CC BY
1
НАУЧНАЯ СТАТЬЯ УДК 58.01
РАЗВИТИЕ И ФУНКЦИИ ЛИСТОВЫХ ОСНОВАНИЙ У ЛИСТОВЫХ СУККУЛЕНТОВ ИЗ РОДА CURIO P.V. HEATH (ASTERACEAE)
Алексей Павлович Федотов1' 2, Людмила Викторовна Озерова3, Александр Константинович Тимонин1
1 Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, биологический факультет
РГАУ - МСХА им. К.А. Тимирязева, Институт садоводства и ландшафтной архитектуры, кафедра ботаники, селекции и семеноводства садовых растений 3 Главный ботанический сад им. Н.В. Цицина Российской академии наук Автор, ответственный за переписку: Алексей Павлович Федотов, [email protected]
Аннотация. Листовое основание у двудольных, в отличие от однодольных, редко разрастается в листовое влагалище, обычно оставаясь едва заметным в дефинитивном листе. В силу этого им обычно пренебрегают при исследовании морфогенеза листьев двудольных. Однако отсутствие данных о развитии листовых оснований двудольных с различными морфологическими типами листьев не позволяет сравнивать морфогенез листьев в этой группе с разработанными моделями морфогенеза соответствующих морфологических типов листьев однодольных. На примере унифациальных, субунифациальных и бифациальных листьев представителей рода Curio (Asteraceae) нами было показано, что концепция двух зон, используемая чаще всего применительно к однодольным, применима и для двудольных. Однако провести точную морфологическую границу между нижней и верхней зонами листа у исследованных видов Curio становится возможным только после перехода развивающегося листа к интеркалярному росту, а не в момент дифференциации зон. Показано, что, как и у однодольных, листовые основания двудольных выполняют защитную функцию, прикрывая более молодые развивающиеся листья внутри почки. Латеральное разрастание листовых оснований, увеличивающее обхват главной оси побега, представляет собой проявление ксероморфизма. У двух видов описано образование углублений в листовых основаниях, которые возникают в местах контакта с более молодыми развивающимися листьями, что обеспечивает последним большую защиту.
Ключевые слова: листовое основание, морфогенез листа, Curio, нижняя зона листа, верхняя зона листа
DOI: 10.55959/MSU0027-1403-BB-2024-129-4-40-50
Благодарности. Исследование методом СЭМ было проведено в в общефакультетской лаборатории электронной микроскопии биологического факультета МГУ
Финансирование. Исследования выполнены в рамках государственного задания Министерства науки и высшего образования Российской Федерации (тема № 121032500084-6) и госзадания ГБС РАН «Биологическое разнообразие природной и культурной флоры: фундаментальные и прикладные вопросы изучения и сохранения» (№ госрегистрации 122042700002-6) на базе УНУ «Фондовая оранжерея».
Для цитирования: Федотов А.П., Озерова Л.В., Тимонин А.К. Развитие и функции листовых оснований у суккулентов из рода Curio (Asteraceae) // Бюл. МОИП. Отд. биол. 2024. Т. 129. Вып. 4. С. 40-50.
© Федотов А.П., Озерова Л.В., Тимонин А.К., 2024
ORIGINAL ARTICLE
DEVELOPMENT AND FUNCTIONS OF LEAF BASES IN LEAF-SUCCULENT CURIO P.V. HEATH (ASTERACEAE)
Alexey P. Fedotov 1 2, Ludmila V. Ozerova3, Alexander C. Timonin1
1 Lomonosov Moscow State University, Faculty of Biology, Department of Higher Plants
Russian State Agrarian University, Moscow Timiryazev Agricultural Academy, Moscow, Russia
N.V. Tsitsin Main Botanical Garden of Russian Academy of Sciences Corresponding author: Alexey P. Fedotov, [email protected]
Abstract. The leaf base in dicots, unlike that in monocots, rarely grows into a leaf sheath and it usually remains barely discernible in the definitive leaf. As a result, the leaf base is frequently overlooked when studying the morphogenesis of dicot leaves. The lack of information of the development of leaf bases in dicots with different morphological leaf types hampers comparing the morphogenesis of their leaves with the morphogenesis of monocot leaves of similar morphological types. The theory of two zones which is generally used in studies of monocot leaf morphogenesis is shown to be quite applicable to the morphogenesis of unifacial, subunifacial, and bifacial leaves of members of the genus Curio (Asteraceae). However, in the investigated species of Curio, these two zones become clearly discernible only after the leaf has begun to grow intercalary. The leaf bases in these species are shown to be quite similar with monocot leaf bases in their protective function as they sheath the younger growing leaves in the bud. The lateral growth of the leaf base to result in spanning a large part of the stem circumference is concluded to be a xeromorphic trait of Curio species. The leaf bases in two species develop adaxial depressions to embrace the younger growing leaves to better protect them.
Keywords: leaf base, leaf morphogenesis, Curio, lower leaf zone, upper leaf zone
Acknowledgements. SEM studies were carried out at Electron microscopy laboratory of Moscow State University Biology Faculty.
Financial Support: The research was carried out within the state assignment of the Ministry of Science and Higher Education of the Russian Federation (theme No. 121032500084-6) and in accordance to Institutional research project project № 122042700002-6 at the Unique Scientific Installation Fund Greenhouse.
For citation: Fedotov A.P., Ozerova L.V., Timonin A.C. Development and functions of leaf bases in succulents of the genus Curio (Asteraceae) // Byul. MOIP. Otd. biol. 2024. T. 129. Vyp. 4. S. 40-50.
Морфологическое разнообразие листьев покрытосеменных, согласно современным представлениям, объясняется вариациями в развитии частей листа, которые начинают проявляться со стадии дифференциации двух зон листа (Eichler, 1861; Troll, 1939; Hagemann, 1970; Kaplan, 1973; Bharathan, 1995; Conklin et al., 2018). Эта стадия, первая различимая в ходе морфогенеза листа после инициации, проявляется в разделении листового примордия на нижнюю зону (НЗЛ), или Unterblatt (нем.), и
верхнюю зону (ВЗЛ), или Oberblatt (нем.) (Troll, 1939). Различия между ними проявляются прежде всего в направлениях роста. НЗЛ растет в основном латерально, тогда как ВЗЛ характеризуется преимущественно апикальным ростом (Kaplan, 1970).
НЗЛ образует листовое основание, которое может разрастаться в листовое влагалище, и прилистники, а ВЗЛ дает начало листовой пластинке (Kaplan, 1973). Черешок возникает на стыке двух зон уже после заложения других частей листа, и
его природа может быть различной (Hagemann, 1970; Rudall and Buzgo, 2002). Кроме того, у некоторых растений дистальная часть развивающегося листа дифференцируется прежде других морфологических частей листа в самостоятельную структуру, Vorläuferspitze (нем.), которая часто имеет унифациальное строение (Kaplan, 1973; Fedotov et al., 2023). В зависимости от вклада каждой зоны листа в развитие его дефинитивной морфологической структуры возникают те или иные типы листьев (Kaplan, 1973; Conklin et al., 2018). Так, у однодольных бифациальные листовые пластинки и черешки могут происходить из НЗЛ, а унифациальные листовые пластинки - исключительно из ВЗЛ при участии Vorläuferspitze (Rudall and Buzgo, 2002).
Как развитие (Johnston et al., 2015) и морфо-генетическая роль листового основания в развитии различных типов листьев (Kaplan, 1973; Tilich, 1998; Rudall and Buzgo, 2002), так и его возможные функции (Tomlinson, 1962; Cornwall et al., 2021), хорошо изучены у однодольных. Сведения о развитии и функциях листовых оснований у двудольных остаются фрагментарными, очевидно, потому, что у двудольных листовые влагалища образуются редко (Eichler, 1861; Troll, 1939; Hagemann, 1970) и в дефинитивном состоянии листовое основание чаще всего едва заметно (Eichler, 1861; Troll, 1939). Хорошо различимые листовые влагалища образуются у представителей Apiaceae (Xu and Chang, 2017), однако их морфогенез остается изученным лишь на примере отдельных представителей (Mitra and Majumdar, 1952). Листовые влагалища свойственны также представителям семейства Polygonaceae (Agrwal and Saxene, 2012), однако ботаников интересовало только отграничение их от раструбов (специфичной структуры этого таксона (Brandbyge, 1993; Agrwal and Saxene, 2012)), которые и становились предметом специального исследования (Agrwal and Saxene, 2012). Недостаток сведений о развитии листовых оснований у двудольных делает крайне затруднительным сопоставление путей морфогенеза различных морфологических типов листьев двудольных и однодольных, хотя этот вопрос стоит перед ботаниками без малого 200 лет (de Candolle, 1827). Формирование морфологического разнообразия листьев растений связано напрямую с изменениями в паттернах экспрессии генов и роста, происходящих на разных стадиях раз-
вития, в разных местах развивающихся структур и с разной интенсивностью у разных видов (Cheng et al., 2023), поэтому для исследования морфогенеза листа двудольных очень важно иметь подробную картину развития как листа в целом, так и его отдельных частей, включая и листовое основание.
В силу вышеизложенного особенности формирования листовых оснований у двудольных заслуживают специального исследования, в первую очередь у южноафриканских листовых суккулентов из рода Curio (Asteraceae: Senecioneae), у которых выявлены все основные морфологические типы листьев (Timonin and Ozerova, 1993), свойственные и однодольным растениям. Развитие листьев у представителей этого рода ранее не раз становилось предметом исследований (Hillson, 1979; Timonin et al., 2006; Ozerova, Timonin, 2009, 2021; Fedotov et al., 2016, 2023), однако в них не было уделено должного внимания генезису НЗЛ.
Материалы и методы
Для настоящего исследования были выбраны виды с бифациальными (C. muirii (L. Bolus) van Jaarsv.), унифациальными (C. citriformis (G.D. Rowley) P.V. Heath) и субунифациальны-ми листьями (C. rowleyanus (H. Jacobsen) P.V. Heath, C. hallianus (G.D. Rowley) P.V. Heath и C. herreanus (Dinter) P.V. Heath).
Растительный материал был получен из кол -лекции Главного ботанического сада им. Н.В. Ци-цина РАН. Растения были размножены черенкованием и выращены в световой комнате при стандартных условиях (23 °C, 16 ч/8 ч, день/ночь).
Морфология листовых примордиев на разных стадиях развития была изучена с помощью сканирующей электронной микроскопии (СЭМ) в общефакультетской лаборатории электронной микроскопии биологического факультета МГУ. Верхушки побегов были собраны и зафиксированы в 70%-м этиловом спирте в фосфатно-со-левом буфере (PBS) с PH 7,0. Затем материал обезвоживали в серии спиртов возрастающей концентрации (80, 90%, дважды 96%, дважды 100%) и замещали спирт ацетоном через серию растворов этиловый спирт : ацетон (1:1), 100%-й ацетон (дважды). Образцы высушивали в критической точке на приборе «HCP-2» («Hitachi»), монтировали на металлические столики, напыляли смесью Pd-Au на установке «IB-3 Ion Coater» («EIKO») и изучали на сканирую-
щем электронном микроскопе «Camscan-S2» («Cambridge Instruments») (ускоряющее напряжение 20 кВ; режим регистрации вторичных электронов; система оцифровки изображений «АЦП LCard» с использованием программы MicroCapture (ООО «СМА»)).
Анатомию развивающихся листьев исследовали на серийных срезах терминальных почек. Материал фиксировали в фиксаторе FAA в течение ночи с постфиксацией в 70%-м этиловом спирте (Ruzin, 1999). Образцы обезвоживали в серии спиртов возрастающей концентрации (80, 90%, два раза 96%, два раза 100%), переводили в ксилол через серию растворов этанол : ксилол (3:1; 1:1; 1:3), дважды чистый ксилол и заключали в парафин. Серийные поперечные срезы толщиной 10 мкм получали на ротационном микротоме «Microm
HM355S» («Thermo Fisher Scientific») и высушивали в течение лвух дней в термостате при температуре 37 °С. Препараты окрашивали по Шарману с модификациями (Jernstedt et al., 1992), алциановым синим или толуидиновым синим по стандартным методикам (Барыкина и др., 2004). При окрашивании использовали автоматический аппарат для окрашивания постоянных препаратов «Varistain Gemini ES» («Thermo Fisher Scientific»). Образцы исследовали на световом микроскопе «AxioPlan» («Carl Zeiss») или с использованием слайд-сканера «BX61VS» («Olympus»).
Результаты
Заложение листового примордия и развитие листового основания происходят схожим образом у всех исследованных видов.
Рис. 1. Развивающийся лист С. rowleyanus после инициации (а); развивающийся лист С. го'№1еуап^ нависает над апикальной меристемой (б); молодой лист С. На1-Напш, вновь принявший вертикальную ориентацию (в); развивающийся лист С. ЫГ/огт1з после перехода к интеркалярному росту (г). ВЗЛ - верхняя зона листа, ЛО - листовое основание, НЗЛ - нижняя зона листа. Развивающиеся листья отмечены буквой Л и пронумерованы от самого молодого к более старому. Размерные линейки: (а), (в), (г) - 100 мкм; (б) - 300 мкм
Рис. 2. Развивающийся лист С. с1М/огт1' в период интеркалярного роста (а); область интеркалярного роста (отмечена стрелкой) развивающегося листа С. с1М/огт1' (б); развивающийся лист С. ИаШапи^' в период интеркалярного роста (в); поперечный срез дифференцирующейся листовой пластинки С. каШапш (различима область функционирования адаксиальной меристемы) (г); проксимальная часть развивающегося листа С. тиггИ (д); поперечный срез терминальной почки С. каШапи^' (е). Адм - адаксиаль-ная меристема, ВЗЛ - верхняя зона листа, НЗЛ - нижняя зона листа. Развивающиеся листья отмечены буквой Л и пронумерованы от самого молодого к более старому. Размерные линейки: (а), (в), (д) - 300 мкм; (б), (е) - 100 мкм; (г) - 50 мкм
Развитие листа начинается с заложения дорсивентрально уплощенного листового примордия (рис. 1, а), растущего преимущественно апикально и обладающего выраженными морфологическими краями. На этой
стадии развития абаксиальная сторона листового примордия обгоняет адаксиальную в скорости роста. В результате листовой при-мордий загибается на адаксиальную сторону и прикрывает собой апикальную меристему
побега (рис. 1, б). К началу следующей стадии развития скорости роста абаксиальной и адаксиальной сторон выравниваются, листовой примордий выпрямляется и приобретает вертикальную ориентацию (рис. 1, в).
Когда развивающийся лист ориентирован вертикально, в нем становится возможным различить дистальную и проксимальную части, отличающиеся направлениями роста (рис. 1, в). Проксимальная часть характеризуется преимущественно латеральным ростом, в то время как дистальная растет преимущественно апикально. Смена направления роста вдоль оси развивающегося листа происходит постепенно. В результате апикального роста формируется листовая ось (рис. 1, г).
Вслед за завершением формирования листовой оси апикальный рост в дистальной части развивающегося листа прекращается, а дальнейшее увеличение листового примордия в длину обуславливается интеркалярным ростом (рис. 2, а-в). Область интеркалярного роста с поверхности выглядит как более мелкоклеточная и более узкая, чем соседние участки при-мордия (рис. 2, б). На этом этапе морфогенеза происходит дифференциация основных морфологических частей листа. Из проксимальной части развивающегося листа возникает листовое основание (рис. 2, а). Прилистники у изученных видов отсутствуют на всех стадиях развития листьев. Дистальная часть дает начало листовой пластинке (рис. 2, а), а между областью интерка-лярного роста и листовым основанием начинает формироваться черешок.
Листовая пластинка и черешок у изучаемых видов с момента своего заложения начинают значительно утолщаться и терять различимый морфологический край благодаря активности адаксиальной меристемы (рис. 2, г). Это приводит к формированию унифациальных и субуни-фациальных дефинитивных структур. Адакси-альная меристема расположена субэпидермаль-но и характеризуется образованием характерных антиклинальных рядов клеток (рис. 2, г). Исключением является С. тыггп, у которого вся дистальная часть листа сохраняет четко различимый край, но и у него листовая пластинка и черешок оказываются значительно толще листового основания (рис. 2, д).
Проксимальная часть развивающегося листа в ходе всего морфогенеза характеризуется латеральным ростом и наличием выраженного морфологического края (рис. 1, а, г; 2, в). При этом не происходит значительного утолщения этой
зоны. В результате листовое основание после начала интеркалярного роста приобретает куполообразную форму и охватывает более молодые листовые примордии (рис. 2, а).
В целом морфогенез листовых оснований происходит схожим образом у всех изученных видов, однако степень разрастания листового основания в ширину у них различается, причем независимо от морфологического типа листовой пластинки.
У C. muirii, C. hallianus и C. herreanus листовые основания молодых листьев на поздних этапах интеркалярного роста охватывают меньше трети окружности терминальной почки (рис. 2, е). У листьев C. rowleyanus на схожих этапах морфогенеза листовое основание охватывает около половины окружности терминальной почки (рис. 3, а). При этом следующий по времени заложения листовой примордий, находящийся в начале стадии интеркалярного роста, практически полностью закрывает оставшуюся часть апекса и самые молодые листовые при-мордии. У C. citriformis края листового основания особенно сильно разрастаются, охватывая около 3/4 окружности терминальной почки (рис. 2, а; 3, б).
В листовых основаниях C. muirii и C. hallianus обнаруживаются углубления на адаксиальной поверхности, располагающиеся напротив самых молодых листовых зачатков (рис. 1, а; рис. 3, в, г). Последние оказываются в разной степени погруженными в углубления в листовых основаниях более развитых листьев. Углубления могут иметь сложную форму, различную высоту (рис. 3, в, г). На листовых основаниях может быть одно или несколько углублений (рис. 3, г), а на некоторых листовых основаниях оно может отсутствовать. У C. muirii в листовом основании выявляется адаксиальная меристема (рис. 3, д), тем не менее, оно остается существенно более тонким, чем листовая пластинка и черешок.
После завершения интеркалярного роста листовой примордий растет в основном благодаря растяжению клеток и делениям клеток, не приуроченным к функционированию каких-либо меристем.
Обсуждение
Концепция двух зон (Eichler, 1861) имеет ряд недостатков, обнаруживающихся при ее использовании в анализе морфогенеза листьев, которые были обозначены еще в работе Bower (1884). Во-первых, это ее ретроспективный характер, когда развитие той или иной части
Рис. 3. Листовое основание развивающегося листа (Л2) С. гом>1еуапив обхватывает более молодой развивающийся лист (Л1) (а); поперечный срез терминальной почки С. с1М/огт1в (б); углубление в листовом основании развивающегося листа (Л3) С. ка1-Напив, в которое погружен более молодой развивающийся лист (Л1) (в); углубления в листовом основании развивающегося листа (Л3) С. ттт, в которое погружен более молодой развивающийся лист (Л1) (г); поперечный срез через листовое основание развивающегося листа С. тшт (д). Адм - адаксиальная меристема, ВЗЛ - верхняя зона листа, НЗЛ - нижняя зона листа. Развивающиеся листья отмечены буквой Л и пронумерованы от самого молодого к более старому. Звездочкой (*) отмечены углубления в листовых основаниях развивающихся листьев. Размерные линейки: (а), (б) - 100 мкм; (в) - 30 мкм; (г) - 150 мкм; (д) - 50 мкм
листа прослеживают от дефинитивной структуры к той зоне листа, из которой она формируется. Во-вторых, выделение зон листа происходит не на основании строго морфологических различий, а
на основании характера роста. Возможно, именно этим обусловлено успешное применение этой кон -цепции к представителям однодольных, у которых латеральный рост НЗЛ выражен наиболее ярко в
силу образования впоследствии из этой области листового влагалища, как, например, у Acorus calamus (Kaplan, 1973) или ряда представителей Iridaceae (Rudall, 1990). У таких растений переход от НЗЛ к ВЗЛ оказывается достаточно резким, что позволяет пользоваться логикой «или/ или», широко используемой в морфологических исследованиях (Sattler, 1996).
У исследованных в настоящей работе представителей рода Curio уже на ранних этапах морфогенеза проксимальная и дистальная части развивающегося листа различаются по характеру роста (рис. 1). Поскольку проксимальная часть развивающегося листа имеет ярко выраженный латеральный рост, а дистальная часть характеризуется апикальным ростом, то становится возможным использовать логику «или/ или» по аналогии с изученными листьями однодольных. В таком случае проксимальная часть будет соответствовать НЗЛ, а дистальная - ВЗЛ. Однако, поскольку у изученных видов не образуется листовых влагалищ, то переход между зонами оказывается плавным, и провести между ними четкую морфологическую границу непосредственно на стадии двух зон невозможно.
Точно разграничить НЗЛ и ВЗЛ у видов Curio становится возможным только после перехода к интеркалярному росту (рис. 1, г; 2, а, в, д). У видов с унифациальными и субунифациаль-ными листовыми пластинками это обусловлено различиями в фациальности структур. Листовое основание, как это характерно и для других видов растений, остается бифациальным (Conklin et al., 2018), тогда как дифференцирующаяся листовая пластинка начинает утолщаться благодаря активности адаксиальной меристемы (рис. 2, г) и приобретает унифациальное (рис. 1, г) или субунифациальное (рис. 2, в) строение соответственно типу дефинитивного листа и в зависимости от особенностей функционирования адаксиальной меристемы. Из-за различий в фациальности между зонами листа бифациальная НЗЛ неизбежно приобретает куполообразную форму, т.к. в ее дистальной части происходит сближение морфологических краев листа (рис.
1, г). Морфологические края полностью сливаются в случае унифациальных листьев (рис. 1, г;
2, а) и оказываются сильно сближенными в случае субунифациальных листьев (рис. 2, в). Соответственно граница между НЗЛ и ВЗЛ проходит по верхней границе образующегося «купола».
Больше сложностей возникает при разграничении НЗЛ и ВЗЛ у C. muirii с бифациальными
листьями, у которого в листовой пластинке не образуется адаксиальной меристемы и не происходит изменения фациальности структур на стыке двух зон. Соответственно морфологические и анатомические признаки для разграничения зон листа, применимые в случае унифациальных и субунифациальных листьев, в этом случае не могут быть использованы. Тем не менее, у C. muirii также возникает куполообразное углубление в листовом основании (рис. 2, д; 3, г). Вероятно, его формирование обусловлено неравномерным распределением активности адаксиальной меристемы (рис. 3, д), которая функционирует в дистальной части НЗЛ и практически не функционирует в ее проксимальной части. Исходя из вышесказанного, мы полагаем, что по верхней границе области функционирования адаксиаль-ной меристемы можно провести границу между НЗЛ (листовым основанием) и ВЗЛ (развивающимся черешком) у C. muirii.
Таким образом, начиная лишь со стадии ин-теркалярного роста становится возможным использовать в качестве критерия для разграничения двух зон морфологический признак. Черешок у исследованных видов начинает формироваться раньше, при переходе листового зачатка к интеркалярному росту. Соответственно, на основании морфологических данных не представляется возможным определить, из какой зоны образуется черешок.
Куполообразная структура листового основания неизбежно формируется у видов с уни-фациальными и субунифациальными листьями, так как фациальность соседних морфологических частей листа различается. Тем не менее, листовое основание приобретает куполообразную форму и у C. muirii с бифациальной листовой пластинкой (рис. 2, д). Вероятно, такая форма листового основания обусловлена его функциями.
Наряду с функцией прикрепления листа к стеблю листовое основание у однодольных выполняет также функцию защиты более молодых развивающихся листьев в почках (ТошИшоп, 1962). В дефинитивном состоянии оно играет важную механическую функцию у растений, обладающих стеблем-соломиной, придавая ему дополнительную механическую прочность на изгиб (№к1а8, 1990). Кроме того, листовое влагалище у однодольных прикрывает образующиеся боковые почки.
У нас нет оснований предполагать, что листовые основания в дефинитивных листьях у
исследованных видов Curio играют специфичную механическую функцию помимо удержания листа в пространстве и прикрепления его к стеблю. Тем не менее, благодаря куполообразной структуре развивающиеся листья прикрывают терминальную почку, а в дефинитивном состоянии - боковую почку (рис. 2, б).
Степень обхвата листовым основанием апекса побега варьирует от 1/3 до 3/4, причем листовые основания C. rowleyanus и C. citriformis охватывают значительно большую часть окружности апекса побега, чем у других видов (рис. 3, а, б). Это позволяет двум последовательно растущим листьям полностью закрывать собой апикальную меристему, листовые примордии и более молодые развивающиеся листья и способствует лучшей защите этих структур от неблагоприятных факторов среды. Оба вида отличаются от других Curio более ксе-роморфными чертами. Так, они имеют шаровидные листовые пластинки, в отличие от валькова-тых и уплощенных листовых пластинок других представителей рода, что позволяет им минимизировать площадь поверхности при сохранении максимального объема водозапасающей ткани (Hillson, 1979). Возможно, что увеличение охвата окружности апекса листовым основанием может быть связано с усилением выполняемых листовым основанием защитных функций и его следует рассматривать как проявление ксероморфных черт этих растений. Для C. citriformis, у которого листовое основание разрастается сильнее всего, характерно наличие многоклеточных трихом на адаксиальной поверхности листового основания (рис. 1, г; рис. 2, а), что также возможно истолковать как признак ксероморфизма.
Другая особенность, которая направлена на усиление защитной роли листовых оснований, -образование дополнительных углублений в куполообразных листовых основаниях C. muirii и C. hallianus (рис. 3, в, г). Механизм их образования остается неизвестным, и такая форма листа может возникать как автономно, так и в результате импринтинга (Endress, 2008). У C. muirii их образование может быть связано с неравномерным
распределением активности адаксиальной меристемы (рис. 3, д) вдоль адаксиальной поверхности листовых оснований, т.е. могут быть задействованы собственные механизмы морфогенеза листа. Однако четкое соответствие друг другу углублений и листовых примордиев, изменение числа углублений в зависимости от расположения примордиев, позволяют предположить, что эти углубления формируются под некоторым физическим воздействием новых листовых при-мордиев на морфогенез листовых оснований, т. е. такая форма является импринтной.
Заключение
В настоящей работе показано, что, как и у однодольных, листовое основание листьев двудольных является важной частью листа, хотя и менее заметной. В частности, было показано, что листовое основание у двудольных с различными морфологическими типами листьев выполняет функцию защиты более молодых развивающихся листьев в почках. Степень обхвата листовыми основаниями оси побега варьирует от вида к виду и не связана с морфологическим типом листа. Увеличение степени обхвата может быть связано с усилением ксероморфных черт. У C. muirii и C. hallianus защитная функция листовых оснований усиливается благодаря образованию в них углублений, в которые погружены более молодые развивающиеся листья.
Концепция двух зон (Eichler, 1861) в полной мере применима и к различным морфологическим типам листьев двудольных. Тем не менее, поскольку у большинства двудольных не формируется листовое влагалище, провести точную морфологическую границу между зонами листа становится возможным, только начиная со стадии интеркалярного роста. Соответственно, в дальнейшем требуется найти дополнительные признаки, которые позволили бы разграничивать зоны листа двудольных с момента дифференциации двух зон до начала интеркалярного роста. В этой связи может оказаться перспективным изучение экспрессии генов, специфичных для формирования НЗЛ и ВЗЛ.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ REFERENCES
Барыкина Р.П., Веселова Т.Д., Девятов А.Г., Джалило-ва Х.Х., Ильина Г.М., Чубатова Н.В. Справочник по ботанической микротехнике. Основы и методы. М., 2004. 312 с. [Багукша Я.Р., УеБе1оуа Т.Б., БеууаЮу
A.G., Dzhalilova Kh.Kh., Il'ina G.M., Chubatova N.V Spravochnik po botanicheskoi mikrotekhnike. Osnovy i metody. M., 2004. 312 s].. Тимонин А.К., Озерова Л.В. Строение, происхождение и
эволюция вальковатых листьев в секции Rowleyani C. Jeffrey рода Senecio L. (Asteraceae). Известия Российской академии наук. Серия биологическая. 1993. №. 3. С. 393-401 [Structure, origin and evolution of the terete leaves in Rowleyani C. Jeffrey section of Senecio L. genus (Asteraceae). Biology Bulletin. 1993. № 3. P. 393-401].
Agrwal D.K., Saxena N.P. Anatomy of ochrea and stipule in Polygonaceae. The Journal of Indian Botanical Society. 2012. Vol. 91. I. 4. P. 299-309.
Bharathan G. Does the monocot mode of leaf development characterize all monocots? Aliso: A journal of systematic and evolutionary botany. 1995. Vol. 14. I.4. P. 271-279.
Bower F.O. On the comparative morphology of the leaf in the vascular cryptogams and gymnosperms. Phil. Trans. R. Soc. 1884. Vol. 175. P. 565-615.
Brandbyge J. Polygonaceae / Kubitzki K., Rohwer J.G., Bittrich V (eds) Flowering plants • dicotyledons. the families and genera of vascular plants. Vol. 2. Springer. Berlin. Heidelberg. 1993 (DOI: 10.1007/978-3-662-02899-5_63).
Cheng J., Yao X., Li X., Yue L., Duan X., Li B., Fu X., Li S., Shan H., Yin X., Whitewoods C., Coen E., Kong H. Diversification of ranunculaceous petals in shape supports a generalized model for plant lateral organ morphogenesis and evolution. Science Advances. 2023. Т. 9. N 16 (D0I:10.1126/sciadv.adf8049).
Conklin P.A., Strable J., Li S. and Scanlon M.J. On the mechanisms of development in monocot and eudicot leaves. New Phytol. 2019. Vol. 221. P. 706-724.
Cornwall J., Stubbs C.J., McMahan C.S., Robertson D.J. The overlooked biomechanical role of the clasping leaf sheath in wheat stalk lodging. Front. Plant Sci. 2021. Vol. 12 (DOI: 10.3389/fpls.2021.617880).
De Candolle A.P. Organographie végétale. 2 vols. Germier Bailliere, Paris, 1827.
Eichler A.W. Zur Entwicklungsgeschichte des Blattes mit besonderer Berücksichtigung der Nebenblattbildungen. (Inaug. Diss.) Marburg, 1861. P. 1-60.
Endress P.K. The whole and the parts: relationships between floral architecture and floral organ shape, and their repercussions on the interpretation of fragmentary floral fossils // Annals of the Missouri Botanical Garden. 2008. Vol. 95. I. 1. P. 101-120.
Fedotov A.P., Ozerova L.V., Timonin A.C. Leaf development in Curio articulatus (L. f.) P.V.Heath (Asteraceae -Senecioneae). Wulfenia, 2016. Vol. 23. P. 135-146 (DOI: 10.3417/2006190).
Fedotov A.P., Ozerova L.V., Timonin A.C. Development of the leaf forerunner tip (Vorläuferspitze) in Curio affinities (Asteraceae: Senecioneae), a structure unique to dicots // Botanica Pacifica. 2023. Vol. 12. I. 1. P. 39-46 (DOI: 10.17581/bp.2023.12116).
Hagemann W. Studien zur Entwicklungsgeschichte der Angiospermenblatter // Bot. Jb. 1970. Vol. 90. P. 297-413.
Hillson C.J. Leaf development in Senecio rowleyanus
(Compositae) // Amer. J. Bot. 1979. Vol. 66. I. 1. P. 59-63.
Jernstedt J.A., Cutter E.G., Gifford E.M., Lu P. Angle meristem origin and development in Selaginella martensii. Annals of Botany. 1992. Vol. 69. I. 4. P. 351-363 (DOI: 10.1093/oxfordjournals.aob.a088352).
Johnston, R., Leiboff, S. and Scanlon, M.J. Ontogeny of the sheathing leaf base in maize (Zea mays). New Phytol. 2015. Vol. 205. P. 306-315 (DOI: 10.1111/nph.13010).
Kaplan D.R. Comparative foliar histogenesis in Acorus calamus and its bearing on the phyllode theory of monocotyledonous leaves // Amer. J. Bot. 1970. Vol. 57. P. 331-361 (DOI: 10.2307/2485311).
Kaplan D.R. The problem of leaf morphology and evolution in the monocotyledons // Quart. Rev. Biol. 1973. Vol. 48. N 3. P. 437-457.
Mitra G.C., Majumdar G.P. The leaf-base and the Internode - their true morphology. Journal of Palaeosciences. 1952. Vol. 1. P. 351-367 (DOI: 10.54991/jop.1952.416).
Niklas K.J. The mechanical significance of clasping leaf sheaths in grasses: evidence from two cultivars of Avena sativa // Annals of Botany. 1990. Vol. 65. I. 5. P. 505-512 (DOI: 10.1093/oxfordjournals.aob.a087962).
Ozerova L.V and Timonin A.C. On the evidence of subunifacial and unifacial leaves: Developmental studies in leaf-succulent Senecio L. species (Asteraceae). Wulfenia, 2009. Vol. 16. P. 61-77.
Ozerova L.V. and Timonin A.C. Development of ensiform leaves in Senecio crassissimus Humber and Curio ficoides (L.) P.V. Heath (Asteraceae: Senecioneae). Wulfenia, 2021. Vol. 28. P. 23-28.
Rudall P.J. Comparative leaf morphogenesis in Iridaceae. Botanische Jahrbücher. 1990. Vol. 112. I. 2. P. 241-260.
Rudall P.J., Buzgo M. Evolutionary history of the monocot leaf / Developmental genetics and plant evolution (Ed. Q.C.B. Cronk, R.M. Bateman, J.A. Hawkins). L., 2002. P. 431-458.
Ruzin, S.E. Plant microtechnique and microscopy. New York, 1999. 322 p.
Sattler R. Classical morphology and continuum morphology: opposition and continuum. Annals of Botany. 1996. Vol. 78. P. 577-581 (DOI: 10.1006/anbo.1996.0163).
Tillich H.-J. Development and organization / K. Kubitzki, ed. Flowering plants: Monocotyledons. The families and genera of vascular plants. Berlin. Heidelberg. 1998. P. 1-19.
Timonin A.C., Ozerova L.V, Remizowa M.V. Development of unifacial leaves in Senecio s. lat. (Asteraceae). Wulfenia, 2006. Vol. 13. P. 217-227.
Tomlinson P.B. The leaf base in palms, its morphology and mechanical biology. J. Arnold Arboretum. 1962. Vol. 43. I. 1. P. 23-50.
Troll W. Vergleichende Morphologie der höheren Pflanzen. Band 1. Vegetationsorgane. Teil 2. Berlin, 1939.
Xu Z., Chang L. Apiaceae or Umbelliferae / Identification and control of common weeds. Vol. 3. Springer, Singapore. 2017.
Информация об авторах
Алексей Павлович Федотов - аспирант кафедры высших растений биологического факультета МГУ имени М.В. Ломоносова, ассистент кафедры ботаники, селекции и семеноводства садовых растений РГАУ-МСХА им. К.А. Тимирязева ([email protected]);
Людмила Викторовна Озерова - ст. науч. сотр., куратор коллекции растений южноафриканской флоры ГБС РАН им. Н.В. Цицина, канд. биол. наук (lyozerova@ yandex.ru);
Александр Константинович Тимонин - профессор кафедры высших растений биологического факультета МГУ имени М.В. Ломоносова, докт. биол. наук ([email protected]).
Information about the authors
Alexey Pavlovich Fedotov - PhD student, Department of Higher Plants, Faculty of Biology, MSU; assistant professor, department of Botany, Selection and Seed Production of Garden Plants, Russian State Agrarian University, Moscow Timiryazev Agricultural Academy, [email protected].
Lyudmila Viktorovna Ozerova - senior researcher of Tsitsin Main Botanical Garden RAS, PhD, [email protected].
Alexander Constantinovich Timonin - professor, Department of Higher Plants, Faculty of Biology, MSU, Doctor of Science, [email protected].
Вклад авторов
Всеми авторами был сделан равноценный вклад в подготовку публикации.
Contribution of the authors
The authors contributed equally to this article.
Конфликт интересов
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов. Conflict of interests
The authors declare no conflict of interests.
Статья поступила в редакцию 29.12.2023; одобрена после рецензирования 12.04.2024; принята к публикации 16.04.2024.
The article was submitted 29.12.2023; approved after reviewing 12.04.2024; accepted for publication 16.04.2024.
