CC BY
1
УДК 59.009
doi: 10.21685/2307-9150-2023-4-3
Половые различия морфометрического профиля эритроцитов крови Eirenis collaris (Menetries, 1832), обитающего на Сарыкумском участке заповедника «Дагестанский»
А. И. Рабаданова1, З. С. Исмаилова2, А. М. Абдулхалимова3 1,2,здагестанский государственный университет, Махачкала, Россия 1phisiodgu@mail.m, 2ismailovazs@mail.ru, 3asya.abdulkhalimova@mail.ru
Аннотация. Актуальность и цели. Для понимания механизмов адаптаций животных к условиям обитания важным является изначальное представление о количественном и морфометрическом составе компонентов крови, прежде всего, эритроцитов. Этот вопрос не для всех представителей рептилий изучен в достаточной степени, а для некоторых, в частности для эйрениса ошейникового, не изучен вовсе. Целью работы явилось изучение половых различий цитоморфологических особенностей эритроцитов Eirenis collaris. Объектом исследования послужили половозрелые особи E. collaris, обитающие на Сарыкумском участке заповедника «Дагестанский». Морфомет-рический профиль определялся путем измерения длины и ширины эритроцитов с помощью видеокуляра «ToupCam 14.0 MP», который встраивали в стереоскопический микроскоп МСП-1 «ЛОМО». Полученные изображения обрабатывались с помощью программного обеспечения TopView 3.7. На основании полученных значений рассчитывали площадь, объем и сферичность клеток. Морфометрический профиль эритроцитов E. collaris характеризуется половыми различиями. Эритроциты самок E. collaris имеют большие значения площади и объема, но их содержание в крови выше у самцов. Эритроциты самцов E. collaris имеют более элипсоидную форму по сравнению с эритроцитами самок. Об этом свидетельствуют большие значения соотношения длина/ширина и меньшие - индекса сферичности. Размеры ядер эритроцитов E. collaris не имеют достоверно значимых половых различий. Полученные нами данные свидетельствуют о наличии половых различий в цитоморфологическом профиле эритроцитов E. collaris.
Ключевые слова: эритроциты, эйренисошейниковый, кровь рептилий, змеи
Для цитирования: Рабаданова А. И., Исмаилова З. С., Абдулхалимова А. М. Половые различия морфометрического профиля эритроцитов крови Eirenis collaris (Menetries, 1832), обитающего на Сарыкумском участке заповедника «Дагестанский» // Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Естественные науки. 2023. № 4. С. 40-53. doi: 10.21685/2307-9150-2023-4-3
Sexual differences in the morphometric profile of red blood cells in Erenis collaris (Menetries, 1832), living on the Sarykum site of the reserve "Dagestan"
A.I. Rabadanova1, Z.S. Ismailova2, A.M. Abdulkhalimova3
1,2,3Dagestan State University, Makhachkala, Russia 1phisiodgu@mail.ru, 2ismailovazs@mail.ru, 3asya.abdulkhalimova@mail.ru
© Рабаданова А. И., Исмаилова З. С., Абдулхалимова А. М., 2023. Контент доступен по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 License / This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.
Abstract. Background. To understand the mechanisms of animal adaptation to living conditions, it is important to have an initial understanding of the quantitative and morphometric composition of blood components, primarily erythrocytes. This issue has not been sufficiently studied for all representatives of reptiles, and for some, in particular, Eirenis collaris, it has not been studied at all. The purpose of the work was to study sex differences in the cytomorphological characteristics of erythrocytes of E. collaris. The object of the study was sexually mature individuals of E. collaris living in the Sarykum section of the Dage-stansky Nature Reserve. The morphometric profile was determined by measuring the length and width of red blood cells using a Toup Cam 14.0 MP video lens, which was built into an MSP-1 LOMO stereoscopic microscope. The resulting images were processed using Top View 3.7 software. Based on the obtained values, the area, volume and sphericity of the cells were calculated. The morphometric profile of E. collaris erythrocytes is characterized by sexual differences. Erythrocytes of E. collaris females have large values of area and volume, but their content in the blood is higher in males. The erythrocytes of E. collaris males have a more ellipsoid shape, compared to the erythrocytes of females. This is evidenced by the large values of the length/width ratio and the smaller values of the sphericity index. The sizes of E. collaris erythrocyte nuclei do not have significantly significant sexual differences. The data obtained by us indicate the presence of sex differences in the cytomorphological profile of E. collaris erythrocytes.
Keywords: erythrocytes, eireniscollaris, reptile blood, snakes
For citation: Rabadanova A.I., Ismailova Z.S., Abdulkhalimova A.M. Sexual differences in the morphometric profile of red blood cells in Erenis collaris (Menetries, 1832), living on the Sarykum site of the reserve "Dagestan". Izvestiya vysshikh uchebnykh zavedeniy. Pov-olzhskiy region. Estestvennye nauki = University proceedings. Volga region. Natural sciences. 2023;(4):40-53. (In Russ.). doi:10.21685/2307-9150-2023-4-3
Введение
В последние годы змеи становятся объектом пристального внимания герпетологов, экологов и физиологов ввиду исчезновения многих видов. Во многом это может быть обусловлено негативным отношением к ним. Однако немаловажным представляется и влияние факторов среды, к изменению которых им постоянно приходится приспосабливаться. В этой связи многостороннее изучение змей с привлечением специалистов в области зоологии, биохимии и физиологии может помочь в понимании механизмов их адаптации к условиям обитания. Особенно актуальны эти исследования на фоновых видах. Одним из таких видов для Дагестана является эйренис ошейниковый -Eirenis collaris (Menetries, 1832), ареал которого приходится на приморскую низменность и предгорья Дагестана [1]. Места его обитания связаны с засушливыми ландшафтами по всему ареалу распространения.
В рассмотренной нами литературе присутствуют данные, касающиеся исследования параметров крови многих рептилий, в том числе змей [2-11], и свидетельствующие о широкой вариабельности параметров крови в пределах отрядов и даже семейств. Особое внимание авторами уделяется изучению красных кровяных клеток, поскольку на сегодняшний день считается, что размеры эритроцитов отражают положение вида на эволюционной лестнице, не говоря уже о всем известной значимости этих клеток в реализации адаптивных реакций к условиям существования. На настоящий момент существуют вопросы, связанные с гематологией, на которые необходимо получить ответы для более полного осмысления генетического родства животных даже далеко стоящих друг от друга в эволюционном древе. Относительно характе-
ристики гематологических показателей крови змей встречается достаточное число публикации [10-12]. Между тем на сегодняшний день в пределах Дагестана подобного рода исследования на змеях не проводились.
Цель работы - изучение половых различий цитоморфологических особенностей эритроцитов Е. сollaris.
Материалы и методы исследования
Объектом исследования послужили 48 половозрелых особей Е. collaris (31$) и (17^), которых отлавливали на бархане Сарыкум в период с 26 по 30 мая 2022 г.
Рис. 1. Эйренис ошейниковый (Е. collaris) (окр. бархана Сарыкум)
Сарыкумские барханы (Сарыкум) расположены в Кумторкалинском районе Республики Дагестан, в 15 км к северо-западу от Махачкалы, у основания северных склонов хребта Нарат-Тюбе, на левом берегу реки Шура-Озень. Сарыкум и прилегающие к нему территории представляют собой аридные пространства на границе низменности и передовых хребтов Дагестана, где сформировались самые разнообразные биотопы. В целом это единый ландшафтный и биотический комплекс аридных предгорий Восточного Кавказа с очень богатой и оригинальной флорой и фауной [13].
Кровь у змей брали путем прокола дорсальной копчиковой вены. В крови определяли содержание эритроцитов, гемоглобина, а также цито-морфологические особенности эритроцитов, для чего были приготовлены мазки по общепринятой методике с окрашиванием по Романовскому - Гимзе.
Для подсчета эритроцитов кровь, предварительно разбавленную 2 % раствором №С1, помещали в счетную камеру Горяева. Для определения содержания гемоглобина кровь разбавляли трансформирующим раствором и измеряли с использованием аппарата Минигем-540.
Для определения размеров эритроцитов и их ядер готовые мазки просматривались иммерсией при увеличении 1600. Измерения эритроцитов и ядер проводили через видеокуляр «ТоирСат 14.0 МР», который встраивали в стереоскопический микроскоп МСП-1 «ЛОМО».
Полученные изображения обрабатывались с помощью программного обеспечения TopView 3.7.
4 2
Для расчета объема эритроцитов использовали формулу V =—nab , где
V - объем, a - длинная полуось, b - короткая полуось элипса. Толщину эритроцитов вычисляли по формуле Т = nb / 4. При вычислении индекса сферичности (Е) была использована формула E =
Vl-(ь / a) . Площадь эритроцитов и ядер оценивали, принимая их форму за эллипсоидальную, и рассчитывали соотношение сторон, отражающее форму клетки. На основании полученных данных подсчитали ядерноцитоплазматическое отношение (ЯЦО) по формуле Sя / Sц , где £я - площадь ядра, £ц - площадь клетки [14].
Статистическая обработка данных
Различия между исследуемыми выборками определяли в результате регрессионного анализа данных в программе Statistica 10. Достоверность различий оценивалась с использованием критерия Стьюдента (t), для выборок с нормальным распределением (р < 0,05). Рассчитывали среднее арифметическое по каждому морфометрическому параметру - M (mean) и стандартное отклонение (SD). Нормальность распределения оценивали критериями Шапиро - Уилка. Для выборок с ненормальным распределением использовали непараметрический критерий Манна - Уитни. Рассчитывали коэффициент корреляции (r) и коэффициент вариации (CV). Половые различия определяли на основе однофакторного дисперсионного анализа (ANOVA). За величину уровня статистической значимости принимали p = 0,05.
Результаты исследования
Эритроциты E. collaris имеют овальную форму с центрально расположенным элипсоидным ядром. При окраске красителем цитоплазма окрашивается в кирпичный цвет (рис. 2).
Рис. 2. Микрофотография эритроцитов крови эйрениса ошейникового (E. collaris) (окр. бархана Сарыкум)
Результаты наших исследований по выявлению половых различий количественных параметров крови, представленные на рис. 3, свидетельствуют о достоверно значимом преобладании содержания эритроцитов в крови самцов E. collaris (F = 6,58; р < 0,028). Количество гемоглобина (F = 278,6; р < 0,000), а также среднее его содержание в эритроцитах (МСН) (F = 145,7; р < 0,001), напротив, выше у самок по сравнению с самцами.
Рис. 3. Половые различия содержания эритроцитов и гемоглобина в крови Eirenis collaris (МСН - среднее содержание гемоглобина в эритроците)
Результаты измерения линейных параметров эритроцитов и их ядер E. collaris представлены в табл. 1.
Как видно, длина и ширина эритроцитов у самцов составляет 15,0-18,8 (16,4 ± 0,9 мкм) и 8,8-12,7 мкм (10,5 ± 0,9 мкм) соответственно. У самок значения данных параметров несколько отличаются. Так, длина эритроцитов у них колеблется в пределах 14,6-19,8 мкм (16,6 ± 1,0 мкм), ширина -8,5-13,4 мкм (11,1 ± 0,9 мкм). При этом достоверно значимые отличия обнаружены только в отношении ширины клеток (р < 0,001). Это согласуется с данными, полученными И. Э. Хайрутдиновым [15] при изучении морфологии эритроцитов прыткой ящерицы. Обращает на себя внимание больший размах значений длины и ширины эритроцитов у самок по сравнению с самцами (рис. 4), что указывает на более выраженный у них полиморфизм эритроцитов.
Таблица 1
Морфометрический профиль эритроцитов крови и их ядер Eirenis collaris
Параметры вв 22 U p
Mean ± SD min-max M ± SD min-max
Эритроциты
L (мкм) 16,4 ± 0,9 15,0-18,8 16,6 ± 1,0 14,6-19,8 972 0,109
W (мкм) 10,5 ± 0,9 8,8-12,7 11,1 ± 0,9 8,5-13,4 748 0,001
L/W 1,6 ± 0,1 1,3-1,8 1,5 ± 0,13 1,3-2,3 758 0,001
S (мкм2) 136,2 ± 17,9 106,6-168,8 146,8 ± 17,4 113,5-196,6 818 0,007
V (мкм3) 965,6 ± 212,5 628,3-1423,4 1101,5 ± 213,3 712,5-1752,4 778 0,003
S/V 0,14 ± 0,01 0,11-0,17 0,13 ± 0,01 0,11-0,17 748 0,001
T 4,1 ± 0,4 3,4-4,9 4,4 ± 0,3 3,3-5,3 748 0,001
E 0,8 ± 0,04 0,7-0,8 0,7 ± 0,03 0,7-0,9 758 0,002
Ядра
L (мкм) 7,3 ± 0,5 5,9-8,1 7,4 ± 0,7 4,1-9,5 1185 0,919
W (мкм) 4,0 ± 0,6 3,0-5,4 4,1 ± 0,4 3,1-5,0 1068 0,355
L/W 1,9 ± 0,3 1,3-2,6 1,8 ± 0,2 1,3-2,5 1048 0,286
S (мкм2) 23,0 ± 3,7 15,2-32,1 23,8 ± 3,7 10,6-34,5 1073 0,373
V (мкм3) 62,7 ± 18,3 32,9-114,1 66,3 ± 15,7 23,3-109,5 1071 0,366
S/V 0,39 ± 0,01 0,28-0,5 0,4 ± 0,04 0,29-0,48 1076 0,385
T 1,6 ± 0,22 1,2-2,1 1,6 ± 0,2 1,2-1,9 1068 0,355
E 0,8 ± 0,06 0,6-0,9 0,8 ± 0,04 0,6-0,9 1055 0,309
ЯЦО 0,208 ± 0,04 0,134-0,276 0,197 ± 0,05 0,086-0,307 1039 0,258
Примечание: L - длина, W - ширина, L/W - соотношение длины и ширины, S - площадь, V - объем, S/V - соотношение площади и объема, T - толщина, E - сферичность, M - среднее, SD - стандартное отклонение. Жирным шрифтом выделены достоверно значимые различия.
Кроме того, большие значения ширины клеток привели к достоверно значимому снижению у самок соотношения L/W (р < 0,002), а также к меньшим значениям индекса сферичности (0,7 ± 0,03; р < 0,002) и большим значениям толщины (4,4 ± 0,3; р < 0,002).Таким образом, можно отметить, что эритроциты самок имеют менее элипсоидную форму, по сравнению с таковыми у самцов (рис. 4).
Половые отличия длины и ширины эритроцитов отразились на вычисленных на их основе показателях площади и объема клеток: у самцов эти параметры соответствуют значениям136,2 ± 17,9 мкм2 и 965,6 ± 212,5 мкм3, у самок - 146,8 ± 17,4 мкм2 и 1101,5 ± 213,3 мкм3 соответственно, т.е. эритроциты самок достоверно больше по площади и объему по сравнению с клетками самцов. Кроме того, размах значений площади клеток у самок составляет
83.1 мкм2 (113,5-196,6 мкм2), у самцов же разница несколько меньше -
62.2 мкм2 (106,6-168,8 мкм2). Схожая ситуация отмечается и в отношении объема клеток (1040,3 и 795,1 мкм3 соответственно) (рис. 4). Однако отношение площади к объему достоверно больше у самцов (р < 0,0014).
Полученные данные позволили нам распределить эритроциты, встречающиеся в крови E. collaris, на три группы:
1) мелкие - L < 15 мкм, W< 10 мкм, S < 130 мкм2, V< 900 мкм3;
2) средние - L < 16-17 мкм, W < 10-11 мкм, S < 130-160 мкм2, V < 900-1200 мкм3;
3) крупные - L > 19мкм, W> 11-10 мкм, S> 160 мкм2, V> 1200 мкм3.
и
О
о
8 8
| а Я
о в %
5 1
8
1 1
О § о
О 1
Ы
о-.
самцы ши 1
о о
0 а 0 СЮ О (
р 8 в о §
в § 0 1 1
1 0 1 в о о
о
о 8
о о о о о 0 1
1 г о о 1
I о а е в й
Ра
о-
Он
и>
Исходя из результатов, можно отметить, что на фоне преобладания эритроцитов средних размеров как у самок, так и у самцов в соотношении крайних форм эритроцитов наблюдаются половые различия, выражающиеся в большем количестве мелких клеток у самцов, крупных - у самок (рис. 5).
90 80 70 60 50 40 30 20 10 0
% L (мкм)
W
<15 16-17 >17
<10 10-11 >11
80 70 60 50 40 30 20 10 0
%
S (мкм2)
V (мкм3)
<130 130-160 >160
<900 900-1200 >1200
Рис. 5. Половые различия процента встречаемости различных форм эритроцитов в крови Eirenis collaris
По показателю сферичности эритроциты также были распределены на три группы: элипсоидные (Е = 0,7-0,75); широкоэлипсоидные (Е > 0,76) и округлые (Е < 0,69). Результаты наших исследований свидетельствуют в пользу преобладания элипсоидных клеток у самок и широкоэлипсоидных -у самцов (рис. 6).
Некоторые авторы [4, 7, 16] связывают изменение размеров эритроцитов с параметрами тела животного (масса, длина туловища, длина хвоста). Проведенный нами корреляционный анализ между этими параметрами не выявил подобной зависимости. Однако корреляции были отмечены между размерами тела и количеством эритроцитов и гемоглобина (рис. 7).
70 60 50 40 30 20 10 0
в
округлые
элипсоидные
широкоэлипсоидные
Рис. 6. Половые различия встречаемости эритроцитов с различными значениями эксцентричности в крови Еггвт^' со11аг1в
Рис. 7. Взаимосвязь между размерами тела Еггвпг^' со11ат1в и количеством эритроцитов и гемоглобина в их крови
При этом увеличение размеров тела (Ь и Ь+Ьс^) сопровождается уменьшением количества эритроцитов (г = -0,53 и г = -0,48; р < 0,05) и повышением количества гемоглобина (г = 0,64 и г = 0,48; р < 0,05), а также среднего его содержания в эритроците (г = 0,68 и г = 0,54; р < 0,05).
Проведенный анализ морфологии ядер эритроцитов не выявил достоверно значимых половых различий. В соответствии с полученными данными
длина и ширина ядер E. collaris колеблются в пределах 4,1-9,5 и 3,0-5,4 мкм соответственно. Площадь ядер клеток составляет 10,6-34,5 мкм2, объем -23,3-114,1 мкм3; толщина - 1,2-2,1 мкм; сферичность - 0,6-0,9.
Площадь цитоплазматической поверхности у самок больше, чем у самцов, на что указывают меньшие значения ЯЦО у них (0,197 ± 0,05). Следовательно, эритроциты самок более удобны для газообмена. Кроме того, у самок отмечается большая вариация данного параметра (0,086-0,307) по сравнению с самцами (0,134-0,276). Однако эти отличия недостоверны.
Обсуждение результатов
Эритроциты, как известно, являются главными клетками, транспортирующими кислород, что определяет значимость их количественных и морфологических особенностей в эффективности протекающих в организме метаболических процессов. Одним из факторов, определяющих параметры эритроцитов, является половая принадлежность особей: известно, что мужские гормоны стимулируют эритропоэз, а женские, напротив, подавляют. Это обусловливает большее содержание эритроцитов в крови самцов по сравнению с самками, что и отмечено в наших исследованиях. В изученной нами литературе мы не нашли данных, подтверждающих или опровергающих данные ре-зультаты.Так, в исследованиях, проведенных иранскими учеными [16], половые различия в размерах эритроцитов E. collaris, обитающего в западном Иране, не приводятся.
Кроме того, определенные размеры эритроцитов у E. collaris, обитающего на бархане Сарыкум, несколько больше аналогичных данных, описанных для того же вида, обитающего на западе Ирана, для эритроцитов которого Pario Parto с соавторами [17] отмечают следующие значения: L = 11,22 мкм; W = 6,41 мкм; L/W = 1,75; S = 56,0 мкм2. Очевидно, что такая разница обусловлена условиями обитания. Однако не понятно, с какими именно, поскольку климатические условия бархана Сарыкум (Дагестан) и провинции Islam-Abad (Иран) сходны. Однако полученные нами данные согласуются с результатами исследования Ариканка с соавторами [6], полученными для других видов эйрениса, также обитающих в Иране (E. barani, E. coronella, E. levantinus и E. punctatolineatus).
Проведенные нами исследования по выявлению половых различий параметров эритроцитов E. collaris позволили определить ряд особенностей. Большее количественное содержание данных клеток у самцов по сравнению с самками отрицательно коррелирует с их шириной (r = -0,74, р < 0,05), площадью (r = -0,65, р < 0,05), объемом (r = -0,72, р < 0,05) и толщиной (r = -0,74, р < 0,05). Кроме того, с увеличением количества эритроцитов повышается индекс их сферичности и соотношение длины и ширины эритроцитов (r = 0,73, р < 0,05). Очевидно, что увеличение количества клеток должно происходить на фоне уменьшения их размеров, поскольку иначе это может сопровождаться повышением вязкости крови и ухудшением проходимости эритроцитов через кровеносные сосуды. Многие авторы отмечают наличие характерной зависимости между объемом и количеством клеток: чем больше эритроцитов в крови, тем меньше их объем [2, 18]. Уменьшение же размеров эритроцитов способствует снижению их гидродинамического сопротивления в потоке крови. При этом для улучшения реологических свойств крови они
должны приобретать более элипсоидную форму, что возможно при увеличении соотношения L/W и Е. Кроме того, способность к большему насыщению крови кислородом более мелкими эритроцитами самцов может обеспечиваться за счет большей их поверхности по отношению к объему (0,14 ± 0,01; р < 0,001).
Большее содержание гемоглобина в крови самок E. collaris отрицательно коррелирует с показателями их сферичности - L/W и Е (r =-0,61, р < 0,05) и положительно - с объемом клеток (r = 0,58,р < 0,05). Такие изменения также целесообразны, поскольку для размещения большего количества гемоглобина в эритроцитах они должны увеличиваться в объеме и приобретать менее вытянутую форму. Кроме того, отрицательная корреляция среднего содержания гемоглобина в эритроците (МСН) с соотношением S/V (r = -0,82, р < 0,05) свидетельствует в пользу того, что у самок обогащение клеток кислородом осуществляется в большей степени за счет увеличения содержания гемоглобина в эритроцитах. Кроме больших размеров эритроциты самок имеют более широкое распределение по длине, ширине, площади и объему (см. рис. 4), что характерно для умеренного анизоцитоза. Известно, что такие физиологические изменения в большей мере могут проявляться при регенеративных анемиях [19].
Нами обнаружена также отрицательная корреляция между количеством гемоглобина и ядерно-цитоплазматическим соотношением (r = -0,598, р < 0,05), не имеющая, однако, явно выраженной половой зависимости.
Многие авторы рассматривают величину эритроцитов у рептилий в качестве хорошего показателя их адаптивной способности к фокусированию энергетических ресурсов, что важно для активного передвижения. Некоторые авторы связывают меньшие размеры эритроцитов с большей активностью животного [3-5]. Однако результаты наших полевых наблюдений свидетельствуют о большей активности самок E. collaris.
В исследованиях Ататюрка с соавторами [3, 4] отмечено, что переход к наземному образу жизни во многом определялся уменьшением размеров эритроцитов, а различия в морфологии эритроцитов зависят от массы и размеров тела, что также не нашло подтверждения в наших исследованиях. Положительная зависимость выявлена лишь между длиной тела (L и L+Lcd) и содержанием гемоглобина в крови.
Таким образом, полученные нами данные свидетельствуют о наличии половых различий в цитоморфологическом профиле эритроцитов E. collaris.
Заключение
1. Морфометрический профиль эритроцитов E. collaris характеризуется половыми особенностями, выражающимися достоверно значимыми различиями площади, объема и сферичности эритроцитов у самок и самцов.
2. Эритроциты самок E. collaris имеют большие значения площади и объема, но их содержание в крови выше у самцов.
3. Эритроциты самцов E. collaris имеют более элипсоидную форму, по сравнению с эритроцитами самок. Об этом свидетельствуют большие значения соотношения длина/ширина и меньшие - индекса сферичности.
4. Размеры ядер эритроцитов E. collaris не имеют достоверно значимых половых различий.
Список литературы
1. Mazanaeva L. F., Ismailova Z. S. New data on habitats and distribution of the collared dwarf racer Eirenis collaris (Menetries, 1832) in Dagestan // Russian Journal of Herpe-tology. 2018. Р. 9.
2. Соколина Ф. М., Павлов Р. Х. Гематология пресмыкающихся. Казань, 1977. 31 с.
3. Atatur M. K., Arikan H., Mermer A. Erythrocyte sizes of some urodeles from Turkey // Turkish Journal of Zoology. 1998. Vol. 22. P. 89-91.
4. Atatur M. K., Arikan H., Qevik i. E. Erythrocyte sizes of some anurans from Turkey // Turkish Journal of Zoology. 1999. Vol. 23. P. 111-114.
5. Gul C ,Tok C. V. Blood cell counts and sizes of some anurans from Turkey // Russian Journal of Herpetology. 2009. Vol. 16. P. 119-125.
6. Arikan H. B., Gogmen K. M., Atatur Y., Kumluta§ K. Qigek. Haematology of amphibians and reptiles: a review // North-Western Journal of Zoology. 2014. № 10. Р. 62-73.
7. Четанов Н. А., Четанова Т. Ю. Некоторые морфологические особенности эритроцитов двух видов змей Нижнего Поволжья // Вестник Пермского государственного гуманитарно-педагогического университета. Сер. № 2. Физико-математические и естественные науки. 2021. Вып. 1. С. 68-73.
8. Sevinc M., Ugurtas I. H., Yildirimhan H. S. Erythrocyte measurements in Lacertarudis (Reptilia, Lacertidae) // Turkish Journal of Zoology. 2000. № 24. Р. 207-209.
9. Ugurtas I. H., Sevinc M., Yildirimhan H. S. Erythrocyte size and morphology of some tortoises and turtles from Turkey // Zoological Studies. 2003. Vol. 42, № 1. Р. 173-178.
10. Agar N. S., Board P. G., Gruca M. A., Shine R. Studes on the blood of Australian Ela-pid snakes - Red cell enzymes and glycolytic intermediates // Comparative Biochemistry and Physiology. 1977. Vol. 56B. Р. 357-600.
11. Alberio S. O., Diniz J. A., Silva E. O. [et al.]. Cytochemical and functional characterization of blood and inflammatory cells from the lizard Ameivaameiva // Tissue and Cell. 2005. № 37. Р. 193-202.
12. Лисничая Е. Н., Ефимов В. Г. Особенности исследования морфологического состава крови рептилий // Науково-техтчний бюллетень НДЦ бюбезпеки та еко-лопчного контролю ресурав АПК. 2014. Т. 2, № 1. С. 68-72.
13. Джамирзоев Г. С., Букреев С. А., Идрисов И. А. Сарыкумские барханы. Махачкала, 2013. 65 с.
14. Липунова Е. А., Скоркина М. Ю. Система красной крови. Сравнительная физиология. Белгород : Издательство БелГУ, 2004. 235 с.
15. Хайрутдинов И. З., Соколина Ф. М. Характеристика крови рептилий и ее связь с условиями среды обитания. Казань, 2010. 210 с.
16. Кижина А. Г., Сергина С. Н., Узенбаева Л. Б., Илюха В. А. Морфометрические параметры эритроцитов у некоторых видов рода Rodentia // Труды Карельского научного центра РАН. 2019. № 6. С. 123-136.
17. Parto P., Vaissi S., Zarei F., Karamiani R. Erythrocyte Sizes of Some snake Species from West of Iran // World Journal of Zoology. 2013. Р. 324-327.
18. Житенева Л. Д., Макаров Э. В., Рудницкая О. А. Эволюция крови. Ростов н/Д. : АзНИИРХ, 2001. 113 с.
19. Амиров Д. Р., Тамимдаров Б. Ф., Шагеева А. Р. Клиническая гематология животных : учеб. пособие. Казань : Центр информационных технологий КГАВМ, 2020. 134 с.
References
1. Mazanaeva L.F., Ismailova Z.S. New data on habitats and distribution of the collared dwarf racer Eirenis collaris (Menetries, 1832) in Dagestan. Russian Journal of Herpe-tology. 2018:9.
2. Sokolina F.M., Pavlov R.Kh. Gematologiya presmykayushchikhsya = Hematology of reptiles. Kazan', 1977:31. (In Russ.)
3. Atatur M.K., Ankan H., Mermer A. Erythrocyte sizes of some urodeles from Turkey. Turkish Journal of Zoology. 1998;22:89-91.
4. Atatur M.K., Ankan H., Qevik i.E. Erythrocyte sizes of some anurans from Turkey. Turkish Journal of Zoology. 1999;23: 111-114.
5. Gul C,Tok C.V. Blood cell counts and sizes of some anurans from Turkey. Russian Journal of Herpetology. 2009;16:119-125.
6. Arikan H.B., Gogmen K.M., Atatur Y., Kumluta§ K. Qigek. Haematology of amphibians and reptiles: a review. North-Western Journal of Zoology. 2014;(10):62-73.
7. Chetanov N.A., Chetanova T.Yu. Some morphological features of erythrocytes of two species of snakes of the Lower Volga region. Vestnik Permskogo gosudarstvennogo gumanitarno-pedagogicheskogo universiteta. Ser. № 2. Fiziko-matematicheskie i estestvennye nauki = Bulletin of Perm State Humanitarian Pedagogical University. Series No. 2. Physical and mathematical and natural sciences. 2021;(1):68-73. (In Russ.)
8. Sevinc M., Ugurtas I.H., Yildirimhan H.S. Erythrocyte measurements in Lacertarudis (Reptilia, Lacertidae). Turkish Journal of Zoology. 2000;(24):207-209.
9. Ugurtas I.H., Sevinc M., Yildirimhan H.S. Erythrocyte size and morphology of some tortoises and turtles from Turkey. Zoological Studies. 2003;42(1):173-178.
10. Agar N.S., Board P.G., Gruca M.A., Shine R. Studes on the blood of Australian Elapid snakes - Red cell enzymes and glycolytic intermediates. Comparative Biochemistry and Physiology. 1977;56B:357-600.
11. Alberio S.O., Diniz J.A., Silva E.O. et al. Cytochemical and functional characterization of blood and inflammatory cells from the lizard Ameivaameiva. Tissue and Cell. 2005;(37):193-202.
12. Lisnichaya E.N., Efimov V.G. Features of the study of the morphological composition of reptile blood. Naukovo-tekhnichniy byulleten' NDTs biobezpeki ta ekologichnogo kontrolyu resursiv APK = Scientific and technical bulletin of the NDC of biosafety and ecological control of agricultural resources. 2014;2(1):68-72. (In Russ.)
13. Dzhamirzoev G.S., Bukreev S.A., Idrisov I.A. Sarykumskie Barkhany = Sarykum dunes. Makhachka-la, 2013:65. (In Russ.)
14. Lipunova E.A., Skorkina M.Yu. Sistema krasnoy krovi. Sravnitel'naya fiziologiya = Red blood system. Comparative physiology. Belgorod: Izdatel'stvo BelGU, 2004:235. (In Russ.)
15. Khayrutdinov I.Z., Sokolina F.M. Kharakteristika krovi reptiliy i ee svyaz's usloviyami sredy obitaniya = Characteristics of reptile blood and its relationship with environmental conditions. Kazan', 2010:210. (In Russ.)
16. Kizhina A.G., Sergina S.N., Uzenbaeva L.B., Ilyukha V.A. Morphometric parameters of erythrocytes in some species of the genus Rodentia. Trudy Karel'skogo nauchnogo tsentra RAN = Proceedings of Karelia Scientific Center of the Russian Academy of Sciences. 2019;(6):123-136. (In Russ.)
17. Parto P., Vaissi S., Zarei F., Karamiani R. Erythrocyte Sizes of Some snake Species from West of Iran. World Journal of Zoology. 2013:324-327.
18. Zhiteneva L.D., Makarov E.V., Rudnitskaya O.A. Evolyutsiya krovi = Evolution of blood. Rostov-on-Don: AzNIIRKh, 2001:113. (In Russ.)
19. Amirov D.R., Tamimdarov B.F., Shageeva A.R. Klinicheskaya gematologiya zhivot-nykh: ucheb. posobie = Clinical animal hematology: textbook. Kazan': Tsentr infor-matsionnykh tekhnologiy KGAVM, 2020:134. (In Russ.)
Информация об авторах / Information about the authors
Аминат Ибрагимовна Рабаданова
кандидат биологических наук, доцент, доцент кафедры зоологии и физиологии, Дагестанский государственный университет (Россия, г. Махачкала, ул. Магомета Гаджиева, 43а)
E-mail: phisiodgu@mail.ru
Aminat I. Rabadanova Candidate of biological sciences, associate professor, associate professor of the sub-department of zoology and physiology, Dagestan State University (43a Magometa Hajiyeva street, Makhachkala, Russia)
Зульфия Султановна Исмаилова кандидат биологических наук, доцент кафедры зоологии и физиологии, Дагестанский государственный университет (Россия, г. Махачкала, ул. Магомета Гаджиева, 43а)
E-mail: ismailovazs@mail.ru
Zulfiya S. Ismailova
Candidate of biological sciences, associate professor of the sub-department of zoology and physiology, Dagestan State University (43a Magometa Hajiyeva street, Makhachkala, Russia)
Асият Магомедовна Абдулхалимова магистрант, Дагестанский государственный университет (Россия, г. Махачкала, ул. Магомета Гаджиева, 43 а)
E-mail: zolinan@list.ru
Asiyat M. Abdulkhalimova
Master's degree student, Dagestan State University (43a Magometa Hajiyeva street, Makhachkala, Russia)
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов / The authors declare no conflicts of interests.
Поступила в редакцию / Received 25.09.2023
Поступила после рецензирования и доработки / Revised 20.10.2023 Принята к публикации / Accepted 11.11.2023
