CC BY
44
УЧЕНЫЕ ЗАПИСКИ КАЗАНСКОГО ГОСУДАРСТВЕННОГО УНИВЕРСИТЕТА Том 149, кн. 3 Естественные науки 2007
УДК 594.5:591.463.5:575.8
ПЛАНЫ СТРОЕНИЯ РЕПРОДУКТИВНОЙ СИСТЕМЫ САМЦОВ ГОЛОВОНОГИХ МОЛЛЮСКОВ (CEPHALOPODA): КОРРЕЛЯЦИИ И ЗАКЛЮЧЕНИЯ
Р.М. Сабиров Аннотация
Проведен сравнительный анализ планов строения репродуктивной системы в основных систематических группах головоногих моллюсков. Описаны различия в планах строения СКО у Nautilida, Octopoda Cirrata и Incirrata, Teuthida и Sepiida. Эволюция комплекса акцессорных желез Cephalopoda шла в направлении непрерывного удлинения дистальной части на фоне дифференцировки всех отделов в связи с усложнением строения образуемых агрегатов спермы и совершенствованием механизма их передачи.
Головоногие моллюски по основным чертам биологии размножения резко отличаются от других моллюсков и экологически близких костистых рыб. Помимо сложного репродуктивного поведения и моноциклии, для них характерно наличие комплекса вспомогательных желез половой системы, обеспечивающих надежную запаковку полового продукта перед выводом во внешнюю среду [1, 2]. У самцов это сперматофорный комплекс органов (СКО), термин К. Ропера [3], состоящий из семепровода, сперматофорной железы (СЖ) и сперматофор-ного мешка. Самцы становятся функционально половозрелыми и готовыми к спариванию только после накопления в СКО достаточного количества сперма-тофоров. Cперматофорогенез протекает в несколько этапов и занимает большую часть онтогенеза [4, 5].
Сперматофорное осеменение в эволюционном плане занимает промежуточное положение между наружным и внутренним осеменением, приближаясь к последнему [6, 7]. При этом оно может иметь и определенные достоинства по сравнению с внутренним, в частности, облегчает реализацию промискуитета и повышает генетическое разнообразие популяции. Но по энергозатратам сперма-тофорное осеменение проигрывает внутреннему. Очевидно, сперматофоры, широко распространенные в животном царстве, являются приспособлением к экономии спермы в условиях ограничений морфологической организации. У моллюсков таким ограничением явилось положение первичного полового отверстия в мантийной полости. Но, как указывал А. А. Любищев [8], «ограниченность формообразования не накладывает никаких ограничений на форму путей развития». Головоногие барьер эволюционно сложившихся морфологических ограничений преодолели путем возникновения вспомогательных желез и структур половой системы. У самцов этот путь определил эволюцию СКО и образуе-
мых агрегатов спермы от сперматоцейгмов (Опаа) и простых червеобразных агрегатов (КаийШа) до сложных сперматофоров (Теи1Ма, 8ерШа, 1пс1паа) [9, 10].
Материалом для сравнительного анализа послужили результаты исследований половой системы у более 1.2 тыс. экз. самцов головоногих около 30 видов из отрядов 8ерМа, ТеШМа, Octopoda, а также литературные данные (Каи-йШа; А^опаШ^еа) [6, 11-15].
СКО КаийШа представлен не дифференцированной на отделы СЖ, спер-матофорным мешком и длинным пенисом с боковым слепым отростком. Червеобразно изогнутые сперматофоры состоят из спермиомассы в виде нити толщиной около 1 мм, покрытой двуслойной оболочкой. Они поступают в мешок по длинному трубчатому протоку. Таким же длинным протоком сперма-тофорный мешок соединяется с пенисом [14].
У осьминогов СКО с семенником представляет собой овальное тело, заключенное в генитальный мешок (целотелий). За пределы мешка выступает только дистальная часть сперматофорного мешка с пенисом и дивертикулумом. СЖ - система компактно 8-образно уложенных пяти отделов. Сперматофор-ный мешок сильно вытянут, спирально слегка скручен в виде конуса (рис. 1, ас). Проксимальная, широкая часть сперматофорного мешка соединяется с ди-вертикулумом, переходящим в пенис. Выводное отверстие пениса некоторых видов может располагаться субтерминально, а сам пенис зрелых особей заканчивается небольшим слепым отростком (О. СоАеШ) [16].
Созревающие сперматофоры в мешке лежат в желобках, отделенных друг от друга высокими параллельными септами. Зрелые сперматофоры выпадают из желобков в полость мешка и аккумулируются там. Такое явление можно сравнить с выпадением зрелого ооцита из фолликула в яичниках самок [15]. Плодовитость сперматофоров самцов у среднеразмерных видов 1пс1паа составляет 50100, максимально - до 150, а у крупных видов обычно не превышает 10 [6, 17, 18].
Особняком среди 1пс1паа стоят А^опаШ^еа, несущие черты крайней специализации. В СЖ у них формируется единственный крупный сперматофор, который эйякулирует прямо в сперматофорном мешке. Затем мешок со спер-миомассой и остатками оболочек сперматофора переносится в полость гекто-котиля [11, 12, 15].
У плавниковых осьминогов отделы СКО имеют округлую мешковидную форму и менее дифференцированы, чем у неплавниковых. Основная масса отделов СЖ представлена плотной железистой тканью (рис. 1, С). Сформированные агрегаты спермы - яйцевидные сперматоцейгмы до 1 мм в длину. Они аккумулируются в дистальной части 3-го отдела СЖ, соединенный протоком с двумя долями придаточной железы. На ее дистальной доле лежит слабо изогнутый пенис, частично срастаясь с ней основанием. Дивертикулум, характерный для 1пс1паа, отсутствует [19].
СКО кальмаров и каракатиц - система компактно сложенных семепровода, отделов СЖ, и сперматофорного мешка (рис. 2). У некоторых видов, образующих от нескольких сотен сперматофоров до 1-2 тыс., в VI отделе СЖ можно наблюдать временное скопление нескольких сперматофоров, до 5-10. По спер-матофорному протоку сперматофор из этого отдела попадает в фундус сперма-тофорного мешка.
Рис. 2. Половая система осьминогов: а-с - Scaeurgus ипШггкш (1псша:а), С - Ор1я1ко-(еШкгя саИ/огпгапа (С1па:а). Вид в естественном состоянии с вентральной (а), дорсальной (Ь) сторон и в расправленном (с, С); покровы висцерального целома и полового мешка удалены. 1 - семенник; 2 - семепровод; 3-6 - 1-^ отделы СЖ соответственно; 7 - V отдел СЖ (простата); 8 - промежуточный проток; 9 - сперматофорный мешок; 10 - дивертикулум; 11 - пенис. Шкала 0.5 см
Здесь и в срединной части мешка из стенок внутрь полости выступают спирально расположенные ламеллы, благодаря которым сперматофоры в мешке располагаются по спирали. В мешке происходит не только накопление, но и «дозревание» сперматофоров [20, 21]. Скорость образования сперматофоров зависит от их размеров - чем они крупнее, тем медленнее образуются. Сперма-
Рис. 2. Половая система Ommastrephes Ьаг1гат1 (Те^Ма). Вид в естественном состоянии с вентральной стороны (а) и в расправленном (Ь). 1 - оболочка внутренностной массы; 2 - покровы висцерального целома; 3 - задняя часть висцерального целома; 4 -семенник; 5 - воронка семепровода; 6 - ампула семепровода; 7 - семепровод; 8 - покровы полового мешка; 9 - половой мешок; 10-12 - фундус, основная часть и пенис сперматофорного мешка соответственно; 13-18 - 1-У1 отделы СЖ соответственно; 1921 - промежуточный, экскреторный (22 - его воронка) и сперматофорный протоки соответственно. Шкала 1 см
тофорные мешки TeutЫda и 8ер^а вмещают от сотни до 1-2 тыс. сперматофо-ров, формирование которых идет довольно быстро: от нескольких штук до нескольких десятков в сутки [20, 22, 23].
Как видно, общий план строения репродуктивной системы самцов в разных группах цефалопод различается (рис. 3). Анцестральный план, очевидно, представлял собой недифференцированную железистую трубку, продуцирующую железистый матрикс в качестве защитной среды для выводимой спермы. Строение СКО С1гга1а носит черты наиболее архаичного: отсутствие сперматофорного мешка, аккумуляция сперматоцейгмов в дистальной части СЖ, отсутствие гектокотиля.
Рис. 3. Морфофункциональное соотношение частей репродуктивной системы самцов в основных систематических группах головоногих моллюсков
У КаийШа аккумуляция простых сперматофоров сдвинулась в более дистальную часть, очевидно, гомологичную сперматофорному мешку 1пс1гга1а и
VI отделу СЖ (аппендиксу) кальмаров и каракатиц. При этом часть вентральных рук самцов преобразовалась в копулятивный орган - спадикс. У 1пс1гга1а и, особенно, Teut:Ыda дальнейшая эволюция дистальных отделов СКО в органы завершения формирования сложных сперматофоров и их аккумуляции сопро-
вождалась специализацией одной или двух рук (гектокотили) для целей максимально эффективной передачи полового продукта.
У неплавниковых осьминогов на фоне низкой скорости формирования (не более 1-2 шт./сут и медленнее) относительно небольшого числа сперматофо-ров, их окончательное формирование и аккумуляция стали происходить в пре-дистальном отделе, называемом сперматофорным мешком и гомологичном VI отделу СЖ Teuthida и Sepiida. Самый дистальный отдел - пенис с дивертику-лумом, гомологичный сперматофорному мешку кальмаров, при этом стал выполнять исключительно функцию по одиночной передачи сперматофоров, которые выводятся передним концом в направлении половых путей самок. Это привело к появлению в ряде групп Octopoda сложных вариантов внутреннего осеменения сперматофорами.
У Teuthida и Sepiida морфофункциональная дифференцировка дистальных отделов исторически шла на фоне развития порционной передачи сперматофо-ров при копуляции, увеличения их числа и скорости формирования (до 5-30 шт./сут). Функции завершения формирования сперматофоров и их аккумуляции распределились, соответственно, между VI отделом СЖ и сперматофор-ным мешком как самой дистальной частью СКО.
Эволюция комплекса акцессорных желез Cephalopoda, очевидно, шла в направлении непрерывного удлинения дистальной части на фоне дифференци-ровки всех отделов в связи с усложнением строения образуемых агрегатов спермы и совершенствованием механизма их передачи. Морфофункциональные различия планов строения СКО связаны с разными типами репродуктивных стратегий в разных группах головоногих моллюсков.
За неоценимую помощь при подготовке статьи автор сердечно благодарен К.Н. Несису и Ч.М. Нигматуллину. Автор также очень признателен А.В. Беспя-тых и В.В. Лаптиховскому за плодотворное обсуждение основных положений статьи.
Summary
R.M. Sabirov. Views of male reproductive system structure in Cephalopoda: correlations and consequences.
The comparative analyse of reproductive systems in main systematic groups of Cephalopoda are described. The general plans of structure of SCO in Nautilida, Octopoda Cirrata и Incirrata, Teuthida и Sepiida are essentially differ. The evolution of accessory glands system in Cephalopods evidently developed on direction of lengthening of its distal parts on a background of morphological and functional differentiation. This made it possible the improvement of mechanism of complexity spermatophores transfer.
Литература
1. Mangold K. Reproduction // Boyle P.R. (ed). Cephalopod Life Cycles. V. II. Comparative Reviews. - London: Academic Press, 1987. - P. 157-200.
2. Nesis K.N. Mating, spawning and death in oceanic cephalopods: a review // Ruthenica. -
1996. - V. 6, No 1. - P. 23-64.
3. Roper C.F.E. A study of the genus Enoploteuthis (Cephopoda: Octopsida) in the Atlantic Ocean with a redescription of the type spuies, E. leptura (Leach, 1817) // Dana-Report. -1966. - No 66. - P. 1-46.
4. Нигматуллин Ч.М., Сабиров Р.М. Морфология и функционирование репродуктивной системы самцов кальмаров семейства Ommastrephidae // Автореф. докл. 8 Всес. совещ. по изучению моллюсков. - Л.: Наука, 1987. - С. 122-124.
5. Nigmatullin Ch.M., Sabirov R.M. Cephalopod spermatophores, their functional, ontogenetic and evolutionary aspects (example: ommastrephid squids) // Pap. Intern. Symp. “Coleoid cephalopods through time”. Berliner Paleobiologische Abhandlungen / Ed. K. Warnke. - Berlin, 2002. - Bd. 1. - S. 85-87.
6. Mann T. Spermatophores. Development, structure, biochemical attributes and role in the transfer of spermatoroa. - Springer-Verlag, 1984. - 217 p.
7. РеуновА. А. Сперматогенез многоклеточных животных. - М.: Наука, 2005. - 123 с.
8. ЛюбищевА.А. Проблемы формы и систематики эволюции организмов. - М.: Наука, 1982. - 279 с.
9. Сабиров Р.М., Беспятых А.В. Агрегаты спермы Octopoda: многообразие и классификация // Матер. докл. VII съезда гидробиол. о-ва РАН. - Казань, 1996. - Т. 1. -С. 146-148.
10. Сабиров Р.М., Беспятых А.В. Архитектоника репродуктивной системы самцов Octopoda и Teuthida (Mollusca, Cephalopoda): аналитический взгляд // Тр. Между-нар. научн. конф. «Новая геометрия Природы». Т. 2. Биология, медицина. - Казань: Изд-во Казан. ун-та, 2003. - С. 297-304.
11. НесисК.Н. Краткий определитель головоногих моллюсков Мирового океана. - М.: Легкая и пищевая пром-ть, 1982. - 360 с.
12. Wells M.J., Wells J. Cepholopoda: Octopoda // Reproduction of marine invertebrates / Ed. A.C. Giese, J.S. Pearse. - N. Y.-San Francico-London: Academic Press, 1977. -V. 4. - P. 291-336.
13. Abdul Rahim S.V.M., ChandranM.R. Studies on the reproductive biology of the warm water squid Loligo duvauceli D’Orbigny. 1. Functional morphology of the male reproductive system // J. Mar. Biol. Ass. India. - 1984. - V. 26, No 1, 2. - P. 71-79.
14. Tsukahara J. Structural changes during spermatophore formation of the Nautilus pom-pilius. - Kagoshima Univ. Res. Center S. Pac., Occasional Papers, No 15. - 1988. -P. 48-51.
15. Laptikhovsky V., Salman A. On the reproductive strategies of the epipelagic octopods of the superfamily Argonautoidea (Cephalopoda: Octopoda) // Mar. Biol. - 2003. - No 142. -P. 321-326.
16. Беспятых А.В., Сабиров Р.М., Аюпов И.Р. Функциональная морфология половой системы самцов осьминогов Octopus conispadiceus и Octopus dofleini (Incirrata: Octopodidae) // Тез. докл. 8 Съезда гидробиол. о-ва РАН. - Калининград, 2001. -Т. 1. - С. 37-38.
17. Hanson D., Mann T., Martin A. W. Mechanism of the spermatophoric reaction in the qiant octopus of the North Pacific, Octopus dofleini martini // J. Ex-p. Biol. - 1973. - V. 58, No 3. - P. 711-723.
18. Haimovici M. Eledone gaucha, a new species of eledonid octopod (Cephalopoda: Octopodidae) from southern Brazil // Nautilus. - 1988. - V. 102, No 2. - P. 82-87.
19. Беспятых А.В., Сабиров Р.М., Ханнанова Л.А. Новые данные о строении и функционировании репродуктивной системы самцов плавникового осьминога Opistho-teuthis californiana (Octopoda: Incirrata) // Тр. Междунар. научн. конф. «Новая гео-
метрия Природы». Т. 2. Биология, медицина. - Казань: Изд-во Казан. ун-та, 2003. -С. 46-50.
20. Drew G.A. Sexual activities of the squid Loligo pealei (Les). II. The spermatophore, its structure, ejaculation, and formation // J. Morphol. - 1919. - V. 32, No 2. - P. 379-435.
21. Fort G.M. Le spermatophore des cephalopodes. Etude du spermatophore d'Eledone cir-rhosa (Lamarck, 1799) // Bull. Biol. Fr. Belg. - 1937. - V. 71, No 3. - P. 357-373.
22. Durward R.D., Vessey E., O'Dor R.K. Aspects of maturation, mating, spowing and larval development of Illex illecebrosus relevant to field studies // ICNAF Res. Doc. 79/XI/13, Ser. No 5338. - 1979. - P. 1-11.
23. Сабиров Р.М., Огарева Ю.Д. Сперматофорогенез длинноперых кальмаров Loligo vulgaris и L. forbesi (Myopsida, Loliginidae) // Автореф. докл. 8 Всес. совещ. по изучению моллюсков. - Л.: Наука, 1987. - С. 332-333.
Поступила в редакцию 10.07.07
Сабиров Рушан Мирзович - кандидат биологических наук, доцент кафедры зоологии беспозвоночных Казанского государственного университета.
E-mail: [email protected]
