CC BY
27
РЕПРОДУКТИВНЫЙ УСПЕХ ОРХИДНЫХ НА СЕВЕРНОМ ПРЕДЕЛЕ ИХ РАСПРОСТРАНЕНИЯ (СЕВЕРО-ВОСТОК ЕВРОПЕЙСКОЙ РОССИИ)
И. А. Кириллова" Д. В. Кириллов В
Институт биологии Коми НЦ УрО РАН, Россия * e-mail: kirillova_orchid@mail.ru
Поступила: 05.10.2020. Исправлена: 14.01.2021. Принята к опубликованию: 17.01.2021.
Семейство Orchidaceae - одно из интереснейших семейств покрытосеменных растений, с точки зрения биологии и экологии. Но наши знания об орхидных северных территорий до сих пор остаются неполными. Это особенно касается некоторых аспектов их репродуктивной биологии. В настоящей статье представлены данные о репродуктивных характеристиках 13 видов орхидных, произрастающих на территории Республики Коми и находящихся здесь на северной границе своего ареала. Приведена информация о числе цветков, завязываемости плодов, морфометрии семян и семенной продуктивности этих видов. Семена орхидей мельчайшие. Объем самых крупных и мелких семян отличается в регионе в 10 раз (от 1.2 х 10-3 мм3 у Malaxis monophyllos до 14.2 х 10-3 мм3 - у Cypripedium guttatum). Их форма связана с типом местообитания. Орхидные с обманной стратегией опыления имеют меньшие показатели плодообразования, чем нектарные виды. Выявлено, что низкое плодообразование безнектарных орхидных в Республике Коми компенсируется образованием большего числа семян в коробочках, чем у видов, содержащих нектар. Плодообра-зование у видов с обманной стратегией опыления положительно связано с количеством цветков. Кроме того, на плодообразование орхидных влияют и конкретные условия местообитаний, в частности степень затенения. Конечным показателем успешности репродуктивного процесса является количество появившихся молодых особей. Наименьшая доля ювенильных растений отмечена у корневищных видов (виды родов Cypripedium и Epipactis, Goodyera repens): 2.7-8.9%. Слабое семенное размножение у них компенсируется способностью к вегетативному возобновлению и большой продолжительностью жизни клонов. Для видов со стеблекорневыми тубероидами, единственным способом возобновления которых является семенное размножение, характерно большее количество ювенильных особей в популяциях (11.8-19.9%). У двух видов данной группы (нектароносного вида Platanthera bifolia и безнектарного Dactylorhiza incarnata) на северной границе ареала обнаружены сходные приспособления для максимальной реализации семенного возобновления, заключающиеся в увеличении числа семян в коробочке при уменьшении размеров семян по сравнению с этими показателями в более южных частях ареалов этих видов.
Ключевые слова: Orchidaceae, морфометрия семян, плодообразование, Республика Коми, семенная продуктивность
Введение
Семейство Orchidaceae имеет самую высокую долю исчезающих видов среди всех семейств цветковых растений (Swarts & Dixon, 2009). Это связано с особенностями их биологии и слабой устойчивостью к антропогенным факторам. Успешность орхидей в природе определяется многими факторами, но прежде всего их репродуктивным успехом (Phillips et al., 2020). В качестве метода количественной оценки репродуктивного успеха орхидных часто используют такой показатель, как плодоо-бразование («fruit set») - доля цветков, образующих плоды (Neiland & Wilcock, 1998; Proctor, 1998). Некоторые исследователи (Nazarov, 1998; Блинова, 2009; Sonkoly et al., 2016) учитывают и семенную продуктивность, поскольку данные о количестве семян в одном плоде
или особи могут предоставить дополнительную информацию о репродуктивном успехе. Так, большое количество семян, произведенных растением, может компенсировать низкое плодообразование и обеспечить сохранение популяции (Cole & Firmage, 1984). Однако изучение семенной продуктивности орхидных связано с трудностями из-за сложности в подсчете огромного числа мельчайших пылевидных семян, содержащихся в одной коробочке (Блинова, 2008; Proctor & Harder, 1994; Arditti & Ghani, 2000). Поэтому для многих видов орхидных еще не выявлен этот показатель, а для большинства видов орхидных умеренных широт полностью отсутствуют сведения об их репродуктивных характеристиках (Блинова, 2009). Это делает актуальным изучение разных аспектов репродуктивного успеха орхид-
ных, прежде всего для выявления стратегий сохранения этих уязвимых растений в природе. Особенно актуальны такие работы на краю ареала, где популяции подвержены большему риску исчезновения (Lesica & Allendorf, 1995; Sagarin & Gaines, 2002).
Семейство Orchidaceae характеризуется огромным разнообразием механизмов опыления и необычайно высокой долей видов с обманной стратегией опыления по сравнению с другими семействами цветковых растений. Более трети всех видов орхидных имеет обманную стратегию опыления (Schiestl, 2005; Tremblay et al., 2005; Jersâkovâ et al., 2006). Ожидается, что эти виды должны иметь более низкие показатели эффективности опыления, чем нектарные (Neiland & Wilcock, 1998; Cozzolino & Widmer, 2005; Vereecken et al., 2010). Нектар привлекает насекомых, но его образование влечет за собой большие ресурсные затраты (Southwick, 1984; Pyke, 1991). Некоторые исследователи (Acker-man, 1986; Proctor & Harder, 1995) предполагают, что растению с эволюционной точки зрения более выгодно иметь обманную стратегию опыления, чем производить нектар. В этом случае растение может тратить ресурсы непосредственно на производство плодов и семян. Кроме того, безнектарные цветы уменьшают вероятность гейтоногамии, так как опылители посещают меньшее количество цветков на одном растении, что будет способствовать перекрестному опылению (Johnson et al., 2004; Jersâkovâ et al., 2006).
Целью данной работы стало выявление особенностей размножения орхидных на территории Республики Коми, где виды находятся на северной границе своего ареала, и сравнение репродуктивного успеха у видов с разной стратегией опыления (наградной и обманной) и разными жизненными формами.
Материал и методы
Исследования проводили на территории Республики Коми. Регион расположен на северо-востоке европейской части России. Протяженность его с юга на север составляет 785 км, с запада на восток - 695 км. По рельефу и геологическому строению восток территории относится к горному Уралу (Северный, Приполярный и Полярный Урал), а остальная часть -к Русской равнине (Тиманский кряж, Печорская низменность, Вычегодско-Мезенская равнина). Климат - умеренно-континентальный. Лето короткое и прохладное, зима длинная и холодная
с устойчивым снежным покровом. Согласно геоботаническому районированию Европейской России (Исаченко, Лавренко, 1980), территория Республики Коми относится к евразийской таежной (хвойно-лесной) области.
Объектами изучения стали 13 видов орхидных, относящихся к разным жизненным формам и привлекающих насекомых разными способами. Семь видов характеризуются обманной стратегией опыления, и шесть видов являются видами, предлагающими нектар (табл. 1). Обследовано 126 ценопопуляций (ЦП) этих видов в разных местообитаниях региона в 2010-2019 гг. (рис. 1). При их изучении использовали общепринятые в популяцион-ной биологии методики (Уранов, Серебрякова, 1976; Серебрякова, 1977; Серебрякова, Соколова, 1988), с учетом специфики изучения редких видов (Злобин и др., 2013). Жизненные формы (ЖФ) приведены по Татаренко (1996). Счетной единицей для корневищных орхидных (с ЖФ I, II, III, V, VI) был взят парциальный побег (на ранних стадиях онтогенеза - особь семенного происхождения), для орхидных со стеблекорневыми тубероидами (ЖФ IV и VII) - особь. В пределах исследуемых сообществ были заложены трансекты (1 х 10 м2), по пять для каждой ЦП. Трансек-ты разбивали на учетные площадки по 1 м2. На каждой учетной площадке подсчитывали число особей изучаемого вида, определяли онтогенетическую структуру ЦП. Выделение онтогенетических состояний проводили по методикам, разработанным с учетом специфических для орхидных особенностей (Блинова, 1998; Вахрамеева, 2000; Блинова, Куликов, 2006; Вахрамеева и др., 1997).
В фазу плодоношения подсчитывали количество завязавшихся плодов. Для изучения семян собирали коробочки из средней части соцветия до начала их раскрытия. Семена просматривали при увеличении 4.5 х под световым микроскопом МСП-2 (ЛОМО, Россия) с цифровой видеокамерой ТС-500 (ЛОМО, Россия). Измерения проводили на цифровых фотоснимках в программе ToupView (ТоирТек, Китай). Анализировали среднюю длину и ширину семени и зародыша, отношение этих показателей друг к другу, объем семени и зародыша, долю воздушного пространства в семени (ЛМШ et а1., 1979; Неа1еу et а1., 1980) у 40-50 выполненных семян из каждой ЦП. Всего было измерено 7500 семян.
Таблица 1. Характеристика изученных видов семейства Orchidaceae в Республике Коми Table 1. Characteristics of the studied orchid species in the Republic of Komi
Вид Жизненная форма Стратегия опыления Фитоценотические предпочтения
Calypso bulbosa (L.) Oakes I Обманная Темнохвойные леса
Cypripedium calceolus L. II Обманная Леса, облесенные окраины болот, выходы известняков
Cypripedium guttatum Sw. III Обманная Хвойные и смешанные леса, облесенные болота, облесенные известняковые склоны
Dactylorhiza fuchsii (Druce) Soó IV Обманная Леса, болота, луга, выходы известняков
Dactylorhiza incarnata (L.) Soó s.l. IV Обманная Болота, сырые заболоченные луга
Dactylorhiza maculata (L.) Soó IV Обманная Заболоченные сфагновые сосняки, болота
Dactylorhiza traunsteineri (Saut. ex Rchb.) Soó IV Обманная Болота
Epipactis atrorubens (Hoffm.) Besser II Наградная Выходы известняков
Epipactis helleborine (L.) Crantz II Наградная Сырые смешанные леса, облесенные болота
Goodyera repens (L.) R.Br. V Наградная Темнохвойные леса
Gymnadenia conopsea (L.) R.Br. IV Наградная Луга, болота, заболоченные леса, выходы известняков, бечевники
Malaxis monophyllos (L.) Sw. VI Наградная Леса, болота и их окраины, сырые луга
Platanthera bifolia (L.) Rich. VII Наградная Леса, болота, луга
Примечание: Обозначения жизненных форм (ЖФ): I - короткокорневищно-клубнелуковичная зимнезеленая, II - короткокорне-вищная, III - длиннокорневищная летнезеленая, IV - ЖФ вегетативного однолетника с пальчатораздельным стеблекорневым ту-бероидом, V - ползучекорневищная зимнезеленая, VI - корневищная с надземным побеговым клубнем, VII - ЖФ вегетативного однолетника с утолщенным веретеновидным стеблекорневым тубероидом.
• - Studied coenopopulations
шз - The Ural Mountains Ш - The Timan Ridge
1а - The Polar Ural IIa - The North Timan
Ib - The Sub-Polar Ural IIb - The Middle Timan
1с - The Northern Ural llc - The South Timan
ГПП - The Vychegda-Mezen Piain ГЙП - The Pechora Plain
I V I - The Severnie Uvali
Рис. 1. Расположение изученных популяций орхидных в Республики Коми на картах России (А) и Республики Коми (В). Fig. 1. Localisation of studied orchid populations on the maps of Russia (A) and the Republic of Komi (B).
Подсчет числа семян в коробочках проводили с применением разработанной нами оригинальной методики абсолютного учета количества семян средствами программного пакета ImageJ 1.5 (Kirillova & Kirillov, 2015; Кириллова, Кириллов, 2017) на сканированном материале в автоматическом режиме (алгоритм Find Maxima) с ручной корректировкой. Посчитаны семена в 550 коробочках.
Подготовительную обработку и анализ данных проводили в приложении Microsoft Office Excel 2010. Статистические расчеты выполнены с помощью среды R (v.3.4.2) (R Core Team, 2020). Проверку на нормальность распределения выборок значений морфометрических параметров растений, плодов и семян проводили с помощью W-теста Шапиро-Уилка. Для сравнения выборок использовали две группы методов: параметрические (t-критерий Стьюдента для выборок с нормальным распределением) и непараметрические (критерий Уилкоксона-Манна-Уитни для данных с отклонениями от нормального распределения).
Результаты
Наименьшее количество цветков из изученных нами видов орхидных в Республике Коми отмечено у Calypso bulbosa (L.) Oakes, Cypripe-
Таблица 2. Репродуктивные характеристики 13 изученнь Table 2. Reproduction characteristics of the studied orchid sj
dium guttatum Sw. (по 1 на побег) и C. calceo-lus L. (1-2 на побег), наибольшее - у Dactylo-rhiza incarnata (L.) Soó s.l. (23 цветка на особь) и Malaxis monophyllos (L.) Sw. (34 цветка на особь). Показатель плодообразования варьирует от 17.б% до 83.2% (табл. 2). У орхидных, предлагающих нектар, этот показатель оказался выше, чем у безнектарных видов (рис. 2). У безнектарных видов отмечена достоверная положительная связь между количеством цветков и плодообразованием (рис. 3). Эта особенность отсутствует у видов, предлагающих нектар.
В Республике Коми объемы самых крупных и наиболее мелких семян отличаются в 10 раз (табл. 3). Наиболее крупные семена отмечены у видов родов Cypripedium и Epipactis (от 12.5 X 10-3 мм3 до 14.2 X 10-3 мм3), наиболее мелкие - у Malaxis monophyllos (1.2 х 10-3 мм3). Семена последнего вида характеризуются и наименьшими размерами зародыша: 0.13 х 10-3 мм3. Самые крупные зародыши отмечены у двух видов рода Dactylorhiza (D. traunsteineri (Saut. ex Rchb.) Soó и D. maculatá): 2.19-2.55 х 10-3 мм3. Больше половины объема семян занимает пустое воздушное пространство. Его доля варьирует от 55.5% (Gymnadenia conopsea (L.) R.Br.) до 90-91% (виды рода Cypripedium и Epipactis helleborine (L.) Crantz).
видов орхидных в Республике Коми ;ies in the Republic of Komi
Вид Число цветков, шт. Плодообразование, % Среднее число семян в коробочке, шт. Число полноценных семян в коробочке, шт. n ЦП РСП Доля ювенильных растений, %
Calypso bulbosa 1 24.4 13382 ±1242 13 101 13 3 3197 1б.0 (3.3-3б.8)
Cypripedium calceolus 1.2 ± 0.02 25.3 б383 ± 78б 5553 71 12 1б8б 5.7 (0-2б.8)
Cypripedium guttatum 1 17.б 5000 ± 442 4805 57 5 84б 2.7 (0-11.0)
Dactylorhiza fuchsii 1б.7 ± 0.21 44.3 2598±135 2271 38 5 1б 801 13.3 (2.3-29.3)
Dactylorhiza incarnata s. l. 23.1 ± 0.31 53.9 9815±30б 8843 53 5 110 103 1б.0 (3.9-33.7)
Dactylorhiza maculata 17.9 ± 0.21 55.б 283б±13б 2б97 40 5 2б 842 1б.1 (3.8-30.8)
Dactylorhiza traunsteineri 13.4 ± 0.24 45.8 4277±199 3973 3б 3 24 383 11.8 (3.5-20.б)
Epipactis atrorubens 12.5 ± 0.1б 71.0 2282 ±101 2243 73 14 19 907 3.2 (0-1б.7)
Epipactis helleborine 12.3 ± 0.39 3б.2 3б95± 220 3б14 34 4 1б 092 8.2 (0-22.2)
Goodyera repens 15.8 ± 0.21 83.2 2551±9б 2380 25 4 31 287 8.9 (1.9-18.0)
Gymnadenia conopsea 2б.3 ± 0.30 б0.1 21б8 ± 19б 1908 25 б 30 158 12.7 (1.5-24.4)
Malaxis monophyllos 34.4 ± 1.3б 4б.1 3338±218 3154 30 4 50 017 -
Platanthera bifolia 15.7 ± 0.19 79.2 5189±219 415б 55 4 51 б77 19.9 (0-4б.0)
Примечание: п - число исследованных коробочек; ЦП - число ценопопуляций, в которых была изучена семенная продуктивность; РСП - реальная семенная продуктивность генеративного растения (число полноценных семян в коробочке х число цветков на генеративном растении (среднее для ЦП) х процент плодообразования ЦП)/100); прочерк - нет данных.
Форма семян изученных видов варьирует от овальной (Gymnadenia conopsea) до удлиненной веретеновидной (Calypso bulbosa) (рис. 4). Индекс семени составляет 2.6-6.8. Форма семян оказалась связанной с типом местообитания. Так, в затененных местообитаниях семена более вытянутые. Для произрастающих в лесах Calypso bulbosa, Goodyera repens (L.) R.Br. и видов рода Cypripedium характерны самые вытянутые семена (индекс формы семян больше 5.0), а для видов, произрастающих на открытых местообитаниях (например, болота) - более округлые семена.
Семенная продуктивность изученных видов орхидных на территории Республики Коми приведена в табл. 2. Наибольшее число семян в коробочке отмечено у Calypso bulbosa (13 382 шт.), наименьшее - у Gymnadenia conopsea и Epipactis atrorubens (Hoffm.) Besser (2168-2282 шт.). В целом, у орхидных с обманной стратегией опыления образуется больше семян в коробочке, чем у видов, предлагающих нектар (рис. 2). Реальная семенная продуктивность генеративного растения варьирует в широких пределах - от 846 до 110 103 семян на растение (табл. 2). Максимальное число семян приходится на растение Dactylorhiza incarnata s.l., наименьшее - на виды рода Cypripedium.
Доля ювенильных особей в популяциях изученных видов орхидных варьирует от 2.7% до 19.9% (табл. 2). В популяциях корневищных видов отмечено меньшее количество ювенильных растений (2.7-8.9%), чем у видов со стеблекорневыми тубероидами (11.8-19.9%). Достоверных различий между числом ювенильных особей в популяциях нектарных и безнектарных видов не обнаружено.
Таблица 3. Морфометрическая характеристика семян и зародышей видов семейства Orchidaceae в Республике Коми Table 3. Morphometric characteristics of seeds and embryos of orchid species in the Republic of Komi
Вид LS WS LS/WS VS LE WE VE AS n ЦП
Calypso bulbosa 0.75 i 0.12 0.11 i 0.02 б.84 i 1.52 2.50 0.18 i 0.02 0.05 i 0.01 0.29 87.4 i 5.30 200 3
Cypripedium calceolus 1.10 i 0.1б 0.21 i 0.03 5.42 i 0.99 12.5 0.18 i 0.02 0.11 i 0.01 1.13 90.1 i 4.03 7б0 14
Cypripedium guttatum 1.11 i 0.12 0.22 i 0.03 5.1б i 0.85 14.2 0.20 i 0.02 0.11 i 0.01 1.2б 90.б i 3.44 450 б
Dactylorhiza fuchsii 0.72 i 0.12 0.17 i 0.03 4.22 i 0.84 5.91 0.20 i 0.03 0.12 i 0.02 1.77 б7.7 i 13.0 1000 15
Dactylorhiza incarnata s.l. 0.57 i 0.07 0.18 i 0.03 3.18 i 0.б7 5.25 0.1б i 0.02 0.10 i 0.02 0.94 80.5 i 11.4 990 9
Dactylorhiza maculata 0.80 i 0.11 0.19 i 0.03 4.24 i 0.75 7.94 0.22 i 0.03 0.13 i 0.02 2.19 70.9 i 11.5 530 9
Dactylorhiza traunsteineri 0.71 i 0.10 0.21 i 0.03 3.53 i 0.74 8.05 0.23 i 0.03 0.14 i 0.02 2.55 б5.9 i 12.б 300 4
Epipactis atrorubens 0.9б i 0.17 0.23 i 0.04 4.30 i 1.04 13.б 0.21 i 0.03 0.13 i 0.02 1.8б 85.2 i 5.93 815 17
Epipactis helleborine 0.98 i 0.18 0.23 i 0.04 4.45 i 1.08 13.4 0.19 i 0.03 0.11 i 0.02 1.22 90.1 i 4.2б 170 4
Goodyera repens 0.б5 i 0.12 0.13 i 0.02 5.08 i 1.08 2.9б 0.15 i 0.02 0.07 i 0.01 0.42 84.1 i 7.43 500 12
Gymnadenia conopsea 0.4б i 0.0б 0.18 i 0.03 2.б3 i 0.54 3.81 0.18 i 0.03 0.13 i 0.02 1.58 55.5 i 18.8 785 18
Malaxis monophyllos 0.32 i 0.05 0.11 i 0.02 2.95 i 0.74 1.15 0.09 i 0.01 0.05 i 0.01 0.13 8б.б i 7.40 415 7
Platanthera bifolia 0.бб i 0.08 0.13 i 0.02 4.99 i 0.82 3.25 0.18 i 0.02 0.11 i 0.02 1.12 б4.3 i 11.5 570 8
Примечание: LS - длина семени, мм; WS - ширина семени, мм; LS/WS - индекс семени; VS - объем семени х 10-3, мм3; LE - длина зародыша, мм; WE - ширина зародыша, мм; УЕ - объем зародыша х 10-3, мм3; AS - доля пустого воздушного пространства в семени, %; п - число просмотренных семян; ЦП - количество изученных ЦП. Для каждого показателя приведено среднее арифметическое значение ± стандартное отклонение.
Рис. 2. Завязываемость плодов (A) и число семян в коробочке (B) у орхидных с разным типом опыления - с обманной стратегией (deceptive) и нектарных (nectar-rewarding) в Республике Коми. Обозначения: толстая линия - медиана (Q50), интервалы - 1.5 х IQR. Fig. 2. Fruit set (A) and seed number per fruit (B) in deceptive and nectar-rewarding orchids in the Republic of Komi. Designations: bold line - median (Q50), intervals -1.5 х IQR.
♦
15-1---.-.-.-1
0 5 10 15 20 25
Flowers number, pes
Рис. 3. Зависимость завязываемости плодов от количества цветков у безнектарных видов в Республике Коми. Fig.3. Fruit set to flower number dependence in deceptive orchid species in the Republic of Komi.
Рис. 4. Семена различных видов орхидных в Республике Коми. Обозначения: а - Malaxis monophyllos, b - Calypso bulbosa, с - Goodyera repens, d - Platanthera bifolia, e - Gymnadenia conopsea, f - Dactylorhiza incarnata s. l., g - D. fuchsii, h - D. maculata, i - D. traunsteineri, j - Cyp-ripedium calceolus, k - Epipactis helleborine, l - E. atroru-bens, m - Cyprypedium guttatum. Виды представлены по градиенту увеличения объема семени. Fig. 4. Seeds of orchid species in the Republic of Komi. Designations: а - Malaxis monophyllos, b - Calypso bulbosa, с -Goodyera repens, d - Platanthera bifolia, e - Gymnadenia conopsea, f - Dactylorhiza incarnata s. l., g - D. fuchsii, h -D. maculata, i - D. traunsteineri, j - Cypripedium calceolus, k - Epipactis helleborine, l - E. atrorubens, m - Cyprypedium guttatum. The species are presented along the gradient of the increase in seed volume.
Обсуждение
Все изученные нами на территории Республики Коми виды орхидных - энтомофильные растения. У энтомофильного способа опыления есть свои «узкие» места - им необходим аттрак-тант (нектар, запах, внешний вид) и наличие достаточной численности соответствующей группы опылителей. В качестве основного фактора, ограничивающего плодообразование орхидей, указывают дефицит опылителей (Neiland & Wil -cock, 1998; Cozzolino & Widmer, 2005; Tremblay et al., 2005). Neiland & Wilcock (1998), проанализировав 117 видов орхидных, растущих в разных частях земного шара, пришли к выводу, что орхидные, предлагающие нектар, более успешны в образовании плодов, чем безнектарные виды. Это было подтверждено рядом более поздних исследований (O'Connell & Johnston, 1998; Tremblay et al., 2005; Sonkoly et al., 2016). Наше исследование показало аналогичную картину
(рис. 2), где средний показатель плодообразова-ния орхидных, предлагающих нектар, составила 63%, безнектарных - 38%, что сходно с данными, полученными Neiland & Wilcock (1998) (63% и 28%, соответственно) и Kindlmann & Jersakova (2006) (66% и 31%, соответственно).
Практически для всех обследованных не-ктарных видов в Республике Коми характерно обильное плодоношение (табл. 2). Исключением стал Epipactis helleborine, средняя завязы-ваемость плодов которого в регионе составила 36.2%. Это значительно ниже, чем в Центральной Европе (73.9%) (Sonkoly et al., 2016) и Центральной России (65-96.5%) (Вахрамеева и др., 1997; Хомутовский, 2011). Вероятно, это связано с критическими для данного вида условиями существования, обусловленными его нахождением на самом севере своего распространения (Kirill-ov & Kirillova, 2019) и недостатком опылителей.
В отсутствии нектара визуальное изображение (количество цветков) может быть наиболее важным компонентом притяжения насекомых (Kindlmann & Jersakova, 2006). Для безнектарных видов нами отмечена положительная достоверная корреляция между количеством цветков и завязываемостью плодов (рис. 3). Однако для видов, предлагающих нектар, такой зависимости не обнаружено. У безнектарных видов репродуктивный успех связан с количеством цветков.
Кроме того, у ряда исследованных видов плодообразование зависело от условий конкретных местообитаний, в частности от степени затенения. Так, для Cypripedium calceolus и Epipactis helleborine на территории Республики Коми в открытых местообитаниях отмечен более высокий уровень плодоношения, чем в затененных (Kirillova & Kirillov, 2019, 2020a). Основным положительным фактором, приведшим к этому, стало увеличение численности и активности опылителей.
Семена разных видов орхидных отличаются по размеру, форме и объему пустого воздушного пространства (табл. 3, рис. 4). Все эти переменные влияют на характер рассеивания семян (Arditti & Ghani, 2000; Kiyohara et al., 2012; Shimizu et al., 2012). Известно (Arditti & Ghani, 2000), что семена с большим объемом пустого воздушного пространства имеют более низкую скорость осаждения и дольше находятся в воздухе, а удлиненные семена рассеиваются на более дальние расстояния (Eriksson & Kainu-lainen, 2011). Среди исследованных нами видов
наиболее вытянутые семена отмечены для видов, произрастающих в лесах (Calypso bulbosa, Goodyera repens и видов рода Cypripedium). В лесных местообитаниях горизонтальные перемещения воздуха заметно слабее, чем на открытых местах. Поэтому орхидеи должны адаптироваться к тому, чтобы даже слабые дуновения, достигающие растений, могли переносить семена. Предполагается, что семена орхидей, обитающих в лесу, могли эволюционировать в более удлиненные, потому что увеличенная длина уменьшает скорость падения и увеличивает вероятность того, что семя будет переноситься ветром (Kiyohara et al., 2012).
В коробочке изученных нами видов орхидных на территории Республики Коми содержится от 2168 до 13 382 семян (табл. 2). Для без-нектарных видов характерно в среднем большее число семян в коробочке, чем для нектарных видов (рис. 2). Вероятно, происходит компенсация более низкой эффективности опыления этих видов по сравнению с нектарными. Подобная закономерность описана Sonkoly et al. (2016) на примере 48 видов орхидных из Центральной Европы. На семенную продуктивность оказывают влияние и погодные условия. Так, на основании многолетних наблюдений выявлено, что реальная семенная продуктивность Dactylorhiza traunsteineri в регионе положительно связана с уровнем влагообеспеченности текущего вегетационного периода (Kirillova & Kirillov, 2020b).
Итогом репродукции является новое поколение растений. В этом отношении главным и конечным индикатором репродуктивного успеха растений на уровне популяций считается численность молодых растений (Злобин и др., 2013). Для корневищных орхидных (виды родов Cypripedium, Epipactis и Goodyera repens) отмечено наименьшее количество ювенильных растений в популяциях (2.7-8.9%). В отдельных популяциях они отсутствуют (табл. 2). Это связано с тем, что семена этих видов имеют затруднения в прорастании, обусловленные структурными адаптациями (Куликов, Филиппов, 2000). Слабое семенное возобновление у них компенсируется способностью к вегетативному возобновлению и большой продолжительностью жизни клонов.
Для видов со стеблекорневыми тубероида-ми (виды рода Dactylorhiza, Gymnadenia conop-sea, Platanthera bifolia (L.) Rich.), у которых семенное возобновление является единственным способом размножения, отмечено большее ко-
личество молодых растений в популяциях - от 11.8% до 19.9% у разных видов. Семена их не имеют покоя и прорастают сразу, попав в почву. Только небольшая часть из них вступает в контакт с совместимым симбионтом и находит условия для дальнейшего развития. Для видов этой группы характерны волны возобновления, связанные с чередованием благоприятных и неблагоприятных условий для развития прото-кормов. У двух видов данной группы (нектароносной Platanthera bifolia и безнектарной Dac-tylorhiza incarnata) на северной границе ареала обнаружены сходные приспособления для максимальной реализации семенного возобновления. К ним относится увеличение числа семян в коробочке при уменьшении их размеров по сравнению с более южными частями ареала этих видов (Кириллова, Кириллов, 2017, 2020).
Для Calypso bulbosa характерно как семенное, так и вегетативное размножение. Ювениль-ные растения присутствуют в популяциях этого вида каждый год. Их доля колеблется от 3.3% до 36.8%. На эффективность семенного возобновления C. bulbosa влияет деятельность животных-фитофагов. В отдельные годы растения сильно повреждаются мышевидными грызунами. Так, в 2018 г. численность популяции вида в окрестностях г. Сыктывкара из-за деятельности грызунов снизилась на 34%, когда были повреждены в основном генеративные растения.
Заключение
Исследование репродуктивного успеха орхидных на территории Республики Коми, где виды находятся на северной границе их ареала, позволило выявить ряд особенностей. Форма семян орхидных связана с типом местообитания; в лесных сообществах они более вытянутые. Более низкое плодообразование безнектар-ных видов орхидных, по сравнению с видами, предлагающими нектар, компенсируется образованием большего числа семян в коробочках. Репродуктивный успех орхидных с обманной стратегией опыления положительно связан с количеством цветков. Для видов со стеблекор-невыми тубероидами, единственным способом возобновления которых является семенное размножение, характерно большее количество ювенильных особей в популяциях, чем для корневищных видов, слабое семенное возобновление которых компенсируется способностью к вегетативному возобновлению и большой продолжительностью жизни клонов.
Благодарности
Работа выполнена в рамках госзадания №
АААА-А19-119011790022-1.
Литература
Блинова И.В. 1998. Особенности онтогенеза некоторых корнеклубневых орхидных (Orchidaceae) Крайнего Севера // Ботанический журнал. Т. 83(1). С. 85-94.
Блинова И.В. 2008. Особенности опыления орхидных в северных широтах // Бюллетень МОИП. Отдел биологический. Т. 113(1). С. 39-47.
Блинова И.В. 2009. Оценка репродуктивного успеха орхидных за Полярным кругом // Вестник Тверского государственного университета. Серия: Биология и экология. Вып. 12. С. 76-83.
Блинова И.В., Куликов П.В. 2006. Характеристика онтогенеза Calypso bulbosa (Orchidaceae) // Ботанический журнал. Т. 91(6). С. 903-916.
Вахрамеева М.Г. 2000. Род Пальчатокоренник // Биологическая флора Московской области. Вып. 14. М.: Изд-во Гриф и К. С. 55-86.
Вахрамеева М.Г., Варлыгина Т.И., Баталов А.Е., Тимченко И.А., Богомолова Т.И. 1997. Род Дремлик // Биологическая флора Московской области. Вып. 13. М.: Изд-во Полиэкс. С. 50-87.
Злобин Ю.А., Скляр В.Г., Клименко А.А. 2013. Популяции редких видов растений: теоретические основы и методика изучения. Сумы: Университетская книга. 439 с.
Исаченко Т.И., Лавренко Е.М. 1980. Ботанико-географи-ческое районирование // Растительность европейской части СССР. Л.: Наука. С. 10-20.
Кириллова И.А., Кириллов Д.В. 2017. Репродуктивная биология Platanthera bifolia (L.) Rich. (Orchidaceae) на северной границе ареала (Республика Коми) // Вестник Томского государственного университета. Биология. №38. C. 68-88. DOI: 10.17223/19988591/38/4
Кириллова И.А., Кириллов Д.В. 2020. Репродуктивный успех Dactylorhiza incarnata ssp. cruenta (Orchidace-ae) на северном пределе ареала // Вестник Томского государственного университета. Биология. №49. С. 25-49. DOI: 10.17223/19988591/49/2
Куликов П.В., Филиппов Е.Г. 2000. Репродуктивная стратегия орхидных умеренной зоны // Эмбриология цветковых растений. Терминология и концепции. Т. 3: Системы репродукции. СПб.: Мир и семья. С. 510-513.
Серебрякова Т.И. (ред.). 1977. Ценопопуляции растений (развитие и взаимоотношения). М.: Наука. 182 с.
Серебрякова Т.И., Соколова Т.Г. (ред.). 1988. Ценопопу-ляции растений (очерки популяционной биологии). М.: Наука. 131 с.
Татаренко И.В. 1996. Орхидные России: жизненные формы, биология, вопросы охраны. М.: Аргус. 207 с.
Уранов А.А., Серебрякова Т.И. (ред.). 1976. Ценопопуля-ции растений (основные понятия и структура). М.: Наука. 217 с.
Хомутовский М.И. 2011. Эффективность опыления некоторых видов орхидных Валдайской возвышенности // Охрана и культивирование орхидей. М.: Товарищество научных изданий КМК. С. 456-461. Ackerman J.D. 1986. Mechanisms and evolution of food-deceptive pollination systems in orchids // Lindleyana. Vol. 1(2). P. 108-113. Arditti J., Ghani A.K.A. 2000. Numerical and physical properties of orchid seeds and their biological implications // New Phytologist. Vol. 145(3). Р. 367-421. DOI: 10.1046/j.1469-8137.2000.00587.x Arditti J., Michaud J.D., Healey P.L. 1979. Morphometry of orchid seeds. I. Paphiopedilum and native California and related species of Cypripedium // American Journal of Botany. Vol. 66(10). P. 1128-1137. DOI: 10.1002/ j.1537-2197.1979.tb06332.x Cole F.R., Firmage D.H. 1984. The floral ecology of Platanthera blephariglottis // American Journal of Botany. Vol. 71(5). P. 700-710. DOI: 10.1002/j.1537-2197.1984.tb14177.x Cozzolino S., Widmer A. 2005. Orchid diversity: an evolutionary consequence of deception? // Trends in Ecology and Evolution. Vol. 20(9). P. 487-494. DOI: 10.1016/j.tree.2005.06.004 Eriksson O., Kainulainen K. 2011. The evolutionary ecology of dust seeds // Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics. Vol. 13(2). P. 73-87. DOI: 10.1016/j. ppees.2011.02.002 Healey P.L., Michaud J.D., Arditti J. 1980. Morphometry of Orchid Seeds. III. Native California and Related Species of Goodyera, Piperia, Platanthera and Spiranthes // American Journal of Botany. Vol. 67(4). P. 508-518. DOI: 10.1002/j.1537-2197.1980.tb07678.x Jersakova J., Johnson S.D., Kindlmann P. 2006. Mechanisms and evolution of deceptive pollination in orchids // Biological Reviews. Vol. 81(2). P. 219-235. DOI: 10.1017/ S1464793105006986 Johnson S.D., Peter C.I., Ägren J. 2004. The effects of nectar addition on pollen removal and geitonogamy in the non-rewarding orchid Anacamptis morio // Proceedings of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences. Vol. 271(1541). P. 803-809. DOI: 10.1098/rspb.2003.2659 Kindlmann P., Jersakova J. 2006. Effect of floral display on reproductive success in terrestrial orchids // Folia Geobotanica. Vol. 41(1). P. 47-60. DOI: 10.1007/BF02805261 Kirillov D., Kirillova I. 2019. The Genus Epipactis Zinn (Orchidaceae) in the Komi Republic. Institute of Biology of Komi Scientific Centre of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences. Occurrence dataset. Accessed via GBIF.org on 14.06.2019. DOI: 10.15468/dnuqwf Kirillova I.A., Kirillov D.V. 2015. Reproduction biology of Gymnadenia conopsea (L.) R.Br. (Orchidaceae) on its northern distribution border // Contemporary Problems of Ecology. Vol. 8(4). P. 512-522. DOI: 10.1134/ S1995425515040095 Kirillova I.A., Kirillov D.V. 2019. Effect of lighting conditions on the reproductive success of Cypripedium
calceolus L. (Orchidaceae, Liliopsida) // Biology Bulletin. Vol. 46(10). P. 1317-1324. DOI: 10.1134/ S1062359019100157 Kirillova I.A., Kirillov D.V. 2020a. Effect of illumination conditions on the reproductive success of Epipac-tis helleborine (L.) Crantz (Orchidaceae) // Russian Journal of Ecology. Vol. 51(4). P. 389-393. DOI: 10.1134/S1067413620040098 Kirillova I.A., Kirillov D.V. 2020b. Impact of weather conditions on seasonal development, population structure and reproductive success on Dactylorhiza traunsteine-ri (Orchidaceae) in the Komi Republic (Russia) // Nature Conservation Research. Vol. 5(Suppl.1). P. 77-89. DOI: 10.24189/ncr.2020.016 Kiyohara S., Fukunaga H., Sawa S. 2012. Characteristics of the falling speed of Japanese orchid seeds // International Journal of Biology. Vol. 4(3). P. 10-12. DOI: 10.5539/ijb.v4n3p10 Lesica P., Allendorf F.W. 1995. When are peripheral populations valuable for conservation? // Conservation Biology. Vol. 9(4) P. 753-760. DOI: 10.1046/j.1523-1739.1995.09040753.x Nazarov V.V. 1998. Samenproduktivität europäischer Orchideen. I. Methoden zur Bestimmung der Samenzahl // Journal Europäischer Orchideen. Vol. 30(3). P. 591-602. Neiland M.R.M., Wilcock C.C. 1998. Fruit set, nectar reward, and rarity in the Orchidaceae // American Journal of Botany. Vol. 85(12). P. 1657-1671. DOI: 10.2307/2446499 O'Connell L.M., Johnston M.O. 1998. Male and female pollination success in a deceptive orchid, a selection study // Ecology. Vol. 79(4). P. 1246-1260. DOI: 10.1890/0012-9658(1998)079[1246:MAFPSI]2.0.CO;2 Phillips R.D., Reiter N., Peakall R. 2020. Orchid conservation: from theory to practice // Annals of Botany. Vol. 126(3). P. 345-362. DOI: 10.1093/aob/mcaa093 Proctor H.C. 1998. Effect of pollen age on fruit set, fruit weight, and seed set in three orchid species // Canadian Journal of Botany. Vol. 76(3). P. 420-427. DOI: 10.1139/b98-010 Proctor H.C., Harder L.D. 1994. Pollen load, capsule weight, and seed production in three orchid species // Canadian Journal of Botany. Vol. 72(2). P. 249-255. DOI: 10.1139/b94-033 Proctor H.C., Harder L.D. 1995. Effect of pollination success on floral longevity in the orchid Calypso bulbosa (Orchidaceae) // American Journal of Botany. Vol. 82(9). P. 1355-1355. DOI: 10.1002/j.1537-2197.1995.tb11584.x Pyke G.H. 1991. What does it cost a plant to produce floral nectar? // Nature. Vol. 350(6313). P. 58-59. DOI: 10.1038/350058a0 R Core Team. 2020. R: A language and environment for statistical computing. Vienna, Austria: R Foundation for Statistical Computing. Available from https:// www.R-project.org/ Sagarin R.D., Gaines S.D. 2002. The 'abundant centre' distribution: to what extent is it a biogeographical rule? // Ecology Letters. Vol. 5(1). P. 137-147. DOI: 10.1046/j.1461-0248.2002.00297.x
Schiestl F.P. 2005. On the success of a swindle: pollination by deception in orchids // Naturwissenschaften. Vol. 92(6). P. 255-264. DOI: 10.1007/s00114-005-0636-y Shimizu N., Sawa Y., Sawa S. 2012. Adaptation and evolution of seed shape on bleeding area in Japanese orchids // International Journal of Biology. Vol. 4(2). P. 47-53. DOI: 10.5539/ijb.v4n2p47 Sonkoly J., Vojtko A., Tôkôlyi J., Tôrôk P., Sramko G., Illyés Z., Molnar V.A. 2016. Higher seed number compensates for lower fruit set in deceptive orchids // Journal of Ecology. Vol. 104(2). P. 343-351. DOI: 10.1111/1365-2745.12511 Southwick E.E. 1984. Photosynthate allocation to floral nectar: a neglected energy investment // Ecology. Vol. 65(6). P. 1775-1779. DOI: 10.2307/1937773 Swarts N.D., Dixon K.W. 2009. Terrestrial orchid conservation in the age of extinction // Annals of Botany. Vol. 104(3). P. 543-556. DOI: 10.1093/aob/mcp025 Tremblay R.L., Ackerman J.D., Zimmerman J.K., Calvo R.N. 2005. Variation in sexual reproduction in orchids and its evolutionary consequences: a spasmodic journey to diversification // Biological Journal of the Linnean Society. Vol. 84(1). P. 1-54. DOI: 10.1111/j.1095-8312.2004.00400.x Vereecken N.J., Dafni A., Cozzolino S. 2010. Pollination syndromes in Mediterranean orchids - implications for spe-ciation, taxonomy and conservation // Botanical Review. Vol. 76(2). P. 220-240. DOI: 10.1007/s12229-010-9049-5
References
Ackerman J.D. 1986. Mechanisms and evolution of food-deceptive pollination systems in orchids. Lindleyana 1(2): 108-113.
Arditti J., Ghani A.K.A. 2000. Numerical and physical properties of orchid seeds and their biological implications. New Phytologist 145(3): 367-421. DOI: 10.1046/j.1469-8137.2000.00587.x Arditti J., Michaud J.D., Healey P.L. 1979. Morphometry of orchid seeds. I. Paphiopedilum and native California and related species of Cypripedium. American Journal of Botany 66(10): 1128-1137. DOI: 10.1002/j.1537-2197.1979.tb06332.x Blinova I.V 1998. Specific features of the ontogeny in some root-tuber orchids (Orchidaceae) in the extreme North. Botanicheskii Zhurnal 83(1): 85-94. [In Russian] Blinova I.V. 2008. Orchid pollination in northern latitude. Bulletin of Moscow Society of Naturalists 113(1): 3947. [In Russian] Blinova I.V. 2009. The estimation of reproductive success of orchid species north of the Arctic Circle in Europe. Herald of Tver State University. Series: Biology and Ecology 12: 76-83. [In Russian] Blinova I.V., Kulikov P.V. 2006. The distinguishing of ontogenetic stages in Calypso bulbosa (Orchidaceae). Botanicheskii Zhurnal 91(6): 903-916. [In Russian] Cole F.R., Firmage D.H. 1984. The floral ecology of Platan-thera blephariglottis. American Journal of Botany 71(5): 700-710. DOI: 10.1002/j.1537-2197.1984.tb14177.x
Cozzolino S., Widmer A. 2005. Orchid diversity: an evolutionary consequence of deception? Trends in Ecology and Evolution 20(9): 487-494. DOI: 10.1016/j. tree.2005.06.004 Eriksson O., Kainulainen K. 2011. The evolutionary ecology of dust seeds. Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics 13(2): 73-87. DOI: 10.1016/j. ppees.2011.02.002 Healey P.L., Michaud J.D., Arditti J. 1980. Morphometry of Orchid Seeds. III. Native California and Related Species of Goodyera, Piperia, Platanthera and Spiranthes. American Journal of Botany 67(4): 508-518. DOI: 10.1002/j.1537-2197.1980.tb07678.x Isachenko T.I., Lavrenko E.M. 1980. Botanical and geographical zoning. In: Vegetation of the European part of the USSR. Leningrad: Nauka. P. 10-20. [In Russian] Jersakova J., Johnson S.D., Kindlmann P. 2006. Mechanisms and evolution of deceptive pollination in orchids. Biological Reviews 81(2): 219-235. DOI: 10.1017/ S1464793105006986 Johnson S.D., Peter C.I., Âgren J. 2004. The effects of nectar addition on pollen removal and geitonogamy in the non-rewarding orchid Anacamptis morio. Proceedings of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences 271(1541): 803-809. DOI: 10.1098/ rspb.2003.2659 Khomutovskiy M.I. Pollination efficiency of some orchids species at the Valdai Upland. In: Conservation and cultivation of orchids. Moscow: KMK Scientific Press Ltd. P. 456-461. [In Russian] Kindlmann P., Jersakova J. 2006. Effect of floral display on reproductive success in terrestrial orchids. Folia Geobotanica 41(1): 47-60. DOI: 10.1007/BF02805261 Kirillov D., Kirillova I. 2019. The Genus Epipactis Zinn (Orchidaceae) in the Komi Republic. Institute of Biology of Komi Scientific Centre of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences. Occurrence dataset. Accessed via GBIF.org on 14.06.2019. DOI: 10.15468/dnuqwf Kirillova I.A., Kirillov D.V. 2017. Reproductive biology of Platanthera bifolia (L.) Rich. (Orchidaceae) on its northern distribution border (The Komi Republic). Tomsk State University Journal of Biology 38: 68-88. DOI: 10.17223/19988591/38/4 [In Russian] Kirillova I.A., Kirillov D.V. 2015. Reproduction biology of Gymnadenia conopsea (L.) R.Br. (Orchidaceae) on its northern distribution border. Contemporary Problems of Ecology 8(4): 512-522. DOI: 10.1134/ S1995425515040095 Kirillova I.A., Kirillov D.V. 2019. Effect of lighting conditions on the reproductive success of Cypripedium calceolus L. (Orchidaceae, Liliopsida). Biology Bulletin 46(10): 1317-1324. DOI: 10.1134/S1062359019100157 Kirillova I.A., Kirillov D.V. 2020a. Effect of illumination conditions on the reproductive success of Epipac-tis helleborine (L.) Crantz (Orchidaceae). Russian Journal of Ecology 51(4): 389-393. DOI: 10.1134/ S1067413620040098 Kirillova I.A., Kirillov D.V 2020b. Impact of weather conditions on seasonal development, population structure
and reproductive success on Dactylorhiza traunsteineri (Orchidaceae) in the Komi Republic (Russia). Nature Conservation Research 5(Suppl.1): 77-89. DOI: 10.24189/ncr.2020.016 Kirillova I.A., Kirillov D.V. 2020. Reproductive success of Dactylorhiza incarnata ssp. cruenta (Orchidaceae) on the northern border of its distribution area. Tomsk State University Journal of Biology 49: 25-49. DOI: 10.17223/19988591/49/2 [In Russian] Kiyohara S., Fukunaga H., Sawa S. 2012. Characteristics of the falling speed of Japanese orchid seeds. International Journal of Biology 4(3): 10-12. DOI: 10.5539/ijb.v4n3p10 Kulikov P.V., Philippov E.G. 2000. Reproductive Strategy of Orchids in Moderate Zone. In. Embryology of flowering Plants. Terminology and Concepts. Vol. 3: Reproductive Systems. Saint Petersburg: Mir i Semya. P. 510-513. [In Russian] Lesica P., Allendorf F.W. 1995. When are peripheral populations valuable for conservation? Conservation Biology 9(4): 753-760. DOI: 10.1046/j.1523-1739.1995.09040753.x Nazarov V.V 1998. Samenproduktivität europäischer Orchideen. I. Methoden zur Bestimmung der Samenzahl. Journal Europäischer Orchideen 30(3): 591-602. Neiland M.R.M., Wilcock C.C. 1998. Fruit set, nectar reward, and rarity in the Orchidaceae. American Journal of Botany 85(12): 1657-1671. DOI: 10.2307/2446499 O'Connell L.M., Johnston M.O. 1998. Male and female pollination success in a deceptive orchid, a selection study. Ecology 79(4): 1246-1260. DOI: 10.1890/0012-9658(1998)079[1246:MAFPSI]2.0.CO;2 Phillips R.D., Reiter N., Peakall R. 2020. Orchid conservation: from theory to practice. Annals of Botany 126(3): 345-362. DOI: 10.1093/aob/mcaa093 Proctor H.C. 1998. Effect of pollen age on fruit set, fruit weight, and seed set in three orchid species. Canadian Journal of Botany 76(3): 420-427. DOI: 10.1139/b98-010 Proctor H.C., Harder L.D. 1994. Pollen load, capsule weight, and seed production in three orchid species. Canadian Journal of Botany 72(2): 249-255. DOI: 10.1139/b94-033 Proctor H.C., Harder L.D. 1995. Effect of pollination success on floral longevity in the orchid Calypso bulbosa (Orchidaceae). American Journal of Botany 82(9): 1355-1355. DOI: 10.1002/j.1537-2197.1995.tb11584.x Pyke G.H. 1991. What does it cost a plant to produce floral nectar? Nature 350(6313): 58-59. DOI: 10.1038/350058a0 R Core Team. 2020. R: A language and environment for statistical computing. Vienna, Austria: R Foundation for Statistical Computing. Available from https:// www.R-project.org/ Sagarin R.D., Gaines S.D. 2002. The 'abundant centre' distribution: to what extent is it a biogeographi-cal rule? Ecology Letters 5(1): 137-147. DOI: 10.1046/j.1461-0248.2002.00297.x
Serebryakova T.I. (Eds.). 1977. Coenopopulations of plants (development and relationships). Moscow: Nauka. 182 p. [In Russian]
Serebryakova T.I., Sokolova T.G. (Eds.). 1988. Coenopopulations of plants (essays on population biology). Moscow: Nauka. 131 p. [In Russian] Schiestl F.P. 2005. On the success of a swindle: pollination by deception in orchids. Naturwissenschaften 92(6): 255-264. DOI: 10.1007/s00114-005-0636-y Shimizu N., Sawa Y., Sawa S. 2012. Adaptation and evolution of seed shape on bleeding area in Japanese orchids. International Journal of Biology 4(2): 47-53. DOI: 10.5539/ijb.v4n2p47 Sonkoly J., Vojtko A., Tokolyi J., Torok P., Sramko G., Illyes Z., Molnar V.A. 2016. Higher seed number compensates for lower fruit set in deceptive orchids. Journal of Ecology 104(2): 343-351. DOI: 10.1111/1365-2745.12511 Southwick E.E. 1984. Photosynthate allocation to floral nectar: a neglected energy investment. Ecology 65(6): 1775-1779. DOI: 10.2307/1937773 Swarts N.D., Dixon K.W. 2009. Terrestrial orchid conservation in the age of extinction. Annals of Botany 104(3): 543-556. DOI: 10.1093/aob/mcp025 Tatarenko I.V. 1996. Orchids of Russia: life forms, biology, strategy of preservation. Moscow: Argus. 207 p. [In Russian]
Tremblay R.L., Ackerman J.D., Zimmerman J.K., Calvo R.N. 2005. Variation in sexual reproduction in orchids and its evolutionary consequences: a spasmodic journey to diversification. Biological Journal of the Linnean Society 84(1): 1-54. DOI: 10.1111/j.1095-8312.2004.00400.x Uranov A.A., Serebryakova T.I. (Eds.). 1976. Coenopopulations ofplants (basic concepts and structure). Moscow: Nauka. 217 p. [In Russian] Vakhrameeva M.G. 2000. Genus Dactylorhiza. In: Biological Flora of the Moscow Region. Vol. 14. Moscow: Grif & K. P. 55-86. [In Russian] Vakhrameeva M.G., Varlygiva T.I., Batatlov A.E., Timchen-ko I.A., Bogomolova T.I. 1997. Genus Epipactis. In: Biological Flora of the Moscow Region. Vol. 13. Moscow: Poliex. P. 50-87. [In Russian] Vereecken N.J., Dafni A., Cozzolino S. 2010. Pollination syndromes in Mediterranean orchids - implications for speciation, taxonomy and conservation. Botanical Review 76(2): 220-240. DOI: 10.1007/ s12229-010-9049-5 Zlobin Yu.A., Sklyar VG., Klimenko A.A. 2013. Populations of rare plant species: Theoretical bases and methodology of study. Sumy: Universitetskaya Kniga. 439 p. [In Russian]
REPRODUCTIVE SUCCESS OF ORCHIDS AT THE NORTHERN BORDER OF THEIR DISTRIBUTION AREAS (NORTH-EAST OF EUROPEAN RUSSIA)
Irina A. Kirillova*€ , Dmitry V. Kirillov©
Institute of Biology of the Komi Scientific Centre, Ural Branch of RAS, Russia * e-mail: kirillova_orchid@mail.ru
The Orchidaceae is one of the most interesting angiosperm families due to their biology and ecology. However, our knowledge about northern orchids, especially about several aspects of their reproduction biology, is still scarce. This study presents data on reproduction biology of 13 orchid species from the Republic of Komi, situated at the northern border of the orchids' distribution areas. Data on flower number, fruit set, seed morphometry and seed number are presented. The volume of the largest and smallest seeds differs in the study area by 10 times (from 1.2 х 10-3 mm3 in Malaxis monophyllos to 14.2 х 10-3 mm3 in Cypripedium guttatum). The seed shape is determined by the habitat type. Similarly to previous studies, we found that deceptive orchids have lower rates of fruit set, compared to the nectar-rewarding ones. For deceptive orchids, the low fruit set is compensated by the larger number of seeds per fruit, compared to the nectar-rewarding species. The fruit set is correlated positively with the flower number in the deceptive orchids. Moreover, the fruit set rate might also depend on the habitat characteristics, e.g. the canopy closure. The final indicator of a successful reproductive process is the number of emerged and established young plants. This parameter differs between species with different structures of storage organs. We found the lowest proportion of juvenile individuals in rhizome species (2.7-8.9%), in which the low seed reproduction is compensated by the ability to vegetative reproduction and long persistence of clones. In orchids with root-stem tuberoids, the only way of reproduction is seed reproduction. Populations of these species have a higher proportion of juvenile plants (11.8-19.9%). We found similar adaptations to maintain the maximal seed reproduction rate at the northern border of distribution areas in two root-stem tuberoid orchid species (nectar-rewarding Platanthera bifolia and deceptive Dactylorhiza incarnata). The adaptations include an increase in seed number per fruit and a decrease in the seed size in comparison to the southern part of the distribution areas of these species.
Key words: fruit set, Orchidaceae, Republic of Komi, seed morphometry, seed productivity
