]. The genus Bacillus stands out among Firmicutes, which is an

important resource for studying halophilic enzymes and metabolic pathways for remediation of pollutants in saline soil [35]. The most common and studied endophytic bacteria belong to Proteobacteria, Firmicutes, and Actinobacteria. Bacillus, Pseudomonas, Fusarium, Burkholderia, Rhizobium and Klebsiella are dominant among them in most legumes and non-leguminous plants. Most PGPR include various strains of Agrobacterium, Azospirillum, Bacillus, Pseudomonas, and Rhizobium species [36,37].

Among the most studied in this regard, rhizobacteria are bacilli capable of producing a number of biologically active substances that have beneficial effects on plants, whose ability to form spores helps survival in adverse conditions. With a lack of water in the soil, an increase in its salinity, as well as the accumulation of heavy metal salts, the metabolites of these organisms (including exopolysaccharides and siderophores) prevent the movement of toxic ions, regulate the ion balance and transport of water in plant tissues, while simultaneously controlling the populations of pathogens. The indole-3-acetic acid, gibberellic acid and 1-aminocyclopropane-1-carboxylate deaminase synthesized by them regulate intracellular metabolism of phytohormones and increase plant resistance to stress. Bacilli producing deaminase have advantages as bioinoculants for solving the problem of salinization of agricultural soils [38]. Association with bacilli stimulates plant immunity to stress by altering stress-sensitive genes, proteins, phytohormones and related metabolites. Substances that destroy cell walls from Bacillus spp. they can cause damage to pathogenic bacteria, fungi, nematodes, viruses and other pests by controlling their populations on plants. Bacillus strains secrete acidic metabolites that dissolve various mineral compounds, as well as polysaccharides that adsorb silicates [39]. Inoculation of B. subtilis improved the nutrition of sugar cane plants and the concentration of chlorophyll in them. As a result, even in conditions of drought, the parameters of gas exchange improved (especially the rate of net photosynthesis and the efficiency of water use). In addition, the parameters characterizing stress (activity of antioxidant metabolism) decreased in inoculated plants, which led to increased root growth, tillering, increased stem mass and increased sucrose concentration in stems [40]. The review by Lopes et al. [41] emphasizes that endophytic Bacillus species, as producers of biologically active compounds of biotechnological interest, are a valuable multifunctional set of tools that can be integrated with crop management methods to achieve higher yields.

The most studied representatives of the genus used in agriculture are B. thuringiensis, B. subtilis, B. amyloliquefaciens, B. velezensis, B. cereus, B. pumilus, B. licheniformis, B. megaterium, although other species have also demonstrated great potential [41, 2]. The article by Aloo and co-workers [42] discusses the unique properties of B. rhizobacteria, as well as various mechanisms of their impact, the practical use of which can contribute to the sustainability of agriculture. The decisive role of B. firmus SW5 is demonstrated in mitigating the adverse effects of high salinity on soybean growth and productivity by changing the architecture of the root system and induction of antioxidant defense systems, as well as the expression of stress-sensitive genes [43]. These organisms are also known as excellent phosphate solubilizers [44].

Strain differences of microorganisms are of great importance in increasing plant resistance in dry and salty environments. Thus, during the study of the bacterial community of endophytes of five plant species growing in the Tar desert in Pakistan, Bacillus strains were selected that are resistant to salt and heat stress, as well as antimicrobial activity. When they were tested on a nonhost Arabidopsis thaliana plant, it was shown that B. cereus PK6-15, B. subtilis PK5-26 and B. cycleans PK3-109 significantly enhanced its growth under conditions of salt stress, doubling the levels of fresh mass compared to uninoculated plants. Other strains did not contribute to plant growth under normal conditions, but increased the fresh mass of plants by more than 50% compared to noninoculated plants under salt stress.

A study of a strain of B. amyloliquefaciens isolated from the endorisosphere of Sasamorpha borealis showed that its use in stressful conditions improved the survival of inoculated pepper plants [45]. They retained a high content of chlorophyll, salicylic acid, sugar, amino acids and proline and demonstrated low lipid metabolism, abscisic acid, protein, hydrogen peroxide content and antioxidant activity both under salinity and drought conditions and under the influence of

heavy metals. It is also shown that B. amyloliquefaciens GJ1 can improve the immunity of citrus fruits by increasing photosynthesis and enhancing the expression of genes associated with resistance [46]. In the Lim and Kim study [47], capsicum plants treated with the B. licheniformis strain achieved greater shoot length and dry weight, as well as higher expression levels of four genes associated with drought and cold stress. It has been shown that the treatment of chickpeas by B. subtilis, B. thuringiensis and B. megaterium causes metabolic and physiological changes in plants that reduce the effects of drought [2]. When chickpeas are cultivated under controlled drought conditions, proline, L-arginine, L-histidine, L-isoleucine and tryptophan accumulate and a significant accumulation of riboflavin, L-asparagine, aspartate, glycerin, nicotinamide and 3-hydroxy-3-methylglutarate is induced, causing. The data obtained show that endophytic Bacillus strains represent an important genomic resource for deciphering plant growth stimulation issues at the molecular level [48].

Numerous species of Paenibacillus have also been considered for use as effective phytostimulators, biofertilizers and biocontrol agents [49]. The mechanisms used by these bacteria to increase bioavailability and/or facilitate the assimilation of nutrients by the host plant, modulation of plant hormones, stimulation of the host body's defense and stress resistance mechanisms, providing antagonistic action against pathogens and mitigating the effects of their effects on plant health are described. A comprehensive and systematic study of the mechanisms of their action in combination with field research can help in the search and selection of an effective biofertilizer and biocontrol agent.

It is also known that other soil bacteria, such as Pseudomonas and Azospirillum, relieve abiotic stresses in many types of crops, including rice [50]. Thus, soybean plants inoculated with P. putida H-2-3 reduced salinization and drought stress by increasing the content of chlorophyll, increasing the length and biomass of shoots, increasing the content of abscisic and salicylic acid, polyphenol, flavonoids, superoxide dismutase and 2,2-diphenyl-1-picryl. -hydrazyl hydrate of absorbing activity [51].

Rhizobacteria, in particular, Enterobacter sp. S16-3 and Pseudomonas sp. With 16-2O, they can colonize the surface of plant roots and mitigate the effect of salt stress by providing them with nitrogen, phosphates and potassium, as well as phytohormones such as auxin, cytokinin and abscisic acid. Due to inoculation with these bacteria, the content of malondialdehyde, H2O2 decreased and the indicators of antioxidant capacity, the content of proline and antioxidant enzymes increased [52].

When inoculating two varieties of Burkholderia phytofirmans corn under stressful drought conditions with two strains of bacterial endophytes Pseudomonas (PsJN) and Enterobacter sp. FD17, Naveed and collaborators [53] showed that bacterial inoculation minimized the effects of stress caused by drought, significantly increasing the biomass of shoots and roots, leaf area, chlorophyll content, photosynthesis and photochemical efficiency. Similarly, bacterized seedlings showed a higher relative water content in the leaves (30%) compared to the control, whereas uninoculated plants showed 43% higher leaf damage under drought stress.

In vitro testing of 44 bacterial isolates allowed us to identify four isolates with high salt resistance [54]. Among them, B. subtilis and P. pseudoalcaligenes demonstrated deaminase activity, production of siderophores and indoleacetic acid. They contributed to the induction of soybean resistance to salinization stress in hydroponics, increasing plant biomass, the relative content of water and osmolytics in shoots and roots. The concentration of Na+ in soybean plants treated with P. pseudoalcaligenes and exposed to NaCl significantly decreased. In soybean plants treated with P. fluorescens, under salt stress, compared with the control, the content of chlorophyll and plant-soluble proteins was reduced, and the content of proline was increased, while a more significant increase in the length of the stem and the weight of fresh shoots was recorded. That is, PGPR inoculation reduced the harmful effects of salinization stress [55]. It has also been shown that the corn plant has three drought-resistant bacterial strains of Proteus penneri, P. aeruginosa and Alcaligenes faecalis contributed to an increase in the relative content of water, protein and sugar by increasing the content of proline [56].

The mini-review by Liu and Zhang [57] shows how volatile organic compounds produced by PGPR increase plant resistance to salinization and drought, as well as the provision of sulfur and iron. Thus, the treatment of acacia seedlings of Rahnella aquatilis JZ-GX1 with volatile organic compounds of the rhizobacterium Robiniapseudoacacia in the presence of NaCl showed that, unlike untreated seedlings, they had an increase in fresh weight, the number of lateral roots and the length of the primary root. In addition, an increase in the proline content and the activity of superoxide dismutase, peroxidase and glutathione reductase was observed in the leaves of the plant. It has also been shown that the strain of the salt-resistant rhizospheric bacterium Rahnella aquatilis JZ-GX1 contributes to the accumulation in cells as the concentration of NaCl-compatible dissolved trehalose increases, which for it is the main mechanism of resistance to high salt concentrations. In addition, the JZ-GX1 strain produces indole-3-acetic acid and siderophores, dissolves inorganic phosphorus under salt stress, and also stimulates the synthesis of exopolysaccharides, which increases the ability of plants to resist salt stress [58]. The importance of exopolysaccharides for protecting plants from environmental fluctuations and abiotic stresses, such as drought, salinization or heavy metal pollution, as well as their role in plant-microbe interactions, are discussed in detail in the review by Morcillo and Manzanera [59].

The possibility of using endophytic bacteria as an alternative to chemical fertilizers and pesticides to increase plant productivity and mechanisms of protection against biotic and abiotic stress is confirmed in the work of Shah and co-authors [60]. Of the five strains of endophytic bacteria isolated from seeds of three different varieties of Pakistani wheat, two showed salt resistance after three days of incubation, and one of them showed a growth-stimulating effect on inoculated wheat plants.

Oxidative damage to proteins, lipids and nucleic acids is often observed with water stress. Some microorganisms can reduce these negative effects by producing antioxidant molecules or increasing the activity of antioxidant enzymes such as catalase or peroxidase [61]. Basil plants grown under conditions of water scarcity showed an increase in catalase activity during inoculation of Pseudomonas sp, both in monoculture and as part of a microbial consortium of Pseudomonas sp., Bacillus lentus and Azospirillum brasilense. In the latter case, the activity of glutathione peroxidase and ascorbate peroxidase also increased [62]. This combination of microbes has served as the basis for several successfully commercialized products, such as BFMS, Environmoc, SoilBiotics and HyperGalaxy.

Mushrooms. Some mechanisms of plant protection from lack of water are associated with the presence of fungi in their microbiome. Endophytes of eukaryotic plants in general often belong to the kingdom of fungi [63]. Some strains of fungi are more resistant to drought than bacteria, are able to provide many mechanisms of tolerance, and their number increases in these conditions. Fungi can be more effective than bacteria due to their growth characteristics and properties that allow them to intensively develop the soil, extract water and penetrate into plant tissues [64]. High indicators of drought resistance are provided in fungi due to the presence of a number of mechanisms for overcoming drought stress, including osmoprotectors, strong cell walls and melanin synthesis [65]. Filamentous fungi also produce extremely long hyphae, allowing them to extract water from hard-to-reach areas of the soil, which contributes to their activity even in very arid conditions. In addition, hyphae of fungal strains can absorb phosphorus and ammonium ions more efficiently than plant roots [66]. Fungi can also affect the hormonal balance of plants by producing phytohormones (auxins, gibberellins), as well as provide resistance to biotic and abiotic factors [67]. It is known that in some plants living in a hypersalted coastal environment or on geothermal soils, survival is ensured by endophytic fungi [68].

Inoculation of plants with fungi isolated from extreme environments is a promising alternative for increasing productivity in stressful conditions arising from changing climatic conditions [69]. Thus, it was shown that plants infected with endophytic fungi increased height, weight, chlorophyll content, protein content, seed mass and their germination rate under conditions of thermal and arid stress [70,71].

The most studied are arbuscular mycorrhizal fungi (AMF), which successfully enter into symbiosis with many plants belonging to different families [72]. Studies have shown that symbiosis with arbuscular mycorrhiza (AM) reduces salt stress in different host plant species. As part of a symbiotic relationship, AMF helps host plants absorb nitrogen and phosphorus while simultaneously receiving carbon from their hosts. AMF plays an important role in the agricultural ecosystem, providing stimulation of plant growth, improving crop quality, increasing plant resistance to stress, stabilizing soil structure, maintaining ecological balance and sustainable agricultural development [73]. However, despite the abundant literature showing the mitigation of ion imbalance due to AM-symbiosis, the molecular mechanisms involved have not been practically investigated.

In experiments by Qin and co-authors [74], peanut seeds inoculated with AMF Rhizophagus correctis SA and Funneliformis mosseae BEG95 showed higher net photosynthesis rates, relative leaf moisture, osmolytic accumulation, antioxidant enzyme activity, plant height and yield, both under normal conditions and under salinization conditions.

Among fungi, representatives of the genus Trichoderma differ in the fight against damaging effects in plants [22, 75,76]. Thus, T. harzianum is an antagonistic mycoparasite that colonizes the roots of both monocotyledonous and dicotyledonous plants, stimulating an increase in their absorption of nutrients and strengthening their water-retaining ability [77], promotes their better growth and development in soils prone to drought [78]. Trichoderma helps plants withstand drought stress by increasing the expression of antioxidant enzymes, secondary metabolites and hormones [79-80]. Similarly, colonization of Theobroma cacao by the fungus Trichoderma hamatum DIS 219b contributed to an increase in root mass and moisture content. At the same time, the stimulation effect is manifested both in conditions of drought and without it [78].

Another type of fungi that make up part of the beneficial plant microbiome are yeasts, which can be used to control deciduous infections through direct antagonism, induction of systemic resistance, or stimulation of root development [81]. Silambarasan and co-authors [82] demonstrated the ability of exopolysaccharides produced by yeast to promote the formation of stable aggregates that improve water conservation in the soil. In addition, the use of yeast can activate soil enzymes under drought stress, which increases the nutrient content in it, and also improves the osmotic state of roots and the activity of antioxidant enzymes in plants [83].

The association of AMF with plants is the most common, but the exact mechanisms of its role in the nutrient cycle and their transformation are not yet fully understood. The development of biotechnological techniques using AMF is one of the most environmentally friendly alternatives in the context of sustainable agriculture [84,85].

The combined influence of fungi and bacteria. Arbuscular mycorrhizal fungi and bacteria can interact synergistically, stimulating plant growth through a number of mechanisms that include improving nutrient uptake and inhibiting fungal plant pathogens. These interactions may be crucial for the development of sustainable, low-cost agricultural systems that rely on biological processes to maintain soil fertility and plant health. The Miransari review [86] presents data concerning the interaction between arbuscular mycorrhiza fungi and soil bacteria, as well as some new ideas for future research. It is assumed that associations of crops with AMF, as well as nitrogen-fixing bacteria, can serve as an alternative and sustainable strategy for increasing yields in saline fields [87]. It has been shown that the joint inoculation of AMF with phosphate-solubilizing bacteria promotes the growth and increase of sunflower yield [88]. Bizos [89] considered the role of AMF in combination with endophytic bacteria P. fluorescens and Bacillus sp., solubilizing potassium and phosphorus, as well as species of fungi Trichoderma sp. as the most effective biocontrol agents against diseases of olive trees (for example, verticillose wilt, root rot and anthracnose). The use of AMF together with phosphate-solubilizing bacteria in the cultivation of beach plum in saline soils, mitigated the effect of salt stress on all growth parameters and nutrient absorption, especially root growth. At the same time, a significant decrease in the rate of photosynthesis, stomatal conductivity, and transpiration rate was also prevented [90].

Due to the high variability of the environment, the use of various microorganisms in one biological product allows for more effective protection of plants. The final desired effect depends on the appropriate level of interaction of microorganisms both among themselves and with the plant. The correct combination of fungal and bacterial strains increases efficiency and reliability, and seems particularly promising [91]. For their successful practical application, it is necessary to work on the development of consortia and determine their stability, and, consequently, their effectiveness in the long term when used in the field. There are many scientific and regulatory hurdles to overcome before this technology is widely recognized and widely used [92].

Salt-resistant PGPB. Microbes have been isolated from extremely alkaline, saline and sodium soils that are able to survive under osmotic and ionic stress, and many of them mitigate various biotic and abiotic stresses in plants. In the last few years, their potential in increasing the productivity of crops facing salt stress has been investigated on the basis of a clear assumption that salt-resistant PGPR can be used in reclamation of saline agroecosystems. Their potential in increasing plant productivity under these conditions is considered in the review by Egamberdieva and co-authors [93].

In non-salt-resistant PGPR, which have a positive effect on plants under normal conditions, protective properties are lost with increasing salinity of the medium. Salt-resistant PGPR are distinguished by the presence of numerous mechanisms that affect the physiological, biochemical and molecular reactions of plants and help them cope with salt stress. These mechanisms include osmotic regulation due to ion homeostasis and osmolytic accumulation, protection from free radicals due to the formation of free radical trapping enzymes, reactions to oxidative stress and maintenance of growth parameters due to the synthesis of phytohormones and other metabolites. They contribute to the production of nutrients, chelation of metals, maintenance of water balance and ion homeostasis, production of phytohormones, exopolysaccharides, volatile organic compounds and antioxidant enzymes that trigger stress-sensitive genes at high salt concentrations [94,95].

Rhizobacteria isolated from stress-prone habitats have been recognized as the most effective microorganisms in increasing plant resistance [93]. Similarly, the constitutive microbial communities of agave [96] and cacti [97] probably contribute to the survival of these plants in very arid habitats. Studies by Etesami and Beattie [98], as well as Hajiabadi and co-authors [99] have shown that halophilic PGPR from the rhizosphere of halophytic plant species can be effective bioinoculants for the successful production of non-halophytic plant species in saline soils. Since salt-resistant PGPBS contribute to better survival of plants during salinization, they are potential candidates for increasing agricultural productivity [100].

Conclusion

The most effective strategy for adapting plants and increasing their resistance to abiotic stresses is generally recognized as an environmentally friendly way of interacting plants with microbes, allowing plants to cope with adverse stressful environmental conditions. The microbial consortium functioning in the root microbiome promotes plant growth by increasing the regulation of stress resistance genes, as well as by regulating the synthesis of phytohormones, osmolytics, improving the absorption of nutrients and strengthening the antioxidant system. To date, more than 20 genes of endophytism, about 50 genes of direct stimulation of plant growth, about 25 genes of biological activity and about 10 genes of mitigation of various stresses have been revealed in various bacterial endophytes using modern research methods [30]. Selection, screening and application of stress-resistant microorganisms can become viable options to help overcome the limitations of crop productivity in areas subject to abiotic stress [101,102].

However, despite their high potential in crop production, their practical application affects only a few species, and most rhizobacteria are not widely distributed. The reviews of Chitnis with co-authors [103] and Naing with co-authors [104] emphasize the importance of compatibility of active endophyte strains with specific host plants and their microbiomes. To achieve stable results, future research should be aimed at a more detailed study of plant microbiomes and at the selection

of beneficial microbes in local field conditions [105]. A comprehensive understanding of plant-PGPR-AMF-soil interactions will pave the way for the effective use of microorganisms to counteract the stresses of salinization and drought [106]. The study of the economics and complex metabolism of endophytes and plants will make it possible to use the results of their productive association more fully [107].

Funding

This research was funded by the Science Committee of the Ministry of Science and Higher Education of the Republic of Kazakhstan (Grant No. AP09258751).

References:

1 Cramer G.R.; Urano, K.; Delrot, S.; Pezzotti, M.; Shinozaki, K. Effects of abiotic stress on plants: A systems biology perspective. BMC Plant Biol. 2011, 11, 163. (doi: 10.1186/1471-2229-11-163)

2 Khan N., Bano A., Rahman M. A., Guo J., Kang Z., Babar M. A. Comparative Physiological and Metabolic Analysis Reveals a Complex Mechanism Involved in Drought Tolerance in Chickpea (Cicer arietinum L.) Induced by PGPR and PGRs Scientific Reports 2019, vol. 9, Article number: 2097.

3 Ha-Tran D.M., Nguyen T. T. M., Hung S.-H., Huang E., Huang C.-C. Roles of Plant Growth-Promoting Rhizobacteria (PGPR) in Stimulating Salinity Stress Defense in Plants: A Review Int J Mol Sci. 2021; 22(6):3154. (doi:10.3390/ijms22063154)

4 Gul Z., Tang Z.-H., Arif M., Ye Z. An Insight into Abiotic Stress and Influx Tolerance Mechanisms in Plants to Cope in Saline Environments Biology (Basel). 2022; 11(4):597. (doi: 10.3390/biology11040597.)

5 Jimenez-Mejia, R.; Medina-Estrada, R.I.; Carballar-Hernandez, S.; Orozco-Mosqueda, M.d.C.; Santoyo, G.; Loeza-Lara, P.D. Teamwork to Survive in Hostile Soils: Use of Plant Growth-Promoting Bacteria to Ameliorate Soil Salinity Stress in Crops. Microorganisms 2022, 10, 150.

(doi: 10.3390/microorganisms 10010150)

6 Gupta A., Mishra R., Rai S., Bano A., Pathak N., Fujita M., Kumar M., Hasanuzzaman M. Mechanistic Insights of Plant Growth Promoting Bacteria Mediated Drought and Salt Stress Tolerance in Plants for Sustainable Agriculture Int J Mol Sci. 2022;23(7):3741. (doi: 10.3390/ijms23073741)

7 Mashabela M. D., Piater L. A., Dubery I. A., Tugizimana F., Mhlongo M. I. Rhizosphere Tripartite Interactions and PGPR-Mediated Metabolic Reprogramming towards ISR and Plant Priming: A Metabolomics Review Biology 2022, 11(3), 346. (doi.org/10.3390/biology11030346)

8 Abiotic Stress Responses and Microbe-Mediated Mitigation in Plants: The Omics Strategies Front. Plant Sci., 2017 Sec. Functional Plant Ecology. (doi.org/10.3389/fpls.2017.00172)

9 Judith Naamala , Donald L Smith, Microbial Derived Compounds Are a Promising Approach to Mitigating Salinity Stress in Agricultural Crops Front Microbiol. 2021 Nov 19;12:765320. (doi: 10.3389/fmicb.2021.765320)

10 AFSHAN R., Korejo F, Sultana V, Ara J, Ehteshamulhaque SYED. Induction of systemic resistance in cotton by the plant growth promoting rhizobacterium and seaweed against charcoal rot disease. Pak. J. Bot. 2017; 49:347-353.

11 Moustakas M., Sperdouli I., Kouna T., Antonopoulou C. I., Therios I. Exogenous proline induces soluble sugar accumulation and alleviates drought stress effects on photosystem II functioning of Arabidopsis thaliana leaves. Plant Growth Regul. 2011. 65 315-325. (doi: 10.1007/s10725-011-9604-z)

12 Labudda M. Lipid Peroxidation as a Biochemical Marker for Oxidative Stress During Drought. An Effective Tool for Plant Breeding. 2013. Poland: E-wydawnictwo. (doi:10.1007/s10725-011-9604-z)

13 Natarajan S. K., Zhu W., Liang X., Zhang L., Demers A. J., Zimmerman M. C, Simpson M. A., Becker D. F Proline dehydrogenase is essential for proline protection against hydrogen peroxide-induced cell death Free Radic Biol Med. 2012; 53(5):1181-91. (doi: 10.1016/j.freeradbiomed.2012.07.002)

14 Zhang Y., Rui C., Fan Y., Xu N., Zhang H., Wang J., Sun L., Dai M., . Ni K, Chen X., Lu X., Wang D., Wang J., Wang S.., Guo L., Zhao L., Feng X., Chen C., Ye W. Identification of SNAT Family Genes Suggests GhSNAT3D Functional Reponse to Melatonin Synthesis Under Salinity Stress in Cotton Front Mol Biosci. 2022; 9:843814. (doi:10.3389/fmolb.2022.843814)

15 Wani S. H., Kumar V., Shriram V., Sah S. K. Phytohormones and their metabolic engineering for abiotic stress tolerance in crop plants. Crop J. 2016. 4 162-176. (doi: 0.1016/j.cj.2016.01.010)

16 Nguyen, V. T.; Nguyen, T. K. D., 2016. A response of feed intake, carcass value and economic return of crossbred rabbits (New Zealand x local) to the mixed or separate feedings. Proc. 11th World Rabbit Congress, June 15-18 2016, Qingdao, China: 455-458

17 Verma S.K., Sahu P.K., Kumar K., Pal G., Gond S.K., Kharwar R.N.,White J.F. Endophyte roles in nutrient acquisition, root system architecture development and oxidative stress tolerance Journal of Applied Microbiology 2021 Vol. 131, Issue 5 p. 2161-2177 (doi: 10.1111/jam.15111)

18 Burragoni S. G., Jeon J. Applications of endophytic microbes in agriculture, biotechnology, medicine, and beyond Microbiological Research 2021, Vol. 245, 126691 (doi: 10.1016/j.micres.2020.126691)

19 Berendsen R. L., Pieterse C. M. J., Bakker P. The rhizosphere microbiome and plant health. Trends Plant Sci. 2012. 17 478-486. (doi :10.1016/j.tplants.2012.04.001)

20 White, J. F., Kingsley, K. I., Kowalski, K. P., Irizarry, I., Micci, A., Soares, M. A. Disease protection and allelopathic interactions of seed transmitted endophytic Pseudomonads of invasive reed grass (Phragmites australis). Plant. Soil. 2017. 422, 195-208. (doi: 10.1007/s11104-016-3169-6)

21 Vardharajula S., Ali S. Z., Grover M., Reddy G., Bandi V. Drought-tolerant plant growth promoting Bacillus spp.: effect on growth, osmolytes, and antioxidant status of maize under drought stress Journal of Plant Interactions 2011, Vol. 6, - Issue 1 P. 1-14 (doi:10.1080/17429145.2010.535178)

22 Jay A.K., Verma P. Does plant—Microbe interaction confer stress tolerance in plants: A review: Microbiological Research 2018, Vol. 207, P. 41-52 (doi:10.1016/j.micres.2017.11.004)

23 Gamalero, E.; Glick, B.R. Recent Advances in Bacterial Amelioration of Plant Drought and Salt Stress. Biology 2022, 11, 437. (doi:10.3390/ biology11030437)

24 Bilal, S., Khan, A. L., Shahzad, R., Asaf, S., Kang, S. M., and Lee, I. J. Endophytic Paecilomyces formosus LHL10 augments Glycinemax L. adaptation to Ni-contamination through affecting endogenous phytohormones and oxidative stress. Front. Plant Sci. 2017. 8:870. (doi: 10.3389/fpls.2017.00870)

25 Kearl J., McNary C., Lowman J S., Mei C., Aanderud Z. T, Smith S. T, West J., Colton E., Hamson M., Nielsen B. L Salt-Tolerant Halophyte Rhizosphere Bacteria Stimulate Growth of Alfalfa in Salty Soil Front Microbiol. 2019; 10:1849. (doi: 10.3389/fmicb.2019.01849)

26 Li L., Li L., Wang X., Zhu P., Wu H., Qi S. Plant growth-promoting endophyte Piriformospora indica alleviates salinity stress in Medicago truncatula. Plant Physiol. Biochem. 2017. 119, 211-223. (doi: 10.1016/j.plaphy.2017.08.029)

27 Zou, P., Lu, X., Jing, C., Yuan, Y., Lu, Y., Zhang, C., et al. Low-molecular-weightt polysaccharides from pyropia yezoensis enhance tolerance of wheat seedlings (Triticum aestivum L.) to salt stress. Front. Plant Sci. 2018. 9, 427. (doi: 10.3389/fpls.2018.00427)

28 Bhattacharyya, P. N., Jha, D. K. Plant growth-promoting rhizobacteria (PGPR): emergence in agriculture. World J. Microbiol. Biotechnol. 2012. 28 (4), 1327-1350. (doi: 10.1007/s11274-011-0979-9)

29 Chung, E. J., Hossain, M. T., Khan, A., Kim, K. H., Jeon, C. O., Chung, Y. R. Bacillus oryzicola sp. nov., an Endophytic Bacterium Isolated from the Roots of Rice with Antimicrobial, Plant Growth Promoting, and Systemic Resistance Inducing Activities in Rice. Plant Pathol. J. 2012. 31 (2), 152-164. (doi: 10.5423/PPJ.0A.12.2014.0136)

30 Dudeja S. S, Suneja-Madan P., Pau M., Maheswari R., Kothe E. Bacterial endophytes: Molecular interactions with their hosts J Basic Microbiol. 2021; 61(6):475-505. (doi: 10.1002/jobm.202000657.)

31 Morales-Cedeño L. R, Orozco-Mosqueda M. D. C., Loeza-Lara P. D, Parra-Cota F. I, de Los Santos-Villalobos S., Santoyo G. Plant growth-promoting bacterial endophytes as biocontrol agents of pre-and post-harvest diseases: Fundamentals, methods of application and future perspectives Microbiol Res. 2021; 242:126612. (doi: 10.1016/j.micres.2020.126612.)

32 Adedayo, A.A.; Babalola, O.O.; Prigent-Combaret, C.; Cruz, C.; Stefan, M.; Kutu, F.; Glick, B.R. The Application of Plant GrowthPromoting Rhizobacteria in Solanum lycopersicum Production in the Agricultural System: A Review. PeerJ 2022, 10, e 13405.

33 Yadav, A.N.; Kumar, V.; Dhaliwal, H.S.; Prasad, R.; Saxena, A.K. Microbiome in Crops: Diversity, Distribution, and Poten-tial Role in Crop Improvement. In New and Future Developments in Microbial Biotechnology and Bioengineering; Elsevier: Amsterdam, The Netherlands, 2018; pp. 305-332.

34 Kour, D.; Rana, K.L.; Kaur, T.; Sheikh, I.; Yadav, A.N.; Kumar, V.; Dhaliwal, H.S.; Saxena, A.K. Microbe-Mediated Allevia-tion of Drought Stress and Acquisition of Phosphorus in Great Millet (Sorghum bicolor L.) by Drought-Adaptive and Phos-phorusSolubilizing Microbes. Biocatal. Agric. Biotechnol. 2020, 23, 101501.

35 Liszka M. J., Clark M. E., Schneider E., Clark D. S. Nature Versus Nurture: Developing Enzymes That Function Under Extreme Conditions. Annual Review of Chemical and Biomolecular Engineering 2012 Vol. 3:77-102. (doi:10.1146/annurev-chembioeng-061010-114239)

36 Hamdia, A. B. E., Shaddad, M. A. K., Doaa, M. M. Mechanisms of salt tolerance and interactive effects of Azospirillum brasilense inoculation on maize cultivars grown under salt stress conditions. Plant Growth Regul. 2004. 44 (2), 165-174. (doi: 10.1023/B:GROW.0000049414.03099.9b)

37 Bharti, N., Pandey, S. S., Barnawal, D., Patel, V. K., Kalra, A. Plant growth promoting rhizobacteria Dietzia natronolimnaea modulates the expression of stress responsive genes providing protection of wheat from salinity stress. Sci. Rep. 2016. 6, 34768. (doi: 10.1038/srep34768)

38 Orozco-Mosqueda M. D. C., Glick B. R, Santoyo G. ACC deaminase in plant growth-promoting bacteria (PGPB): An efficient mechanism to counter salt stress in crops Microbiol Res. 2020; 235:126439. (doi: 10.1016/j .micres.2020.126439)

39 Radhakrishnan R., Hashem A., Abd Allah E. F Bacillus: A Biological Tool for Crop Improvement through Bio-Molecular Changes in Adverse Environments Review Front Physiol. 2017; 8:667. (doi: 10.3389/fphys.2017.00667)

40 Fonseca-García C., Coleman-Derr D., Garrido E., Visel A., Tringe S. G., Partida-Martínez L. P. The Cacti Microbiome: Interplay between Habitat-Filtering and Host-Specificity . Front Microbiol. 2016; 7: 150.( doi: 10.3389/fmicb.2016.00150)

41 Lopes R., Tsui S., Gon?alves P. J R O, de Queiroz M. V. A look into a multifunctional toolbox: endophytic Bacillus species provide broad and underexploited benefits for plants World J Microbiol Biotechnol. 2018; 34(7):94. (doi: 10.1007/s11274-018-2479-7.)

42 Aloo B N, Makumba B A, Mbega E R The potential of Bacilli rhizobacteria for sustainable crop production and environmental sustainability Microbiol Res. 2019; 219:26-39. (doi: 10.1016/j.micres.2018.10.011.)

43 El-Esawi M. A, Alaraidh I. A, Alsahli A. A, Alamri S. A, Ali H. M, Alayafi A. A Bacillus firmus (SW5) augments salt tolerance in soybean (Glycine max L.) by modulating root system architecture, antioxidant defense systems and stress-responsive genes expression Plant Physiol Biochem. 2018; 132:375384. (doi: 10.1016/j.plaphy.2018.09.026.)

44 Radhakrishnan, R.; Hashem, A.; Abd Allah, E.F. Bacillus: A biological tool for crop improvement through bio-molecular changes in adverse environments. Front. Physiol. 2017, 8, 667. (doi.org/10.3389/fphys.2017.00667)

45 Kazerooni E. A., Maharachchikumbura S. S. N., Adhikari A., Al-Sadi A. M., Kang S.-M., Kim L.-R., Lee I.-J. Rhizospheric Bacillus amyloliquefaciens Protects Capsicum annuum cv. Geumsugangsan From Multiple Abiotic Stresses via Multifarious Plant Growth-Promoting Attributes Front. Plant Sci, 2021, (doi.org/10.3389/fpls.2021.669693)

46 Nan J., Zhang S., Jiang L. Antibacterial Potential of Bacillus amyloliquefaciens GJ1 against Citrus Huanglongbing Plants (Basel). 2021; 10(2):261. (doi: 10.3390/plants10020261)

47 Lim, J.H.; Kim, S.D. Induction of drought stress resistance by multi-functional PGPR Bacillus licheniformis K11 in pepper. Plant Pathol. J. 2013, 29, 201-208. (doi: 10.5423/PPJ.SI.02.2013.0021)

48 Bokhari A., Essack M., Laf F. F., Andres-Barrao C., Jalal R., Alamoudi S., Razali R.,Alzubaidy H., Shah K. H., Siddique S., Bajic V. B., Hirt H., Saad M. M. Author Correction: Bioprospecting desert plant Bacillus endophytic strains for their potential to enhance plant stress tolerance Sci Rep. 2020; 10: 3001. (doi: 10.1038/s41598-020-58957-w)

49 Soni R., Keharia H. Phytostimulation and biocontrol potential of Gram-positive endospore-forming Bacilli Planta. 2021; 254(3):49. (doi: 10.1007/s00425-021-03695-0.)

50 Vejan P., Abdullah R., Khadiran T., Ismail S., Boyce A. N. Role of Plant Growth Promoting Rhizobacteria in Agricultural Sustainability—A Review Molecules 2016, 21, 573; (doi: 10.3390/molecules21050573)

51 Kang, S. M., Radhakrishnan, R., Khan, A. L., Kim, M. J., Park, J. M., Kim, B. R., et al. Gibberellin secreting rhizobacterium, Pseudomonas putida H-2-3 modulates the hormonal and stress physiology of soybean to improve the plant growth under saline and drought conditions. Plant Physiol. Biochem. 2014, 84, 115-124. (doi: 10.1016/j.plaphy.2014.09.001)

52 Neshat M., Abbasi A., Hosseinzadeh A., Sarikhani M.R., Dadashi Chavan D., Rasoulnia A. Plant growth promoting bacteria (PGPR) induce antioxidant tolerance against salinity stress through biochemical and physiological mechanisms.Physiology and Molecular Biology of Plants: an International Journal of Functional Plant Biology, 2022, 28(2):347-361 (doi: 10.1007/s12298-022-01128-0)

53 Naveed M., Mitter B., Reichenauer T. G., Wieczorek K., Sessitsch A. Increased drought stress resilience of maize through endophytic colonization by Burkholderia phytofirmans PsJN and Enterobacter

sp. FD17 Environmental and Experimental Botany 2014, Vol. 97, P. 30-39 (doi :10.1016/j .envexpbot.2013.09.014)

54 Yasmin H., Naeem S., Bakhtawar M., Jabeen Z., Nosheen A., Naz R., Keyani R., Mumtaz S., Hassan M. N. Halotolerant rhizobacteria Pseudomonas pseudoalcaligenes and Bacillus subtilis mediate systemic tolerance in hydroponically grown soybean (Glycine max L.) against salinity stress PLoS One. 2020; 15(4):e0231348. (doi: 10.1371/journal.pone.0231348.)

55 Abulfaraj A. A., Jalal R. S. Use of plant growth-promoting bacteria to enhance salinity stress in soybean Glycine max L.plants Saudi J Biol Sci. 2021; 28(7):3823-3834. (doi: 10.1016/j.sjbs.2021.03.053.)

56 Naseem H., Bano A. Role of plant growth-promoting rhizobacteria and their exopolysaccharide in drought tolerance of maize, 2014 (doi:10.1080/17429145.2014.902125)

57 Liu X.-M., Zhang H. The effects of bacterial volatile emissions on plant abiotic stress tolerance Front Plant Sci. 2015; 6:774. (doi: 10.3389/fpls.2015.00774.)

58 Li P.-S., Kong W.-L., Wu X.-Q., Zhang Y. Volatile Organic Compounds of the Plant Growth-Promoting Rhizobacteria JZ-GX1 Enhanced the Tolerance of Robinia pseudoacacia to Salt Stress Front Plant Sci. 2021; 12:753332. (doi: 10.3389/fpls.2021.753332.)

59 Morcillo R. J L, Manzanera M. The Effects of Plant-Associated Bacterial Exopolysaccharides on Plant Abiotic Stress Tolerance Metabolites. 2021; 11(6):337. (doi: 10.3390/metabo11060337)

60 Shah D., Khan M. S., Aziz S., Ali H., Pecoraro L. Molecular and Biochemical Characterization, Antimicrobial Activity, Stress Tolerance, and Plant Growth-Promoting Effect of Endophytic Bacteria Isolated from Wheat Varieties. Microorganisms 2022, 10(1), 21; (doi:10.3390/microorganisms10010021)

61 Vurukonda, S.S.K.P., Vardharajula, S., Shrivastava, M., SkZ, A. Enhancement of drought stress tolerance in crops by plant growth promoting rhizobacteria. Microbiol. Res. 2016, 184, 13-24. (doi: 10.1016/j.micres.2015.12.003)

62 Heidari, M., Golpayegani, A. Effects of water stress and inoculation with plant growth promoting rhizobacteria (PGPR) on antioxidant status and photosynthetic pigments in basil (Ocimum basilicum L.). J. Saudi Soc. Agr. Sci. 2012, 11, 57-61. (doi:10.1016/j.jssas.2011.09.001)

63 Verma, H.; Kumar, D.; Kumar, V.; Kumari, M.; Singh, S.K.; Sharma, V.K.; Droby, S.; Santoyo, G.; White, J.F.; Kumar, A. The Potential Application of Endophytes in Management of Stress from Drought and Salinity in Crop Plants. Microorganisms 2021, 9, 1729. (doi: 10.3390/ microorganisms9081729)

64 Hanaka, A.; Ozimek, E.; Reszczy nska, E.; Jaroszuk-Scisel, J.; ' Stolarz, M. Plant Tolerance to Drought Stress in the Presence of Supporting Bacteria and Fungi: An Efficient Strategy in Horticulture. Horticulturae 2021, 7, 390. (doi:10.3390/horticulturae7100390)

65 Jiménez-Arias, D.; García-Machado, F.J.; Morales-Sierra, S.; García-García, A.L.; Herrera, A.J.; Valdés, F.; Luis, J.C.; Borges, A.A. A beginner's guide to osmoprotection by biostimulants. Plants 2021, 10, 363. (doi:10.3390/plants10020363)

66 Matias, SR.; Pagano, M.C.; Muzzi, F.C.; Oliveira, C.A.; Carneiro, A.A.; Horta, S.N.; Scotti, MR. Effect of rhizobia, mycorrhizal fungi and phosphate-solubilizing microorganisms in the rhizosphere of native plants used to recover an iron ore area in Brazil. Eur. J. Soil Biol. 2009, 45, 259-266. (doi:10.1016/j.ecolind.2010.09.001)

67 Dreischhoff, S., Das, I.S., Jakobi, M., Kasper, K., Polle, A. Local responses and systemic induced resistance mediated by ectomycorrhizal fungi. Front. Plant Sci. 2020, 11, 590063 (doi: 10.3389/fpls.2020.590063)

68 Rodriguez R. J., White J. F. Jr, Arnold, A. E. Redman R. S. Fungal endophytes: diversity and functional roles New Physiologist 2009, Vol.182, Issue2 P. 314-330 (doi:10.1111/j.1469-8137.2009.02773.x)

69 Acuña-Rodríguez, I.S., Ballesteros, G.I., Atala, C., Gundel, P.E., Molina-Montenegro, M.A. Hardening Blueberry Plants to Face Drought and Cold Events by the Application of Fungal Endophytes. Agronomy 2022, 12, 1000. (doi:10.3390/agronomy12051000)

70 Bilal, S., Khan, A. L., Shahzad, R., Asaf, S., Kang, S. M., and Lee, I. J. Endophytic Paecilomyces formosus LHL10 augments Glycinemax L. adaptation to Ni-contamination through affecting endogenous phytohormones and oxidative stress. Front. Plant Sci. 2017. 8:870. (doi: 10.3389/fpls.2017.00870)

71 Khan, A. L., Shin, J. H., Jung, H. Y., Lee, I. J. Regulations of capsaicin synthesis in Capsicum annuum L. by Penicillium resedanum LK6 during drought conditions. Sci. Horti. 2014. 175, 167-173. (doi: 10.1016/j.scienta.2014.06.008)

72 Adamec, S.; Andrejiová, A. Mycorrhiza and stress tolerance of vegetables: A review. Acta Hortic. Regiotect. 2018, 21, 30-35. (doi: 10.2478/ahr-2018-0008)

73 Yang W.-Y., Sun L.-Y., Song F.-B., Yang X.-Q., Zhang M.-J., Li S.-X., Zhu X.-C. [Research advances in species diversity of arbuscular mycorrhizal fungi in terrestrial agro-ecosystem] Ying Yong Sheng TaiXue Bao. 2019; 30(11):3971-3979. (doi: 10.13287/j.1001-9332.201911.036. )

74 Qin W., Yan H., Zou B., Guo R., Ci D,, Tang Zh., Zou X., Zhang X., Yu X., Wang Y., Si T., Qin W., Yan H.,, Zou B., Guo R., Ci D., Tang Z., Zou X., Zhang X., Yu X., Wang Y., Si T. Arbuscular mycorrhizal fungi alleviate salinity stress in peanut: Evidence from pot-grown and field experiments. Food aandEnergy Security 2021 Vol,10, Issue4 e314 (doi:10.1002/fes3.314)

75 Adnan, M., Islam, W., Shabbir, A., Khan, K. A., Ghramh, H. A., Huang, Z., et al. (2019). Plant defense against fungal pathogens by antagonistic fungi with Trichoderma in focus. Microb. Pathog. 129, 7-18. (doi: 10.1016/j .micpath.2019.01.042)

76 Szczalba, M., Kopta, T., G^stol, M., and Sekara, A. (2019). Comprehensive insight into arbuscular mycorrhizal fungi, Trichoderma spp. and plant multilevel interactions with emphasis on biostimulation of horticultural crops. J. Appl. Microbiol. 127, 630-647. (doi: 10.1111/jam.14247)

77 Doni F., Isahak A., Radziah C., Zain C. M., Mohtar W., Yusoff W. Physiological and growth response of rice plants (Oryza sativa L.) to Trichoderma spp. Inoculants Research article AMB Express 2014, 4, 45. (doi: 10.1186/s13568-014-0045-8)

78 Bae H., Sicher R. C., Kim M. S, Kim S.-H., Strem M. D, Melnick R. L, Bailey B. A. The beneficial endophyte Trichoderma hamatum isolate DIS 219b promotes growth and delays the onset of the drought response in Theobroma cacao J Exp Bot. 2009; 60(11):3279-95. (doi: 10.1093/jxb/erp165.)

79 Pandey V., Ansari M.W., Tula S., Yadav S., Sahoo R.K. , Shukla N., Bains G., S. Badal, Chandra S., Gaur A.K. , Kumar A., Shukla A., Kumar J., Tuteja N. Dose-dependent response of Trichoderma harzianum in improving drought tolerance in rice genotypes Planta, 2016, 243, 1251-1264. (doi: 10.1007/s00425-016-2482-x.)

80 Alwhibi 1 M. S., Hashem A., Abd_Allah E. F., Alqarawi A. A., Soliman D. W. K., Wirth S., Egamberdieva D. Increased resistance of drought by Trichoderma harzianum fungal treatment correlates with increased secondary metabolites and proline content. Journal of Integrative Agriculture 2017, 16(8): 1751-1757.

81 Fadiji A. E., Babalola O. O., Santoyo G., Perazzolli M. The Potential Role of Microbial Biostimulants in the Amelioration of Climate Change-Associated Abiotic Stresses on Crops Front. Microbiol., 14 January 2022 Sec. Microbial Symbioses. (doi:10.3389/fmicb.2021.829099)

82 Silambarasan, S.; Logeswari, P.; Cornejo, P.; Kannan, V.R. Evaluation of the Production of Exopolysaccharide by Plant Growth Promoting Yeast Rhodotorula sp. Strain CAH2 under Abiotic Stress Conditions. Int. J. Biol. Macromol. 2019, 121, 55-62. (doi: 10.1016/j.ijbiomac.2018.10.016)

83 Alzandi, A.A.; Naguib, D.M. Effect of Yeast Application on Soil Health and Root Metabolic Status of Corn Seedlings under Drought Stress. Arch. Microbiol. 2022. (doi: 10.1007/s00203-022-02843-8)

84 Borie, F.; Aguilera, P.; Castillo, C.; Valentine, A.; Seguel, A.; Barea, J.M.; Cornejo, P. Revisiting the Nature of Phosphorus Pools in Chilean Volcanic Soils as a Basis for Arbuscular Mycorrhizal Management in Plant P Acquisition. J. Soil Sci. PlantNutr. 2019, 19, 390-401. (doi: 10.1007/s42729-019-00041-y)

85 Seguel, A.; Meier, F.; Azcon, R.; Valentine, A.; Merino-Gergichevich, C.; Cornejo, P.; Aguilera, P.; Borie, F. Showing Their Mettle: Extraradical Mycelia of Arbuscular Mycorrhizae Form a Metal Filter to Improve Host Al Tolerance and P Nutrition. J. Sci. Food Agric. 2020, 100, 803-810. (doi: 10.1002/jsfa.10088)

86 Miransari M. Interactions between arbuscular mycorrhizal fungi and soil bacteria. Appl Microbiol Biotechnol. 2011, 89(4):917-30. (doi: 10.1007/s00253-010-3004-6. )

87 Hanin M., Ebel C., Ngom M., Laurent L., Masmoudi K. New insights on plant salt tolerance mechanisms and their potential use for breeding. Frontiers in Plant Science, 2016, 7, 1787 (doi: 10.3389/fpls.2016.01787)

88 Nacoon S., Jogloy S., Riddech N., Mongkolthanaruk W., Ekprasert J., Cooper J., Boonlue S. Combination of arbuscular mycorrhizal fungi and phosphate solubilizing bacteria on growth and production of Helianthus tuberosus under field condition Sci Rep. 2021, 11(1):6501. (doi: 10.1038/s41598-021-86042-3. )

89 Bizos, G., Papatheodorou, E.M., Chatzistathis, T., Ntalli, N., Aschonitis, V.G., Monokrousos, N. The role of microbial inoculants on plant protection, growth stimulation, and crop productivity of the olive tree (Olea europea L.). Plants 2020, 9, 743. (doi: 10.3390/plants9060743)

90 Zai X.-M., Fan J.-J., Hao Z.-P., Liu X.-M., Zhang W.-X. Effect of co-inoculation with arbuscular mycorrhizal fungi and phosphate solubilizing fungi on nutrient uptake and photosynthesis of beach palm under salt stress environment Sci Rep. 2021, 11(1):5761. (doi:10.1038/s41598-021-84284-9.)

91 Hanaka, A., Ozimek, E., Reszczy nska, E., Jaroszuk-Scisel, J., ' Stolarz, M. Plant Tolerance to Drought Stress in the Presence of Supporting Bacteria and Fungi: An Efficient Strategy in Horticulture. Horticulturae 2021, 7, 390. (doi:10.3390/horticulturae7100390)

92 Gamalero, E.; Glick, B.R. Recent Advances in Bacterial Amelioration of Plant Drought and Salt Stress. Biology 2022, 11, 437. (doi: 10.3390/ biology11030437)

93 Egamberdieva D., Wirth S., Bellingrath-Kimura S. D., Mishra J., Arora N. K. Salt-tolerant plant growth promoting rhizobacteria for enhancing crop productivity of saline soils 2019/12/75 Frontiers in microbiology 10: 2791 (doi:10.3389/fmicb.2019.02791)

94 Kumar A., Singh S., Gaurav A. K., Srivastava S., Verma J. P. Plant Growth-Promoting Bacteria: Biological Tools for the Mitigation of Salinity Stress in Plants Front. Microbiol., 07 July 2020 Sec. Microbiotechnology (doi: 10.3389/fmicb.2020.01216)

95 Arora N.K., Egamberdieva D., Mehnaz S., Li W.-J., Mishra I. Editorial: Salt Tolerant Rhizobacteria: For Better Productivity and Remediation of Saline Soils Front. Microbiol., 2021 | (doi: 10.3389/fmicb.2021.660075)

96 Coleman-Derr D., Desgarennes D., Fonseca-Garcia C., Gross S., Clingenpeel S., Woyke T., North G., Visel A., Partida-Martinez L. P, Tringe S. G. Plant compartment and biogeography affect microbiome composition in cultivated and native Agave species New Phytol. 2016; 209(2):798-811. (doi: 10.1111/nph.13697)

97 Fonseca-García C., Coleman-Derr D., Garrido E., Visel A., Tringe S. G., Partida-Martínez L. P. The Cacti Microbiome: Interplay between Habitat-Filtering and Host-Specificity Front Microbiol. 2016; 7: 150. (doi: 10.3389/fmicb.2016.00150) PMCID: PMC4751269 PMID: 26904020

98 Etesami H., Beattie G. A. Mining Halophytes for Plant Growth-Promoting Halotolerant Bacteria to Enhance the Salinity Tolerance of Non-halophytic Crops Front Microbiol. 2018; 9: 148. (doi: 10.3389/fmicb.2018.00148)

99 Hajiabadi A. A., Arani A. M., Ghasemi S., Rad M. H., Etesami H., Manshadi S. S., Dolati A. Mining the rhizosphere of halophytic rangeland plants for halotolerant bacteria to improve growth and yield of salinity-stressed wheat Plant Physiol Biochem. 2021; 163:139-153. (doi: 10.1016/j.plaphy.2021.03.059.)

100 Mishra P., Mishra J., Arora N. K. Plant growth promoting bacteria for combating salinity stress in plants - Recent developments and prospects: A review Microbiol Res. 2021; 252:126861. (doi: 10.1016/j.micres.2021.126861)

101 Morales-Cedeño L. R, Orozco-Mosqueda M. D. C., Loeza-Lara P. D, Parra-Cota F. I, de Los Santos-Villalobos S., Santoyo G. Plant growth-promoting bacterial endophytes as biocontrol agents of pre-and post-harvest diseases: Fundamentals, methods of application and future perspectives Microbiol Res. 2021; 242:126612. (doi: 10.1016/j.micres.2020.126612.)

102 Rana K. L., Kour D., Kaur T., Devi R., Yadav A. N., Yadav N., Dhaliwal H. S., Saxena A. K. Endophytic microbes: biodiversity, plant growth-promoting mechanisms and potential applications for agricultural sustainability Antonie Van Leeuwenhoek 2020; 113(8): 1075-1107. (doi: 10.1007/s10482-020-01429-y.)

103 Chitnis V.R., Suryanarayanan T.S., Nataraja K.N., Prasad S. R., Oelmüller R., Shaanker R. U. Fungal Endophyte-Mediated Crop Improvement: The Way Ahead Front. Plant Sci., 2020 | (doi: 10.3389/fpls.2020.561007)

104 Naing A. H., Maung T.-T., Kim C. K. The ACC deaminase-producing plant growth-promoting bacteria: Influences of bacterial strains and ACC deaminase activities in plant tolerance to abiotic stress Physiol Plant. 2021; 173(4):1992-2012. (doi: 10.1111/ppl.13545. )

105 Sangiorgio D., Cellini A., Donati I., Pastore C., Onofrietti C. , Spinelli F. Facing Climate Change: Application of Microbial Biostimulants to Mitigate Stress in Horticultural Crops Agronomy 2020, 10, 794. (doi: 10.3390/agronomy10060794)

106 Sagar, A.; Rathore, P.; Ramteke, P.W.; Ramakrishna, W.; Reddy, M.S.; Pecoraro, L. Plant Growth Promoting Rhizobacteria, Arbuscular Mycorrhizal Fungi and Their Synergistic Interactions to Counteract the Negative Effects of Saline Soil on Agriculture: Key Macromolecules and Mechanisms. Microorganisms 2021, 9, 1491. (doi:10.3390/ microorganisms9071491)

107 Khare E., Mishra J., Arora N. K. Multifaceted Interactions Between Endophytes and Plant: Developments and Prospects. Front. Microbiol.,2018 (doi:10.3389/fmicb.2018.02732)