CC BY
6
УДК 582.916.16:581.145.2
DOI: 10.36305/0513-1634-2021-139-54-61
ПЛОДООБРАЗОВАНИЕ ДИСТИЛЫЮГО ВИДА JASMINUM FRUTICANS L.
(OLEACEAE)
Татьяна Николаевна Кузьмина
Никитский ботанический сад - Национальный научный центр РАН, 298648, Республика Крым, г. Ялта, пгт. Никита, Никитский спуск, 52 E-mail: tnkuzmina@rambler.ru
В статье представлены результаты сравнительного анализа плодообразования длинно- и короткостолбчатых растений Jasminum fruticans L. (Oleaceae). Установлено, что цветки длинностолбчатой формы имеют более крупные завязи и семязачатки, чем короткостолбчатые. При этом визуальные признаки дегенерации и редукции структур семязачатков не выявлены. Морфологические формы растений различаются по плодообразованию: доля димерных плодов с двумя семенами выше у длинностолбчатых растений. Независимо от флоральной формы растений, выделены три периода абортирования плодов/семян: (1) 1-7 сутки после начала цветения соответствует стадии опыления и оплодотворения; (2) 8-14 сутки - проэмбриональная стадия развития зародыша; (3) 15-35 сутки -глобулярный зародыш. Статистически значимое различие между морфологическими формами J. fruticans выявлено в первом периоде абортирования. Различия плодообразования у морфологических форм J. fruticans свидетельствуют о менее эффективном опылении и оплодотворении у растений короткостолбчатой формы. Созревание плодов у J. fruticans начинается через три месяца после цветения.
Ключевые слова: завязь; семя; плод; плодообразование; гетеростилия; Jasminum; Oleaceae
Введение
Особенностью видов рода Jasminum fruticans L. (сем. Oleaceae) является дистилия, которая выражается в диморфизме цветков. Наиболее четко различия особей проявляются в пространственном разобщении мужских и женских генеративных структур цветка. Так, в пределах вида существуют особи с цветками, у которых длинные столбики пестика и короткие тычинки, и короткостолбчатые особи, у которых пыльники расположены выше рыльца пестика [5, 14, 18]. Кроме того, у флоральных форм есть морфологические и метрические различия рыльца столбика, пыльников, пыльцевых зерен и др., что в целом характерно для гетеростильных видов [3]. Исследования влияния морфологической формы растения на плодообразование, проведенные J. D. Thompson и В. Dommee [17], показали, что репродуктивный успех флоральных форм J. fruticans находится под влиянием экологических факторов, возникающих на разных этапах репродуктивного процесса. Однако следует учитывать, что основополагающими факторами успешности семя- и плодообразовании являются цитоэмбриологические характеристики особей (морфо-функциональная зрелость и фертильность гаметофитов, возможность аномалий в ходе эмбрио- и эндоспермогенеза и др.) [9, 11, 12]. При этом сведения о генезисе семян и плодов представителей рода Jasminum L., как правило, даются без учета флоральной формы растения [4, 8, 10, 15, 16]. Проведенные нами ранее исследования позволили дать характеристику состояния мужского гаметофита длинно- и короткостолбчатых растений J. fruticans [6], а также установить сходство генезиса семязачатков и семян у флоральных форм вида [7]. Целью данной работы была сравнительная характеристика и анализ динамики плодообразования с учетом стадий эмбриогенеза у длинно- и короткостолбчатых растений J. fruticans.
Объекты и методы исследования
Jasminum fruticans L., жасмин кустарниковый (Oleaceae) - растение флоры Средиземноморья, Средней и Атлантической Европы, а также его ареал распространяется на горные районы Кавказа и Крыма [2]. Исследования семя- и плодообразования длинно- и короткостолбчатых флоральных форм J. fruticans проводили в 2018-2020 годах на растениях, произрастающих на территории Никитского ботанического сада (Республика Крым, г. Ялта; 44°30'34"с.ш. 34°13'58" в.д.).
Для измерения морфометрических параметров семязачатков брали завязи 50 цветков с каждой флоральной формы. Завязи длинно- и короткостолбчатых цветков J. fruticans фиксировали в уксусном алкоголе (alcohol 96%: acetic acid - 3:1) в течение суток, после чего их переводили в 70% водный раствор этилового спирта. Завязи препарировали, выделяя семязачатки. Временные препараты окрашивали 1% ацетоорсеином. Морфометрические измерения семязачатков делали с помощью программного приложения AxioVision Reí. 4.8.2.
Определение периодов абортирования и созревания плодов J. fruticans с учетом флоральной формы материнского растения проводили на 60 контрольных цветках каждой морфологической формы. Наблюдения за контрольными завязями/плодами осуществляли еженедельно с мая по октябрь. Для сравнительного анализа данных плодообразования двух флоральных форм J. fruticans использовали модуль Survival Analysis программного приложения Statistica 10.0 (StatSoft. Ins., USA).
Расчет 95% доверительных интервалов для долей исследуемых параметров проводили по методу Уилсона с помощью онлайн-калькулятора (http://vassarstats.net/propl.html). Сравнение морфометрических параметров завязей, плодов, семян и семязачатков двух флоральных форм J. fruticans делали с помощью однофакторного дисперсионного анализа, с учетом данных дескриптивной статистики. Выявления межгрупповых различий осуществляли с помощью критерия х2Пирсона [1]. Статистическую обработку данных делали, используя программное приложение Statistica 10.0 (StatSoft. Ins., USA). Статически значимыми приняты различия при р<0,05. Морфометрические данные представлены в виде X±Sx, где X - среднее арифметическое, Sx - стандартная ошибка среднего.
Результаты и обсуждение
У J. fruticans, независимо от флоральной формы растения, гинецей димерный синкарпный, образованный двумя карпелами. Морфометрическая оценка завязей и семязачатков у длинно- и короткостолбчатых растений J. fruticans показала, что независимо от флоральной формы в каждой карпели формируется по два семязачатка. Таким образом, как правило, в завязи J. fruticans - четыре семязачатка. Лишь в единичных случаях у обеих флоральных форм были отмечены карпели с тремя семязачатками. Морфометрические данные завязей и семязачатков представлены в таблице 1. Сравнительный анализ длин микропилярно-халазальной оси и ширины семязачатков в области халазы выявил их различия в зависимости от флоральной формы растения: у короткостолбчатых цветков семязачатки мельче, чем у длинностолбчатых. При этом визуальных признаков их дегенерации и редукции не выявлено.
Анализ плодообразования у различных морфологических форм J. fruticans показал, что у длинностолбчатой формы доля образовавшихся плодов от сформированных цветков составляла 68% (95% ДИ: 63,4 - 72,02%), а у короткостолбчатой формы плодообразование - 54% (95% ДИ: 49,93 - 58,86%). Сравнение выборочных долей свидетельствует о наличии статистически значимой
разнице плодообразования у длинно- и короткостолбчатых растений (%2=17,45; df=l; р=0,000) (табл. 1).
Таблица 1
Морфометрическне параметры завязей и семязачатков длинно- (Ь-форма) и короткостолбчатых (8-форма) цветков /яжттит$гийеат Ь
Завязь(п=50) Семязачаток (п=150)
Флоральная форма растения Высота, мм Р Ширина, мм Р Длина микропилярно-халазальной оси, мкм Е Ширина в области халазы, мкм Р
Ь- форма 1,30±0,02 36,48 1,46±0,02 86,33 485,14±4,63 39,77 398,83±4,92 19,17
форма 1,11±0,02 1,19±0,02 442,3 3±4,96 369,25±4,62
Примечание. Данные представлены в виде виде Х±8х, где X - среднее арифметическое, - стандартная ошибка среднего. Б - критерий Фишера.
В случае формирования семян в каждой карпеле формируются плоды, имеющие димерное строение. Если семена образуются лишь в одной карпели, то плод приобретает мономерное строение. Также отмечаются случаи образования димерных плодов, у которых одна из карпелей приостанавливает развитие на ранних этапах эмбриогенеза. Как правило, одна из карпелей не превышает в диаметре 3,5 мм. Такие плоды можно охарактеризовать как условно-димерные (рис. 1).
Рис. 1 Плоды ./амп'шшп/гийсат Ь.: 1 - димерньш; 2 - димерньш плод с недоразвитием семян
в одной карпели; 3 - мономерный плод
Обобщение данных соотношения типов плодов у длинно- и короткостолбчатых растений J. рчШсат за 2018-2020 гг. показало, что морфологические формы имеют статистически значимые различия по этому признаку. Характерно, что, несмотря на преобладание у обеих форм мономерных плодов, их доли существенно различаются (Х2=59,25; ё!=1; р=0,000). Так, у длинностолбчатой формы мономерные плоды в среднем составляют 54% (95% ДИ: 48,00 - 59,15%), а у короткостолбчатой на их долю приходится 85% формирующихся плодов (95% ДИ: 79,15 - 88,07%).
Доля условно-димерных плодов у короткостолбчатых растений составляет 8% (95% ДИ: 5,07 - 11,67%), и 20% (95% ДИ: 15,95 - 24,93%) у длинностолбчатых (Х2=17,15; ё!=1; р=0,000). Количество димерных плодов варьирует от 7 % (95% ДИ: 4,46 - 10,76%) до 26% (95% ДИ: 21,69 - 31,54%), соответственно у коротко- и длинностолбчатых растений (х2=36,25; с11=1; р=0,000) (рис. 2).
димерны и
условно-димерны и
N1IINI |_-форма Э-ф о рм а
мономерныи
Рпс. 2 Соотношение долей различных типов плодов у длинно- и короткостолбчатых растений
Заъттит/гМкапь Ь. в 2018-2020 гг
Сравнение обобщенных данных семяобразования у флоральных форм растений J. /гиИсап.% показало, что в карпелях особей длинностолбчатой формы, как правило, развивается два семени, в то время как для короткостолбчатых растений характерны односеменные плоды.
Полученные данные свидетельствуют о различиях морфологических форм на этапе плодоношения, что влияет на показатели семенной продуктивности особей. Так, более высокая семенная продуктивность характерна для растений длинностолбчатой формы./. А'иИсат по сравнению с короткостолбчатой формой.
Анализ динамики плодообразования длинно- и короткостолбчатых растений У. /гиИсат выявил, что у обеих флоральных форм плоды и семена формируются в течение 4-5 месяцев. Абортирование завязей и плодов, как правило, наблюдается в течение первого месяца после опыления. Проведенные наблюдения позволяют выделить три периода абортирования: (1) 1-7 сутки; (2) 8-14 сутки; (3) 15-35 сутки.
Данные периоды совпадают с основными этапами генезиса зародыша 3. ¿гиИсат [7]. Абортирование плодов на стадии опыления и оплодотворения (первая неделя после опыления) свидетельствует о частичном отсутствии этих процессов, что приводит к утрате 17% и 35% завязей, соответственно для длинно- и короткостолбчатых растений, и составляет 45% и 55% от числа абортированных завязей/плодов за весь период плодообразования (рис. 3).
Рис. 3 Доли одно- и двусемянных плодов длинно- (А) и короткостолбчатых (Б) растений ./ампшит
/гийсат Ь. в 2018-2020 гг
2020
Б
2020
Вторая волна абортирования приходится на проэмбирональную стадию развития зародыша (8-14 сутки после опыления). За этот период абортируется 14% и 20% плодов, соответственно, для длинно- и короткостолбчатых растений.
В период развития глобулярного зародыша (15-35 сутки после опыления) интенсивность абортирования снижается до 7% и 9%, после чего доля сформированных плодов стабилизируется на уровне 62% - у длинностолбчатой формы и 35% -короткостолбчатой формы (рис. 4).
к
1 о о %
90% 8 0 % 70% 60% 5 0 % 40% 3 0% 20% 10% 0%
"й 1 Ч—+-1_
*—а -1 +Ж
" "в
- - - - - 1 о- - •
С " "в - - | о ) о- -9
4 I в - X
0 7 14 21 28 35 42 49 56 63 70 77 84 91 98 105 1 12 1 19 126 133 140
С утки
° Заверш. + Цензурир.
Рис. 4 Динамика плодообразования у длинно- (Ь) и короткостолбчатых (8) растений ./аьтшит
fmticans Ь
Анализ долей сформированных и абортированных плодов у растений двух флоральных форм J. jruticans выявил статистически значимое различие между ними (Х2=7,51, df=l, р=0,0061) в течение первой недели после цветения (1 период абортирования). При этом не выявлено статистически значимой разницы между морфологическими формами по долям абортированных плодов вовремя проэмбрионального периода (2 период абортирования) (х2=1,51, df=l, р=0,2195) и на стадии глобулярного зародыша (3 период абортирования) (х2=0,09, df=l, р=0,7587). Таким образом, абортирование завязей/плодов в первую неделю приводит к статистически значимым различиям результативных показателей плодообразования у морфологических форм J. jruticans (%2=9,70, df=l, р=0,0018). Общая доля абортирования завязей и плодов у J. jruticans составила 38% и 51%, соответственно, для длинно- и короткостолбчатой форм.
Период созревания плодов у J. jruticans начинается с 91 суток после начала цветения. Его длительность составляет в среднем 42 суток. Доля плодов, достигших созревания, (с цензур ированными наблюдениями) составила - 60% и 32% соответственно у длинно- и короткостолбчатых растений.
В целом, анализ плодообразования у длинно- и короткостолбчатых растений J. jruticans показал снижение количества образования плодов у короткостолбчатой формы в результате абортирования завязей/плодов, главных образом, из-за неэффективного опыления и оплодотворения, а также возможных аномалий, происходящих в период раннего эмбриогенеза. При этом у флоральных форм J. jruticans не наблюдалось различий в периодичности абортирования плодов, связанных со стадиями эмбриогенеза.
Известно, что причинами возникновения аномальных, или аберрантных, семязачатков/семян могут быть как генетические, морфогенетические и физиологические факторы, так и антэкологические, связанные с особенностями опыления, наличия экологических стрессов в период цветения [11]. Однако, как было отмечено ранее, визуальные признаки дегенерации и редукции семязачатков у длинно-и короткостолбчатых растений J. jruticans не выявлены, что позволяет сделать вывод о незначительной роли генетических факторов, обусловленных наличием летальных мутаций или апоптозисом клеток гаметофита, в абортировании семязачатков у данного вида. Поэтому вероятной причиной различия семя- и плодообразования у длинно- и короткостолбчатой форм у J. jruticans, которое отмечено также в работах и J. Guitiân с соавторами [14] и J. D. Thompson и В. Dommée [17], является влияние антэкологических факторов, в том числе и особенностей опыления.
В частности, показано, что между количеством посещений насекомыми-опылителями и количеством открытых цветков J. jruticans существует положительная связь [19]. Представители отрядов Hymenoptera и Lepidoptera чаще посещают более крупные цветки J. jruticans, а также частота посещения цветков опылителями определяется их плотность в соцветии [19]. Известно, что флоральные меристемы гетеростильных видов имеют четкие различия по количеству закладывающихся цветочных примордиев [13]. Учитывая, что у длинностолбчатых растений цветки более крупные [5] и их соцветия, как правило, содержат больше цветков, то и вероятность эффективного опыления у данной флоральной формы больше. Таким образом, причиной массового абортирования завязей у короткостолбчатой формы можно снижение эффективности опыления, что связано с особенностями строения её соцветия.
Выводы
Анализ показал, что в среднем у длинностолбчатых растений J. fruticans за период 2018-2020 гг. плодообразование составляет 68% (95% ДИ: 63,4-72,02%), что статистически значимо превышает показатели короткостолбчатых растений 54% (95% ДИ: 49,93-58,86%). Также длинностолбчатые растения характеризуются более высокой семенной продуктивностью по сравнению с короткостолбчатыми особями.
Установлены морфометрические различия семязачатков и завязей у флоральных форм J. fruticans: у короткостолбчатых цветков как завязи, так и семязачатки более мелкие. Однако визуальных признаков дегенерации и редукции их не выявлено.
Независимо от флоральной формы растений, в ходе плодообразования у J. fruticans выделены три периода абортирования плодов/семян: (1) 1-7 сутки - стадия опыления и оплодотворения; (2) 8-14 сутки - проэмбриональная стадия развития зародыша; (3) 15-35 сутки - стадия глобулярного зародыша. Созревание плодов у J. fruticans начинается на 91 сутки после цветения.
Наличие у флоральных форм статистически значимого различия по количеству абортированных семян в течение первой недели после начала цветения свидетельствует о различной эффективности опыления и оплодотворения у них, что может являться следствием их антэкологических различий, связанных с количеством формирующихся цветков в соцветии.
Список литературы
1. Гашев С.Н., Бетляева Ф.Х., Лупинос М.Ю. Математические методы в биологии. Анализ биологических данных в системе Statistica. - M.: Издательство Юрайт, 2018.-208 с.
2. Голубев В.Н. Биологическая флора Крыма. - Ялта: Издательство НБС-ННЦ, 1996. - 126 с.
3. Жинкина H.A. Гетеростилия // Эмбриология цветковых растений. Терминология и концепции / Под. Ред. Т.Б. Батыгиной. - СПб.: Мир и семья. - 2000. -Т. 3. - С. 82-83.
4. Камелина О.П. Систематическая эмбриология цветковых растений. Двудольные. - Барнаул: Издательство «ARTHKA», 2009. - 501 с.
5. Кузьмина Т.Н. Диморфизм цветков Jasminum fruticans L. // Вестник Пермского университета. Серия Биология. - 2017. - № 3. - С. 233-239.
6. Кузьмина Т.Н. Формирование мужских генеративных структур у Jasminum fruticans (Oleaecae) // Ботанический журнал. - 2018. - Т. 103. - № 5. - С. 654-663.
7. Кузьмина Т.Н. Формирование семязачатка и семени Jasminum fruticans (Oleaceae) // Ботанический журнал. - 2020. - Т. 105. - № 9. - С. 919-930.
8. Литвиненко Н.М. Семейство Oleaceae. // Сравнительная эмбриология цветковых растений. Davidiaceae—Asteraceae / Отв. ред. Т.Б. Батыгина, М.С. Яковлев. -Л.: Наука, 1987.-С. 154-158.
9. Поддубная-Арнолъди В.А. Значение эмбриологии для генетики и селекции // Бюллетень Главного ботанического сада. - 1961. - Вып. 44. - С. 32-38.
10. Филоненко A.B., Меликян А.П. Морфология плодов и анатомия перикарпия Jasminum azoricum L. (Oleaceae) // Актуальш проблеми боташки та екологп. - Кшв, 2008. - С. 263-264.
11. Шамров H.H. Аберрантные семязачатки и семена: стратегия и диагностика Гетеростилия // Эмбриология цветковых растений. Терминология и концепции / Под. ред. Т.Б. Батыгиной. - СПб.: Мир и семья. - 2000. - Т. 3. - С. 272-279.
12. Шевченко С.В., Плугатарь Ю.В. Исследования репродуктивной биологии семенных растений в Никитском ботаническом саду // Сборник научных трудов ГНБС. -2019. - Т. 149. - С. 177-198.
13. Bull-Hereñu К., Ronse De Craene L., Pérez F. Flower meristematic size correlates with heterostylous morphs in two Chilean Oxalis (Oxalidaceae) species. // Flora. - 2016. -Vol. 221.-P. 14-21.
14. Guitián J., Guitián P., Medrano M. Floral biology of the distylous Mediteranean shrub Jasminum fruticans (Oleaceae) // Nordic Journal of Botany. - 1998. - Vol. 18. - P. 195-201.
15. Johri B.M., Ambrgaokal K.B., Srivastava P.S. Comparative embryology of angiosperms. -Berlin: Springer-Verlag, 1992. - Vol. 2. - P. 650-653.
16. Maheswari Devi H. Embryology of jasminums and its bearing on the oil composition of Oleaceae. // Acta Botanica India. - Vol. 3. - № 1. - 1975. - P. 52-61.
17. Thompson J.D., Dommée В. Sequential variation in the components of reproductive success in the distylous Jasminum fruticans (Oleaceae) // Oecologia. - 1993. -Vol. 91(4)-P. 480-487.
18. Thompson J.D., Dommée В. Morph-specific patterns of variation in stigma height in natural populations of distylous Jasminum fruticans. //New Phytol. - 2000. - Vol. 148. -P. 303-314.
19. Thompson J.D. How do visitation patterns vary among pollinators in relation to floral display and floral design in a generalist pollination system? // Oecologia. - 2001. - Vol. 126. - P. 386-394.
Статья поступила в редакцию 12.04.2021 г.
Kuzmina T.N. Fruit formation of the distylous species Jasminum fruticans L. (Oleaceae) // Bull. Of the State Nikita Botan. Gard. - 2021. - № 139. - P. 54-61
The article presents the results of a comparative analysis of the fruit formation of long-styled and short-styled plants Jasminum fruticans L. (Oleaceae). The long-styled flowers have larger ovaries and ovules than short-styled ones. Visual signs of degeneration and reduction of the structures of the ovules were not detected. At the same time, the morphs of J. fruticans differ in fruit formation. The proportion of dimeric fruits with two seeds is greater in long-styled plants. Three periods of abortion of fruits/seeds were identified: (1) 1-7 days after flowering correspond to the stage of pollination and fertilization; (2) 8-14 days are the proembryonic stage of embryogenesis; (3) 15-35 days are the stage of globular embryo. The periods of fruits abortion are the same for long- and short-styled plants. Statically significant difference between morph was revealed in the first period of abortion. Differences in morphs of fruits formation indicate less effective pollination and fertilization in short-styled plans. The fruits of J. fruticans mature three months after flowering.
Keywords: ovary; seed; fruit; fruitification; heterostyly; Jasminum; Oleaceae
