CC BY
0
ЗООЛОГИЯ
ZOOLOGY
УДК 597.8:591.543.4
doi: 10.21685/2307-9150-2023-4-2
Рамки сезонной активности и фенология размножения двух видов бесхвостых амфибий (Anura: Bufonidae; Hylidae) Карадагского природного заповедника в Крыму
О. В. Кукушкин
Карадагская научная станция имени Т. И. Вяземского -Природный заповедник РАН - филиал ФИЦ «Институт биологии южных морей имени А. О. Ковалевского РАН», Феодосия, Россия;
Зоологический институт РАН, Санкт-Петербург, Россия mtasketi2018@gmail.com
Аннотация. Актуальность и цели. Современный тренд к потеплению и аридизации климата оказывает негативное влияние на популяции амфибий в общемировом масштабе. На этом фоне приобретают высокую актуальность многолетние наблюдения над сроками фаз жизненного цикла и динамикой численности локальных популяций амфибий. Высокий интерес в этом ключе представляют территории на стыке различных ландшафтно-климатических зон, где общие закономерности должны проявляться наиболее рельефно. Целью исследования было изучение сезонных рамок активности и размножения в популяциях зеленой жабы (Bufotes viridis) и восточной квакши (Hyla orientalis) и выявление связи сроков сезонных явлений с климатическими характеристиками местности и погодными явлениями. Материалы и методы. Работа выполнялась в 2002-2023 гг. в природном заповеднике «Карадагский». Сведения о жизненных циклах амфибий базируются на круглогодичных стационарных наблюдениях. Для оценки силы и характера связи фенологических явлений с климатическими показателями района (по данным метеопоста близ п. Биостанция) применяли корреляционный анализ. Результаты. Представлена обобщенная траектория популяций двух фоновых видов амфибий в начале XXI в., уточнены сведения о рамках фаз их жизненного цикла. Некоторые феноявления скоррелированы с климатическими параметрами на статистически значимом уровне, во многих случаях выявлена связь на уровне тенденции. Для обоих видов установлено смещение сроков феноявлений, сопряженное с изменением режима увлажнения территории заповедника. Преобладание малоснежных зим и сухих весен на фоне роста температур привело к деградации нерестовых водоемов. Продолжительность весенней фазы нереста сократилась, а длительность его «летней» фазы, приуроченной к периодам выпадения ливневых осадков в мае - июле, компенсаторно возросла. Выводы. Несмотря на гибкость сроков размножения изучаемых видов, аридизация ландшафтов Карадага, непрерывно усугубляющаяся с середины 2000-х гг., обусловила катастрофическое снижение численности амфибий. Предложены практические меры по поддержанию их популяций в заповеднике.
Ключевые слова: зеленая жаба, восточная квакша, летний нерест, мезоклимат, ари-дизация, Средиземноморье
© Кукушкин О. В., 2023. Контент доступен по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 License / This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.
Финансирование: работа выполнена в рамках научных тем Госзадания № 1022061600227-9-1.6.20 и № 122031100282-2 с использованием ресурса УНУ ГПЗ «Карадагский».
Благодарности: автор признателен А. В. Зуеву (КНС - ПЗ РАН, Феодосия) за предоставление данных о погодно-климатических условиях полигона КЛЭС и консультации, И. В. Доронину (ЗИН РАН, Санкт-Петербург) за полезную критику. Моя особая благодарность адресована Екатерине и Евгении Грининг (Киев), оказывавшим любезное содействие при организации наблюдений за амфибиями на придомовом участке в п. Биостанция в 2011-2017 гг.
Для цитирования: Кукушкин О. В. Рамки сезонной активности и фенология размножения двух видов бесхвостых амфибий (Anura: Bufonidae; Hylidae) Карадаг-ского природного заповедника в Крыму // Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Естественные науки. 2023. № 4. С. 17-39. doi: 10.21685/2307-91502023-4-2
Frames of seasonal activity and the reproductive phenology of two species of anuran amphibians (Anura: Bufonidae; Hylidae) of the Karadag Nature Reserve in Crimea
O.V. Kukushkin
T.I. Vyazemsky Karadag Scientific Station - Nature Reserve of the Russian Academy of Sciences - branch of the A.O. Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas of the Russian Academy of Sciences, Feodosia, Russia; Zoological Institute of the Russian Academy of Sciences, Saint Petersburg, Russia
mtasketi2018@gmail.com
Abstract. Background. The current climatic trend towards warming and aridization has a negative impact on amphibian populations on a global scale. Against this background, long-term monitoring the time frame of life cycle phases and the dynamics of abundance in local amphibian populations become highly relevant. Territories located at the junction of different landscape-climatic zones, where general patterns should emerge most clearly, are gaining great interest in this vein. The purpose of the research is to study the seasonal patterns of activity and time frames of the reproduction in populations of the Green Toad (Bufotes viridis) and the Eastern Tree Frog (Hyla orientalis) and also the detection the relationship of the timing of seasonal phenomena with local climate and observed weather conditions. Materials and methods. The work was carried out in 2002-2023 in the Karadag State Nature Reserve. The data about the life cycles of amphibians is based on year-round stationary observations. To assess the strength and character of the relationship between phenological phenomena and climatic indicators of the area (according to the data of meteorological station near Biostantsiya settlement), correlation analysis was used. Results. A generalized trajectory of populations of two common amphibian species at the beginning of the 21st century was presented and the data about the phases of their life cycle has been updated. Some phenological phenomena correlate with climatic parameters at a statistically significant level; in many cases, a relationship at the trend level was found. For both species, a shift in the timing of phenological phenomena associated with a change in the moisture regime of the territory of the Karadag reserve, was recorded. The predominance of little snow winters and dry springs against the backdrop of rising temperatures has led to the degradation of spawning reservoirs. The duration of the spring spawning phase has decreased, but the duration of its "summer" phase, coinciding with periods of heavy rainfall in May - July, has increased compensatoryly. Conclusions. Despite the flexibility of the time frame of reproduction in the studied species, aridization of Karadag's landscapes which has been continuously increase since the mid-2000s, caused a catastrophic decline in the am-
phibian abundance. Practical measures for the conservation of anuran populations on protected territory are proposed.
Keywords: Green Toad, Eastern Tree Frog, summer spawning, mesoclimate, aridization, Mediterranea
Financing: the work was performed in the framework of research topics of the State Order No. 1022061600227-9-1.6.20 and 122031100282-2 using the resources of an Unique Scientific Facility of the State Nature Reserve "Karadagsky".
Acknowledgements: the author extends gratitude to A.V. Zuyev (Karadag Scientific Station - Nature Reserve of the Russian Academy of Sciences, Feodosia) for providing data on the weather and climatic conditions of the ""KLES" weather station and consultations, to I.V. Doronin (Zoological Institute of the Russian Academy of Sciences) for useful criticism. I am espescially grateful to Ekaterina and Evgenia Grining (Kyiv), who provided kind assistance in organizing the observations in 2011-2017.
For citation: Kukushkin O.V. Frames of seasonal activity and the reproductive phenology of two species of anuran amphibians (Anura: Bufonidae; Hylidae) of the Karadag Nature Reserve in Crimea. Izvestiya vysshikh uchebnykh zavedeniy. Povolzhskiy region. Estestven-nye nauki = University proceedings. Volga region. Natural sciences. 2023;(4):17-39. (In Russ.). doi: 10.21685/2307-9150-2023-4-2
Введение
Государственный природный заповедник «Карадагский» (далее - Кара-дагский заповедник, или Карадаг) охватывает территорию одноименной горной группы площадью около 21 км2, расположенной близ северо-восточного рубежа Крымских гор. Древневулканическое происхождение приморской части этой системы низкогорных (до 576 м над уровнем моря) хребтов, ее компактное расположение почти на 45° с.ш. близ границы горно-лесной и равнинно-степной зон полуострова определяют своеобразие ее рельефа, мо-заичность мезо- и микроклиматов, разнообразие ландшафтов и типов растительности [1, 2].
На Карадаге обитают четыре вида бесхвостых амфибий: чесночница Палласа, Pelobates vespertinus (Pallas, 1771), зеленая жаба, Bufotes viridis (Laurenti, 1768), восточная квакша, Hyla orientalis Bedriaga, 1890, и озерная лягушка, Pelophylax ridibundus (Pallas, 1771) [1, 3-5]. Экотонный характер биоты Карадага прослеживается и в видовом составе батрахофауны. Так, P. vespertinus, равнинно-степной фаунистический элемент, в Горном Крыму найдена только на Карадаге и его окрестностях, в то время как ареал H. orientalis в Крыму, напротив, ограничен исключительно горно-лесной частью, причем вид обитает в заповеднике близ северной и восточной границ ареала. Чесночница на Карадаге является редким видом, тогда как остальные могут считаться фоновыми [1, 4, 5]. Зеленая жаба и восточная квакша в заповеднике распространены практически повсеместно, хотя последняя более стенотопна и тяготеет к лесостепным ландшафтам. Оба вида связаны с водной средой только во время размножения и характеризуются сравнительно коротким периодом личиночного развития [3, 4]. В силу выраженной у этих амфибий способности к синантропизации они населяют даже наиболее жаркие и сухие, ныне почти безлесные местности на юго-востоке Горного Крыма. Очевидно однако, что даже на Карадаге, где в настоящее время проходит восточная граница распространения лесной растительности, популяции этих видов существуют в «напряженных» экологических условиях по причине бедности территории пресными водами.
Сокращение популяций амфибий вследствие изменения климата, деградации местообитаний, вспышек эпизоотий и синергетического действия разнообразных факторов в современную эпоху приобрело общемировой масштаб [6]. Особенно уязвима в отношении климатических изменений биота Средиземноморского региона [7], к которому по своим ландшафтно-климати-ческим характеристикам примыкает и Горный Крым. Не вызывает сомнения, что наблюдаемый на Карадаге тренд к потеплению и иссушению климата [8-10] способен оказать влияние на состояние популяций амфибий. Численность зеленой жабы и восточной квакши, являвшихся обычными или массовыми видами Карадага в XX - первом десятилетии XXI в. [4, 5, 11-13], в последние годы значительно сократилась.
Фенология размножения амфибий тесно связана с условиями окружающей среды: особенностями ландшафта, гидрологическим режимом водоемов, температурой и осадками [7, 14]. Целью исследования было изучение сезонных рамок активности и сроков размножения в популяциях B. viridis и H. orientalis в одной из долин Карадага и выявление связи сроков сезонных явлений с климатическими характеристиками местности и погодными условиями конкретных лет.
Материалы и методы
В основу данной работы лег непрерывный ряд наблюдений в период с декабря 2002 г. по ноябрь 2023 г. Большая часть сведений о жизненных циклах амфибий получена на юго-западном склоне Карадага, в нижней части Карадагской балки - на участке размерами около 1,0 х 0,5 км. Большую часть этой территории занимает п. Биостанция (44.918° с.ш., 35.203° в.д.) - расположенная в границах заповедника часть пгт. Курортное, городской округ Феодосия (рис. 1). Естественная растительность участка представлена дубово-фисташковыми редколесьями, кустарниковыми зарослями, саванноидными, ковыльно-типчаковыми и фриганоидными степями.
Нерестовые водоемы амфибий в п. Биостанция (рис. 1) немногочисленны и обычно пересыхают в жаркое время года; крупнейшим из них является заросший тростником пруд в долине Карадагского ручья, в устье оврага, берущего начало на хребте Беш-Таш, формирующем правый борт Карадагской балки: площадь водяного зеркала при максимальном наполнении - 0,07 га, глубина - до 0,8 м. Еще одно озерцо диаметром около 5 м и глубиной до 0,5 м, расположено на склоне этого же хребта над поселком. Остальные водоемы представляют собой искусственные резервуары площадью 0,44-2,1 м2, наполняющиеся преимущественно или полностью за счет атмосферных осадков: бетонный бассейн в верхней части поселка (максимальный уровень воды 0,65 м); засыпанный колодец и кирпичная цистерна в устье балки Бачинского (уровень - до 0,25 м). Все они находятся в пределах участка площадью около 0,1 км2 в диапазоне высот 28-72 м над уровнем моря. В отдельные годы нерест амфибий отмечался также на отдельных участках Карадагского ручья, в своем нижнем течении заключенного в бетонированное русло, но в этом случае размножение, как правило, не бывало успешным, хотя именно ручей являлся основным местом нереста зеленой жабы в поселке в первой половине XX в. [11].
Климат Карадага характеризуется как жаркий, очень засушливый, с очень мягкой зимой без устойчивого перехода среднесуточных температур ниже 0 °C [1]. Выделяются два сезонных максимума осадков: в ноябре -
декабре и июне, но преобладает зимний режим увлажнения - количество осадков за холодное полугодие больше, чем за теплое [8]. Коэффициент Иванова - Высоцкого (отношение годовых величин осадков к испаряемости) равен 0,33 [2]. Сумма активных температур выше 10 °С в среднем за период 2003-2022 гг. (4005 ± 61,0 °С) превысила значение, принимаемое в качестве нижней границы субтропического климата [10]. Однако поскольку температура самого холодного месяца (февраля - 1,5 °С) на Карадаге ниже пороговой для субтропиков (4 °С), климат заповедника считают переходным от субсредиземноморского к умеренно-континентальному степному либо частично субтропическим [8].
б)
Рис. 1. Район исследований в Карадагском заповеднике и местоположение крупнейшего нерестового водоема в п. Биостанция: а - вид на верхнюю часть п. Биостанция с хребта Беш-Таш и локализация водоемов (выделены синими эллипсами): озерцо (1); бассейн (2); засыпанный колодец и цистерна (3); пруд в долине Карадагского ручья (4); б - пруд в долине Карадагского ручья (4), на заднем плане - скала Зуб на хребте Беш-Таш
Сведения о жизненных циклах амфибий основываются на круглогодичных стационарных наблюдениях. В процессе исследования использовались стандартные методики [15]. Для обоих видов регистрировали даты первой и последней встреч активных особей, начала и окончания первой (весенней) и второй («летней») фаз размножения, первой и последней регистрации вокализирующих самцов, а также сроки преднерестовых миграций (если они имели место), появления личинок и выхода на сушу метаморфизировавших сеголеток. День наблюдения конвертировался в порядковый номер года с учетом високосных лет; полученные средние значения округлялись до целых чисел. Факт размножения устанавливали по наблюдениям пар в амплексусе и последующему икрометанию. Весенняя и «летняя» фазы нереста выделены нами в известной мере условно, в целях удобства анализа, поскольку начало второй фазы нередко относится к маю - тоже к весне. У В. viridis начало второй фазы нереста пришлось на май в 55 % случаев (в двух случаях - на вторую декаду месяца, в четырех - на третью; n = 11), у Н. orientalis - только в 30 % случаев (всегда на третью декаду; n = 10). Кроме того, сами эти фазы могут подразделяться на более короткие периоды в зависимости от погодных условий. Минимальный интервал между основными фазами составил всего 9 дней у обоих видов. Однако в норме оба сезонных пика размножения хорошо обособлены друг от друга, интервал между ними, как правило, больше 20 дней и может достигать 96 дней у B. viridis (в среднем 42 ± 8,35; n = 9) и 68 - у H. orientalis (в среднем 30 ± 7,51 дней; n = 5). Общая продолжительность периода размножения рассчитывалась как сумма длин весенней и «летней» фаз нереста, без учета разрывов внутри каждой из фаз. В некоторые годы отследить завершение первой фазы нереста не удалось либо он вовсе не происходил вовсе ввиду быстрого пересыхания водоемов и/или низкой численности амфибий. Продолжительность периода активности представляет собой разность дат последней встречи вида перед уходом на зимовку и первой его регистрации весной или зимой [14].
Температура воздуха в приземном слое (на высоте 0,2 м) и воды (на глубине 0,1-0,15 м) в биотопах амфибий измерялась электронным термометром фирмы ExoTerra (Германия) и/или ртутным термометром от психрометра Ассмана с точностью ±0,2 °C. Впрочем, в нашем исследовании мы концентрируемся не на фактических значениях температуры в местах нерестовых скоплений амфибий, а на показаниях метеопоста, характеризующих местный климат (мезоклимат) в целом. Климатические характеристики района исследований, значимые при изучении жизненных циклов амфибий, приводятся по данным Карадагского ландшафтно-экологического стационара (КЛЭС), расположенного у подножья юго-восточного склона хребта Беш-Таш в 1,2 км к северу - северо-востоку от верхней границы пос. Биостанция (44.928° с.ш., 35.208° в.д.; 130 м над уровнем моря). При сравнении десятилетних периодов (2003-2012 и 2013-2022 гг.) заметны существенные изменения климатических показателей, суть которых сводится к увеличению температур (особенно, зимних), уменьшению осадков холодного периода года и увеличению летних осадков (табл. 1).
Фотографии в данной работе сделаны автором.
Статистическая обработка данных производилась с использованием пакетов Microsoft Office Excel 97-2003 и Statistica 6.1. Для оценки силы и харак-
тера сопряженности фенологических явлений с климатическими показателями применялся корреляционный анализ [16]. Статистическая значимость отличий между выборками и коэффициентами корреляции тестировались с использованием критерия Стьюдента [17].
Таблица 1
Климатические показатели Карадага за последние два десятилетия (lim.; X ± Sx)
Показатель Все годы (2003-2022) Периоды наблюдений
2003-2012 2013-2022
Безморозный период, сут 286-331 315 ± 2,53 286-324 309 ± 3,82 304-331 320 ± 2,46
Период вегетации, сут 178-224 211 ± 2,90 178-224 208 ± 5,42 202-223 213 ± 2,10
Среднегодовая температура, °С 10,9-13,6 12,7 ± 0,17 10,9-13,5 12,3 ± 0,27 12,5-13,6 13,1 ± 0,13
Температура самого холодного месяца (январь или февраль), °С -3,8-4,1 1,24 ± 0,52 -3,8-2,6 -0,01 ± 0,81 0,0-4,1 2,48 ± 0,37
Годовая сумма осадков, мм 275-714 469 ± 25,2 344-714 486 ± 36,8 275-619 452 ± 35,5
Сумма осадков в виде снега, мм 5.4-100,7 47,9 ± 2,92 14,6-100,7 61,6 ± 9,48 5,4-63,0 34,2 ± 6,64
Средняя температура марта, °С 1,5-8,2 5,40 ± 0,43 1,5-7,0 4,64 ± 0,59 2,5-8,2 6,15 ± 0,55
Средняя температура июня, °С 18,0-24,6 21,5 ± 0,35 18,0-23,0 21,0 ± 0,54 20,0-24,6 22,0 ± 0,41
Сумма осадков июня, мм 2,7-212,3 63,2 ± 12,8 2,7-130,7 40,8 ± 12,0 3,4-212,3 85,5 ± 21,0
Осадки первого квартала года (1-Ш), мм 38,8-199,1 121 ± 10,4 38,8-199,9 136 ± 16,3 40,6-187,3 107 ± 11,9
Осадки второго квартала года (ГУ-УГ), мм 40,6-270,8 120 ± 13,5 46,5-173,8 102 ± 11,9 40,6-270,8 137 ± 23,5
Осадки последнего квартала года (Х-ХГГ), мм 50,5-293,1 129 ± 14,3 50,5-293,1 152 ± 24,9 66,1-190,4 106 ± 11,2
Результаты и обсуждение Состояние водоемов Карадага и динамика численности амфибий
Начало наших наблюдений пришлось на период максимального наполнения водоемов Карадага. Помимо упоминавшихся выше небольших водоемов в п. Биостанция, в заповеднике имеются и другие, обследовавшиеся нами с периодичностью 5-10 раз за год: 4 из них находятся на северо-восточном склоне горы Святая и у ее подножья на границе с пгт. Коктебель, еще один -в долине Беш-Таш, в 1 км на север от пгт. Курортное. Водоемы располагаются в различных типах ландшафтов на высотах 30-170 м над уровнем моря; крупнейшие из них (близ Коктебеля и Курортного) при максимальном наполнении имели площадь 0,3-2,2 га, глубину - 1,2-2,5 м. После засушливого периода 1998-2001 гг. наполнение всех водоемов Карадага, включая самые незначительные, давно не существовавшие, произошло вследствие сочетания нескольких факторов. По данным КЛЭС, в 2002 г. выпало 608,2 мм
осадков (превышение среднемноголетней нормы на 46 %); необычайно влажными были август, сентябрь и октябрь - за эти месяцы выпало 434,4 мм. Зимы 2002-2003 гг. и 2003-2004 гг. выдались исключительно снежными, притом что летние месяцы 2003 и 2004 гг. характеризовались резко пониженными температурами. В конце 2003 - начале 2004 г. начался процесс подъема уровня грунтовых вод, продолжавшийся до 2007 г. (в последующий период их уровень в основном опускался). Таким образом, именно 2003 и 2004 гг. наиболее благоприятствовали размножению амфибий. Даже небольшие водоемы существовали на протяжении всего жаркого периода года (при этом их уровень достигал высоких отметок), тогда как крупнейшие - сохраняли про-точность даже в середине лета. Процесс усыхания начался в 2005-2006 гг. С этого времени небольшие водоемы перестали наполняться весной или пересыхали в летнее время; период их существования сократился до нескольких недель - иногда лишь в ранневесеннее время. В дальнейшем усыхание прогрессировало, хотя в отдельные влажные периоды с большим количеством осадков (2010 и 2014 гг.) ситуация нормализовалась, но только на короткое время. В 2009-2011 гг. исчезли ручьи в долине Беш-Таш и верховьях Карадагской балки, берущие питание, соответственно, на горе Легенер (498 м над уровнем моря) и хребте Сюрю-Кая (507 м). После 2016 г. высохли даже крупнейшие водоемы Карадага. Как это ни парадоксально, ничтожных размеров искусственные водоемы п. Биостанция сохраняли функцию нерестилищ амфибий дольше прочих (особенно бассейн, который в 2012-2015 гг. изредка наполнялся человеком), однако после 2017 г. и они перестали удерживать влагу дольше нескольких дней, хотя амфибии продолжали в них нереститься в короткие периоды (кладки при этом погибали). К 2023 г. в заповеднике, по существу, сохранился единственный небольшой (0,05 га) водоем на северо-восточном склоне горы Святая, где происходит размножение всех видов амфибий Карадага.
По оценкам 2009 г., общая численность половозрелого контингента популяций каждого из фоновых видов амфибий в Карадагском заповеднике составляла порядка 1000 особей [5]. В крупнейшем водоеме Биостанции в апреле - мае 2003 и 2004 гг. на нересте одновременно наблюдали до 40-50 особей B. viridis и до 53-70 - H. orientalis. По нашим подсчетам, в течение сезона водоем посещало не менее 200 взрослых жаб. Суровая малоснежная зима 2005-2006 гг., когда температура падала до минус 24 °С, не оказала заметного влияния на численность амфибий. В ночь с 21.03 на 22.03.2006 в этом водоеме находилось до 100 взрослых жаб и 150 квакш.
Встречаемость B. viridis в п. Биостанция резко снизилась в конце лета и осенью 2010 г. В течение 2011 г. здесь были встречены немногочисленные особи вида (всего 12), а его размножение не происходило. Причины депрессии численности B. viridis, затронушей в основном юго-западные склоны заповедника, остались невыясненными. Однако этому событию предшествовали аномально обильные осадки 2010 г. - 714,5 мм за год (абсолютный максимум за столетие наблюдений). При этом 2010 г. выделялся жарким летом и очень теплыми погодными условиями поздней осени. Среднегодовая температура воздуха на КЛЭС составила 13,5 °С. Предположительно, падение численности B. viridis могло быть обусловлено эпизоотией, вспышка которой произошла на фоне высоких температур и повышенной влажности почвы, хотя под-
твердить либо опровергнуть данное предположение в настоящее время не представляется возможным. Не исключено, что на других участках заповедника гибель жаб началась несколькими годами ранее. Так, в апреле 2005 г. в большом водоеме на границе с пгт. Коктебель наблюдали мертвых взрослых жаб (до 4 экз./100 м береговой линии) без видимых повреждений.
Засуха 2011-2013 гг. усугубила угнетенность популяции зеленой жабы вследствие низкого успеха размножения. Нельзя исключать и возможность миграции части популяции п. Биостанция на более обводненные территории -в пойму реки Отузка к западу от Карадага. К этому же периоду относится заметное снижение численности квакши. Некоторое увеличение встречаемости обоих видов было отмечено в 2014 г. после обильных осадков в начале лета (в июне выпало 4,4 среднемесячных нормы), но количество встреч (50-100 особей за год) далеко не достигало прежних величин. Новая засуха, начавшаяся в 2016 г., привела к дальнейшему сокращению численности. По оценкам 2016 и 2017 гг., в п. Биостанция обитало не более 30 взрослых особей каждого из видов амфибий. В 2018 - 2022 гг. здесь встречалось от 9 до 11 особей зеленой жабы за год, в 2023 г. найдено всего 6 особей. Следует отметить, что депрессия численности B. viridis не затронула большую часть Судакско-Карадагского низкогорья, вид продолжает оставаться обычным в антропогенных и естественных ландшафтах Отузской и Коктебельской долин и всюду на территории городского округа Судак, где имеются крупные водоемы. В то же время встречаемость H. orientalis снизилась, по-видимому, повсеместно, о чем можно судить, в частности, по отсутствию в последнее десятилетие наблюдений массового выхода сеголеток в Отузской долине.
Рамки сезонной активности и сроки размножения
Первые встречи B. viridis относятся к периоду со 2 января по 23 апреля, средняя дата - 7 марта. В 24 % случаев первая находка вида пришлась на январь, в 9 % - на февраль, 38 % - на март, 29 % - на апрель (n = 21), однако необходимо отметить, что большинство первых регистраций вида в апреле (5 из 6) относится к периоду низкой численности (после 2011 г.). Вероятно, активность начиналась в более ранние сроки, так как даже после экстремальной зимы 2005-2006 гг. первая встреча жабы произошла 15.03. В зимний период жабы обычно наблюдались при температуре воздуха выше 10 °C. Особи, обнаруженные на поверхности на рассвете, при 3-5 °C были малоподвижными и могли находиться в состоянии полуоцепенения. Начало весенней фазы размножения отмечено в период с 28 февраля до 19 мая (средняя -6 апреля), ее окончание - 5 апреля - 21 мая (средняя - 2 мая). Начало нереста в 5 % случаев приходилось на февраль, в 45 % - март, 35 % - апрель, 15 % -май (n = 20), его завершение (в тех случаях, когда его удалось отследить) - на апрель (33 %) или май (67 %) (n = 15). Вторая фаза нереста, наблюдавшаяся в течение 11 сезонов (52 % случаев), начиналась 13 мая - 10 июля (средняя -6 июня); завершалась 22 мая - 14 июля (средняя - 26 июня). «Летний» период икрометания (рис. 2,a) начинался в мае (55 %), реже в июне (27 %) или июле (18 %), его окончание относится к июлю (64 %), реже к маю или июню (по 18 %; n = 11). Пение самцов и пары жаб в амплексусе изредка наблюдались в августе (08.08.2002, 04.08 и 20.08.2012), в том числе на суше во время дождя. Однако кладки жаб в августе не были найдены, поэтому нет полной уверенности в том, что наблюдавшееся брачное поведение завершалось нере-
стом. Уход на зимовку происходил в период с 26 октября по 30 декабря, средняя дата - 2 декабря. Завершение активности в 9 % случаев пришлось на октябрь, в 24 % - ноябрь, 67 % - декабрь (n = 21).
За все годы кладки B. viridis наблюдались с первых чисел марта и до начала второй декады июля. Появление личинок отмечено с последних чисел марта (обычно не ранее середины апреля) до середины июля. Выход сеголеток растянут на четыре месяца: с конца мая до конца сентября.
Рис. 2. Некоторые аспекты репродуктивной биологии бесхвостых амфибий Карадага: a - амплексус у Bufotes viridis, 02.07.2016; б - пара Hyla orientalis в амплекусе, 14.05.2016; в - вокализирующий самец H. orientalis, 17.06.2016; г - сеголетка H. orientalis, 03.08.2016
Первые регистрации H. orientalis в п. Биостанция приходятся на период 4 февраля - 14 апреля, средняя дата - 26 марта. В 10 % случаев начало активности относилось к февралю, 57 % - к марту, 33 % - к апрелю (n = 21). Первая фаза размножения (рис. 2,б) начиналась 8 марта - 2 мая (средняя - 6 апреля), завершалась 10 апреля - 18 мая (средняя - 5 мая). Начало весеннего нереста с равной частотой регистрировалось в марте и апреле (по 47 %), редко в мае (6 %; n = 17). Окончание весеннего нереста обычно приходилось на май (83 %), реже на апрель (17 %; n = 12). Вторая фаза икрометания, наблюдавшаяся в течение 10 сезонов из 21, т.е. в 48 % случаев, начиналась 23 мая -6 июля (средняя - 11 июня), завершалась - 31 мая - 9 июля (средняя -17 июня). В половине случаев ее начало приходилось на июнь, в 30 % -на май, 20 % - на июль (n = 10). Завершение периода размножения, как правило, также относится к июню (70 % случаев), реже к июлю (20 %) или маю (10 %; n = 10). Дата последней встречи вида - 27 сентября - 2 декабря, сред-
няя - 28 октября. Последняя встреча имела место в сентябре (10 % случаев), октябре (40 %), ноябре (45 %), декабре (5 %; n = 20). Отметим, что из-за скрытного образа жизни вне периода размножения сроки ухода квакши на зимовку могут быть определены лишь ориентировочно. Об этом свидетельствуют находки активных особей на 9-10 дней позже, чем в заповеднике, в пунктах ареала с более холодным климатом (26.11.2005 в г. Феодосия и 25.11.2013 в г. Старый Крым). Обычно же об активности квакши в осеннее время можно судить лишь по крикам самцов. В 85 % случаев даты окончания вокализации и последней встречи совпали, хотя иногда уход на зимовку отмечали примерно на 2-3 недели (до 23 дней) позже последней регистрации крика. Несомненно, активность продолжается некоторое время и после завершения вокализации.
Специально остановимся на сроках вокализации H. orientalis (рис. 2,в). В 95 % случаев (n = 21) даты начала активности и первой регистрации крика совпадали или отличались не более, чем на сутки. Первая регистрация крика самца приходилась на период с 4 февраля до 14 апреля, средняя - 27 марта (всего на один день позже средней даты начала активности). Однако в отдельные годы первую встречу и начало вокализации разделял значительный временной интервал. Так, в 2004 г. с момента первой встречи вида (29.02) до начала вокализации прошло 16 суток. Через некоторое время после завершения размножения, редко одновременно с этим периодом, самцы перестают издавать крики, причем сроки окончания весенне-летней фазы вокализации значительно варьируют от года к году. В 2013-2023 гг. эта дата располагалась между 5 июня и 18 августа, средняя - 10 июля. Обычно квакши замолкали в июле (64 % случаев), реже в июне (27 %) или августе (9 %). Возобновление акустической активности («осенняя» фаза вокализации) отмечено с 10 августа до 3 октября, средняя - 6 сентября. Начало этого периода обычно относится к августу или сентябрю (по 45,5 %), реже к октябрю - 9 % (n = 11). Продолжительность «периода молчания» между сезонными фазами акустической активности очень вариабельна и составляет 28-120 дней, в среднем 58 ± 7,82 (n = 11). Дольше всего (5 июня - 3 октября) этот период длился в 2015 г., когда сентябрь выдался самым теплым за все годы (22,2 °С) и крайне сухим (3,9 мм осадков). Последний крик квакши слышали в период между 27 сентября и 28 ноября, средняя - 25 октября. Вокализация обычно завершается в октябре или ноябре (соответственно, в 48 % и 42,5 % случаев), редко (9,5 %) в сентябре (n = 21); общая продолжительность осенней фазы акустической активности самцов варьирует от 13 дней (в 2015 г.) до 73 (в 2021 г.), в среднем 43 ± 6,49. Осенью крики квакш слышны в самое теплое время суток при ясном небе или переменной облачности. Обычно имеет место непродолжительная вокализация одиночных особей, индуцированная внешними акустическими стимулами (порывы ветра, техногенные шумы и т.пр), реже -«перекличка» немногих самцов. «Концертов» десятков самцов, подобных весенним и летним, в это время года не бывает.
Первые кладки квакши на Карадаге наблюдали в третьей декаде марта, первые личинки найдены во второй - третьей декадах апреля. Выход сеголеток (рис. 2,г) растянут почти на три месяца: со второй декады июня до середины сентября.
Сравнение сроков фаз жизненного цикла двух видов амфибий выявило определенные отличия между ними по ряду показателей (табл. 2). У B. viridis
активность начиналась в среднем на 19 сут раньше, а завершалась в среднем на 35 сут позже, чем у H. orientalis. Соответственно, длина периода активности у жабы в среднем на 55 сут больше, чем у квакши. Перечисленные отличия статистически значимы, в двух случаях - высоко достоверны (табл. 2). Общая длина периода размножения у B. viridis в среднем на 15 сут больше, чем у H. orientalis (отличия статистически значимы). В то же время даты начала и завершения весеннего нереста и его продолжительность у обоих видов совпадают или отличаются незначительно - всего на 1-3 дня. Временные рамки «летнего» нереста у квакши несколько уже, чем у жабы, а его продолжительность в среднем 2,7 раза меньше, однако различия недостоверны.
Таблица 2
Сроки феноявлений (lim, X ± Sx, n) в популяциях двух видов амфибий п. Биостанция в 2002-2023 гг.
Показатель Bufotes viridis Hyla orientalis tSt
Дата первой встречи, день 2-113 66 ± 7,07 (21) 35-104 85 ± 3,54 (21) 2,40 P = 0,021116
Начало первой (весенней) фазы нереста, день 59-140 96 ± 5,00 (20) 68-122 96 ± 3,57 (17) 0,0 P = 1,00
Окончание первой (весенней) фазы нереста, день 95-141 122 ± 3,43 (15) 100-139 125 ± 2,84 (12) 0,67 P = 0,506951
Продолжительность первой фазы нереста, сут. 3-61 30 ± 4,94 (15) 12-48 31 ± 3,26 (12) 0,17 P = 0,867248
Начало второй («летней») фазы нереста, день 133-191 157 ± 5,82 (11) 143-187 162 ± 4,79 (10) 0,66 P = 0,515522
Окончание второй («летней») фазы нереста, день 142-195 177 ± 5,93 (11) 151-190 168 ± 4,63 (10) 1,20 P = 0,247114
Общая продолжительность второй фазы нереста, сут 1-57 19 ± 6,42 (11) 1-22 7 ± 2,27 (10) 1,76 P = 0,095001
Общая продолжительность периода размножения, сут 5-65 39 ± 4,48 (17) 1-53 24 ± 4,03 (18) 2,49 P = 0,016398
Дата последней встречи, день 300-364 336 ± 3,58 (21) 270-336 301 ± 4,33 (20) 6,23 P = 0,0
Длина периода активности, сут 195-341 272 ± 9,18 (20) 171-273 217 ± 6,61 (20) 4,86 P = 0,000022
Даты первой встречи B. viridis и H. orientalis положительно скоррели-рованы: r = 0,47; P < 0,05; n = 21. То же касается начала (r = 0,59; P < 0,05; n = 17) и окончания весеннего нереста (r = 0,73; P < 0,05; n = 11). Статистически значимая связь между этими датами подчеркивает сопряженность фено-явлений и климатических особенностей местности.
Температурные рамки феноявлений
Сравнение температурных параметров основных фаз жизненного цикла обнаруживает некоторые отличия между видами (табл. 3). Первое появление на поверхности B. viridis происходило при несколько более высоких (на 0,7 °С в среднем) среднесуточных температурах воздуха по сравнению с H. orientalis. Однако последняя уходит на зимовку при значительно более высокой (в среднем на 4,3 °С) температуре, чем жаба (отличия высоко достоверны). Температуры во время начала весеннего нереста и окончания «летне-
го» у квакши ниже, чем у жабы (соответственно, на 0,3° и на 1 °С), а в день окончания весеннего нереста, напротив, выше (в среднем на 1,7 °С).
Таблица 3
Температурные рамки фенологических явлений (lim, X ± Sx, n) в популяциях двух видов амфибий, по данным КЛЭС
Показатель Bufotes viridis Hyla orientalis tst P
Среднесуточная температура в день первой встречи, °С 1,6-14,0 8,58 ± 0,63 (21) 1,5-14,0 7,90 ± 0,80 (21) 0,64 P = 0,527294
Среднесуточная температура в день начала весеннего нереста, °С 1,5-17,2 9,98 ± 0,90 (20) 3,3-19,4 9,66 ± 1,03 (17) 0,23 P = 0,816426
Среднесуточная температура в день окончания весеннего нереста, °С 7,4-17,4 13,1 ± 0,70 (15) 11,1-20,1 14,8 ± 0,69 (12) 1,73 P = 0,096550
Среднесуточная температура в день начала «летнего» нереста, °С 16,4-24,4 19,2 ± 0,75 (11) 16,7-23,3 19,5 ± 0,80 (9) 0,27 P = 0,787706
Среднесуточная температура в день окончания «летнего» нереста, °С 17,2-27,3 22,0 ± 0,86 (11) 17,5-26,3 21,0 ± 1,04 (9) 0,74 P = 0,468803
Среднесуточная температура в день последней встречи, °С 0,7-13,8 8,96 ± 0,76 (21) 5,1-19,2 13,3 ± 0,92 (20) 3,64 P = 0,000816
Суточный минимум температуры воздуха в дни первой встречи и начала нереста может быть ниже нуля у обоих видов: минус 1,4, минус 1 °С. В день начала преднерестовой миграции жаб регистрировали даже минимальную температуру минус 2,9 °С (среднесуточная - минус 0,2-11,2 °С; в среднем 6,72 ± 0,88; n = 12). Наименьший суточный минимум в день последней встречи жабы - 0 °С, квакши - 2 °С.
«Летняя» фаза размножения B. viridis и H. orientalis всегда бывает приурочена ко времени выпадения обильных осадков и, как правило, начинается на фоне снижения температуры воздуха. Например, после выпадения 97 мм осадков 21.06 и 22.06.2014 в последующие три дня суточный минимум температуры воздуха на КЛЭС снизился до 13,3-13,7 °С, среднесуточные значения - до 18,4-19,5 °С. В этот период начался нерест жабы и квакши, и была отмечена массовая вокализация чесночниц в водоемах - исключительный случай для этого вида, размножение у которого в юго-восточном Крыму в норме завершается не позже второй декады мая. Минимальная температура воздуха в день начала «летнего» нереста жабы и квакши составляла 11,3 °С, максимальная - 29,4 (квакша) и 30,1 °С (жаба). Завершение «летнего» нереста жабы наблюдали при наименьшем суточном минимуме 11,5°, квакши -12,3 °С, в то время как максимальная температура воздуха в этот период могла достигать 30,5 °С (квакша) и даже 31,3° (жаба).
По наблюдениям в природе, в годы с хорошим наполнением водоемов ранней весной начало икрометания B. viridis отмечалось при температуре воздуха 4,4-9,3 °С, воды - 5,5-11 °С. После появления жабы в водоемах случаются возвраты холодов, иногда морозов до минус 5 °С. В день начала нереста отмечалось выпадение снега. В 2004 г. начало икрометания наблюдали
28 февраля - на следующий день после того, как с поверхности водоема сошел лед (в воде все еще плавали крупные куски льда). В конце мая - июле пары жаб в амплексусе наблюдались в водоемах или на суше у уреза воды при температуре воздуха 16-29,1 °С, воды - 16,2-26,1 °С, субстрата -до 32,4 °С (как в светлое, так и в темное время суток).
В марте - начале апреля H. orientalis в массе концентрировались в водоемах при температуре воздуха 4,7-10,5 °С (в одном случае 3,2°), воды -7-12,3 °С, что сопровождалось мощными «хорами» самцов. Во время начала периода размножения случаются заморозки, иногда поверхность нерестовых водоемов за ночь покрывается у берега тонким льдом.
В конце весны и летом в мелководных водоемах, расположенных в открытой местности, развитие личинок обоих видов происходит при температуре воды 26-28 °С ночью и до 29-33,5° в дневные часы. 02.08.2014 сеголетки жабы и квакши наблюдались в массе на берегу водоема при температуре воздуха в приземном слое 32,2 °С, слегка влажного субстрата - 33 °С.
В июне - сентябре вокализация квакши отмечена при температуре воздуха на высоте 1,5 м до 30,6 °С. В самые жаркие дневные часы голоса этих амфибий иногда можно слышать одновременно с криками цикад Lyristes plebejus (Scopoli, 1763).
Связь фаз жизненного цикла с климатическими характеристиками
Для ряда фенологических явлений выявлена их корреляция с климатическими параметрами на статистически значимом уровне (табл. 4). Прежде всего, обращает на себя внимание сильная (|r| > 0,7) положительная корреляция между продолжительностью весенней фазы нереста обоих видов амфибий и суммой осадков первого квартала года (статистически значима при P < 0,001). Только для H. orientalis найдена сильная положительная связь длины летней фазы нереста с суммой осадков июня и второго квартала года в целом (в последнем случае P < 0,001; табл. 4).
Сумма осадков (мм) в виде снега за холодный период текущего года и ноябрь - декабрь предыдущего демонстрирует умеренную силу связи (0,31 < |r| < 0,7) с датой начала весеннего размножения B. viridis (r = -0,37; n = 20), но не H. orientalis (r = 0,08; n = 17). Связь общей продолжительности периода размножения с этим параметром, напротив, лучше выражена у квакши (r = 0,44; n = 17), чем у жабы (r = 0,28; n = 17). Длина интервала между фазами нереста отрицательно коррелирует с суммой осадков второго квартала года как у жабы (r = -0,45; n = 9), так и у квакши (r = -0,39; n = 5). Однако во всех этих случаях связь не является статически значимой.
Среди климатических параметров, сопряженных с фазами жизненного цикла амфибий, в условиях теплого климата по уровню значимости на первый план выходит количество осадков в определенные периоды года, поскольку от их объема зависит наполнение нерестовых водоемов. Температурные показатели, по-видимому, имеют второстепенное значение - их связь со сроками феноявлений обычно слаба. Для B. viridis и H. orientalis, соответственно, коэффициент корреляции между среднегодовой температурой и длиной периода активности равен 0,10 (n = 20) и 0,01 (n = 20), среднегодовой температурой и продолжительностью периода размножения —0,04 (n = 17) и -0,37 (n = 17), температурой самого холодного месяца и датой первой встре-
чи--0,25 (п = 20) и -0,09 (п = 20), среднемесячной температурой июня и
продолжительностью «летнего» нереста —0,01 (п = 11) и -0,13 (п = 9). У жабы (но не у квакши) найдена умеренная положительная корреляция длины периода активности с годовой суммой осадков (г = 0,39; п = 20) и длиной безморозного периода (г = 0,38; п = 20), у квакши (но не у жабы) - с длиной периода вегетации (г = 0,37; п = 20). Однако связь статистически незначима.
Таблица 4
Корреляция (г) сроков фенологических явлений в популяциях двух видов амфибий и климатических параметров Карадагского заповедника: римские цифры обозначают порядковые номера месяцев года; *P < 0,05; 0,01; 0,001
Фенологическое явление и климатический параметр Bufotes viridis Hyla orientalis
Дата первой встречи
Сумма осадков первого квартала года (I - III), мм -0,53* (n = 20) -0,32 (n = 20)
Дата начала первой (весенней) фазы размножения
Сумма осадков первого квартала года (I - III), мм -0,59** (n = 20) -0,40 (n = 17)
Сумма осадков четвертого квартала предшествующего года (X - XII), мм -0,45* (n = 20) -0,57* (n = 18)
Продолжительность первой (весенней) фазы нереста
Сумма осадков первого квартала года (I - III), мм 0,78*** (n = 15) 0,75** (n = 12)
Продолжительность второй («летней») фазы нереста
Сумма осадков второго квартала года (IV - VI), мм 0,55 (n = 11) 0,81** (n = 9)
Сумма осадков в июне, мм 0,69* (n = 11) 0,73* (n = 9)
Общая продолжительность периода размножения, сут.
Сумма осадков первого квартала года (I - III), мм 0,49* (n = 17) 0,56* (n = 17)
Сумма осадков первого полугодия (I - VI), мм 0,37 (n = 17) 0,59* (n = 17)
Сроки завершения весенне-летней фазы вокализации восточной квакши положительно коррелируют с суммой осадков третьего квартала года (r = 0,55), начало осенней фазы вокализации - с суммой осадков в августе (r = -0,36; по 10 парам значений в обоих случаях). Отличия не являются статистически значимыми.
Влияние динамики климатических показателей на сроки феноявлений
Сравнение сроков феноявлений в десятилетние периоды (2003-2012 и 2013-2022 гг.) показывает их существенный сдвиг (табл. 5). Дата первой встречи у обоих видов сместилась на более позднее время: у B. viridis - на 24 дня в среднем (с 21 февраля на 17 марта), у H. orientalis - только на 5 дней (с 23 марта на 28 марта). Интервал между первой встречей и началом нереста у жабы почти не изменился, тогда как у квакши он увеличился в 4,2 раза. В 2013-2022 гг. весенний нерест начинался позже, чем в 2003-2012 гг.:
у жабы - в среднем на 26 дней (средняя дата сместилась с 24 марта на 19 апреля), у квакши - на 19 (сдвиг с 28 марта на 16 апреля). Однако, дата его окончания сместилась незначительно - на 2-3 дня у обоих видов (с 30 апреля на 2 мая у жабы и с 4 мая на 7 мая у квакши). Продолжительность весеннего нереста у жабы сократилась в 2,1 раза, у квакши - в 1,4 раза. Начало второй фазы нереста у жабы сместилось с 24 июня на 26 мая (на 29 дней), окончание -с 8 июля на 18 июня (на 20 дней); ее продолжительность возросла в 1,4 раза, а интервал между фазами нереста уменьшился в 2,2 раза. Для квакши такие данные отсутствуют, так как ее летний нерест не регистрировался до 2012 г. (в 2013-2022 гг. средняя дата начала этого явления - 14 июня, его завершения -21 июня). Общая длина периода размножения уменьшилась у обоих видов: у жабы на 8 дней (в 1,2 раза), у квакши - на 18 (вдвое!). Последняя встреча у жабы сместилась на более позднее время (с 28 ноября на 4 декабря - на 6 дней), а у квакши, напротив, на более раннее (с 5 ноября на 21 октября - на
15 дней). Продолжительность активного периода уменьшилась в среднем на
16 дней у жабы и на 19 - у квакши.
Таблица 5
Сравнение сроков фаз жизненного цикла двух фоновых видов амфибий Карадагского природного заповедника в различные периоды (lim, X ± Sx, n)
Параметр Bufotes viridis Hyla orientalis
2003-2012 2013-2022 2003-2012 2013-2022
Первая встреча, день 2-105 52 ± 11,4 (10) 35-113 76 ± 7,85 (10) 60-104 82 ± 3,80 (10) 35-104 87 ± 6,29 (10)
Интервал от первой встречи до нереста, сут 0-80 32 ± 10,0 (10) 0-85 33 ± 11,0 (10) 0-20 5 ± 2,21 (9) 0-65 21 ± 7,80 (8)
Начало весеннего нереста, день 59-105 83 ± 4,78 (10) 82-140 109 ± 6,62 (10) 68-104 87 ± 3,43 (9) 88-122 106 ± 4,36 (8)
Окончание весеннего нереста, день 95-135 120 ± 3,92 (9) 102-141 122 ± 6,74 (6) 100-130 124 ± 4,05 (7) 115-139 127 ± 4,10 (5)
Продолжительность весеннего нереста, сут 6-61 37 ± 6,54 (9) 3-39 18 ± 5,01 (6) 20-48 35 ± 3,59 (7) 12-37 25 ± 5,20 (5)
Начало «летнего» нереста, день 151-191 175 ± 8,73 (4) 133-161 146 ± 3,63 (7) 152 (1) 148-187 165 ± 5,23 (8)
Окончание «летнего» нереста, день 184-195 189 ± 2,68 (4) 142-190 169 ± 7,07 (7) 156 (1) 155-190 172 ± 4,97 (8)
Продолжительность «летнего» нереста, сут 1-44 16 ± 10,5 (4) 1-57 23 ± 8,39 (7) 4 (1) 1-22 7 ± 2,85 (8)
Интервал между фазами нереста, сут 40-96 63 ± 12,2 (4) 9-61 29 ± 11,2 (4) 22 (1) 9-68 32 ± 12,7 (4)
Длина периода размножения, сут 16-61 42 ± 5,32 (9) 5-65 34 ± 7,40 (8) 20-48 36 ± 3,38 (7) 1-53 18 ± 5,63 (10)
Дата последней встречи, день 300-357 332 ± 6,07 (10) 315-364 338 ± 4,60 (10) 270-336 309 ± 6,37 (10) 272-319 294 ± 5,20 (10)
Длина периода активности, сут 195-341 279 ± 15,6 (10) 211-302 262 ± 9,60 (10) 180-269 227 ± 8,65 (10) 171-273 208 ± 9,42 (10)
Не вызывает сомнения, что существенный сдвиг сроков большинства феноявлений напрямую связан с погодными условиями последнего десятилетия (см. табл. 1), сочетание которых привело к деградации нерестовых водоемов амфибий, смещению размножения на конец весны и первую половину лета и увеличению продолжительности второй фазы нереста.
Обсуждение
Полученные нами данные о сроках фаз жизненного цикла амфибий Ка-радага в целом близки к уже известным [1, 12, 13]. В числе отличий укажем на редкость встреч зеленой жабы в зимнее время до 2000 г. (единственная находка - 14.02.1981; дата последней встречи - 13.11.1998) и более поздние сроки начала икрометания (первый «концерт» самцов - 17.03.1981, самая ранняя кладка - 10 апреля). В очень холодном 1980 г. кладки жаб находили до первой декады июля. Самая ранняя и самая поздняя встречи квакши отмечены в 1998 г.: 9 марта и 2 ноября; первая регистрация крика самца -23.03.1982; пик нереста отмечен в мае - середине июня; последний летний крик самца слышали 06.07.1980, последний осенний - 02.11.1998. К сожалению, фрагментарность этих наблюдений не позволяет оценить подлинный масштаб сдвигов феноявлений за четыре десятилетия.
В период наших исследований жабы встречены на поверхности во все зимние месяцы. По данным всех лет, их находки отсутствовали лишь в очень коротком интервале - 31 декабря и 1 января (и явно по случайным причинам). Таким образом, можно говорить о потенциальной круглогодичной активности вида. Находки активных квакш во все годы отсутствовали на протяжении 62 дней - с 3 декабря до 3 февраля. Вероятно, зимняя спячка является обязательным условием жизненного цикла H. orientalis. Для сравнения (см. табл. 2), в среднегорье Дагестана средняя продолжительность периода активности B. v. sitibundus (Pallas, 1769) составляет 240 дней (на 32 дня меньше, чем на Карадаге), восточной квакши - 236 дней (на 19 дней больше, чем на Карадаге) [18]. Впрочем, сложность оценки и интерпретации продолжительности периодов активности и гибернации является очевидной [14].
Виды комплекса Bufotes (viridis), обитающие в Средиземноморье, юго-восточной и центральной Европе, известны своей высокой экологической пластичностью и вариабельностью сроков размножения. В норме период размножения зеленой жабы длится с марта - апреля (чаще) до середины мая -июня (т.е. около 3 месяцев), хотя в западной Румынии и Чехии нерест отмечали вплоть до середины августа [19-21]. На севере Греции размножение B. viridis начинается в феврале - марте и завершается в июле (крайние даты: 15 февраля - 5 июля) [22]. Недавно получены первые данные о размножении в июле B. v. sitibundus в Израиле [23]. Однако особенно гибки рамки репродуктивного периода на юге Средиземноморской зоны (Тунис, Сицилия). Так, у B. boulengeri (Lataste, 1879) нерест возможен с конца января до октября, а продолжительность периода размножения отдельных популяций достигает 7-9 месяцев [24, 25].
Жабы Крымского полуострова в силу своеобразия климатических условий региона демонстрируют, в известной мере, переходный паттерн размножения, сочетающий в себе черты, характерные для жарких аридных областей (Средиземноморье) и Средней Европы - региона с более стабильными
условиями увлажнения. На Карадаге, как и в Крыму в целом, период размножения B. viridis растянут на 4,5 месяца: с конца февраля - начала марта до середины июля [4]. Кроме того, мы не можем исключать возможность размножения в начале августа (что пока не подтверждено наблюдениями). Отметим, что на юге Крыма трели одиночных самцов иногда слышны вплоть до поздней осени (например, 12.11.2005 в вечернее время на болотце в Херсо-несском городище, г. Севастополь).
У близкородственного вида H. arborea (Linnaeus, 1758) в Греции репродуктивный период длится с конца февраля - начала марта до конца июня - начала июля (крайние даты: 26 февраля - 5 июля), тогда как в Центральной Европе его продолжительность обычно меньше - с апреля до конца июля [19; 22]. В Дагестане икрометание у H. orientalis отмечено с 8-15 апреля до 17-29 мая [18]. Как и в случае с B. viridis, наблюдения на Карадаге демонстрируют промежуточную картину: период размножения квакш начинается здесь несколько позже, чем в Средиземноморье (в начале марта), но завершается в те же сроки. Указывалось, что на Северо-Западном Кавказе H. orientalis размножается с апреля по октябрь [26]. Неясно, однако, на чем основываются эти данные - на наблюдениях кладок или личинок.
Существенный сдвиг фенодат в последнее десятилетие в сравнении с предшествующим (см. табл. 5) отвечает общему направлению климатических изменений (см. табл. 1). Основные тренды первой четверти XXI века в Кара-дагском заповеднике: уменьшение количества осадков холодного периода года, снижение повторяемости снежных зим, увеличение доли летних осадков (за счет возросшего поступления влаги за один дождь, так как число дождливых дней, напротив, сократилось), катастрофическое падение уровня грунтовых вод [8, 9]. Очевидна прямая связь этих параметров как с наполнением нерестовых водоемов, так и с динамикой растительного покрова. Так, в 2013-2018 гг. на КЛЭС произошел массовый (на 95-100 %) отпад мезо-фильных видов дендрофлоры: в частности, ясеня, вяза, терна, боярышника (на фоне более длительного процесса замещения степей Карадага ксерофиль-ными восточносредиземноморскими элементами: держидеревом, грабинником, фисташкой) [9]. В условиях нормального увлажнения пик весеннего нереста амфибий приходится на апрель - самый сухой месяц года (средне-многолетняя сумма осадков - 25,5 мм). Наполнение естественных или полуприродных водоемов в этот период определяется не столько текущими величинами поверхностного стока, сколько поступлением влаги в холодный период года, особенно при снеготаянии, и уровнем грунтовых вод. В засушливые периоды большинство водоемов весной не наполняется, и сроки размножения начинают зависеть от осадков поздней весны и начала лета. «Летняя» фаза нереста непродолжительна и иногда длится всего несколько дней. Однако при сочетании засушливых условий весны и очень дождливого лета «летний» нерест может затягиваться на срок до 8 недель у жабы и 3 недель у квакши, распадаясь на несколько периодов, приуроченных строго к мощным ливням. Наименьший интервал между первой и второй фазами размножения (9 дней у обоих видов) отмечен в 2016 г. - год с сухой ранней весной и аномально влажными маем и началом лета. В марте и апреле 2016 г. выпало всего 31,8 мм осадков, тогда как в мае - максимальное количество за все время наблюдений (122,1 мм), плюс еще 138,2 мм в июне. В годы с аномально сухими веснами «летняя» фаза нереста de facto может быть первой за
год - как, например, у B. viridis в 2013 и 2014 гг., когда сумма осадков за всю весну составила 33,7 и 38 мм соответственно, но за июнь - 146,2 и 212,3 мм. У H. orientalis весеннего нереста не было в 2020 г. - в год с наименьшим за период наблюдений количеством осадков (275 мм) и очень сухой весной (34,8 мм за 3 месяца). Таким образом, в засушливые годы «летний» нерест, связанный с выпадением ливневых осадков, отчасти компенсирует малую продолжительность или отсутствие весеннего размножения.
Амфибии, успех размножения которых зависит от степени увлажнения и наполнения нерестовых водоемов, весьма чувствительны по отношению к изменениям климата. У ряда видов умеренного пояса отмечен сдвиг размножения на более ранние сроки в связи с ростом температур весны [14, 21]. На Карадаге отмечена противоположная тенденция - нерест сместился на более позднее время. Это явление оценивается как негативное - прежде всего ввиду крайне низкого успеха размножения в жаркий период года. Интенсивность летнего нереста всегда существенно ниже в сравнении с весенним, и такого обилия жаб в водоемах, как в начале весны, не наблюдается. Например, в июле 2003 г. и июне 2014 г. в пруду в долине Карадагского ручья наблюдали до 10-15 жаб. Обычно же количество жаб было еще меньше -в лучшем случае удавалось встретить несколько пар в амплексусе в течение летнего периода. Количество сеголеток, выходящих из искусственных водоемов, исчисляется сотнями или даже десятками особей (против тысяч в природных водоемах). Весьма обычны заморы личинок. В 2017 г. ни одна из личинок в бассейне не прошла метаморфоз, а в последующие годы этот водоем более не наполнялся. Отмечался стазис развития личинок в искусственных водоемах: например, у B. viridis длительность периода развития может возрастать до 96-108 сут против 35-45 в норме, несмотря на высокие температуры. Предположительно, на темпы развития оказывает влияние чрезмерно высокая плотность личинок при дефиците пищи. Часто наблюдалось поедание личинками амфибий утонувших в воде крупных насекомых, а иногда и каннибализм. Некоторая часть личинок обоих видов из летних кладок не успевает пройти метаморфоз до конца сентября и погибает на фоне снижения температуры.
Очень крупные размеры тела самок амфибий из Карадагского заповедника (до 103,2 мм у B. viridis и до 54 мм у H. orientalis), по-видимому, указывают на высокую продолжительность жизни [20, 27, 28]. Поскольку связать крупные размеры животных из приморского локалитета на юге Крыма с правилом Бергмана проблематично, мы допускаем действие направленного отбора на увеличение плодовитости, что может иметь важное значение для популяций, размножение которых происходит во временных водоемах.
К настоящему времени не только п. Биостанция, но и Карадагский заповедник в целом лишился водоемов, способных обеспечить стабильное воспроизводство в популяциях амфибий. В недалекой перспективе заповедник может утратить роль резервата амфибий. В качестве меры по стабилизации ситуации предлагается увеличение числа искусственных нерестилищ в хозяйственной зоне заповедника. Обустройство на сильно трансформированных деятельностью человека участках (например, на заброшенных огородах) нескольких искусственных водоемов (бетонированных резервуаров типа хаузов с размерами 2-3 х 1-2 х 1-1,5 м) могло бы обеспечить успешное размножение амфибий в периоды длительных засух. В водоемах должна быть преду-
смотрена система слива воды, так как застойная вода на следующий год становится малопригодной для размножения амфибий, которые концентрируются близ водоемов, но не идут в воду до первых ливней. Обозначим также аку-тальность изучения инфекционных заболеваний амфибий в Крыму.
Список литературы
1. Природа Карадага / под ред. А. Л. Морозовой, А. А. Вронского. Киев : Наукова думка, 1989. 288 с.
2. Ландшафтно-геофизические условия произрастания лесов юго-восточной части Горного Крыма / под ред. В. А. Бокова. Симферополь : Таврия-Плюс, 2001. 136 с.
3. Щербак Н. Н. Земноводные и пресмыкающиеся Крыма (Herpetologia Taurica). Киев : Наукова думка, 1966. 240 с.
4. Писанець £., Кукушкш O. Земноводш Криму. Кив : Нацюнальний науково-природничий музей НАН Украни, 2016. 320 с.
5. Котенко Т. И., Кукушкин О. В. Аннотированные списки земноводных и пресмыкающихся заповедников Крыма // Научные записки природного заповедника «Мыс Мартьян». 2010. № 1. С. 225-261.
6. Whittaker K., Koo M. S., Wake D. B., Vredenburg V. T. Global declines of amphibians : encyclopedia of Biodiversity. 2nd ed. / ed. by S. A. Levin. Waltham : Academic Press, 2013. Vol. 3. P. 691-699.
7. Crucitti P. A review of phenological patterns of amphibians and reptiles in Central Mediterranean ecoregion // Phenology and Climate Change / ed. by X. Zhang. Rijeka : InTech, 2012. P. 35-52. doi: 10.5772/35961
8. Зуев А. В., Глибин Ю. В., Гасников С. В., Фролова Т. А. Проявление континен-тальности климата в пределах Карадагской горной группы // Труды Карадагской научной станции им. Т. И. Вяземского - Природного заповедника РАН. 2018. № 3 (7). С. 85-93.
9. Зуев А. В., Летухова В. Ю., Зуева Е. А. Климатические изменения как фактор трансформации растительного покрова на примере Карадагского ландшафтно-экологического стационара // Труды Карадагской научной станции им. Т. И. Вяземского - Природного заповедника РАН. 2020. № 1 (13). С. 77-98.
10. Никифорова М. П., Лапченко В. А., Зуев А. В. Динамика максимальных температур воздуха на территории Карадагского заповедника в 2014-2018 гг. // Труды Карадагской научной станции им. Т. И. Вяземского - Природного заповедника РАН. 2019. № 3 (11). С. 42-51.
11. Татарко К. И. Материалы по батрахо- и герпетофауне района Карадагской биологической станции АН УССР // Архив Карадагской научной станции (документ № 52). Карадаг, 1940. С. 1-7.
12. Щербак Н. Н. Земноводные и пресмыкающиеся Карадага. Изучение фауны и численности наземных позвоночных Карадага (1981-1982) (заключительный отчет) // Карадагский государственный заповедник АН УССР. Летопись природы. Карадаг, 1984. Т. 1, кн. 1. Ч. 5. С. 4-32.
13. Гнюбкин В. Ф. Бесхвостые амфибии // Карадагский природный заповедник НАН Украины. Летопись природы. 1998. Симферополь : СОНАТ, 2001. Т. 15. С. 60-69.
14. Groffen J., Andersen D., Borzee A. Breeding phenology and landscape use in all amphibian species from the Republic of Korea based on open-source data // Frontiers in Environmental Science. 2022. Vol. 10. P. 846481. doi: 10.3389/fenvs.2022.846481
15. Руководство по изучению земноводных и пресмыкающихся / под ред. Н. Н. Щербака. Киев : Киевская типография научной книги, 1989. 172 c.
16. Соловьев А. Н. Корреляционные связи дат наступления сезонных явлений // Известия РАН. Серия биологическая. 2020. № 1. С. 105-112. doi: 10.31857/S0002332920010154
17. Лакин Г. Ф. Биометрия. М. : Высш. шк., 1990. 352 с.
18. Аскендеров А. Д. Симпатрическое обитание земноводных в восточных предгорьях Дагестана // Вестник Дагестанского научного центра. 2014. № 52. С. 52-58.
19. Щербак Н. Н., Щербань М. И. Земноводные и пресмыкающиеся Украинских Карпат. Киев : Наукова думка, 1980. 268 с.
20. Kovacs E. H., Sas I. Aspects of breeding activity of Bufo viridis in an urban habitat: a case study in Oradea, Romania // Biharean Biologist. 2010. Vol. 4, № 1. P. 73-77.
21. Kaczmarski M., Szala K., Kloskowski J. Early onset of breeding season in the green toad Bufotes viridis in Western Poland // Herpetozoa. 2019. Vol. 32. P. 109-112. doi: 10.3897/herpetozoa.32.e35825
22. Kyriakopolou-Sklavonou P. Adaptations of some amphibian species to Meditrranean environmental conditions // Belgian Journal of Zoology. 2000. Vol. 130, Suppl. 1. P. 101-113.
23. Goldberg S. R. Notes on reproduction of Variable Green toads, Bufotes sitibundus (Anura: Bufonidae), from Israel // Bulletin of the Chicago Herpetological Society. 2022. Vol. 57, № 12. P. 219-220.
24. Sicilia A., Lillo F., Zava B., Bernini F. Breeding phenology of Bufo viridis Laurenti, 1768 in Sicily // Acta Herpetologica. 2006. Vol. 1, № 2. P. 107-117.
25. Filippi E., Chetoui A., D'Alterio G. L. [et al.]. Bufo boulengeri: field observations on breeding phenology at a new Saharan site in Southern Tunisia // Herpetology Notes. 2011. Vol. 4. P. 215-217.
26. Туниев С. Б. Эктотермные позвоночные Сочинского национального парка : авто-реф. дис. ... канд. биол. наук : 03.00.08. СПб., 2008. 24 с.
27. Altuni§ik A., Özdemir N. Body size and age structure of a highland population of Hyla orientalis Bedriaga, 1890, in northern Turkey (Anura: Hylidae) // Herpetozoa. 2013. Vol. 26, № 1/2. P. 49-55.
28. Altuni§ik A., Gül S., Özdemir N. Impact of various ecological parameters on the life-history characteristics of Bufotes viridis sitibundus from Turkey // The Anatomical Record. 2021. Vol. 304. P. 1745-1758. doi: 10.1002/ar.24571
References
1. Morozova A.L., Vronskoi A.A. (eds.). Priroda Karadaga = Nature of Karadag. Kiev: Naukova dumka, 1989:288. (In Russ.)
2. Bokov V.A. (ed.). Landshaftno-geofizicheskie usloviya proizrastaniya lesov yugo-vostochnoy chasti Gornogo Kryma = Landscape and geophysical conditions of forest growth in the southeastern part of the Crimean Mountains. Simferopol': Tavriya-Plyus, 2001:136. (In Russ.)
3. Shcherbak N.N. Zemnovodnye i presmykayushchiesya Kryma (Herpetologia Taurica) = Amphibians and reptiles of Crimea (Herpetologia Taurica). Kiev: Naukova dumka, 1966:240. (In Russ.)
4. Pysanets Ye., Kukushkin O. Zemnovodni Krymu = Amphibians of the Crimea. Kiiv: Natsional'niy naukovo-prirodnichiy muzey NAN Ukrai'ni, 2016:320.
5. Kotenko T.I., Kukushkin O.V. Annotated lists of amphibians and reptiles in the Crimean reserves. Nauchnye zapiski prirodnogo zapovednika «Mys Mart'yan» = Proceedings of the nature reserve "MysMartyan". 2010;(1):225-261. (In Russ.)
6. Whittaker K., Koo M.S., Wake D.B., Vredenburg V.T. Global declines of amphibians: encyclopedia of Biodiversity. 2nded. Waltham: Academic Press, 2013;3:691-699.
7. Crucitti P. A review of phenological patterns of amphibians and reptiles in Central Mediterranean ecoregion. Phenology and Climate Change. Rijeka: InTech, 2012:35-52. doi: 10.5772/35961
8. Zuev A.V., Glibin Yu.V., Gasnikov S.V., Frolova T.A. Manifestation of climate continentality within the Karadag mountain group. Trudy Karadagskoy nauchnoy stantsii im. T.I. Vyazemskogo - Prirodnogo zapovednika RAN = Proceedings of T.I. Vyazemsky Karadag Scientific Station - Nature Reserve of the RAS. 2018;(3):85-93. (In Russ.)
9. Zuev A.V., Letukhova V.Yu., Zueva E.A. Climatic changes as a factor in the transformation of vegetation cover by the example of the Karadag landscape-ecological station. Trudy Karadagskoy nauchnoy stantsii im. T.I. Vyazemskogo - Prirodnogo zapovednika RAN = Proceedings of T.I. Vyazemsky Karadag Scientific Station - Nature Reserve of the RAS. 2020;(l):77-98. (In Russ.)
10. Nikiforova M.P., Lapchenko V.A., Zuev A.V. Dynamics of maximum air temperatures on the territory of the Karadag Nature Reserve in 2014-2018. Trudy Karadagskoy nauchnoy stantsii im. T.I. Vyazemskogo - Prirodnogo zapovednika RAN = Proceedings of T.I. Vyazemsky Karadag Scientific Station - Nature Reserve of the RAS. 2019;(3):42-51. (In Russ.)
11. Tatarko K.I. Materials on the batracho- and herpetofauna of the region of the Karadag Biological Station of the Academy of Sciences of the Ukrainian SSR. Arkhiv Karadagskoy nauchnoy stantsii (dokument № 52) = Archive of the Karadag Scientific Station (documentNo.52). Karadag, 1940:1-7. (In Russ.)
12. Shcherbak N.N. Amphibians and reptiles of Karadag. Studying the fauna and abundance of terrestrial vertebrates of Karadag (1981-1982) (final report). Karadagskiy gosudarstvennyy zapovednik AN USSR. Letopis' prirody = Karadag State Reserve of the Academy of Sciences of the USSR. Chronicle of nature. Karadag, 1984;1(Bk.1)Pt.5:4-32. (In Russ.)
13. Gnyubkin V.F. Tailless amphibians. Karadagskiy prirodnyy zapovednik NAN Ukrainy. Letopis' prirody. 1998 = Karadag Nature Reserve of the Academy of Sciences of Ukraine. Chronicle of nature. 1998. Simferopol': SONAT, 2001;15:60-69. (In Russ.)
14. Groffen J., Andersen D., Borzee A. Breeding phenology and landscape use in all amphibian species from the Republic of Korea based on open-source data. Frontiers in Environmental Science. 2022;10:846481. doi: 10.3389/fenvs.2022.846481
15. Shcherbak N.N. (ed.). Rukovodstvo po izucheniyu zemnovodnykh i presmykayushchikhsya = A guide to the study of amphibians and reptiles. Kiev: Kievskaya tipografiya nauchnoy knigi, 1989:172.
16. Solov'ev A.N. Correlations between the dates of onset of seasonal phenomena. Izvestiya RAN. Seriya biologicheskaya = Proceedings of the Russian Academy of Sciences. Series Biology. 2020;(1):105-112. (In Russ.). doi: 10.31857/S0002332920010154
17. Lakin G.F. Biometriya = Biometric. Moscow: Vyssh. shk., 1990:352. (In Russ.)
18. Askenderov A.D. Sympatric habitat of amphibians in the eastern foothills of Dagestan. Vestnik Dagestanskogo nauchnogo tsentra = Bulletin of Dagestan Scientific Center. 2014;(52):52-58. (In Russ.)
19. Shcherbak N.N., Shcherban' M.I. Zemnovodnye i presmykayushchiesya Ukrainskikh Karpat = Amphibians and reptiles of the Ukrainian Carpathians. Kiev: Naukova dumka, 1980:268. (In Russ.)
20. Kovacs E.H., Sas I. Aspects of breeding activity of Bufo viridis in an urban habitat: a case study in Oradea, Romania. Biharean Biologist. 2010;4(1):73-77.
21. Kaczmarski M., Szala K., Kloskowski J. Early onset of breeding season in the green toad Bufotes viridis in Western Poland. Herpetozoa. 2019;32:109-112. doi: 10.3897/herpetozoa.32.e35825
22. Kyriakopolou-Sklavonou P. Adaptations of some amphibian species to Meditrranean environmental conditions. Belgian Journal of Zoology. 2000;130(Suppl. 1):101-113.
23. Goldberg S.R. Notes on reproduction of Variable Green toads, Bufotes sitibundus (Anura: Bufonidae), from Israel. Bulletin of the Chicago Herpetological Society. 2022;57(12):219-220.
24. Sicilia A., Lillo F., Zava B., Bernini F. Breeding phenology of Bufo viridis Laurenti, 1768 in Sicily. Acta Herpetologica. 2006;1(2):107-117.
25. Filippi E., Chetoui A., D'Alterio G.L. et al. Bufo boulengeri: field observations on breeding phenology at a new Saharan site in Southern Tunisia. Herpetology Notes. 2011;4:215-217.
26. Tuniyev S.B. Ectothermic vertebrates of Sochi National Park. PhD abstract: 03.00.08. Saint Petersburg, 2008:24. (In Russ.)
27. Altuni§ik A., Özdemir N. Body size and age structure of a highland population of Hyla orientalis Bedriaga, 1890, in northern Turkey (Anura: Hylidae). Herpetozoa. 2013;26(1/2):49-55.
28. Altuni§ik A., Gül S., Özdemir N. Impact of various ecological parameters on the life-history characteristics of Bufotes viridis sitibundus from Turkey. The Anatomical Record. 2021;304:1745-1758. doi: 10.1002/ar.24571
Информация об авторах / Information about the authors
Олег Витальевич Кукушкин
научный сотрудник отдела изучения биоразнообразия и экологического мониторинга, Карадагская научная станция имени Т. И. Вяземского -Природный заповедник РАН - филиал ФИЦ «Институт биологии южных морей имени А. О. Ковалевского РАН» (Россия, Республика Крым, г. Феодосия, ул. Науки, 24); младший научный сотрудник лаборатории герпетологии, Зоологический институт РАН (Россия, Санкт-Петербург, Университетская набережная, 1)
E-mail: mtasketi2018@gmail.com
Oleg V. Kukushkin
Researcher of the department of biodiversity studies and ecological monitoring, T.I. Vyazemsky Karadag Scientific Station - Nature Reserve of the RAS -branch of the A. O. Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas of the RAS (24 Nauki street, Feodosia, Republic of Crimea, Russia); junior researcher of the laboratory of herpetology, Zoological Institute of the Russian Academy of Sciences (1 Universitetskaya embankment, Saint Petersburg, Russia)
Автор заявляет об отсутствии конфликта интересов / The author declares no conflicts of interests.
Поступила в редакцию / Received 05.09.2023
Поступила после рецензирования и доработки / Revised 10.10.2023 Принята к публикации / Accepted 13.11.2023
