CC BY
47
УДК 581.452: 582.998.2 Л.В. Озерова
МОРФОГЕНЕЗ ЛИСТА SENECIO ARTICULATUS (HAW.) SCH. BIP.
КАК ПОКАЗАТЕЛЬ ЕГО ТАКСОНОМИЧЕСКОГО ПОЛОЖЕНИЯ
Senecio articulatus в системе рода Senecio L большинство специалистов предпочитали рассматривать как вид секции Rowleyani. Однако в 2002 г. G.D. Rowley опубликовал версию системы суккулентных крестовников, в которой этот вид помещен в неформальную группу Anteuphorbium наряду с двумя видами Kleinia. Особенности ранних стадий морфогенеза листа S. articulatus свидетельствуют против сближения с видами данной группы. Наличие унифациального Vorßuferspitze оказалось важным структурным признаком секции Rowleyani, которого не наблюдается у видов группы Anteuphorbium. Поэтому таксономическое положение S. articulatus в секции Rowleyani достаточно обоснованно.
Этот вид был описан в составе рода Kleinia Mill. как Kleinia articulata [1]. Однако самостоятельность Kleinia по отношению к роду Senecio L. признавали не все систематики и он был включен в Senecio [2]. Впоследствии появлялось все больше данных, как традиционных морфологических, так и молекулярногенетических, в пользу признания родового статуса Kleinia [3-5]. При этом S. articulatus неизменно оставляли в составе рода Senecio, где Jeffrey (1986) [6] поместил его в секцию Rowleyani вместе с несколькими другими суккулентными крестовниками. Правомерность выделения этой секции позднее подтвердили и молекулярнотаксономические исследования [4-5]. Тем не менее Rowley (2002)[7] перераспределил виды секции Rowleyani по 6 группам, не имеющим формального таксономического статуса, причем S. articulatus оказался в одной группе Anteuphorbium с S. kleinia (L.) Less., S. longiflorus (DC) Sch. Bip. Парадоксальность этого решения состоит в том, что S. kleinia представляет собой тип рода Kleinia (= Kleinia neriifolia Haw.), к типовому подроду которого Kleinia следует относить и S. longiflorus (= Kleinia longiflora DC). Таким образом, построения Rowley по существу означают «возвращение» S. articulatus в род Kleinia.
Справедливости ради следует заметить, что S. articulatus действительно проявляет габитуальное сходство с обоими видами Kleinia из группы Anteuphorbium - это листопадный стеблевой суккулент со сла-босуккулентными бифациальными листьями, тогда как все остальные виды секции Rowleyani - вечнозеленые листовые суккуленты, как правило, с унифациальными или субунифациальными вальковатыми, веретеновидными, шаровидными или мечевидными листьями [8-9]; лишь у S. kleiniformis Süss. - листья дифференцированы на черешок и пластинку, но и у них черешок почти всегда унифациален [8].1
Чтобы точнее оценить таксономическое значение сходств S. articulatus с видами Kleinia и тем самым уточнить его положение в системе, целесообразно привлечь новые, ранее неиспользованные признаки. Учитывая возможную неизоморфность систем, построенных по традиционным структурным и молекулярногенетическим признакам [10], следует, в первую очередь, обратиться именно к морфологическим признакам. Среди них, как показали наши предварительные исследования [11], представляют интерес признаки развивающегося листа.
Материалы и методы исследований. Морфогенез листа был изучен у 3-х видов группы Anteuphorbium: S. articulatus, Kleinia neriifolia и Kleinia longiflora, а также у 2-х видов из секции Rowleyani с субунифаци-альными листьями: S. hallianus Rowl. и S. rowleyanus Jacob.
Материал был собран с живых растений, выращиваемых в оранжерее Главного ботанического сада им. Н.В. Цицина РАН.
Для исследования брали верхушки активно растущих побегов, с помощью глазного пинцета с отточенными краями удаляли все листья более 1 мм длиной и фиксировали в течение 3-х дней в 70%-м этаноле, объем которого не менее чем в 30 раз превышал объем фиксируемого материала. С зафиксированных верхушек побегов под слоем 70%-го этанола под бинокулярным микроскопом МБС-9 с помощью игл для инъекций и пинцета с отточенными концами удаляли все части, мешающие рассмотреть апекс и листья на интересующих нас стадиях развития. Отпрепарированные таким образом верхушки побегов для обезвоживания проводили по серии растворов: 96%-й этанол, 100%-й этанол, смеси равных объемов 100%-го этанола и
1 Вероятно, что S. kleiniformis - гибридный вид, одним из родительских видов которого был S. articulatus (Rowley, 2002), что и обусловило его отличие от большинства видов секции Rowleyani.
100%-го ацетона и 100%-й ацетон, используя не менее 3-х смен каждой жидкости и выдерживая в каждой смене не менее 2-х часов.
Обезвоженный материал высушивали при критической точке, наклеивали на столики для электронной микроскопии, напыляли Р^ Pd, Аи и Ад в разных комбинациях и исследовали под сканирующими электронными микроскопами Сат^сап 4DV или НКасЫ S405-A.
Результаты исследований. & artículatus имеет почки малой емкости всего с двумя-тремя формирующимися листьями (рис. 1, А) и плоским или слабо вогнутым апексом, на переферии которого возникают радиально симметричные примордии листьев (рис. 1, Б). Примордии удлиняются и расширяются тангентально, приобретая уплощенную форму (рис. 1, В), так что у них становится возможным различить ад- и абаксиальные стороны. Достигнув 70-100 мкм в длину, некоторые примордии дифференцируются на более широкую базальную часть - иПегЫай (и) и узкую дистальную - ОЬегЫай (ОЬ)2 (рис. 1, В), тогда как в развитии других примордиев эти элементы практически не выражены. Примерно на этой же стадии примордиий слегка загибается над апексом и начинается утолщение медиальной области и и всего ОЬ или соответствующей ей части примордия (рис. 1, Г). Вследствие этого верхушка примордия приобретает параболоидаль-ную форму без границы между ад- и абаксиальными сторонами, причем клетки эпидермы здесь располагаются довольно четкими концентрическими кольцами. Ниже параболоидальной верхушки примордий остается бифациальным. Рост параболоидальной верхушки почти сразу прекращается, а из бифациальной части начинает формироваться основная часть листовой пластинки. При этом происходит не только ее удлинение и расширение, но и путем локализованного роста в акропетальной последовательности закладываются по две главных лопасти листовой пластинки (рис. 1, Г, Д). В отличие от верхушки примордия, в развивающейся пластинке листа, эпидермальные клетки располагаются продольными рядами, особенно хорошо заметными на адаксиальной стороне (рис. 1, Е).
Ниже базальных лопастей листовой пластинки примордий утолщается, благодаря расширению абак-сиальной стороны. В результате под листовой пластинкой возникает субунифациальный участок, дающий начало субунифациальному черешку.
В дефинитивном листе параболоидальная верхушка примордия незаметна вследствие раннего прекращения в ней ростовых процессов.
Kleínía neríífolía свойственна значительно большая емкость почек - 7-10 развивающихся листьев и слабовыпуклые апексы (рис. 2, А). Примордий листа появляется как радиально симметричный бугорок на периферии апекса, но почти сразу же приобретает уплощенную форму (рис. 2, Б), что позволяет различить у него ад- и абаксиальные стороны. В дальнейшем примордий слегка утолщается и почти не расширяется, но удлиняется, постепенно загибаясь над апексом (рис.2, В); дифференциация на и и О не происходит.
При длине 200-250 мкм примордий начинает усиленно удлиняться в средней части с адаксиальной стороны, вследствие чего его верхушка отгибается от апекса (рис. 2, Г). На этой стадии примордий имеет форму узкотреугольной пластинки, бифациальной на всем протяжении с хорошо заметными продольными рядами клеток адаксиальной эпидермы. Позднее, когда примордий достигает длины 350-400 мкм, у него начинает формироваться параболоидальная верхушка с кольцевым расположением эпидермальных клеток и без видной границы между ад- и абаксиальными сторонами (рис. 2, В). Впоследствии в результате интер-калярного роста в основании примордия развивается линейная листовая пластинка, а параболоидная верхушка его вырастает до 300-350 мкм и в виде маленького остроконечия заметна и у дефинитивного листа.
Kleínía bngífbm. Строение почек и особенности развития листа у этого вида очень сходны с таковыми у К. Longífbm. Однако развивающиеся листья загибаются над апексом уже после образования у них пара-болоидальной верхушки (рис. 2, Д).
& hallíanus имеет почки с 4-6-ю формирующимися листьями и плоским или слабовыпуклым апексом (рис. 3). На периферии апекса закладываются радиально симметричные примордии, быстро становящиеся уплощенными бифациальными (рис. 3, А) вследствии разрастания в тангентальном направлении. Рост примордия сопровождается относительно сильным утолщением его дистального участка, так что у примордия различимы очень короткий полулунный в поперечном сечении и и элептический в сечении ОЬ (рис. 3, Б). В ходе дальнейшего развития и почти не увеличивается, ОЬ растет в длину, причем его верхушка еще более округляется в поперечнике, приобретая параболоидальную форму, и слегка загибается над апексом; в ней становится заметным расположение эпидермальных клеток кольцами. Клетки эпидермы в растущей бифациальной части ОЬ располагаются продольными рядами, особенно четкими на адаксиальной стороне (рис. 3, В, Г ).
2 Введенные более 100 лет назад немецкими морфологами термины Unterblatt и Oberblatt (Goebel, 1903) до сих пор не получили эквивалентов на других языках.
Рис. 1. Морфогенез листа S. агИси1аЫ: А - почка; Б - развитие примордиев; В - дифференциация примордиев; Г - образование лопастей листовой пластинки; Д - развитие примордиев;
Е - дифинитивный лист; а - апекс; аЬ - абаксиальная сторона; ad - адаксиальная сторона; о - ОЬегЬШ; pv - параболоидальная верхушка примордия; и - ипіегЬШ
Рис. 2. Морфогенез листьев КЫта neriifolia (А-Г) и К. longiflora (Д): А - почка; Б - уплощение примордиев; В-Д - формирование парабоидальной верхушки; а - апекс; аЬ - абаксиальная сторона; ad - адаксиальная сторона; pv - параболоидальная верхушка примордия
На еще более поздней стадии развития ОЬ на всем протяжении вполне округляется и увеличивается в диаметре, давая начало цилиндрической вальковатой пластинке листа. Однако и после этого у пластинки возможно различить ад- и абаксиальную стороны, благодаря небольшим различиям формы эпидермальных и разным субэпидермальным тканям с ад- и абаксиальной сторон листа [8-9]. При утолщении вальковатой пластинки разрастается ее абаксиальная сторона, а адаксиальная сторона остается узкой - соответственно пластинка листа субунифациальна.
У дефинитивного листа пароболоидальная верхушка ОЬ заметна в виде короткого остроконечия.
Рис. 3. Морфогенез листа S. hallianus: А - почка; Б - дифференциация примордиев; В-Г - дифференциация на ад- и абаксиальную стороны; а - апекс; аЬ - абаксиальная сторона; ad - адаксиальная сторона; о - Oberblatt; pv - параболоидальная верхушка примордия; u - Unterblatt
S. rowleyanus имеет почки малой емкости всего 2-3 формирующихся листа (рис. 4, А), апекс слегка выпуклый (рис. 4, Б). На периферии апекса закладываются радиально симметричные примордии, быстро становящиеся уплощенными бифациальными (рис. 4, В) вследствие разрастания в тангентальном направлении. После дифференциации примордия на Unterblatt и Oberblatt растет преимущественно базальная би-фациальная часть Ob. Однако наряду с продольным ростом она продолжает сильно расти в толщину вследствие чего, как и у S. hallianus, сильно увеличивается абаксиальная сторона, а адаксиальная сторона остается в виде узкой полоски, заметной и на дефинитивном листе. Унифациальная дистальная часть Oberblatt сохраняется в виде короткой, но заметной параболоидальной верхушки листа, эпидермальные клетки которой располагаются концентрическими кольцами. В зависимости от интенсивности утолщения Ob возникают соответственно вальковатые или черешковые эллипсоидальные и шаровидные листья.
Рис. 4. Морфогенез листа S. rowleyanus: А - почка; Б-В - развитие примордиев; Г-Д - дифференциация примордиев; а - апекс; аЬ - абаксиальная сторона; ad - адаксиальная сторона; о - ОЬегЬШ; pv - параболоидальная верхушка примордия; и - и^егЬШ
Результаты исследований и их обсуждение. У всех исследованных видов можно заметить формирование однотипных структур в ходе морфогенеза листовых примордиев. Во всех случаях закладывается радиально симмитричный примордий вследствие постепенного разрастания в ширину, становящийся уплощенным с различиями ад- и абаксиальной сторонами. Выраженность и и ОЬ варьирует и, по-видимому, представляет в большей мере видовую характеристику. У всех исследованных видов у бифациальных при-мордиев на определенной стадии развития формируется параболоидальная верхушка, в которой различия ад- и абаксиальной сторон не выражены, а эпидермальные клетки располагаются кольцами, а не продольными рядами. Все это позволяет рассматривать параболоидальную верхушку примордия как четко разлечи-мый самостоятельный элемент развивающегося листа.
При всем сходстве параболоидальных верхушек листа у исследовательных видов они ясно различаются по времени появления. У & а11ЫаЫ, S. hallíanus и & ^^п^ такая верхушка развивается до появления
хорошо различимой пластинки листа и соответствует критерием Vorläuferspitze (V) (forerunner tip) [12]. Напротив, у обоих исследованных видов Kleinia эта верхушка развивается довольно поздно, уже после того, как у примордия становится заметной листовая пластинка. Тем самым эллипсоидальная верхушка листовых при-мордиев данных видов проявляет свойства структур, обозначенных как Nachläuferspitze (afterrunning tip) [13]3, и, очевидно, не тождественны Vorläuferspitze предыдущих видов.
Есть мнение, что развитие Vorläuferspitze обусловлено малой емкостью почек, вследствие чего верхушки листовых примордиев рано оказываются экспонированы во внешнюю среду [14]. В таком случае наличие V у S. articulatus, S. hallianus и S. rowleyanus следовало бы считать независимой адаптацией к раннему внепо-чечному развитию листа. Однако S. hallianus по емкости почек мало отличается от исследованных 2-х видов Kleinia, не имеющих данной структуры. Поэтому мы считаем, что наличие Vorläuferspitze в большей степени отражает таксоноспецифичную черту видов Senecio, чем независимо приобретенную адаптацию в связи с малой емкостью почек. Учитывая, что Vorläuferspitze присуща и видам из секции Rowleyani, имеющим унифаци-альные листья (S. citriformis Rowl., S. spiculosus (Seph.) Rowl. и др.), мы считаем ее характерным морфологическим признаком этой секции. Соответственно наличие Vorläuferspitze у листьев S. articulatus - дополнительный аргумент в пользу помещения его в секцию Rowleyani рода Senecio и против сближения с видами Kleinia.
Литература
1. Haworth, A.H. Synopsis plantarum succulentarum Richard Taylor / A.H. Haworth. - London, 1812. - 334 p.
2. Schultz Bipontinus, C.H. Üeber einige mit Senecio zu verbindende Gattungen / C.H. Schultz Bipontinus // Flora. - 1845. - № 32. - Р. 497-500.
3. Jeffrey, C. The tribe Senecioneae (Compositae) in the Mascarene Islands with an annotated world check-list of the genera of the tribe / C. Jeffrey // Kew Bull. - 1992. - V.47 (1). - P. 49-110.
4. Knox, E.B. The origin of Dendrosenecio within the Senecioneae (Asteraceae) based on chloroplast DNA evidence / E.B. Knox, J.D. Palmer// Amer. J. Bot. - 1995. - Vol. 82(12). - P. 1567-1573.
5. Sombra Staheli, D. Molecular phylogenetics and comparative anatomy of succulent species of Senecio. Diploma Thesis. Institute of Systematic Botany / D. Sombra Staheli// University of Zürich. - 2006.
6. Jeffrey, C. The Senecioneae in East Tropical Africa / C. Jeffrey // Kew Bull. - 1986. - Vol.41. - P. 873-936.
7. Rowley, G.D. Senecio. In: Urs Eggli (ed.), Illustrated Handbook of Succulent Plants: Dycotyledons. Springer Verlag Berrlin Heidelberg / G.D. Rowley. - Germany, 2002. - 581 р.
8. Тимонин, А.К. Строение, происхождение и эволюция вальковатых листьев в секции Rowleyanii C. Jeffrey рода Senecio L. (Asteraceae) / А.К. Тимонин, Л.В. Озерова // Изв. РАН. - 1993. - № 3. - С. 393-401.
9. Озерова, Л.В. О новом типе анатомической структуры листьев двудольных растений / А.К. Тимонин, Л.В. Озерова // Бюл. Гл. бот. сада РАН. - 1993. - Вып. 167. - С. 84-87.
10. Антонов, А.С. «Классические» системы организмов в свете результатов, полученных геносистематикой: мат-лы конф. по морфологии и систематике растений, посвященной 300-летию со дня рождения Карла Линнея / АС. Антонов. - М.: КМК, 2007. - С. 34-35.
11. Озерова, Л.В. Систематика секции Rowleyani C. Jeffrey рода Senecio L. (Asteraceae) в свете данных по морфогенезу листа: мат-лы конф. по морфологии и систематике растений, посвященной 300-летию со дня рождения Карла Линнея / Л.В. Озерова, А.К. Тимонин, М.В. Ремизова. - М.: КМК, 2007. - С. 191-193.
12. Raciborski, M. Über die Vorläuferspitze (Beiträge zur Biologie des Blattes) / M. Raciborski // Flora, 1900. -№ 87. - Р. 1-25.
13. Troll, W. Praktische Einführung in die Pflanzenmorphologie. 1. Teil. Der vegetative Aufbau. VEV Gustav Fischer / W. Troll. - Jena, 1954. - 258 р.
14. Ellenberg, H. Unter welchen Bedingungen haben Blätter sogenannte "Träufelspitzen”? Site Conditions under which Leaves Develop So-called "Drip Tips” / H. Ellenberg // Flora. - 1985. - Vol. 176. - Р. 169-188.
3 Оба термина - Vorläuferspitze и Nachläuferspitze - не имеют русских эквивалентов.
