CC BY
22
УДК 577.1:582.26
Ж.В. Маркина, Н.А. Айздайчер
ПОПУЛЯЦИОННЫЕ И ФИЗИОЛОГИЧЕСКИЕ ИЗМЕНЕНИЯ ОДНОКЛЕТОЧНОЙ ВОДОРОСЛИ THALASSIOSIRA PSEUDONANA (BACILLARIOPHYTA) В УСЛОВИЯХ ПОНИЖЕННОЙ СОЛЕНОСТИ И ДОБАВЛЕНИЯ КАДМИЯ
Исследовано влияние кадмия в концентрациях 10, 30 и 50 мкг/л в сочетании с разной соленостью (32, 24 и 16%о) на диатомею Thalassiosira pseudonana. Показано, что соленость 32%о и добавление 50 мкг/л кадмия незначительно стимулировало рост микроводоросли на седьмые сутки опыта. Уменьшение солености до 16% при добавлении кадмия во всех концентрациях вызывало отставание роста популяции и снижение флуоресценции хлорофилла а. Внесение кадмия в среду и соленость 24 и 16% провоцировали уменьшение доли крупных клеток, внутренняя структура клеток упрощалась. Содержание нейтральных липидов увеличивалось при воздействии пониженной солености и металла. Зарегистрированные эффекты носили дозозависимый характер. В сочетании факторов кадмий и пониженная соленость определяющую роль играет соленостный режим.
Ключевые слова: Thalassiosira pseudonana, кадмий, соленость, флуоресценция хлорофилла а, активные формы кислорода, нейтральные липиды, проточная цитометрия.
Zh.V. Markina, N.A. Aizdaicher
UNICELLULAR MICROALGAE THALASSIOSIRA PSEUDONANA (BACILLARIOPHYTA) POPULATION AND PHYSIOLOGYCAL CHANGES IN LOW SALINITY AND CADMIUM
POLLUTED CONDITIONS
Cadmium influence in concentrations 10, 30 and 50 mkg/L combined with different salinity (32, 24 and 16%) on diatom Thalassiosira pseudonana was investigated. The salinity 32% with adding 50 mkg/L of cadmium slightly stimulated microalgae growth on the 7th day of experiment. The salinity reduction to 16% combined with all cadmium concentrations led to growth inhibition and chlorophyll a fluorescence diminishing. Cadmium addition to medium with salinity 24 and 16% provoked decreasing of larger cells, inner c ells structure simplified. Neutral lipids content increased under low salinity and metal addition. The registered effects were dose-dependent. Within the combination of cadmium and low salinity factors the salinity regime plays a decisive role.
Key words: Thalassiosira pseudonana, cadmium, salinity, chlorophyll a fluorescence, reactive oxygen species, neutral lipids, flow cytometry.
DOI: 10.17217/2079-0333-2019-49-57-64
Введение
Среди широкого спектра экологических факторов соленость, наряду с температурой и освещенностью, является одним из первостепенных для водных растений [1]. В связи с этим, несмотря на накопленный фактический материал, исследования действия данного экологического фактора на живые системы остаются актуальными. В настоящее время к природным факторам добавились антропогенные. Кадмий является одним из наиболее опасных загрязняющих веществ [2]. Как и все металлы, он персистентен, что приводит к его распространению в водах Мирового океана, передаче по пищевым цепям [3, 4].
Фитопланктонные одноклеточные водоросли. Одноклеточные водоросли - основа пищевых цепей и главный источник кислорода для животных пелагиали. Диатомовые водоросли рода Thalassiosira - одни из доминантов фитопланктона морских умеренных вод на протяжении всех сезонов года и способны вызывать «цветения» [5]. Представители данного рода легко поддерживаются в лабораторной культуре, что также обусловливает их применение в качестве объектов исследования [6-9].
Стрессовое воздействие далеко не всегда приводит к элиминации вида из экосистемы, однако вызывает изменение его численности, морфологии и физиологических реакций. У микроводорослей, как у всех растительных организмов, первый отклик дает фотосинтетический аппарат.
В качестве показателя, характеризующего состояние фотосинтетического аппарата, традиционно используется флуоресценция хлорофилла а, отражающая эффективность протекания процесса фотосинтеза [10].
Действие неблагоприятных факторов индуцирует интенсивное выделение активных форм кислорода (АФК). Они вызывают повреждение мембран клетки в результате дезинтеграции белков и перекисного окисления липидов, поэтому определение содержания АФК часто входит в протоколы исследований воздействий тяжелых металлов [11, 12]. В то же время есть сведения, что АФК выступают как сигнальные молекулы, индуцирующие и регулирующие многие физиологические процессы, в том числе синтез нейтральных липидов. Данный класс липидов играет роль в адаптации к неблагоприятным факторам среды, выполняет запасающую функцию и, как правило, накапливается при стрессовых условиях разной природы [13, 14].
В практике исследования факторов среды на одноклеточные водоросли все чаще используется проточная цитометрия. Данный метод позволяет учесть численность клеток и их размерную структуру, оценить физиологическое состояние и биохимический состав микроводорослей. При этом он обеспечивает быстрое получение необходимых данных и оказывает минимальное инва-зивное воздействие на культуру вследствие небольшого объема отбираемого образца [15].
Цель настоящей работы заключалась в исследовании влияния кадмия при разных соленост-ных режимах на динамику численности, размерную структуру, флуоресценцию хлорофилла а, содержание активных форм кислорода и нейтральных липидов у морской планктонной диатомеи Thalassiosira pseudonana.
Материалы и методы
Объектом исследования служила культура одноклеточной водоросли Thalassiosira pseudonana Hasle & Heimdal (Bacillariophyta). Водоросли выращивали на среде f/2, приготовленной на основе фильтрованной и стерилизованной морской воды в 250 мл колбах Эрленмейера с объемом культуральной среды 100 мл, при температуре 18°С, интенсивности освещения 70 мкмоль/м-с в области видимого света и свето-темновым периодом 14 ч свет : 10 ч темнота [16]. В качестве инокулята использовали культуры на экспоненциальной стадии роста. Начальная концентрация клеток микроводоросли во всех опытах составляла 5 • 104 кл/мл.
В экспериментах исследовали действие морской воды соленостью 32, 24 и 16%о. Воду необходимой солености получали путем разведения морской воды дистиллированной [1]. Соленость измеряли на электросолемере ГМ-65М.
Кадмий добавляли в виде раствора 3CdSO4 х 8H2O, концентрации (10, 30 и 50 мкг/л) пересчитаны на ионы кадмия. Пробы для анализа отбирали через 3 и 7 суток опыта. Согласно российским нормативам в морской воде ПДК кадмия составляет 10 мкг/л, загрязнение относится к категории «высокое» при его содержании 30 мкг/л, «экстремально высокое» - 50 мкг/л. Данные концентрации регулярно регистрируются в прибрежных водах России, особенно в акваториях морских портов [17]. В связи с этим в настоящей работе использовались перечисленные выше уровни содержания металла.
Измерения всех показателей проведены на проточном цитометре CytoFLEX (Beckman Coulter, США). Для анализа записано 10 000 событий (регистрируемых в пробе частиц) в течение каждого измерения. Выбор клеток водорослей из общего числа событий, регистрируемых цитометром, проводили по флуоресценции хлорофилла а [18].
Диаметр клеток определяли с помощью калибровочных бусин (Molecular Probes, США) по показателю прямого светорассеяния. Значения показателя бокового светорассеяния использовали для относительной оценки внутренней структуры клеток [10, 15].
Интенсивность флуоресценции хлорофилла а регистрировали на длине волны 690 нм, длина волны возбуждения составляла 488 нм [18]. Для определения продукции активных форм кислорода (АФК) использовали флуоресцентный краситель 2',7'-дихлородигидрофлуоресцеин диаце-тат, окрашивание проводили в течение одного часа при комнатной температуре в темноте, показатель флуоресценции его окисленного и диацетилированного продукта определяли на длине волны 525 нм, длина волны возбуждения 488 нм [19]. Содержание нейтральных липидов определяли по флуоресценции флуорохрома Nile Red, окрашивание проводили в течение 15 мин при комнатной температуре в темноте, длина волны возбуждения - 488 нм, испускания - 580 нм [20].
Эксперименты продолжительностью семь суток проведены в трех биологических повторно-стях, данные выражали в процентах к контролю. За контроль принимали показатели, полученные при солености 32% без добавления кадмия. На графиках представлены средние значения и стандартные отклонения.
Результаты и обсуждение
Число клеток микроводоросли T. pseudonana при солености 32% и концентрациях 10 и 30 мкг/л Cd2+ не отличалось от такового в контроле в течение опыта, а при 50 мкг/л снижалось на третьи сутки и восстанавливалось к завершению эксперимента (рис. 1, а).
Понижение солености до 24% без добавок приводило к некоторому замедлению роста через трое суток, а при увеличении экспозиции до конца опыта численность клеток была как при 32% (см. рис. 1, б). Внесение кадмия во всех концентрациях при солености 24% стимулировало рост микроводоросли на третьи сутки, а через семь суток численность клеток была незначительно ниже контрольной. В чистой среде при 16% рост водоросли был такой же, как и при 24%, а с добавлением кадмия он замедлялся и эффект возрастал с увеличением концентрации металла (см. рис. 1, в). У диатомеи Chaetoceros gracilis и гаптофиты Isochrysis sp. снижение числа клеток в два раза происходило при концентрациях 2 370 и 490 мкг/л соответственно [21], динофлагелля-ты Pyrodinium bahamense var. compressum при 1 000 мкг/л [22], гаптофиты Phaeocystis antarctica - 30 мкг/ л [23]. Однако данное сравнение справедливо при солености 32%, так как ранее исследования действия кадмия в сочетании с соленостным фактором не проводились.
При солености 32% без добавления кадмия на третьи сутки в популяции преобладали клетки диаметром 2-4 мкм (рис. 2, а); на седьмые сутки их доля существенно уменьшалась, преобладали клетки 5-6 мкм, увеличивалась доля клеток 7-10 мкм (см. рис. 2, б). Внесение кадмия, особенно в концентрации 50 мкг/л, приводило к небольшому снижению количества самых крупных клеток и увеличению - с диаметром 2-4 мкм. Уменьшение солености до 24 и 16% вызывало увеличение доли клеток диаметром 2-4 мкм до 80% на третьи сутки и снижение на седьмые (см. рис. 2, в - е). Сходная тенденция наблюдалась при всех уровнях содержания токсиканта.
Рис. 1. Численность клеток Thalassiosira pseudonana (% к контролю) при разных соленостных режимах и содержании кадмия в среде: а - соленость 32%о; б - соленость 24%о; в - соленость 16%
Рис. 2. Размерная структура популяции Thalassiosira pseudonana при разных соленостных режимах и содержании кадмия в среде: а - соленость 32%, третьи сутки опыта; б - соленость 32%, седьмые сутки опыта; в - соленость 24%, третьи сутки опыта; г - соленость 24%о, седьмые сутки опыта; д - соленость 16%, третьи сутки опыта; е - соленость 16 %, седьмые сутки опыт
Измельчание клеток, отмеченное в наших опытах, при одновременном сохранении численности популяции на уровне контроля, по-видимому, связано с поддержанием темпов деления клеток, когда часть энергии уходит на адаптацию к неблагоприятным условиям. Однако на формирование клеток полноценного размера энергии недостаточно [24]. Предположено, что измельчание клеток - универсальный механизм адаптации диатомовых к пониженной солености [25]. Также показано, что клетки зеленой микроводоросли Chlamydomonas reinhardtii увеличиваются в размерах [10], а у зеленой Scenedesmus quadricauda и некоторых синезеленых остаются неизменными даже при концентрации кадмия 5 000 мкг/л [26]. Вероятно, при сочетании факторов солености и кадмия в концентрациях до 50 мкг/л изменение диаметров клеток P. pseudonana детерминируется соленостью среды.
Показатель бокового светорассеяния был ниже контрольного при солености 32%о и внесении кадмия во всех концентрациях (рис. 3, a). При солености 24 и 16%о, в том числе и с добавлением металла, этот показатель еще больше уменьшался (см. рис. 3, б, в).
Снижение показателя бокового светорассеяния свидетельствует об упрощении внутренней структуры клеток, в том числе о появлении большого числа вакуолей, лизосом, разрушении ор-ганелл [27]. На Chlorella sorokiana показано, что при интоксикации кадмием происходит вакуолизация клетки, разрежение тилакоидов, уменьшается и даже совсем исчезает пиреноид [28, 29]. У зеленой водоросли Chlamydomonas reinhardtii, напротив, происходило увеличение показателя бокового светорассеяния, что авторы связали с накоплением кадмия в вакуолях [10]. Концентрации до 50 мкг/л Cd2+, по-видимому, не вызывают его накопления внутри клеток, а экскретируют-ся в среду или накапливаются в клеточной оболочке.
У T. pseudonana флуоресценция хлорофилла а не отличалась от контрольной при солености 32%о и содержании 10 и 30 мкг/л Cd2+, а в сочетании с концентрацией 50 мкг/л Cd2+ зарегистрировано снижение показателя на седьмые сутки (рис. 4, а). В условиях понижения солености до 24 и 16%о наблюдались сходные изменения: флуоресценция хлорофилла а была меньше таковой в контроле, и чем ниже была соленость, тем изменения этого показателя были более выраженными (см. рис. 4, б, в).
1111
TTff
ш
О 10 30 50
(в)
„- 100----
I11.Ш
О 10 30 50
Концентрация I лглы мЯГ й О 3 суток ■ 7 суток
Рис. 3. Показатель бокового светорассеяния клеток Thalassiosira pseudonana (% к контролю) при разных соленостных режимах и содержании кадмия в среде: а - соленость 32%о; б - соленость 24%о; в - соленость 16%
пп
О 10 30 50
пл
I 0 10 30 50
концентрация кэдмнн; ыкг/л □ 3 сутки ■ 7 сутки
Рис. 4. Флуоресценция хлорофилла а у Thalassiosira pseudonana (% к контролю) при разных соленостных режимах и содержании кадмия в среде: а - соленость 32%; б - соленость 24%; в - соленость 16%
Таким образом, флуоресценция хлорофилла а снижалась незначительно при всех уровнях содержания кадмия, что позволяет заключить о его слабом токсическом влиянии в концентрациях 10-50 мкг/л на фотосинтетические процессы ^ pseudonana. Причиной снижения показателя
флуоресценции, как было неоднократно показано ранее, может быть также снижение содержания хлорофилла а под действием кадмия [11, 28].
Содержание АФК при солености 32 и 24% в сочетании с кадмием возрастало на седьмые сутки, эффект носил дозозависимый характер (рис. 5, а, б). Напротив, при солености 16% и всех концентрациях вещества уровень АФК значительно увеличивался через трое суток, а к седьмым понижался до контрольного (см. рис. 5, в).
Известно, что кадмий, как стрессовый фактор, способен вызывать накопление нейтральных липидов, особенно триацилглицеридов, выполняющих защитную функцию у микроводорослей [30]. В наших экспериментах содержание нейтральных липидов при солености 32% и присутствии кадмия в концентрации 10 мкг/л не отличалось от значений в контроле на всем протяжении опыта (см. рис. 6, а). Добавление кадмия в концентрациях 30 и 50 мкг/л как при 32, так и 24% на третьи сутки превышало значения в контроле, а на седьмые оно уменьшалось (см. рис. 6, а, б). При солености 16% этот показатель не отличался от контрольного уровня через трое суток, а на седьмые сутки возрастал (рис. 6, в). Ранее показано, что накопление нейтральных липидов уменьшается при высоком уровне АФК [31]. Данное наблюдение подтверждается и проведенными в нашей работе экспериментами: соленость 24 и 16% при увеличении содержания АФК приводила к снижению нейтральных липидов.
Рис. 5. Содержание активных форм кислорода (АФК) в клетках ТИаЬззюзгга pseudonana (% к контролю)
при разных соленостныхрежимах и содержании кадмия в среде: а - соленость 32%о; б - соленость 24%о; в - соленость 16%
Рис. 6. Содержание нейтральных липидов в клетках ТЬа1а$$ю$гга pseudonana (% к контролю)
при разных соленостных режимах и содержании кадмия в среде: а - соленость 32%; б - соленость 24%о; в - соленость 16%
Таким образом, кадмий оказывает наименьшее влияние на микроводоросль при концентрациях до 30 мкг/л и солености 32%. Ранее в обзоре Джамали с соавторами [32] отмечено, что действие кадмия на микроводоросли зависит от условий среды. Проведенные в настоящей работе опыты показали, что добавление данного вещества в сочетании с понижением солености вызывает негативные изменения у микроводоросли Т. pseudonana как на популяционном уровне, что выражается в сокращении численности клеток, так и на клеточном уровне (изменения внутренней структуры клеток, диаметра, флуоресценции хлорофилла а, содержании АФК и нейтральных липидов). В то же время необходимо отметить, что понижение солености без изменения других факторов также приводит к вышеуказанным эффектам, однако менее выраженным. Таким образом, можно сделать вывод, что в совокупности факторов кадмий в концентрациях 10-50 мкг/л и соленостный режим определяющим является последний.
Несмотря на изменение внутренней структуры клеток, рост T. pseudonana несущественно отличался от контрольного при внесении кадмия и понижении солености до 24%о, следовательно, микроводоросль способна к воспроизведению даже при внутриклеточных нарушениях. Возможно, это связано с уменьшением диаметра клеток, которые при неблагоприятных условиях способны перестраивать метаболизм для поддержания численности на максимально возможном уровне.
Проведенные исследования показали, что кадмий в концентрациях 10 и 30 мкг/л оказывает слабое отрицательное воздействие на рост и физиологическое состояние микроводоросли T. pseudonana при солености 32%о. Повышение содержания вещества до 50 мкг/л, а также его присутствие в концентрациях 10-50 мкг/л при солености 24 и 16%о вызывало большее снижение числа клеток и уменьшение флуоресценции хлорофилла а к завершению опыта. Внесение кадмия в среду, понижение солености, а также сочетание данных факторов индуцировали изменение размерной структуры популяции: в ней уменьшалась доля клеток диаметром 7-10 мкм и возрастало количество более мелких клеток. В присутствии в среде кадмия и изменении соле-ностного режима происходило упрощение внутренней структуры клеток.
Авторы признательны ресурсному центру «Морской биобанк» ННЦМБ ДВО РАН (http://marbank.dvo.ru) за предоставление культуры Thalassiosira pseudonana Hasle & Heimdal (Bacillariophyta) штамм MBRU_TSP-02. Проточно-цитометрический анализ выполнен в ННЦМБ ДВО РАН, авторы искренне благодарят сотрудников Лаборатории клеточных технологий за помощь в работе.
Литература
1. Fu F.-X., Bell P.R.F. Effect salinity on growth, pigmentation, NO2 fixation and alkaline phosphotase activity of cultured Trichodesmium sp. // Mar. Ecol. Progr. Ser. - 2003. - V. 257. - P. 69-76.
2. Nagajyoti P.S., Lee K.d., Sreekanth T.V.M. Heavy metals, occurrence and toxicity for plants: a review // Environ. Chem. Lett. - 2010. - V. 8. - P. 199-216.
3. Burungi I.S., Chirwa E.M.N. Bioreduction of thallium and cadmium toxicity from industrial wasterwater using microalgae // Chem. Enginering transaction. - 2017. - V. 57. - P. 1183-1188.
4. Penen F., Isaure M.P., Dobritzsch D. et al. Pools of cadmium in Chlamydomonas reinhardtii revealed by chemical imaging and XAS spectroscopy // Metallomics. - 2017. - V. 7. - P. 910-923.
5. Thalassiosira species (Bacillariophyceae, Thalassiosirales) in the North Sea at Helgoland (Greenman Bigth) and Sylt (North Frisian Wadden Sea) - a first approach to assessing diversity / M. Hoppenrath, B. Beszter, G. Drebes, H. Halliger et al. // European J. Phycology. - 2007. - V. 42. -P.271-288.
6. Alverson A.J., Beszteri B., Julims M.L. et al. The model marine diatom Thalassiosira pseudonana likely descended from of freshwater ancestor in the genus Cyclotella // Evolutionary Biology. - 2011. - V. 11. - P. 125-133.
7. Baek S.H., Jung S.W., Shin K. Effect temperature and salinity on growth of Thalassiosira pseudunana (Bacillariophyceae) isolated from ballast water // Journal of Freshwater Ecology. - 2011. -V. 26. - P. 547-552.
8. Clement R., Lignon S., Mansuelle P. et al. Responses of the diatom Thalassiosira pseudonana to changes in CO2 concentration: a proteomic approach // Scientific Reports. - 2016. - V. 11. - P. 1-12.
9. YungM.M.N., Kwok K.W.H., Djurisic A.B. et al. Influences of temperature and salinity of phys-icochemical properties and toxicity of zinc oxide nanoparticles to the marine diatom Thalassiosira pseudonana // Scientific Reports. - V. 7. - 2016. - P. 1-9.
10. Jamers A., Lenjou M., Deraedt P. et al. Flom cytometric analysis of the cadmium exploset green alga Chlamydomonas reinhardtii (Chlorophyceae) // Europ. J. Phycol. - 2009. - V. 44(4). - P. 541-550.
11. Cheng J., Qui H., Chang Z. et al. The effect of cadmium on the growth and antioxidant response for fresh water algae Chlorella vulgaris // Springer Plus. - 2016. - V. 5. - P. 1290-1298.
12. Romano R.L., Lirice C.W., Machini W.T. et al. Cadmium decreases the levels of glutathione and enhances the phytohelatin in the marine dinoflagellate Lingulodinium polyedrum // J. Appl. Phycol. -2017. - V. 29.- P. 811-820.
13. Соловченко А.Е. Физиологическая роль накопления нейтральных липидов эукариотиче-скими микроводорослями при стрессах // Физиол. раст. - 2012. - Т. 59. - С. 192-202.
14. Pyc M., Cai Y., Greer M.S. et al. Tuning over a new leaf in lipid droplet biology // Trends in PlantScience. - 2017. - V. 22. - P. 596-609.
15. Hyka P., Lickova S., Pribyl P. et al. Flow cytometry for development of biolotechnological processes with microalgae // Biotechnol. Adv. - 2013. - V. 31. - P. 2-16.
16. Орлова Т.Ю. Айздайчер Н.А., Стоник И.В. Лабораторное культивирование морских микроводорослей, включая продуцентов фитотоксинов: научно-методическое пособие. - Владивосток: Дальнаука, 2011. - 89 с.
17. Качество морских вод по гидрохимическим показателям. Ежегодник 2016 / под ред. А Н. Коршенко. - М.: Наука, 2017. - 190 с.
18. Read D.S., Bowes M.J., Newbold L.R. et al. Weekly flow cytometric analysis of riverine phyto-plankton to determine seaseson bloom dynamics // Environ. Sci.: Processes Impacts. - 2014. - V. 16. -P.594-603.
19. Gomes A., Fernandes E., Lima J.F.L.C. Flourescence probes used for detection of reactive oxygen species // J. Biochem. Biophys. Methods. - 2005. - V. 65. - P. 45-80.
20. Alemán-Nava G.S., Cuellar-Bermudez S.P., María Cuaresma R.B. et al. How to use Nile Red, a selective fluorescent stain for microalgal neutral lipids // J. Microbiol. Meth. - 2016. - Vol. 128. -P. 74-79.
21. Suranto S., Puspitasari R., Purbonegoro T. et al. Copper and cadmium toxicity to marine phy-toplankton, Chaetoceros gracilis and Isochrysis sp. // Indones. J. Chem. - 2015. - V. 15. - P. 172-178.
22. Obena R.P., Arco S.R., Azanza R.V. Pyrodinium bahamense var. compressum Bohom survival in high and low cadmium levels // Philippine J. Sci. - 2017. - V. 146. - P. 287-292.
23. Gissi F., Adams M.S., King C.K. et al. A robust bioassay to assess the toxicity of metals to the Antarctic marine microalga Phaeocystis antarctica // Environ. Toxicity Chem. - 2015. - V. 34. -P.1578-1587.
24. Adanan N.S., Yusoff F.Md., Shariff M. Effect of salinity and temperature on the growth of diatoms and green algae // J. Fisher. Aquat. Sci. - 2013. - V. 8. - P. 397-404.
25. Svesson F., Norberg J., Shoeij S.P. Diatom cell size, coloniality and motility: trade-offs between temperature, salinity and nutrient supply with climate change // PLOS One - 2014. - V. 9. -P. 1 -17.
26. Shanab S., Essa A., Shalaby E. Bioremoval capacity of three heavy metals by some microalgae species (Egyptian Isolates) // Plant Signal. Behavior. - 2012. - V. 7. - P.1-8.
27. Проточная цитометрия в медицине и биологии. 2-е изд., доп. и расшир. / А.В. Зурочка, С.В. Хайдуков, И.В. Кудрявцев, В.А. Черешнев. - Екатеринбург: РИО УрО РАН, 2014. - 576 с.
28. La Rossa N., Andreoli C., Glacometti G.M. et al. Responses of the Antarctic microalgal Koliella antarctica (Trebouxiphyceae, Chlorophyta) to cadmium contamination // Photosynthetica. - 2009. -V. 47. - P. 471-479.
29. Carfanga S., Lanza N., Salbitani G. et al. Physiological and morphological responses lead or cadmium exposed Chlorella sorokiniana 211 -8k (Chlorophyceae) // SpringerPlus. - 2013. - V. 2. -P. 147.
30. Zhu Q.L., Guo S.-N., Wen F. et al. Transcriptional and physiological responses of Dunaliella salina to cadmium reveals time-dependent turnover of ribosome, photosystem, and ROS-scavenging pathways // Aquat. Toxicol. - 2019. - V. 207. - P. 153-162.
31. Chia M.A., Lombardi A.T., Melao M.G.G. et al. Lipid composition of Chlorella vulgaris (Ttebouxiophyceae) as a function of different cadmium and phosphate concentrations // Aquat. Toxicol. -2013. - V. 128. - P. 171-182.
32. Jamali A.A., Akbari F., Ghorakhlu M.M. et al. Applications of diatoms as potential microalgae in nanobiotechnology // BioImpacts. - 2012. - V. 2. - P. 83-89.
Информация об авторах Information about the authors
Маркина Жанна Васильевна - Национальный научный центр морской биологии им. А.В. Жирмунского, (ННЦМБ) ДВО РАН; 690041, Россия, Владивосток; кандидат биологических наук, научный сотрудник лаборатории морской микробиоты; Дальневосточный федеральный университет; 690950, Россия, Владивосток; доцент кафедры биоразнообразия и морских биоресурсов; zhannav@mail.ru
Markina Zhanna Vasilievna - National Scientific Center of Marine Biology named after A.V. Zhirmunsky, FEB RAS; 690041, Russia, Vladivostok; Candidate of Biological Sciences, Researcher (Laboratory of Marine Microbiota); 690950, Russia, Vladivostok, Assistant Professor of Biodiversity and Marine Bioresources Chair; zhannav@mail.ru
Айздайчер Нина Александровна - Национальный научный центр морской биологии им. А.В. Жирмунского (ННЦМБ) ДВО РАН; 690041, Россия, Владивосток; кандидат биологических наук, старший научный сотрудник лаборатории морской микробиоты; aizdaicher@mail.ru
Aizdaicher Nina Alexandrovna - National Scientific Center of Marine Biology named after A.V. Hirmunsky, FEB RAS, 690041, Russia, Vladivostok, Candidate of Biological Sciences, Senior Researcher (Laboratory of Marine Microbiota); aizdaicher@mail.ru
