CC BY
75
Труды ИБВВ РАН, вып. 78(81), 2017
УДК 597-151:574.24:612.017
Transactions of IBIW, issue 78(81), 2017
ПОВЕДЕНЧЕСКАЯ ЛИХОРАДКА РЫБ. И ЭКОЛОГО-ФИЗИОЛОГИЧЕСКИЕ ИММУНОЛОГИЧЕСКИЕ АСПЕКТЫ
В. К. Голованов, Н. С. Некрутов
Институт биологии внутренних вод им. ИД. Папанина РАН, 152742, пос. Борок, Ярославская обл., Некоузский р-н, e-mail: vkgolovan@mail.ru
Обсуждаются экологические, физиологические и иммунологические аспекты поведенческой лихорадки у рыб. Затронуты вопросы здоровья рыб, иммунологии и температуры как важного экологического фактора. Приведены данные об эколого-физиологическом температурном оптимуме и верхней температурной границе жизнедеятельности рыб, температурном диапазоне жизнедеятельности рыб. Рассмотрены соотношение "оптимума" и "пессимума" у рыб и возбудителей заболеваний, влияние сезона года и воздействие температурных стрессов, разница реакций у теплолюбивых и холодолюбивых видов рыб. Анализируется "поведенческая лихорадка" рыб, а также механизм терморегуляционного поведения рыб и поведенческой лихорадки. Температура как экологический фактор существенно изменяет проявление иммунитета рыб в диапазоне их жизнедеятельности. Используя влияние температуры на иммунитет рыб, можно эффективно противостоять их инфекционным заболеваниям.
Ключевые слова: рыбы, поведенческая лихорадка, оптимум, пессимум, окончательно избираемая температура, верхняя летальная температура, инфекции, болезни рыб.
ВВЕДЕНИЕ
Лихорадка или повышение температуры тела в ответ на заболевание и проникновение инфекции в организм - предмет исследования у животных многих систематических групп. Она проявляется на всех ступеньках эволюционного древа, от беспозвоночных до позвоночных и человека, от пойкилотермных до го-мойотермных животных. Причины возникновения лихорадки, процесс ее протекания, а также возможное выздоровление организма животных сложны и неоднозначны. Исследование эколого-физиологических механизмов лихорадки требует участия не только медиков (в случае человека и животных), экологов, физиологов, биохимиков, этологов, но и иммунологов, в первую очередь как специалистов, у которых больше всего методов изучения этого уникального явления в мире животных и влияния на него. В качестве объекта исследования лихорадки нередко используют и рыб, у которых температура тела традиционно считается равной температуре окружающей среды. Следует признать, что в последние десятилетия получены новые данные о терморегуляции у рыб, активно работающей в случае инфицирования организма. Речь идет не столько о механизмах температурной акклимации или физиологических особенностях акул и тунцов, обладающих особыми приспособлениями.
Рыбам и рыбообразным при наличии ге-теротермальных условий в природе и эксперименте присущ механизм поведенческой терморегуляции - способность самопроизвольно выбирать температуру среды, совпадающую, как правило, с зоной эколого-физио-логического оптимума. В случае инфицирования организма возникает ситуация, при которой рыбы показывают эффект поведенческой лихорадки - выбор температуры среды, которая на несколько градусов выше оптимальной и более близка к зоне сублетальных значений температуры в верхней части диапазона жизнедеятельности рыб.
В течение двух последних десятилетий, на фоне новых разработок в термоэкологии и иммунологии, а также интенсивных усилий по сохранению здоровья рыб, обитающих в естественных условиях и аквакультуре, выполнен ряд оригинальных исследований поведенческой лихорадки. Цель настоящего сообщения -кратко охарактеризовать новые сведения в области иммунологии рыб, проанализировать современные данные о температурных адапта-циях рыб, выявить соотношение между температурным фактором и болезнями рыб и сравнить полученные к настоящему времени результаты экспериментальных исследований поведенческой лихорадки рыб.
ЗДОРОВЬЕ РЫБ И ИММУНОЛОГИЯ
Здоровье рыб, обитающих в естественных и искусственных температурных условиях, представляет собой область исследований, которая включает многие научные дисциплины и представляет большой интерес для широкого круга исследователей и специалистов в
области экологии, физиологии, биохимии, иммунологии, поведения, ихтиологии рыб, а также рыбного хозяйства. Как теоретические вопросы, так и практические задачи возможно решать только с учетом физиолого-биохимического и иммунологического статуса
рыб. Инфекция любой интенсивности существенно отражается на здоровье, росте, питании, воспроизводстве, выживаемости и благополучии рыб [Микряков, 1978, 1991 (Mikrjakov, 1978, 1991); Лукьяненко, 1989 (Luk'janenko, 1989); Avtalion, 1981; Van Muiswinkel, 1985, 2008; Van Muiswinkel, Nakao, 2014].
Иммунология рыб представляет собой динамично развивающуюся область биологической науки. Систематически проводятся российские и зарубежные конференции, издаются современные журналы - Fish Shellfish Immunology, Journal of Fish Diseases, Developmental Comparative Immunology и др. Развиваются новые направления, проводятся перспективные исследования. Например, проанализированы гуморальные факторы неспецифической защиты рыб [Козиненко и др., 1999 (Kozinenko et al., 1999)], проиллюстрирована роль естественных антител в адаптивной иммунной реакции рыб [Sinyakov et al., 2006], посредством поведенческой лихорадки выявлена роль медиаторов в иммунной защите у рыб [Grans et al., 2012], выполнена оценка роли видов-вселенцев в распространении инфекционных болезней у разных видов животных [Conn, 2014 и др.]. Рассмотрены функциональные аспекты лимфоцитов рыб [Scapigliati,
ТЕМПЕРАТУРА
К настоящему времени подробно изучены закономерности формирования иммунитета у различных видов рыб [Микряков, 1978, 1991 (Mikrjakov, 1978, 1991); Лукьяненко, 1989 (Luk'janenko, 1989); Avtalion, 1981; Van Muiswinkel, 1985, 2008; Van Muiswinkel, Nakao, 2014). Исследованы механизмы, а также межвидовая, внутривидовая и возрастная изменчивость иммунитета рыб. Проанализировано влияние различных абиотических и биотических факторов водной среды, а также антропогенных воздействий на устойчивость рыб к инфекционным болезням. Тем не менее, некоторые аспекты непосредственного влияния температуры как важнейшего абиотического фактора среды на способность рыб противостоять инфекции изучены явно недостаточно, что оставляет широкое поле для дальнейших исследований с использованием новейших методов и подходов. В настоящей работе рассмотрены эколого-физиологические и иммунологические аспекты проблемы здоровья рыб и температуры среды, а также выполнена оценка влияния температуры на восприимчивость рыб к инфекционным болезням. Предпринята попытка охарактеризовать модифицирующее влияние температуры на иммунитет рыб к инфекционным болезням. Выделено не-
2013], определена роль пребиотиков в иммунной реакции рыб [Hoseinifar et al., 2015], проанализировано значение моноклональных антител в иммунологии рыб [Scapigliati et al., 1999], выполнена оценка действия вакцин и пищевых добавок в аквакультуре [Ring0 et al.,
2014], выявлены механизмы иммунных реакций в слизи кожи, жабр, кишечника и мочеполовой системы рыб [Rombout et al., 2014]. Обобщена имеющаяся к настоящему времени информация о функциональных основах иммунитета некоторых видов костистых рыб, а полученные данные оценены в эволюционном контексте и прикладных аспектах [Randelli et al., 2008]. Обсужден вопрос клеточных маркеров и детерминант в иммунологии рыб. Существенный интерес представляют исследования иммунных реакций не только на примере отдельных видов рыб, но и некоторых семейств в целом [Rijkers et al., 1980, Marnila, Lilius,
2015]. Подведены итоги развития иммунологии рыб, описана в деталях история иммунологии и вакцинации рыб [Van Muiswinkel, 2008; Van Muiswinkel, Nakao, 2014 и др.]. Следует отметить, что, к сожалению, далеко не всегда при рассмотрении частных и общих вопросов иммунологии рыб в публикациях рассматривается роль и значение температуры среды.
И ИММУНОЛОГИЯ
сколько аспектов проблемы, приведен ряд примеров, характеризующих взаимоотношения "температура водной среды - инфекции рыб".
Среди абиотических факторов водной среды, влияющих на жизнедеятельность гид-робионтов, особую роль играет температура. Собран огромный массив данных, характеризующих различные стороны влияния температуры на жизнедеятельность гидробионтов [Бретт, 1983 (Brett, 1983); Голованов и др., 1997 (Golovanov et al., 1997); Озернюк, 2000 (Ozernjuk, 2000); Вербицкий, 2008 (Verbitsky, 2008); Голованов, 2013b (Golovanov, 2013b); Голованов, 2015 (Golovanov, 2015); Fry, 1971; Hokanson, 1977; Magnuson et al., 1979; Reynolds, Casterlin, 1979; Schmidt-Nielsen, 1979; Alabaster, Lloyd, 1980; Jobling, 1981; Cherry, Cairns, 1982; Beitinger et al., 2000; Hochachka, Somero, 1973, 2002; Golovanov, 2013a]. Именно температура определяет ход и интенсивность процессов питания, роста, развития и выживаемости водных организмов. Распределение и поведение рыб в естественных условиях также напрямую зависит от температуры окружающей среды. Эффективность выращивания рыб в прудах и в условиях аквакультуры, кроме современных кормов и содержания кислорода
в воде (при прочих удовлетворительных параметрах), зависит от оптимальности температуры. Именно поэтому важно знание того, где располагается зона эколого-физиологического оптимума, в которой и рост, и питание рыб наиболее успешны [Голованов, 2013б (Golovanov, 2013b); Golovanov, 2013a], а также область сублетальной и летальной температуры, где жизненные процессы рыб затруднены или практически невозможны [Beitinger et al., 2000]. При оценке физиолого-биохимического
и иммунологического статуса отдельных особей или группы рыб необходима оценка того, на каком отрезке температурного диапазона жизнедеятельности, в какой сезон года и при какой температуре акклимации (содержания) происходит усиление или ослабление иммунной защиты рыб. С изменением реакции и чувствительности рыб к температуре соответственно изменяется также их непосредственная реакция на различные инфекционные заболевания.
ЭКОЛОГО-ФИЗИОЛОГИЧЕСКИИ температурный оптимум И ВЕРХНЯЯ ТЕМПЕРАТУРНАЯ ГРАНИЦА ЖИЗНЕДЕЯТЕЛЬНОСТИ РЫБ
Определение зоны эколого-
физиологического оптимума и температурных границ в процессе сезонных жизненных циклов у водных животных - актуальная область исследования, которая всегда интересовала экологов, гидробиологов, ихтиологов и физиологов. Каково соотношение экологического и эволюционного оптимумов роста, развития и питания гидробионтов? Где располагаются границы существования и как соотносятся зоны оптимума и пессимума в общем диапазоне жизнедеятельности рыб и беспозвоночных? Насколько физиологически, биохимически и иммунологически предопределены механизмы, позволяющие рыбам эффективно существовать, а также противостоять условиям предельно высоких и низких температур? Эти теоретические вопросы, имеют и важное практическое значение, определяя стратегию и тактику современной аквакультуры и рыболовства в водоемах, а также их перспективу.
Перечень методов, посредством которых определяют оптимальные и граничные условия существования рыб, чрезвычайно велик, однако все чаще предпочтение отдается сравнительно простым методам оценки окончательно избираемой температуры, а также верхней и нижней сублетальной и летальной температуры рыб. Метод «конечного термопреференду-ма» заключается в том, что единичную особь или группу рыб помещают в условия температурного градиента, после чего в течение нескольких часов, суток или 1-2 недель регистрируют самопроизвольный выбор животными зоны окончательно избираемой температуры (ОИТ), совпадающей по значениям с областью эколого-физиологического оптимума [Голованов, 1996 (Golovanov, 1996); Голованов и др., 2012 (Golovanov et al., 2012); Голованов, 2013б (Golovanov, 2013b); Jobling, 1981; Golovanov, 2006, 2013a]. Для оценки границ жизнедеятельности температуру воды в аквариуме с единичной особью или группой рыб нагревают (или охлаждают) с определенной скоростью,
регистрируя переворот кверху брюшком или на бок [Голованов и др., 2012 (Golovanov et al., 2012); Голованов, 2013б (Golovanov, 2013b); Beitinger et al., 2000; Golovanov, Smirnov, 2007; Golovanov, 2013a]. Потеря локомоторной способности характеризует сублетальную температуру - критический термический максимум (КТМ) - в случае верхней границы жизнедеятельности. При возврате к исходной температуре среды или понижении температуры воды рыбы остаются живы, при продолжении нагрева они погибают. Приведенное выше верно для скоростей нагрева от 1 до 60°С/ч. При очень медленной скорости нагрева, 0.04-0.08°С/ч или 1-2°С/сут получают значение хронического летального максимума (ХЛМ) или, соответственно, минимума. Значение ХЛМ характеризует максимально возможную верхнюю (или в области вблизи нулевых значений температур
- нижнюю) границу жизнедеятельности рыб. Величины КТМ и ХЛМ для верхней и нижней температурной границы жизнедеятельности, как правило, имеют общее название верхней и нижней летальной температуры (ВЛТ и НЛТ).
Для классификации рыб, обитающих в основном в пресноводных водоёмах России, по отношению к температурному фактору нами было предложено использовать три показателя
- ОИТ, ХЛМ и температурный диапазон жизнедеятельности [Голованов, 2013б (Golovanov, 2013b; Golovanov, 2013a]. Некоторое представление о том, каковы температурные критерии жизнедеятельности рыб из различных семейств (оптимум роста, ОИТ и ХЛМ), как теплолюбивых, так и холодолюбивых, дает табл. 1.
В целом вышеприведенные температурные критерии отражают степень теплолюбиво-сти и холодолюбивости рыб, особенности их эвритермности и стенотермности, а также указывают на примерное расположение термальных ниш у различных видов рыб на температурной шкале их жизнедеятельности. Величины ВЛТ (КТМ и ХЛМ) и ОИТ, кроме того, по-
зволяют судить о температурных возможностях рыб отдельных семейств. Так, температурные показатели жизнедеятельности осетровых видов несколько ниже, чем у видов из семейств карповых и окуневых. В то же время, у холодолюбивых видов (лососевые, сиговые, налимовые, корюшковые) температурные оп-тимумы и границы жизнедеятельности существенно ниже по сравнению с теплолюбивыми
видами (карповые, окуневые, щуковые и осетровые).
Как правило, температурные критерии жизнедеятельности определяются физиолого-биохимическим и иммунологическим статусом рыб. Количество данных, характеризующих оптимум и пессимум у инфицированных рыб, в отличие от здоровых, сравнительно невелико.
ТЕМПЕРАТУРНыЙ диапазон жизнедеятельности рыб
Температурный диапазон жизнедеятельности морских и пресноводных видов рыб расположен в диапазоне от -1.5 до +44.5°С. Верхняя граница существования ограничена температурой 40-42°С у карповых видов рыб. При этом для некоторых видов - сазана (карпа), серебряного и золотого карасей она равна этой величине или несколько ниже. В то же
время для ряда других видов семейства карповых - леща и плотвы, например, а также окуневых, щуковых и осетровых видов рыб она располагается на уровне 33-37°С. В отличие от теплолюбивых рыб, у холодолюбивых лососевых и сиговых верхняя температурная граница жизнедеятельности несколько ниже - от 23-25 до 28-30°С.
Таблица 1. Температурные характеристики молоди некоторых теплолюбивых и холодолюбивых рыб Table 1. Temperature characteristics of juvenile some warm-loving and cold-loving fish
Окончательно Верхняя
Оптимум избираемая летальная
роста, °С температура, температура,
Вид Species Optimum ОИТ,°С (ХЛМ), °С
growth, °С Final selected Upper lethal
temperature, temperature
FST, °С (ChrLM), °С
Теплолюбивые Warm-loving
Сазан (обыкновенный карп) Cyprinus carpio 26-32 29-31 38-41
Серебряный карась Carassius auratus gibelio 28-30 28-29 38-39
Лещ Abramis brama 24- 28 26-27 36-38
Плотва Rutilus rutilus 24- 28 24-26 35.5-37
Речной окунь Perca fluviatilis 26 25-26.5 35-36
Обыкновенная щука Esox lucius 19-26 24-24.5 35-36
Сибирский осетр Acipenser baerii 22-25 22.5 32
Холодолюбивые Cold-loving
Пелядь Coregonus peled 5-18 17 31
Корюшка Osmerus eperlanus ~8-13 12-13 26-27
Атлантический лосось Salmo salar 12-18 14-18 28-30
Радужная форель Parasalmo (Oncorhynchus) mykiss 16-17 14-17 29-30
Налим Lota lota ~10-16 ~12-16 28-30
Вся область температур, в которой обычно обитают рыбы, разделяется на ряд зон. Нижняя - от нижних летальных и сублетальных температур на 5-10°С вверх по направлению к оптимуму. Зона эколого-физиологического и иммуно-биохимического оптимума - в центре диапазона жизнедеятельности у лососевых и сиговых. Она несколько сдвинута вверх по диапазону у карповых, окуневых, щуковых, осетровых и некоторых дру-
гих видов рыб. Наконец, зона, расположенная выше оптимальной, вплоть до верхних сублетальных и летальных температур.
В процессе прохождения сезонных жизненных циклов рыбы периодически обитают в разных температурных зонах, а в условиях ак-вакультуры их выращивают при определенных режимах. В связи с этим они сталкиваются с набором температур среды, неодинаково влияющих на эффективность их роста, разви-
тия и питания. Кроме того, они по-разному реагируют и на инфицирование. В этой связи важно отметить, что температурный предел активности комплемента у рыб колеблется от 0-4 до 40-56°С [Грищенко и др., 1999 (Ог18ЬЬеико й а1., 1999); Грищенко, 2013
(Grishhenko, 2013)]. В свою очередь хорошо известно, что инфекции, вызываемые различными видами возбудителей, проявляются у рыб как в узком, так и в широком интервале температур среды обитания (Бауер, 1959 (Bauer, 1959); Schäperclaus, 1979).
СООТНОШЕНИЕ "ОПТИМУМА" И "ПЕССИМУМА" У РЫБ И ВОЗБУДИТЕЛЕЙ ЗАБОЛЕВАНИЙ
Изучение такой взаимосвязи, возможно, позволит использовать температуру среды в целях предотвращения и лечения многих заболеваний рыб. Известно, что температурный оптимум большинства лососевых, осетровых, окуневых и карповых видов рыб расположены в диапазонах от 13 до 18°С, 20-24°С, 22-28°С и 24-30°С соответственно, а верхние границы жизнедеятельности для тех же видов равны ~23-28°С, 31-35°С, 32-37°С и 34-41°С (Голованов, 2013а, б). В то же время, оптимальные условия для развития вирусов, которые часто вызывают заболевания у холодолюбивых лососевых рыб, отмечены при 10-12°С, а у теплолюбивых карповых - при 20-25°С [Веде-мейер и др. 1981 (Vedemeyer et al., 1981)]. Анализ существующих данных показывает, что оптимальная зона действия и развития возбудителя у лососевых, осетровых, окуневых и карповых видов рыб варьирует достаточно широко - от 5-10°С при хиллодонелле-зе, до 5-40°С при сапролегниозе и 18-25°С при аэромонозе и вибриозе. Следует отметить, однако, что вспышки заболевания могут быть и не связаны с оптимальными температурными условиями размножения возбудителя [Веде-мейер и др. 1981(Vedemeyer et al., 1981)].
ВЛИЯНИЕ
Массовость вспышек инфекционных заболеваний рыб (краснуха карпа, фурункулез лососевых и др.) в определенные сезоны года, очевидно, определяется как особенностями эколого-физиологического состояния рыб, так и напряженностью их врожденного иммунитета, которые в свою очередь зависят от температуры окружающей среды [Кеннеди, 1978 (Kennedi, 1978); Микряков, 1978, 1991 (Mikrjakov, 1978, 1991); Лукьяненко, 1989 (Luk'janenko, 1989); Avtalion, 1981; Van Muiswinkel, 1985, 2008].
Приуроченность наиболее эффективного действия различных видов возбудителей к температурам от 10-15 до 30°С приводит к ярко выраженному сезонному характеру заболевания, когда инфекция максимально проявляется весной и летом и ослабевает, как правило, в осенне-зимний сезон [Щербина, 1973 (Shcherbina, 1973); Кеннеди, 1978 (Kennedi,
В то же время для многих возбудителей инфекций (весенняя виремия карпа, ихтиофти-риоз, хилодонеллез, триходиноз, дактилоги-роз) температура воды на уровне 32-34°С в течение нескольких суток приводят к подавлению заболевания у рыб [Грищенко, 2013 (Grishhenko, 2013)]. Использование для аналогичных целей температур ниже 4°С (в случае вирусной геморрагической септицемии и дак-тилогироза) иногда тоже успешно, но чаще просто замедляет проявление заболевания. Таким образом, температурные оптимумы у рыб и возбудителей их инфекций не всегда совпадают, что дает возможность использовать этот момент для лечения и профилактики заболеваний. Перспективным в данном случае представляется использование участка диапазона температуры между зоной температурного оптимума и верхней летальной температуры [Голованов, Микряков, 2011а (Golovanov, Mikrjakov, 2011a)]. Такие соотношение, важные для предотвращения и лечения заболеваний у теплолюбивых и холодолюбивых видов рыб, изучено крайне слабо [Голованов, Мик-ряков, 2011а (Golovanov, Mikrjakov, 2011a)] и требуют дальнейших исследований.
СЕЗОНА ГОДА
1978)]. Отметим, что в данном случае, очевидно, подразумевается воздействие в основном на карповых и сходных с ними по температурным требованиям рыб. Известно, что эпизоотии краснухи карпов в прудовых хозяйствах чаще возникают весной, после повышения температуры воды выше 10°С. Летом заболевания краснухой реже, еще реже они осенью. Возможны также обострения таких эпизоотий зимой. Вспышки фурункулеза лососевых в рыбоводстве, которые приводят к гибели рыб, происходят чаще осенью и весной, а летом -лишь изредка. Массовость вспышек инфекционных заболеваний рыб (краснуха карпа, фурункулез лососевых и др.) в определенные сезоны года, очевидно, определяется как особенностями эколого-физиологического состояния рыб, так и напряженностью их врожденного иммунитета, которые в свою очередь зависят от температуры окружающей среды [Микря-
ков, 1978, 1991 (М1кг)акоу, 1978, 1991); Лукья-ненко, 1989 (Ьик)апепко, 1989) ]. Сезонное изменение температуры в естественных водоемах и в условиях прудовых хозяйств существенно влияет на численность паразитов, сдвигает сроки прохождения ими жизненных циклов, в результате чего соответственно увеличивается или уменьшается количество инфи-
цированных рыб. Существуют и другие многочисленные примеры сезонного проявления заболеваний рыб, что указывает на их связь с температурой окружающей среды. По-видимому, только лабораторный эксперимент в полной мере способен оценить роль температуры в возникновении той или иной инфекции и выходе из нее.
воздействие температурных стрессов
Известно, что резкие перепады температуры величиной более 6°С негативно влияют на физиолого-биохимический и иммунологический статус рыб, вызывая не только температурный стресс, но, в результате, и температурный шок. Именно такие перепады характерны для переходных периодов года: конец зимы - начало весны, конец весны - начало лета и конец осени - начало зимы. Особенно опасен для карповых как объектов рыбоводства переход из зимы в весну, когда сказывается
РАЗНИЦА РЕАКЦИЙ У ТЕПЛОЛЮБИВЫХ Для карпа и серебряного карася установлено, что повышение температуры содержания (или самопроизвольный выбор температуры в гетеротермальных условиях) на 2-4°С выше оптимальной, в диапазоне температур от 28 до 33 °С, прекращает инфекцию. Такая же реакция показана и у канального сомика при заражении бактерией Edwardsiella ictaluri [Francis-Floyd, 1987]. Рыб инфицировали в диапазоне температур от 17 до 32°С. Сомики чувствительны к заражению при любой температуре, но наибольшая опасность заражения популяций рыб кишечной септицемией находится в пределах температур 22-28°С, выше она минимизирована. Таким образом, для теплолюбивых видов для борьбы с инфекцией необходима температура среды, которая несколько выше оптимальной. Соблюдается ли аналогичная закономерность в случае лососевых видов рыб в другом диапазоне температур? Оказалось, что развитие инфекционного некроза гемопоэти-ческой ткани у молоди нерки можно предупредить путем повышения температуры воды до 18°C (от исходных 12°С) сразу же после
длительная зимовка, в результате которой рыбы обычно ослаблены. Резкие нагрев или охлаждение опасны сами по себе, но они, кроме того, еще и способствуют развитию инфекционных заболеваний. Показано также, что при воздействии стресс-факторов, таких как перепады температуры и содержания кислорода, а также загрязнения воды и корма в условиях аквакультуры бактериозы рыб возникают более часто [Исаева, Козиненко, 1999 (Isaeva, Kozinenko, 1999)].
И ХОЛОДОЛЮБИВЫХ ВИДОВ РЫБ
заражения и содержания рыбы в такой воде в течение 4-6 суток [Amend, 1970]. После этого заболевание не рецидивирует, но рыба остается восприимчивой к вирусу при повторном инфицировании. Предполагают, что положительное действие повышения температуры воды обусловлено образованием интерферона клетками организма рыб. Однако с этим же возбудителем, но для другого вида рыб, молоди радужной форели в диапазоне температур от 3 до 21°С этого явления не выявлено [НеШск et al., 1979]. Напротив, было продемонстрировано, что заражение радужной форели возможно как при температуре 3-12°С, так и при более высоких значениях температуры 15-21°С. Полученные в последнее время экспериментальные данные показывают, что заражение вирусной инфекцией у радужной форели происходит и в диапазоне температуры 12-15°С [Grans et al., 2012]. Повышение температуры воды до уровня 18°С, как метод борьбы со вспышками инфекционного некроза гемопоэтической ткани, нуждается в экспериментальной проверке.
ПОВЕДЕНЧЕСКАЯ ЛИХОРАДКА РЫБ
После инъекции возбудителя инфекции многие виды - сазан (карп), лещ, плотва, серебряный карась, большеротый окунь, обыкновенный и длинноперый солнечники - проявляют реакцию поведенческой лихорадки, т.е. избирают в термоградиентных условиях температуру, на 2-6°С большую по сравнению с контролем [Голованов, Микряков, 1985, 2000 (Golovanov, Mikrjakov, 1985, 2000); Reynolds et
al., 1976; Kluger, 1979]. Экспериментально показано, что отдельные представители карповых и ушастых окуней, искусственно задержанные в зоне оптимальной температуры после инъекции аналогичных доз возбудителей инфекции, погибают [Голованов, Микряков, 2000 (Golovanov, Mikrjakov, 2000); Kluger, 1979]. Данная реакция проявляется в широком диапазоне температуры и не зависит от метода
исследования окончательно избираемой температуры (конечного термопреферендума), а также вида возбудителя инфекции (Aeromonas hydrophila, Staphylococcus aureus, Escherichia coli, Saprolegnia) [Голованов, Микряков, 2000 (Golovanov, Mikrjakov, 2000)]. Для карпа и серебряного карася нами установлено, что повышение температуры содержания (или самопроизвольный выбор температуры в гетеро-термальных условиях) на 2-4°С выше оптимальной в диапазоне от 28 до 33°С, прекращает развитие инфекции. Такая же реакция показана и у канального сомика при заражении бактерией Edwardsiella ictaluri [Francis-Floyd, 1987]. Для лососевых, по крайней мере, у молоди нерки и радужной форели, это не столь однозначно, как в случае карповых видов [Amend, 1970; ^tr^k et al., 1979]. Достоверная информация о том, каким образом инъекция возбудителя инфекционного заболевания повлияет на реакцию холодолюбивых видов рыб, например, лососевых и сиговых, в градиенте температуры, единична. Возможно, у более холодолюбивых видов реакция поведенческой лихорадки менее выражена. В данном аспекте интересны данные по термоизбиранию взрослых особей обыкновенного гольяна Phoxinus phoxinus (L.), которые, избрав зону ОИТ ~ 16-17°С, в конце опыта заболели ихтиофтириусом и сдвинулись в более холодные отсеки с температурой на 4-5°С ниже [Маврин и др., 2010 (Mavrin et al., 2010)]. Существенный интерес представляет и то, будет ли проявляться феномен поведенческой лихорадки у молоди рыб в случае не инфекционного, а инвазионного заболевания.
Для молоди леща и плотвы показаны зависимые от дозы эффекты реакции поведенческой лихорадки, ее ослабление со временем после инокуляции возбудителя, а также более слабое проявление при повторной инъекции [Голованов, Микряков, 1985, 2000 (Golovanov, Mikrjakov, 1985, 2000)]. В целом получается, что у теплолюбивых рыб в температуре, которая выше окончательно избираемой, механизмы иммунной защиты животных действуют более эффективно (Голованов, Микряков, 1985, 2000 (Golovanov, Mikrjakov, 1985, 2000) Kluger, 1979]).
Поведенческая лихорадка имеет защитный характер, усиливает сопротивляемость организма рыб и способствует их большей выживаемости в процессе протекания болезни. Однако, практической разработки использования эффекта поведенческой лихорадки в целях лечения рыб и отработки соответствующей методики пока не существует.
Общее количество опытов, позволяющих оценить разницу в реакциях больных и инфицированных рыб в условиях температурного градиента, где рыбы самопроизвольно выбирают зоны ОИТ, сравнительно невелико. Для теплолюбивых рыб, у которых зона температурного эколого-физиологического оптимума довольно высока, от 28 до 30°С, показано, что больные особи проявляют в градиенте температуры реакцию поведенческой лихорадки (табл. 2).
Данные о том, каким образом происходит выбор значений ОИТ в экспериментальном градиенте температуры у здоровых (контроль) и инфицированных рыб, представлены в табл. 3.
Общий характер выбора оптимальных значений температуры в градиенте у здоровых и больных рыб существенно не различался. В то же время есть и ряд особенностей. В контроле выбор зоны оптимума был замедлен, только на 8-9 сутки установилось значение ОИТ молоди карпа. Напротив, при любом варианте инъекции возбудителя переход в область эколого-физиологического оптимума существенно ускорялся и равнялся всего пяти, а при сапролегниозе - даже четырем суткам. Очевидно, инфекция ускоряет реакцию поведенческой терморегуляции. Характерно, что особой разницы в динамике выбора зоны ОИТ у сеголетков, инфицированных возбудителем A. punctata до опыта и на 5-ые сутки эксперимента, не отмечено. Однако значения ОИТ на 8-9 и 10-11 сутки во втором случае были несколько ниже. Разница значений ОИТ у здоровых и инфицированных особей в целом составила 1.0-3.1°С. Данных о верхней летальной температуре, полученных с помощью методов КТМ и ХЛМ у здоровых и инфицированных видах рыб, немного. Тем не менее, исходя из многолетних опытов по изучению сезонной зависимости КТМ и ХЛМ у молоди и взрослых рыб, можно заключить, что любая инфекция ослабляет организм рыб и приводит к понижению значения ВЛТ, иногда весьма существенному - на 2-6°С.
В последние годы опубликованы результаты детальных исследований, в которых рассмотрены некоторые новые аспекты поведенческой лихорадки у рыб и вопросы, связанные с ними [Grâns et al., 2012; Boltana et al., 2013; Rey et al., 2015, 2016; Mohammed et al., 2016)].
Так, на примере молоди радужной форели при исследовании особенностей поведенческой лихорадки проведена оценка роли медиаторов в иммунной защите у рыб [Grâns et al., 2012].
Таблица 2. Окончательно избираемая температура у здоровых и больных рыб
Table 2. Final selected temperature in healthy and diseased fish
Вид Species Возбудитель инфекции Exciter of infection ОИТ у рыб, 3С FST of fish, °С
Интактные Intact Инфицированные Infected
Carassius auratus 33 4 Aeromonas hydrophila 27.9 32.7
Carassius auratus 3 Escherichia coli 27.9 33.s
Cyprinus carpio 5, 6, 7 Aeromonas punctata 29.5 31.5-33.0
Micropterus salmoides 1 Aeromonas hydrophila 30.1 32.2
Lepomis macrochirus 1 Aeromonas hydrophila 30.5 33.2
Lepomis macrochirus 2 Escherichia coli 30.5 33.0
Lepomis macrochirus 2 Staphylococcus 30.5 33.1
Примечание. 1 - Reynolds, Casterlin, Covert, 1976; 2 -Reynolds, Casterlin, Covert, 1978; 3 - Reynolds, Covert, Casterlin, 1978; 4 - Kluger, 1979; 5 - Голованов, Микряков, 1985 (Golovanov, Mikijakov, 1985); 6 - Голованов, 2004 (Golovanov, 2004); 7- Голованов, Микряков, 2011б (Golovanov, Mikrjakov, 2011b).
Таблица 3. Динамика выбора зоны окончательно избираемых температур у здоровых и инфицированных сеголетков карпа (температура акклимации 10°С, февраль-март)
Table 3. Dynamics of the selection area final selected temperatures in healthy and infected yearlings of carp (acclimation temperature of 10°C, February and March)
Инъекция ОИТ за дни опыта, °С Соотношение ОИТ (8-9-ые сутки)
Опыт Experience FST for experience days, °С у инфицированных
возбудителя Injection exciter 5-6-ой S-9-ый 10-11-ый и контрольных рыб, °С Ratio FST (8-9 days) in infected and control fishes, °С
1 - (контроль) 25.5-27.5 29.5 29.5-29.5 -
2 A. punctata, До опыта 29.0-31.5 32.3-32.S 32.S-32.4 +2.8-3.1
3 A. punctata, 5-е сутки опыта 29.S-30.3 30.5-32.1 32.1-31.S +1.0-2.6
4 Saprolegnia, 5-е сутки опыта 30.0-31.0 32.4-32.0 33.0-32.3 +2.9-2.5
В этой же работе авторами впервые показано, что реакция поведенческой лихорадки возможна и у холодолюбивых видов рыб. Инфицированные особи радужной форели выбирали в градиенте температуру на 2.5°С большую (16.0°С), чем у здоровых рыб (13.5°С). В экспериментах на данио-рерио Danio rerio показано, что взрослые особи проявляют реакцию поведенческой лихорадки в ответ на вирусную инфекцию, в результате чего происходят специфические изменения в транскрипто-ме мозга рыб [Boltana et al., 2013]. Связь иммунного ответа на лихорадку у рыб, очевидно, действует на генном уровне и сопровождается выбором условий окружающей среды для надежного противовирусного ответа, повышающего выживаемость.
У тринидатской гуппи Poecilia reticulata продемонстрирована реакция поведенческой лихорадки в ответ на заражение обычным эктопаразитом гельминтом Gyrodactylus turnbulli [Mohammed et al., 2016]. Очевидно, не только вирусные, но и паразитарные инфекции могут вызывать такую реакцию. В работе Сони Реу с
соавторами [Rey et al., 2016] сделан акцент на возможном времени проявления реакции лихорадки в раннем онтогенезе рыб. На примере личинок данио-рерио показано, что в условиях вертикального градиента температуры личинки в ответ на экзогенные пирогены выбирают более высокие значения температуры в сравнении с контрольными особями. Парадигма поведенческой лихорадки, возможно, более широка и емка, как это показано в исследовании Сони Реу с соавторами [Rey et al., 2015], в результате которого стало ясно, что гипертермия может быть получена не только в процессе поведенческой лихорадки, но и после кратковременного стресса. После стресса особи да-нио-рерио проявляют так называемую "эмоциональную лихорадку" - непродолжительный выбор более высокой температуры в градиенте среды.
Изучение терморегуляционного поведения и температурных границ жизнедеятельности у инфицированных рыб актуально по ряду причин. Во-первых, это может способствовать разработке методов лечения, профилактики и
оздоровления рыб в аквакультуре, а также при содержании в аквариумах. Во-вторых, могут быть выявлены отдельные физиолого-биохимические механизмы адаптации рыб к температуре. В-третьих, получаемая информа-
ция исключительно ценна для оценки и прогнозирования поведения и распределения молоди и взрослых рыб в условиях термального загрязнения водоемов и долговременных изменениях климата.
МЕХАНИЗМ ТЕРМОРЕГУЛЯЦИОННОГО ПОВЕДЕНИЯ РЫБ И ПОВЕДЕНЧЕСКОЙ ЛИХОРАДКИ
Поведенческая лихорадка, выявленная у различных видов животных на всех ступенях эволюционного древа, непосредственно связана с терморегуляцией рыб. Экологический и физиолого-биохимический механизм выбора оптимальных температурных зон в градиенте действия фактора сложен и малоизучен [Neill, 1979]. Как было показано ранее С. Салливэн [Sullivan, 1954], проявление терморегуляционного поведения у рыб возможно только при нормальном функционировании анализаторов и нервного аппарата в целом (терморецепторы, головной мозг, двигательные мышцы). То есть, непосредственно механизм выбора зоны ОИТ осуществляется при помощи центральной нервной системы животных. Анализ собственных и литературных данных позволил Л. Кро-ушоу построить гипотетическую схему, демонстрирующую роль ЦНС в процессе температурного избирания у различных видов рыб [Crawshaw, 1977]. Предполагается, что именно в отделах переднего мозга холоднокровных животных происходит анализ постоянно получаемой термальной информации об окружающей среде, ее оценка и сравнение с так называемыми "эталонными температурами" или "set-point" [Kluger, 1978; Heller et al., 1978]. Эти эталоны могут различаться в зависимости от времени года и суток, возраста животных, а также их физиологического и иммунного статуса. В результате в каждый реальный момент времени в пределах температурной шкалы жизнедеятельности рыб достигается определенная установочная точка (set-point). В результате происходит активация поведенческих, дыхательных и других реакций, а также включение компенсаторных процессов аккли-
мации. Не исключен, однако, и вариант нейро-гуморального воздействия на механизмы температурного выбора. В последнее время получены новые данные, характеризующие кратковременные и долговременные эффекты воздействия нейропептидов (бомбезин и др.), а также гормонов (дофамин, серотонин и др.) на терморегуляционное поведение рыб [Оо1оуаиоу et а1., 2014]. Интеграция сигналов происходит в преоптической области гипоталамуса, при этом эффекторный ответ, включающий автономный и поведенческий механизмы, приводит к снижению либо повышению температуры тела животного. Физиологический механизм регуляции температуры тела рыб и, следовательно, выбора зоны ОИТ осуществляется центральной нервной системой на основе сигналов внешней и внутренней среды, идущих от терморецепторов кожи и гипоталамуса соответственно. Важнейшими участниками центральной регуляции температуры тела являются системы нейротрансмиттеров, изменения центрального баланса которых запускают каскад биохимических реакций в мозгу, приводящих к изменению терморегуляционного поведения и, в конечном итоге, к изменению температуры тела [Bicego et а1., 2007].
В силу сравнительно малой изученности терморецепторных систем и особенностей терморегуляционного поведения у рыб как отдельные элементы эколого-физиолого-биохимического механизма температурного выбора у здоровых и больных организмов, так и вся схема в целом остаются в настоящее время слабо изученными, несмотря на значительную актуальность данного вопроса (Bicego et а1., 2007).
ЗАКЛЮЧЕНИЕ.
Таким образом, дана предварительная оценка инфицированности рыб из водоемов и условий аквакультуры, видоспецифичности возбудителей, определено значение температурного порога начала инфекций, а также возможных механизмов температурного контроля иммунитета. Обсуждены вопросы присутствия возбудителей инфекций в организме рыб и проявления заболевания, комплексного влияния различных факторов, включая температуру, на устойчивость рыб к разным инфекциям,
а также соотношения эврибионтности рыб и возбудителей их инфекций. Особое внимание уделено соотношению температурных опти-мумов рыб и возбудителей их инфекций. Показано, что температура среды существенно изменяет проявление иммунитета рыб в диапазоне их жизнедеятельности как в естественных условиях, так и в условиях аквакультуры. Несмотря на противоречивость некоторых результатов и недостаток экспериментальных данных, приведенные примеры свидетельст-
вуют о том, что с использованием особенно- можно эффективно противостоять их инфек-
стей влияния температуры на иммунитет рыб ционным заболеваниям.
Исследование выполнено при поддержке Программы Президиума РАН: 1.21П Биоразнообразие природных систем. Биологические ресурсы России: оценка состояния и фундаментальные основы мониторинга. 2.5. Влияние антропогенного регулирования уровневого режима водохранилищ и температуры на динамику численности рыб различной экологии, а также Программ Президента РФ "Ведущие научные школы" НШ-2666.2014.4 и НШ-7894.2016.4 "Экологические аспекты адаптаций и популяционная организация у рыб ".
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Бауэр О.Н. Экология паразитов пресноводных рыб (взаимоотношения паразита со средой обитания) // Изв.
ГосНИОРХ. 1959. Т. 49. С. 5-206. Бретт Дж. Р. Факторы среды и рост // Биоэнергетика и рост рыб. М.: Легкая и пищевая промышленность, 1983. С. 275-345.
Ведемейер Г.А., Мейер Ф.П., Смит Л. Стресс и болезни рыб. М.: Легкая и пищевая пром-сть, 1981. 128 с. Вербицкий В.Б. Понятие экологического оптимума и его определение у пресноводных пойкилотермных животных // Журн. общ. биологии. 2008. № 1. С. 44-56. Голованов В.К. Методологические аспекты лечения и профилактики болезней рыб с использованием температурного фактора // Проблемы иммунологии, патологии и охраны здоровья рыб. Расширенные материалы докл. Всерос. науч.-практ. конф. М., 2004. С. 456-463. Голованов В.К. Температура и здоровье рыб. Экологические, физиолого-биохимические и иммунологические аспекты // Проблемы патологии, иммунологии и охраны здоровья рыб и других гидробионтов : расширенные материалы IV Международной конференции Борок, 24-27 сентября 2015 г. / РАН, Федер. Агенство науч. орг. России, ФГБУН Ин-т биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина Ран ; [под ред. В.Р. Микрякова, Е.А. Криксунова, Д.В. Микрякова] ; отв. за вып. Д.С. Павлов [и др.] - Ярославль : Филигрань, 2015. С. 1119.
Голованов В.К. Температурные критерии жизнедеятельности пресноводных рыб. Москва: Полиграф-Плюс, 2013б. 300 с.
Голованов В.К. Эколого-физиологические аспекты терморегуляционного поведения пресноводных рыб // Поведение и распределение рыб. Докл. 2-го Всероссийск. совещ. «Поведение рыб». Борок. 1996. С. 16-40. Голованов В.К., Микряков В.Р. Модифицирующее влияние температуры на иммунитет рыб к инфекционным болезням // Проблемы иммунологии, патологии и охраны здоровья рыб. Расширенные материалы III Международной конференции, Борок, 18-22 июля 2011 года М.: Изд-во РГАУ-МСХА имени К.А. Тимирязева, 2011а. С. 95-99.
Голованов В.К., Микряков В.Р. Реакция карпа в градиенте температур после инокуляции возбудителей бактериальной инфекции // Экол. физиология и биохимия рыб. Вильнюс. 1985. С. 50-51. Голованов В.К., Микряков В.Р. Эволюционные и эколого-физиологические аспекты поведенческой лихорадки рыб // Сб. тез. докл. научно-практ. конф. «Проблемы охраны здоровья рыб в аквакультуре», М., 2000. С. 4748.
Голованов В.К., Микряков Д.В. Терморегуляционное поведение и температурные границы жизнедеятельности у инфицированной молоди некоторых видов пресноводных рыб // Проблемы иммунологии, патологии и охраны здоровья рыб. Расширенные материалы III Международной конференции, Борок, 18-22 июля 2011 года М.: Изд-во РГАУ-МСХА имени К.А. Тимирязева, 2011б. С. 201-204. Голованов В.К., Свирский А.М., Извеков Е.И. Температурные требования рыб Рыбинского водохранилища и их реализация в естественных условиях // Современное состояние рыбных запасов Рыбинского водохранилища. Ярославль: Изд. ЯрГТУ, 1997. С. 92-123. Голованов В.К., Смирнов А.К., Капшай Д.С. Окончательно избираемые и верхние летальные температуры у молоди некоторых видов пресноводных рыб // Труды Карел. НЦ РАН. Сер. Экспериментальная биология. 2012. № 2. С. 70-75.
Грищенко Л.И. Болезни рыб с основами рыбоводства / Л.И. Грищенко, М.Ш. Акбаев; под ред. Л.И. Грищенко. М.: Колос, 2013. 479 с.
Грищенко Л.И., Акбаев М.Ш., Васильков Г.В. Болезни рыб и основы рыбоводства М.: Колос, 1999. 456 с. Исаева Н.М., Козиненко И.И. Иммуномодулирующее действие бактерий (их продуктов) на рыб // Вопр. ихтиологии. 1992. Т. 39, № 4. С. 527-534. Кеннеди К. Экологическая паразитология. М.: Мир, 1978. 230 с.
Козиненко И. И., Исаева Н. М., Балахнин И. А. Гуморальные факторы неспецифической защиты рыб // Вопр.
ихтиологии. 1999. Т. 39, № 3. С. 394-400. Лукьяненко В.И. Иммунобиология рыб: врожденный иммунитет. Москва; ВО «Агропромиздат», 1989. 271 с. Маврин А.С., Голованов В.К., Капшай Д.С. Поведение и распределение обыкновенного гольяна РИвхтш' рквхгпш' Ь. в условиях градиента температур // Поведение рыб. Материалы докладов IV Всероссийской конференции с международным участием. 19-21 октября 2010 г. Борок, Россия. М: АКВАРОС, 2010. С. 209213.
Микряков В.Р. Актуальные вопросы иммунологии рыб // Теоретические аспекты рыбохозяйственных исследований водохранилищ. Л.: Наука, 1978. С. 116-133. Микряков В.Р. Закономерности формирования приобретенного иммунитета у рыб. Рыбинск, 1991. 154 с. Озернюк Н.Д. Температурные адаптации. М.: Изд-во Московского ун-та, 2000. 205 с. Щербина А.К. Болезни рыб. Киев: Урожай, 1973. 404 с.
Alabaster J.S., Lloyd R. Water quality criteria for freshwater fish. L.: FAO and Butterworth Scientific., 1980. 344 p. Amend D. F. Control of infectious hematopoietic necrosis virus disease by elevating the water temperature // J. Fish.
Res. Board Can. 1970. Vol. 27, № 2. P. 265-270. Anitha B., Chandra N., Gopinath P.M., Durairaj G. Genotoxicity evaluation of heat shock in gold fish (Carassius
auratus) // 2000. Mutat. Res. Genet. Toxicol. and Environ. Mutagen. Vol. 469, № 1. P. 1-8. Avtalion R.R. Environmental control of the immune response in fish // CRC Crit. Rev. Environm. Contr. 1981. Vol. 11, № 2. P. 163-188.
Beitinger T.L., Bennet W.A., McCauley R.W. Temperature tolerances of North American freshwater fishes exposed to
dynamic changes in temperature // Env. Biol. Fishes. 2000. Vol. 58, № 3. P. 237-275. Bicego K.C., Barros R.C.H., Branco L.G.S. Physiology of temperature regulation: comparative aspects // Comp.
Biochem. Physiol. Part A. Molecular & Integrative Physiology. 2007. Vol. 147. P. 616-639. Boltana S., Rey S., Roher N., Vargas R., Huerta M., Huntingford F.A., Goetz F.W., Moore J., Garcia-Valtanen P., Estepa A., MacKenzie S. Behavioural fever is a synergic signal amplifying the innate immune response // Proc. R. Soc. B. 2013. Vol. 280. 20131381. Cherry D.S., Cairns J.Jr. Biological monitoring. Part V. Preference and avoidance studies // Water Res. 1982. Vol. 16, № 3. P. 263-301.
Conn D.B. Aquatic invasive species and emerging infectious disease threats: а ош health perspective // Aquatic Invasions. 2014. Vol. 9, № 3. P. 383-390. Crawshaw L.J. Physiological and behavioral reactions of fishes to temperature change // Temperature preference studies in environmental impact assessments: an overview with procedural recommendations. Proceed. Symp. and Panel Discuss.. Northeast Fish and Wildlife Conf. (Northeast Division, Amer. Fish. Soc.). Hershey. Pa. April 27. 1976 / J. Fish. Res. Board Can. 1977. Vol. 34, № 5. P. 730-734. Francis-Floyd Ruth, Beleau Marshall H., Waterstrat Paul R., Bowser Paul R. Effect of water temperature on the clinical outcome of infection with Edwardsiella ictaluri in channel catfish // J. Amer. Vet. Med. Assoc. 1987. Vol. 191, № 11. P. 1413-1416.
Fry F.E.J. The effect of environmental factors on the physiology of fish // Fish physiol. Vol. 6. N.Y. 1971. P. 1-98. Golovanov V.K. 2013a. Ecophysiological patterns of distribution and behavior of freshwater fish in thermal gradients //
J. of Ichthyology. Vol. 53, № 4. P. 252-280. DOI: 10.1134/S0032945213030016 Golovanov V.K. The ecological and evolutionary aspects of thermoregulation behavior of fish // J. Ichthyology. 2006.
Vol. 46. Suppl. 2. P. S180-S187. DOI: 10.1134/S0032945206110075 Golovanov V.K., Smirnov V.K. Influence of the water heating rate upon thermal tolerance in common carp (Cyprinus carpio L.) during different seasons // J. of Ichthyology. 2007. Vol. 47, № 7. P. 538-543. DOI: 10.1134/S0032945207070089
Golovanov V.K., Smirnov A.K., Garina D.V. Thermoregulatory behavior as a form of the temperature adaptation in freshwater teleosts of boreal climatic zone // Teleosts: Evolutionary Development, Diversity and Behavioral Ecology. Chapter 6 // Nova Science Publishers. 2014. P. 153-198. Gräns A., Rosengren M., Niklasson L. Axelsson M. Behavioural fever boosts the inflammator response in rainbow trout
Oncorhynchus mykiss // J. Fish Biol. 2012. Vol. 81, № 3. P. 1111-1117. Heller H.C., Crawshaw L.J., Hammel H.T. The thermostat of vertebrate animals // Sci. Amer. 1978. Vol. 239, № 2. P. 88-96.
Нейск F. M., Fryer J. L., Knittel M. D. Effect of water temperature on the infection of rainbow trout Salmo gairdneri
Richardson with infections haematopoietic necrosis virus // J. Fish. Dis. 1979. Vol. 2, № 3. P. 253-257. Hochachka P.W., Somero G.N. Biochemical adaptation. Mechanism and process in physiological volution // Oxford-
New York: Oxford University Press, 2002. 466 p. Hochachka P.W., Somero G.N. Strategies of biochemical adaptation. Philadelphia: Saunders College Publishing. 1973. 358 p.
Hokanson K. E. F. Temperature requirements of some percids and adaptations to the seasonal tеmperature cycle // J.
Fish. Res. Bd. Can. 1977. Vol. 34, № 10. P. 1524-1550. Hoseinifar S.H., Esteban M.A., Cuesta A.,Yun-Zhang Sun. Prebiotics and fish immune response: a review of current
knowledge and future perspectives // Rev. Fish. Science Aquaculture. 2015. Vol. 23, № 4. P. 315-328. Jobling M. Temperature tolerance and the final preferendum - rapid methods for the assessment of optimum growth
temperature // J. Fish. Biol. 1981. Vol. 19, № 4. P. 439-455. Kluger M.J. Fever in ectotherms: evolutionary implications // Thermoregulaton in ectotherms. Symp. Richmond. 1978.
/ Amer. Zool. 1979. Vol. 19, № 1. 295-304. Magnuson J.J., Crowder L.B., Medvick P.A. Temperature as an ecological resource // Thermoregulation in ectotherms.
Symp. Richmond. 1978. Amer. Zool. 1979. Vol. 19, № 1. P. 331-343. Marnila P., Lilius E-M. Thermal acclimation in the perch (Perca fluviatilis L.) immunity // J. Therm. Biology. 2015. Vol. 54, № 2. P. 47-55.
Mohammed R.S., Reynolds M., James J., Williams C., Mohammed A., Ramsubhag A. Cock van Oosterhout, Cable Jo. Getting into hot water: sick guppies frequent warmer thermal conditions // Oecologia. 2016. Vol. 181, № 3. P. 911— 917.
Neill W.H. Mechanisms of fish distribution in heterothermal environments // Thermoregulation in ectotherms. Symp.
Richmond. 1978 / Amer. Zool. 1979. Vol. 19, № 1. P. 305-317. Randelli E., Buonocore F., Scapigliati G. Cell markers and determinants in fish immunology. Review Article // Fish
Shellfish Immunol., 2008. Vol. 25, № 4. P. 326-340. Rey S., Huntingford F.A., Boltana S., Vargas R., Knowles T.G., Mackenzie S. Fish can show emotional fever: stress-
induced hyperthermia in zebrafish // Proc. R. Soc. B. 2015. Vol. 282. DOI: 10.1098/rspb.2015.2266. Rey S., Moiche V., Boltana S., Teles M., MacKenzie S., Behavioural fever in zebrafish larvae // Developm. Comp.
Immunology. 2016. Vol. 67. P. 287-292. Reynolds W.W., Casterlin M.E. Behavioral thermoregulation and the "final preferendum" paradigm // Thermoregulation in ectotherms. Symp. Richmond. 1978. Amer. Zool. 1979. Vol. 19, № 1. P. 211-224. Reynolds W.W., Casterlin M.E., Covert J.B. Behavioral fever in teleost fishes // Nature. 1976. Vol. 259, № 5538. P.
41-42.
Reynolds W.W., Casterlin M.E., Covert J.B. Febrile responses of bluegill (Lepomis macrochirus) to bacterial pyrogens
// J. Therm. Biol. 1978. Vol. 3, № 1. P. 129-130. Reynolds W.W., Covert J.B., Casterlin M. E. Febrile responses of goldfish Carassius auratus (L.) to Aeromonas
hydrophila and to Escherichia coli endotoxin // 1978. J. Fish. Diseases. Vol. 1, № 3. P. 271-273. Rijkers G. T., Frederix-Wolters E.M.H., Van Muiswinkel W.B. The immune system of cyprinid fish. Kinetics and temperature dependence of antibody-producing cells in carp (Cyprinus carpio) // Immunology. 1980. Vol. 41. P. 91-97. Ringo E., Olsen R.E., Jensen I., Romero J., Lauzon H. Application of vaccines and dietary supplements in aquaculture:
possibilities and challenges // Rev. Fish. Biol. Fisheries. 2014. Vol. 24, № 4. P. 1005-1032. Rombout J.H.W.M., Yang G., Kiron V. Adaptive immune responses at mucosal surfaces of teleost fish // Fish Shellfish
Immunol. 2014. Vol. 40, № 2. P. 634-643. Scapigliati G. Functional aspects of fish lymphocytes // Developm. Comp. Immunology. 2013. Vol. 41. P. 200-208. Scapigliati G., Romano N., Abelli L. Monoclonal antibodies in fish immunology: identification, ontogeny and activity
of T- and B-lymphocytes // Aquaculture. 1999. Vol. 172, № 1-2. P. 3-28. Schäperclaus W. Fisch-krankheiten. Teil 1 and 2. Berlin: Akademic-Verlag, 1979. 1089 s.
Schmidt-Nielsen K. Animal Physiology. Adaptation and Environment. Cambridge (U.K.): Cambridge University, 1979. 416 p.
Sinyakov M.S., Dror M., Lublin-Tennenbaum T., Salzberg S., Margel S., Avtalion R.R. Nano- and microparticles as adjuvants in vaccine design: Success and failure is related to host natural antibodies // Vaccine, 2006. Vol. 24, №
42-43. P. 6534-6541.
Sullivan C.M. Temperature reception and responses in fish // J. Fish. Res. Board Can. 1954. Vol. 11, № 2. P. 153-170. Van Muiswinkel W.B. A history of fish immunology and vaccination I. The early days // Fish Shellfish immunol. 2008. Vol. 25, № 4. P. 397-408.
Van Muiswinkel W.B., Anderson D.P., Lamers C.H.J., Egberts E., Van Loon, J.J.A., Ijssel J.P. Fish immunology and
fish health. In: Manning, M.J., Tatner, M.F. (Eds.), Fish Immunology. Academic Press, London, 1985. P. 1-8. Van Muiswinkel W.B., Nakao M. A short history of research on immunity to infectious deseases in fish // Developm.
Comp. Immunology. 2014. Vol. 43, № 2. P. 130-150. REFERENCE
Alabaster J.S., Lloyd R. 1980. Water quality criteria for freshwater fish. L.: FAO and Butterworth Scientific. 344 p. Amend D. F. 1970. Control of infectious hematopoietic necrosis virus disease by elevating the water temperature // J.
Fish. Res. Board Can. Vol. 27, № 2. P. 265-270. Anitha B., Chandra N., Gopinath P.M., Durairaj G. 2000. Genotoxicity evaluation of heat shock in gold fish (Carassius
auratus) // Mutat. Res. Genet. Toxicol. and Environ. Mutagen. Vol. 469, № 1. P. 1-8. Avtalion R.R. 1981. Environmental control of the immune response in fish // CRC Crit. Rev. Environm. Contr. Vol. 11, № 2. P. 163-188.
Beitinger T.L., Bennet W.A., McCauley R.W. 2000. Temperature tolerances of North American freshwater fishes exposed to dynamic changes in temperature // Env. Biol. Fishes. Vol. 58, № 3. P. 237-275. Bicego K.C., Barros R.C.H., Branco L.G.S. 2007. Physiology of temperature regulation: comparative aspects // Comp.
Biochem. Physiol. Part A. Molecular & Integrative Physiology. Vol. 147. P. 616-639. Boltana S., Rey S., Roher N., Vargas R., Huerta M., Huntingford F.A., Goetz F.W., Moore J., Garcia-Valtanen P., Estepa A., MacKenzie S. 2013. Behavioural fever is a synergic signal amplifying the innate immune response // Proc. R. Soc. B. Vol. 280. 20131381. Bauer O.N. 1959. Jekologija parazitov presnovodnyh ryb (vzaimootnoshenija parazita so sredoj obitanija) [Bauer O.N. Ecology of freshwater fish parasites (parasite relationship with the environment)] // Izv. GosNIORKh. T. 49. S. 5206. [In Russian]
Brett J.R. 1983. Faktory sredy i rost // Biojenergetika i rost ryb [Brett J. R. Environmental factors and growth // Bioen-
ergetics and growth of fish] M.: Legkaja i pishhevaja promyshlennost', S. 275-345. [In Russian] Cherry D.S., Cairns J.Jr. 1982. Biological monitoring. Part V. Preference and avoidance studies // Water Res. Vol. 16, № 3. P. 263-301.
Conn D.B. 2014. Aquatic invasive species and emerging infectious disease threats: a one health perspective // Aquatic
Invasions. Vol. 9, № 3. P. 383-390. Crawshaw L.J. 1977. Physiological and behavioral reactions of fishes to temperature change // Temperature preference studies in environmental impact assessments: an overview with procedural recommendations. Proceed. Symp. and Panel Discuss.. Northeast Fish and Wildlife Conf. (Northeast Division, Amer. Fish. Soc.). Hershey. Pa. April 27. 1976 / J. Fish. Res. Board Can. Vol. 34, № 5. P. 730-734. Francis-Floyd Ruth, Beleau Marshall H., Waterstrat Paul R., Bowser Paul R. 1987. Effect of water temperature on the clinical outcome of infection with Edwardsiella ictaluri in channel catfish // J. Amer. Vet. Med. Assoc. Vol. 191, № 11. P. 1413-1416.
Fry F.E.J. 1971. The effect of environmental factors on the physiology of fish // Fish physiol. Vol. 6. N.Y. P. 1-98. Golovanov V.K. 2013a. Ecophysiological patterns of distribution and behavior of freshwater fish in thermal gradients //
J. of Ichthyology. Vol. 53, № 4. P. 252-280. DOI: 10.1134/S0032945213030016 Golovanov V.K. 2013b.Temperaturnye kriterii zhiznedejatel'nosti presnovodnyh ryb [Temperature criteria of the life
activity of freshwater fish] Moskva: Poligraf-Pljus. 300 s. [In Russian] Golovanov V.K. 1996. Jekologo-fiziologicheskie aspekty termoreguljacionnogo povedenija presnovodnyh ryb [Ecological and physiological aspects of thermoregulation behavior of freshwater fish] // Povedenie i raspredelenie ryb. Dokl. 2-go Vserossijsk. soveshh. "Povedenie ryb". Borok. S. 16-40. [In Russian] Golovanov V.K. 2004. Metodologicheskie aspekty lechenija i profilaktiki boleznej ryb s ispol'zovaniem temperaturnogo faktora [Methodological aspects of the treatment and prevention of fish diseases using the temperature factor] // Problemy immunologii, patologii i ohrany zdorov'ja ryb. Rasshirennye materialy dokl. Vseros. nauch.-prakt. konf. M. S. 456-463. [In Russian]
Golovanov V.K. 2015. Temperatura i zdorov'e ryb. Jekologicheskie, fiziologo-biohimicheskie i immunologicheskie aspekty [Golovanov V.K. Temperature and fish health. Environmental, physiological, biochemical and immunological aspects] // Problemy patologii, immunologii i ohrany zdorov'ja ryb i drugih gidrobiontov : rasshirennye materialy IV Mezhdunarodnoj konferencii Borok, 24-27 sentjabrja 2015 g. / RAN, Feder. Agenstvo nauch. org. Rossii, FGBUN In-t biologii vnutrennih vod im. I.D. Papanina Ran ; [pod red. V.R. Mikijakova, E.A. Kriksunova, D.V. Mikrjakova] ; otv. za vyp. D.S. Pavlov [i dr.] - Jaroslavl' : Filigran'. S. 11-19. [In Russian]. Golovanov V.K. 2006. The ecological and evolutionary aspects of thermoregulation behavior of fish // J. Ichthyology.
Vol. 46. Suppl. 2. P. S180-S187. DOI: 10.1134/S0032945206110075 Golovanov V.K., Mikrjakov V.R. 2000. Evoljucionnye i ekologo-fiziologicheskie aspekty povedencheskoj lihoradki ryb [Evolutionary and ecological-physiological aspects of behavioral fish fevers] // Sb. tez. dokl. nauchno-prakt. konf. "Problemy ohrany zdorov'ja ryb v akvakul'ture", M. S. 47-48. [In Russian] Golovanov V.K., Mikrjakov V.R. 2011a. Modificirujushhee vlijanie temperatury na immunitet ryb k infekcionnym boleznjam [Modifying effect of temperature on fish immunity to infectious diseases] // Problemy immunologii, patologii i ohrany zdorov'ja ryb. Rasshirennye materialy III Mezhdunarodnoj konferencii, Borok, 18-22 ijulja 2011 goda M.: Izd-vo RGAU-MSHA imeni K.A. Timujazeva. S. 95-99. [In Russian] Golovanov V.K., Mikrjakov V.R. 1985. Reakcija karpa v gradiente temperatur posle inokuljacii vozbuditelej bakterial'noj infekcii [Golovanov V.K., Mikryakov V.R. Carp reaction in a gradient of temperature after inoculation with pathogens of bacterial infection] // Jekol. fiziologija i biohimija ryb. Vil'njus. S. 50-51. [In Russian] Golovanov V.K., Mikrjakov D.V. 2011b. Termoreguljacionnoe povedenie i temperaturnye granicy zhiznedejatel'nosti u inficirovannoj molodi nekotoryh vidov prsenovodnyh ryb [Thermoregulatory behavior and temperature limit of life in the infected fry of some species of freshwater fish] // Problemy immunologii, patologii i ohrany zdorov'ja ryb. Rasshirennye materialy III Mezhdunarodnoj konferencii, Borok, 18-22 ijulja 2011 goda M.: Izd-vo RGAU-MSHA imeni K.A. Timhjazeva. S. 201-204. [In Russian] Golovanov V.K., Svirskij A.M., Izvekov E.I. 1997. Temperaturnye trebovanija ryb Rybinskogo vodohranilishha i ih realizacija v estestvennyh uslovijah [Temperature requirements of the Rybinsk reservoir fish and their implementation natural conditions] // Sovremennoe sostojanie rybnyh zapasov Rybinskogo vodohranilishha. Jaroslavl': Izd. JarGTU. S. 92-123. [In Russian] Golovanov V.K., Smirnov V.K. 2007. Influence of the water heating rate upon thermal tolerance in common carp (Cyprinus carpio L.) during different seasons // J. of Ichthyology. Vol. 47, № 7. P. 538-543. DOI: 10.1134/S0032945207070089
Golovanov V.K., Smirnov A.K., Garina D.V. 2014. Thermoregulatory behavior as a form of the temperature adaptation in freshwater teleosts of boreal climatic zone // Teleosts: Evolutionary Development, Diversity and Behavioral Ecology. Chapter 6 // Nova Science Publishers. P. 153-198. Golovanov V.K., Smirnov A.K., Kapshaj D.S. 2012. Okonchatel'no izbiraemye i verhnie letal'nye temperatury u molodi nekotoryh vidov presnovodnyh ryb [Comparative analysis of the final selected and the upper lethal temperature in the young of some species of freshwater fish] // Trudy Karel. NC RAN. Ser. Eksperimental'naja biologija. № 2. S. 70-75. [In Russian]
Gräns A., Rosengren M., Niklasson L. Axelsson M. 2012. Behavioural fever boosts the inflammator response in rainbow trout Oncorhynchus mykiss // J. Fish Biol. Vol. 81, № 3. P. 1111-1117. Grishhenko L.I. 2013. Bolezni ryb s osnovami rybovodstva [Diseases of fish with the basics of fisheries] / L.I. Grishhenko, M.Sh. Akbaev; pod red. L.I. Grishhenko. M.: Kolos. 479 s. [In Russian]
Grishhenko L.I., Akbaev M.Sh., Vasil'kov G.V. 1999. Bolezni ryb i osnovy rybovodstva [Diseases of fish and fishery
bases]. M.: Kolos. 456 s. [In Russian] Heller H.C., Crawshaw L.J., Hammel H.T. 1978. The thermostat of vertebrate animals // Sci. Amer. Vol. 239, № 2. P. 88-96.
Hetrick F. M., Fryer J. L., Knittel M. D. 1979. Effect of water temperature on the infection of rainbow trout Salmo
gairdneri Richardson with infections haematopoietic necrosis virus // J. Fish. Dis. Vol. 2, № 3. P. 253-257. Hochachka P.W., Somero G.N. 2002. Biochemical adaptation. Mechanism and process in physiological volution // Oxford-New York: Oxford University Press. 466 p. Hochachka P.W., Somero G.N.. 1973. Strategies of biochemical adaptation. Philadelphia: Saunders College Publishing. 358 p.
Hokanson K. E. F. 1977. Temperature requirements of some percids and adaptations to the seasonal temperature cycle //
J. Fish. Res. Bd. Can. Vol. 34, № 10. P. 1524-1550. Hoseinifar S.H., Esteban M.A., Cuesta A.,Yun-Zhang Sun. 2015. Prebiotics and fish immune response: a review of current knowledge and future perspectives // Rev. Fish. Science Aquaculture. Vol. 23, № 4. P. 315-328. Isaeva N.M., Kozinenko I.I. 1992. Immunomodulirujushhee dejstvie bakterij (ih produktov) na ryb [Immunomodulatory
effect of bacteria (their products) on fish // Vopr. ihtiologii. T. 39, № 4. S. 527-534. [In Russian] Jobling M. 1981. Temperature tolerance and the final preferendum - rapid methods for the assessment of optimum
growth temperature // J. Fish. Biol. Vol. 19, № 4. P. 439-455. Kennedi K. 1978. Jekologicheskaja parazitologija [Ecological parasitology] M.: Mir. 230 s. [In Russian] Kluger M.J. 1979. Fever in ectotherms: evolutionary implications // Thermoregulaton in ectotherms. Symp. Richmond.
1978. / Amer. Zool. Vol. 19, № 1. 295-304. Kozinenko I. I., Isaeva N. M., Balahnin I. A. 1999. Gumoral'nye faktory nespecificheskoj zashhity ryb [Humoral factors
of nonspecific protection of fish] // Vopr. ihtiologii. T. 39, № 3. S. 394-400. // [In Russian] Luk'janenko V.I. 1989. Immunobiologija ryb: vrozhdennyj immunitet [Immunobiology of fish: innate immunity].
Moskva: VO "Agropromizdat". 271 s. [In Russian] Mavrin A.S., Golovanov V.K., Kapshaj D.S. 2010. Povedenie i raspredelenie obyknovennogo gol'jana Phoxinus phoxinus L. v uslovijah gradienta temperatur [Behavior and distribution of common minnow Phoxinus phoxinus L. in the conditions of a temperature gradient] // Povedenie ryb. Materialy dokladov IV Vserossijskoj konferencii s mezhdunarodnym uchastiem. 19-21 oktjabrja 2010 g. Borok, Rossija. M: AKVAROS. S. 209-213. [In Russian] Magnuson J.J., Crowder L.B., Medvick P.A. 1979. Temperature as an ecological resource // Thermoregulation in
ectotherms. Symp. Richmond. 1978. Amer. Zool. Vol. 19, № 1. P. 331-343. Marnila P., Lilius E-M. 2015. Thermal acclimation in the perch (Perca fluviatilis L.) immunity // J. Therm. Biology. Vol. 54, № 2. P. 47-55.
Mikrjakov V.R. 1978. Aktual'nye voprosy immunologii ryb [Topical issues of fish immunology] // Teoreticheskie
aspekty rybohozjajstvennyh issledovanij vodohranilishh. L.: Nauka. S. 116-133. [In Russian] Mikrjakov V.R. 1991. Zakonomernosti formirovanija priobretennogo immuniteta u ryb [Regularities of formation of
adaptive immunity in fish]. Rybinsk. 154 s. [In Russian] Mohammed R.S., Reynolds M., James J., Williams C., Mohammed A., Ramsubhag A. Cock van Oosterhout, Cable Jo. 2016. Getting into hot water: sick guppies frequent warmer thermal conditions // Oecologia. Vol. 181, № 3. P. 911917.
Neill W.H. 1979. Mechanisms of fish distribution in heterothermal environments // Thermoregulation in ectotherms.
Symp. Richmond. 1978 / Amer. Zool. Vol. 19, № 1. P. 305-317. Ozernjuk N.D. 2000. Temperaturnye adaptacii [The temperature adaptation]. M.: Izd-vo Moskovskogo un-ta. 205 s. [In Russian]
Randelli E., Buonocore F., Scapigliati G. 2008. Cell markers and determinants in fish immunology. Review Article //
Fish Shellfish Immunol., Vol. 25, №. 4. P. 326-340. Rey S., Huntingford F.A., Boltana S., Vargas R., Knowles T.G., Mackenzie S. 2015. Fish can show emotional fever:
stress-induced hyperthermia in zebrafish // Proc. R. Soc. B. Vol. 282. DOI: 10.1098/rspb.2015.2266. Rey S., Moiche V., Boltana S., Teles M., MacKenzie S. 2016. Behavioural fever in zebrafish larvae // Developmental
and Comparative Immunology. Vol. 67. P. 287-292. Reynolds W.W., Casterlin M.E. 1978. Behavioral thermoregulation and the "final preferendum" paradigm // Thermoregulation in ectotherms. Symp. Richmond. Amer. Zool. 1979. Vol. 19, № 1. P. 211-224. Reynolds W.W., Casterlin M.E., Covert J.B. 1976. Behavioral fever in teleost fishes // Nature. Vol. 259, № 5538. P. 41-42.
Reynolds W.W., Casterlin M.E., Covert J.B. 1978. Febrile responses of bluegill (Lepomis macrochirus) to bacterial
pyrogens // J. Therm. Biol. Vol. 3, № 1. P. 129-130. Reynolds W.W., Covert J.B., Casterlin M. E. 1978. Febrile responses of goldfish Carassius auratus (L.) to Aeromonas
hydrophila and to Escherichia coli endotoxin // J. Fish. Diseases. Vol. 1, № 3. P. 271-273. Rijkers G. T., Frederix-Wolters E.M.H., Van Muiswinkel W.B. 1980. The immune system of cyprinid fish. Kinetics and
temperature dependence of antibody-producing cells in carp (Cyprinus carpio) // Immunology. Vol. 41. P. 91-97. Ringo E., Olsen R.E., Jensen I., Romero J., Lauzon H. 2014. Application of vaccines and dietary supplements in aquaculture: possibilities and challenges // Rev. Fish. Biol. Fisheries. Vol. 24, № 4. P. 1005-1032.
Rombout J.H.W.M., Yang G., Kiron V. 2014. Adaptive immune responses at mucosal surfaces of teleost fish // Fish Shellfish Immunol. Vol. 40, № 2. P. 634-643.
Scapigliati G. 2013. Functional aspects of fish lymphocytes // Developm. Comp. Immunology. Vol. 41. P. 200-208.
Scapigliati G., Romano N., Abelli L. 1999. Monoclonal antibodies in fish immunology: identification, ontogeny and activity of T- and B-lymphocytes // Aquaculture. Vol. 172, № 1-2. P. 3-28.
Schaperclaus W. 1979. Fisch-krankheiten. Teil 1 and 2. Berlin: Akademic-Verlag. 1089 s.
Schmidt-Nielsen K. 1979. Animal Physiology. Adaptation and Environment. Cambridge (U.K.): Cambridge University. 416 p.
Shcherbina A.K. 1973. Bolezni ryb [Fish diseases]. Kiev: Urozhaj. 404 s. [In Russian]
Sinyakov M.S., Dror M., Lublin-Tennenbaum T., Salzberg S., Margel S., Avtalion R.R. 2006. Nano- and microparticles as adjuvants in vaccine design: Success and failure is related to host natural antibodies // Vaccine. Vol. 24, № 4243. P. 6534-6541.
Sullivan C.M. 1954. Temperature reception and responses in fish // J. Fish. Res. Board Can. Vol. 11, № 2. P. 153-170.
Van Muiswinkel W.B. 2008. A history of fish immunology and vaccination I. The early days // Fish Shellfish immunol. Vol. 25, № 4. P. 397-408.
Van Muiswinkel W.B., Anderson D.P., Lamers C.H.J., Egberts E., Van Loon, J.J.A., Ijssel J.P. 1985. Fish immunology and fish health. In: Manning, M.J., Tatner, M.F. (Eds.), Fish Immunology. Academic Press, London. P. 1-8.
Van Muiswinkel W.B., Nakao M. 2014. A short history of research on immunity to infectious deseases in fish // Developm. Comp. Immunology. Vol. 43, № 2. P. 130-150.
Vedemeyer G.A., Meyer F.P., Smith L. 1981. Stress i bolezni ryb. [Stress and fish disease] M.: Legkaja i pishhevaja prom-st'. 128 s. 128 p. [In Russian]
Verbitsky V.B. 2008. Ponjatie jekologicheskogo optimuma i ego opredelenie u presnovodnyh pojkilotermnyh zhivotnyh [The concept of ecological optimum and its definition in freshwater poikilothermic animals] // Zhurn. obshh. biologii. № 1. S. 44-56. [In Russian]
BEHAVIORAL FISH FEVER. ECOLOGICAL, PHYSIOLOGICAL AND IMMUNOLOGICAL ASPECTS
V. K. Golovanov, N. S. Nekrutov
Papanin Institute for Biology of Inland Waters Russian Academy of Sciences, 152742 Borok, Russia
e-mail: vkgolovan@mail.ru
The ecological, physiological and immunological aspects of behavioral fever in fish were discussed. The issues of fish health, immunology and temperature as an important environmental factor were affected. The data on the ecological and physiological optimum temperature and the upper temperature boundary of fish, the temperature range of fish life were listed. The ratio of "optimum" and "pessimum" fish and pathogens, the effect of the season of the year and the effects of temperature stress, the difference in the reactions of heat-loving and cold-loving species were considered. The "behavioral fever" of fish, as well as the mechanism of thermoregulation behavior of fish and behavioral fever were analyzed. The temperature as an environmental factor significantly changes the expression of fish immunity in the range of their life. It is possible to effectively counter fish infectious diseases using the temperature effect on the immune system of fish.
Keywords: fish, behavioral fever, optimum, pessimum, final selected temperature, upper lethal temperature, infections, fish diseases
