CC BY
9
Ri'qi: - tmy Mcchanisms
înTïiosystems
* %
Regulatory Mechanisms
in Biosystems
ISSN 2519-8521 (Print) ISSN 2520-2588 (Online) Regul. Mech. Biosyst., 8(4), 482-488 doi: 10.15421/021774
Parasites of unionid molluscs (Bivalvia, Unionidae) and their effect on the body of molluscs
O. V. Pavluchenko, T. V. Yermoshyna
Zhytomir State University named after Ivan Franko, Zhytomir, Ukraine
Article info
Received29.09.2017 Received in revised form
20.10.2017 Accepted 25.10.2017
Zhytomir State University named after Ivan Franko, V. Berdychivska st, 40, Zhytomir, 10008, Ukraine. Tel.: +38-096-035-82-38 E-mail:
pavluchenkolessia@gmail.com
Pavluchenko, O. V., & Yermoshyna, T. V. (2017). Parasites of unionid molluscs (Bivalvia, Unionidae) and their effect on the body of molluscs. Regulatory Mechanisms in Biosystems, 8(4), 482-488. doi:10.15421/021774
Among the molluscs of the family Unionidae extensivity of infestation by the helminth Aspidogaster conchicola (Trematoda, Aspidogastridae) is the highest in Unio tumidus and Anodonta anatina, and the lowest - in U. pictorum. The mites of the genus Unionicola (Arachnida, Unionicolidae) occur more often in species of the genus Anodonta and Pseudanodonta complanata than in species of Unio. The larvae of trematodes Bucephalus polymorphus (Trematoda, Bucephalidae) are more often identified in species of the genus Anodonta. The intensity of invasion of molluscs by the helminth A conchicola was 1.0-5.6 ind./ind. (Unio - 1.0-3.3, Pseudanodonta - 3.0-5.6, Anodonta - 1.3-4.0 ind.), by the water mites Unionicola - 1-69 ind./ind. (Unio, Pseudanodonta - 1-11, Anodonta - 1-69). Due to the influence of aspidogastreans, the cytoplasmic vacuolization and hypertrophy of the cells of the pericardial epithelium and the layer of connective tissue was observed, which leads to a shrinkage of the upper side of the pericardium. Often, there was a nuclear pyknosis and, with deeper violations, their karyorrhexis and karyolysis. In the layer of connective tissue of pericardium of A. anatina encapsulated larvae of aspidogastereans were found. An increase in the cardiac index was observed in molluscs infested by aspidogastreans: the change in the index was the smallest in U. crassus (at 11.5%) and the largest in U. tumidus (at 54.1-61.0%). Smaller cardiac indexes are typical for molluscs with a lower intensity of infestation by aspidogastreans. Moderate intensity of infestation by this helminth (6-10 ind./ind.) caused an increase in the heart rate in molluscs (18.6-29.6%), high intensity (>10 ind./ind.) caused the decreasing of this indicator (14.524.0%). At low intensity of the mite (up to 20 individuals) and invasion of the trematode B. polymorphus (minor infections; part of the reproductive glands, populated by parasites, is less than 50%) the acceleration of ciliary beating and increasing of the duration of ciliary beating of the ciliated epithelium (1.4-2.6 times) were observed in species Anodonta and U. pictorum, at high intensity of invasion the inhibition of beating and reduction of the duration of ciliary beating of the ciliated epithelium in these species (45.9-57.4%) was observed. In the case of the general pathological process in the body of molluscs , the influence of parasites can cause the elimination of individuals with high intensity of infestation , which affects the absolute number and population density of molluscs.
Keywords: Aspidogaster, Unionicola; extensiveness of invasion; intensity of invasion
Паразити перлiвницевих (Bivalvia, Unionidae) та i'x вплив на оргашзм молюсюв
О. В. Павлюченко, Т. В. Срмошина
Житомирський державний утверситет ¡мет 1вана Франка, Житомир, Украта
Серед молюсюв родини Unoinidae екстенсивнють швазп гельмштом Aspidogaster conchicola (Trematoda, Aspidogastridae) найбшьша в Unio tumidus i Anodonta anatina, клщами роду Unionicola (Arachnida, Unionicolidae) - у BTOiB роду Anodonta та Pseudanodonta complanata, личинками трематоди Bucephalus polymorphus (Trematoda, Bucephalidae) - у BTOiB роду Anodonta. Внаслщок впливу асшдогаш^в спостершаеться цитоплазматична вакуолiзацiя та гiпертрофiя клггин перикардiального ештелто та шару сполучно! тканини, що спричиняе зморщування поверхш навколосерцево! сумки. В швазованих астдогастрами перлiвницевих спостершаеться збшьшення серцевих шдекав: в U. crassus змша вдекав найменша (на 11,5%), в U. tumidus - найбшьша (на 54,1-61,0%). Плшрна штенсившсть швазп цим паразитом (6-10 ос./ос.) викликае у молюсюв прискорення серцебиття на 18,6-29,6%, висока (понад 10 ос./ос.) - зниження цього показника на 14,5-24,0%. За низько! штенсивносп клщово! (до 20 ос.) та трематодно! швазп B. polymorphus ^i6rn вогнища ураження; частина статево! залози, заселено! паразитами, менше 50,0%) у видiв роду Anodonta та U. pictorum виявлено прискорення биття та збшьшення тривалосп биття вшок миготливого ештелто (у 1,4-2,6 раза), за високо! - пригшчення биття та скорочення тривалосп роботи вшок миготливого епггелто (на 45,9-57,4%).
Ключов1 слова: астдогастри; Unionicola; екстенсивнють швазп; штенсившсть швазп
Вступ
Результата
Перлiвницевi вщграють помпну роль у прюноводних еко-системах, створюючи у водоймах значну 6ioMacy. 1х взаемовщ-носини з гншими органзмами цих екосистем рiзиомaштm, проявляються у виглядi трофiчних, топгчних i, рщше, форич-них зв'язкiв. Також молюски родини Unionidae беруть участь у створены паразитарних зв'язкiв. Паразити та молюски - фшо-генетично давня система «паразит - хазяш». Вони досить добре пристосовaнi один до одного. Оргашзм хазя!на - середови-ще iснyвaння та джерело живлення паразита. Фiзiологiчнi про-цеси, яю вiдбyвaються в ньому, чинять певний вплив на орга-тзм паразита. Значна iнтенсивнiсть зараження молюскв паразитами - обтяжувальний чинник, який послаблюе 1х захисно-пристосувальт можливостi.
Перлiвницевi - облiгaтнi проможт хазя1 трематоди Bucephalus polymorphus Baer, 1827 (Trematoda, Bucephalidae) (Zdun, 1961; Chernogorenko, 1983; Yuiishinets, 2010) i дефшгтивт -гельмшта Aspidogaster conchicola Baer, 1827 (Trematoda, Aspi-dogastridae). Також у них паразитують клiщi роду Unionicola Haldeman, 1842 (Arachnida, Unionicolidae). Питання екстенсив-носп, 1нтенсивност! гнвазй та впливу цих паразитв на оргaнiзм молюскiв висвплет як у зaрyбiжнiй, так i у вiтчизнянiй лггера-тyрi, зокрема, надано вiдомостi щодо A. conchicola (Pauley and Becker, 1968; Yuryshynets and Krasutska, 2009; Marszewska and Cichy, 2015; Zhan et al., 2017), клiщiв роду Unionicola (Baker, 1976; Baker, 1977; Cichy et al., 2016; McElwain, 2016) та щодо гнвазй шшими видами трематод родини Bucephalidae (Jokela et al., 1993; Marszewska and Cichy, 2015; Müller et al., 2015; Cichy et al., 2016). Мета нашого дослщження - виявити мор-фометричт, морфологiчнi та фiзiологiчнi порушення в швазо-ваних молюсйв i залежносп цих порушень вiд iнтенсивностi швази перлгвницевих паразитами.
Матерiал i методи дослвджень
Мaтерiaл дослвдження - перл!вницев1, зiбрaнi вручну в 20012015 рр. iз рiчок басейну Середнього Дншра, що розтaшовaнi в геогрaфiчних межах Центрального Полiсся (р. Уж, м. Коростень, с. Ушомир, с. Бараш1; р. Уборть, м. Олевськ; р. Тетерiв, м. Житомир, с. Тетер1вка; р. Коденка, с. Пряжв; р. Лсова, с. Бондарщ р. Л-сова Кам'янка, м. Житомир; р. Гнилоп'ять, м. Бердичв, с. Райки, с. Хажин, с. Тетер!вка; р. Гуйва, смт Гуйва; р. Случ, м. Новоград-Волинський).
Визначення видово1 надежности молюскiв виконано зцдно зi вживаною у Захщнш Сврот класифшащею молюсмв (Glöer and Meier-Brook, 1998). Для виявлення aспiдогaстрiв ввдпрепаровува-ли перикардш i боянуов орган, визначали кшькють паразитов i особливосп 1х розташування. Для виявлення клщв оглядали вну-тршню та зовншню поверхн манти кожно1 особини, швзябри, поверхню нутряного мшка, проксимальну частину ноги. Для виявлення партенгг i личинок трематоди B. polymorphus розтинали статеву залозу та гепатопанкреас молюска та робили з них тимча-сов! препарати (Zdun, 1961; Chernogorenko, 1983).
Серцевi шдекси розраховували як вщношення маси серця до загально! маси ттла (С!) i до маси м'якого тша (С2). Через те, що маса серця дуже мала, серцев! шдекси виражали у промше (%о), як пропонуе це робити Alyakrinskaya (1989). Виготовлено понад 600 пстологгчних зр!з!в перикарды нешвазованих та швазованих аспгдогастрами молюсюв. Вгйки миготливого еттелто !зольова-m на препаратах епгтелто зябер i переднього краю ноги молюс-ив. За допомогою микроскопа Биолам Р-15 (х203, х450) установ-лювали час повного припинення активност вшок миготливого еттелто (показник тривалост! биття вшок) i кшькють удар!в вшок за 1 хв (показник частоти биття вшок). Ритм серцевих ско-рочень вивчали у 501 особини нешвазованих i 209 особин шва-зованих аспгдогастрами молюсйв методом, запропонованим Zhadin (1926). Дан обробляли методами вар!ацшно! статистики !з застосуванням програми Statistica 6.0 (StatSoft Inc., USA).
Паразиту перл1вницевих A. conchicola притаманна широка гостальна специф1чшсть. Його виявлено у 6 видiв родини Unionidae (Unio crassus Philipsson, 1788, U. pictorum Linnaeus, 1758, U. tumidus Philipsson, 1788,Anodonta cygnea Linnaeus, 1758, A. anatina Linnaeus, 1758, Pseudanodonta complanata Rossmaes-sler, 1835). 1нтенсивтсть швази двостулкових молюсюв роду Unio становить 1,0-3,3 ос./ос., роду Pseudanodonta - 3,0-5,6, роду Anodonta - 1,3-4,0 ос./ос. Екстенсивтсть швази рiзних видв молюсыв аспiдогастрами вартое вщ 1,6% до 47,3%. Ви-соы показники зараженостi характернi для U. tumidus i A. anatina та становлять 26,0-47,3%. Менш1 значення екстенсивност вщмгчено в iнших дослщжених видв (1,6-14,8%).
Показники iнвазii унютд гельмгнтом A. conchicola збшь-шуються з вiком молюскiв. Максимальнi значення зареестро-ванi, як правило, в особин 7-8 рокв (рис. 1). Це св1дчить про певне накопичення аспiдогастрiв у тiлi перлiвницевих. Водно-час цiлком iмовiрне додаткове зараження хазягшв у природних популяцiях. Зниження екстенсивностi iнвазii в особин старших вгкових категорiй, напевно, пов'язане з щдвищеною смертш-стю iнтенсивно заражених молюсыв, що викликае гх зникнен-ня iз складу популяци.
4 5 6 7 8 Вж молюсюв, роки
Рис. 1. Залежнсть екстенсивност! швази (%) р!зних видв Unionidae гельмгнтом A. conchicola в!д вгку молюсыв (р. Гнилоп'ять, м. Бердич!в)
Щивнсть поселения молюскв також визначае р1вень 1х швази гельмштом. У вах дослщжених видв перл1вницевих значення екстенсивност! та iнтенсивиостi зараження A. conchicola поступово збшьшуються i досягають найвищих р!вшв саме за високо! щ^носи поселения молюсыв (табл. 1). Очевидно за таких умов !мов!ртсть потрапляння яець паразитв у органзм нових хазягшв зростае.
Таблиця1
Залежтсть зараженост! гельмштом A. conchicola в!д щшьносп поселення перл1вницевих: екстеисивиiсть (E, %) та iнтеисивиiсть (I, ос./ос.) гнвазй; р. Гнилоп'ять, с. Хажин
_Щ!льн1сть поселення молюск!в_
Молюск _низька_середня_висока_
_ Е I Е I Е I
U. pictorum 16,7 ± 8,8 1,3 ± 0,3 27,3 ± 12,9 1,5 ± 0,2 34,5 ± 8,8 1,7 ± 0,3 U. tumidus 26,7 ± 11,4 2,0 ± 0,4 37,5 ± 10,1 2,4 ± 0,3 61,3 ± 8,0 3,5 ± 0,2 A anatina 27,3 ± 13,4 1,7 ± 0,3 30,8 ± 12,8 2,3 ± 0,6 41,2 ± 11,9 3,0 ± 0,3
npuMimrn: прийнято таку градац1ю щ1льност! поселення молюсюв: низька - до 6 ос./м2, середня - 7-25, висока - понад 25 ос./м2.
Для показникв зараженост! характерна сезонна мшливють. Починаючи з рaниьоl весни 1х значення поступово зростають (рис. 2). Саме у березт - квпт з'являються перш! личинки ас-щдогастр1в, к!льк!сть яких поступово зростае влгтку. Найвищ! значення екстеисивиостi та iнтеисивиостi гнвазИ молюск!в в!д-м1чено у липш - серпн!.
A. conchicola мае вузьку топгчну специфiчиiсть, тому що ni тварини локал!зуються лише у перикарда та нирках молюсйв.
За нашими спостереженнями, звичайне мiсце локалiзацii аст-догастр1в - перикардш перлшницевих, зрщка вони трапляють-ся у нирках (частота трапляння в навколосерцевш сумщ у 2,211,0 раза бшьша, тж у боянусовому оргат). У нирщ паразити переважно бувають розмщет в И зовншньому колЫ. Вкрай рiдко трапляються випадки локалiзацii аспiдогастрiв у ц зало-зистому вiддiлi.
50 и
40 -
30 -
20 -
10
и И
4.0 3.5 3.0 2.5 2.0 1.5 1.0 0.5 0.0
I II III IV V VI VII VIII IX X XI XII а Мюящ
— и. рШогит
— и. Ышгйия
I II III IV V
VI VII VIIIIX
б
X XI XII Мюящ
Рис. 2. Сезонш змши екстенсивносп швази (%) (а) та штенсивносп швази (ос./ос.) (б) перлiвницевих гельмштом А. сопсЫсо1а (р. Тетерiв, м. Житомир)
Навколосерцева сумка молюсюв заселена паразитами ш-тенсивнше, нiж нирки. Найбiльша кiлькiсть гельмшпв, вияв-лених нами у порожнит перикардiя, становить 27 особин, у нирках - 6. У переважжи кiлькостi достджених швазованих молюскв р1зних видiв родини Unionidae аспiдогастрiв виявле-но лише у перикарда (вщ 62,5% до 100,0% особин). У нирках вони траплялися значно рщше: у 4,2-15,0% особин перлiвни-цевих А. сопсЫсо1а оселився тiльки в нирках, у 8,3-25,0% особин паразити перебували одночасно у навколосерцевш порожнит та нирках. У представниюв и. рШогит, А. сурпва, А. апаИпа, Р. сотр1апаШ гельмшта виявлено лише у перикарда
Астдогастри уникають контакту з активно працюючим шлуночком серця молюсыв. У 40% випадкiв особини А. соп-сЫсо1а обирають мтсця стикання передсердь з1 стшками навко-лосерцевоi сумки, у верхнш частит перикарды паразити роз-ташовуються у 25% випадюв, у протилежних до рено-перикар-д1альних отворiв задтх кутах навколосерцевоi сумки - у 20%, поруч 1з рено-перикардаальними отворами - у 15% випадюв.
Паразитування А. сспсЫсоЬ викликае р1зн1 патолопчт макро-та мжроскогачт змши навколосерцевоi сумки перлiвницевих. Перикардш швазованих i нешвазованих тварин помпно в!др1з-няеться (рис. 3). У заражених молюсыв стшка навколосерцевоi сумки зазвичай дещо товстша, а и поверхня складчаста або ж бугриста. Крiм того, змшюеться забарвлення уражених дшя-нок перикарды: якщо у незаражених тварин вш блщо-жовтого кольору, то у заражених - рожевувато-жовтого. Астдогастри викликають також гiстологiчнi зм1ни перикардя. У мсцях без-посереднього розташування асmдогастрiв виявленi атрофiчнi змiни целотелiя. Внаслщок механiчного впливу (тиснення) диску Бера на еттелюцити внутрiшнього шару вщбуваеться деформацiя целотелiя: висота його клтин зменшуеться, у той час як ширина !х зростае (спiввiдношення висоти та ширини клтин становить 0,6-0,8 до 1) ж^няно з нормою (сгпввщно-шення 1 до 1). Нерщко тиск, який здiйснюе паразит на клгтину,
настiльки значний, що стаеться розрив клгтинно! мембрани епгтелюцита, що неминуче спричинюе його знищення. 1нколи схожi некробiотичнi змiни вщбуваються й у сполучнiй тканинi, де спостернжться розрив волокнистих структур i руйнування ф16роципв. На окремих пстопрепаратах наявнi уривки перикардiя, в яких е як цш клiтини, так i клiтинний детрит. Це, наймжршше, - наслiдок живлення аспiдогастрiв, яю за допомо-гою ротово! присоски руйнують тканини навколосерцевоi сумки, «вщкушуючи» шматочок за шматочком тканини И стшки.
За значного зараження на окремих дшянках перикардааль-но! сумки (вшьних вiд аспiдогастрiв) спостерiгаеться гшертро-фiя клпин перикардаального епiтелiю - р1зке збiльшення роз-мiрiв у 1,5-2,0 раза. Ппертрофш епггелюпипв спричиняе потов-щення внутрiшнього епiтелiального шару 1, як наслщок, змор-щування поверхнi навколосерцевоi сумки (рис. 3б). У таких випадках клпини целотел!я мають зазвичай неоднаковi розм-ри та дуже рiзноманiтну форму (поверхня перикарды нер!вна, бугриста або нер!внотрно складчаста), а тому не утворюють супшьно! гладенько поверхнi епiтелiального шару, яка характерна для нешвазованих перл!вницевих. Змшена структура внутршным поверхт навколосерцевоi сумки перешкоджае нормальному биттю серця цих тварин у порожнит перикардiя. Поряд 1з цим унаслщок гiперплазii епiтелiю останнього, яка спричиняе розвиток його складчастостi, частина клгтин целотелiя занурюеться у шар сполучно! тканини.
У заражених молюсыв на биьшосп дшянок перикардiя розвиваеться цитоплазматична вакуотзащя клпин перикарда ального ештелто (рис 3е), ступшь яко! залежить в1д штенсивносп iнвазii. За низько! iнвазii мае мiсце, як правило, незначне розпушування цитоплазми. У таких випадках у нш наявт лише декiлька невеликих вакуолей (2-5). За високо1 швази, спочатку ыльысть !х збiльшуеться удвт-втрич^ а потм вони зливаються м1ж собою, утворюючи одну дуже велику вакуолю, яка виповнюе собою бшьшу частину клпини (рiдше таких вакуоль дв1). Це - вакуольна дистрофш, патогенний про-цес, зумовлений вщокремленням води в1д бiлка, збiльшенням кшькосп води у клiтинах, що супроводжуеться посиленим роз-пушуванням цитоплазми. Поява у клпинах целотелiя таких вакуоль викликае змшу розташування ядер: зазвичай вони посу-нуп до базально1 частини клгтин. Часто спостерiгаеться пжноз ядер, а за 61льш глибоких порушень - !х карiорексис ! карiолiзис. щ дистроф1чн1 зм1ни - наслщок голодування кл1тин, викликаного стисканням !х паразитами, як1 щ1льно прилягають до внутр1шн1х сттнок перикардiя. Окрм того, у таких д!лянках за впливу слизу маргiнальних орган1в диска Бера часом ввдбуваеться розчинення мижлпинного цементу, кл1тини роз'еднуються.
Паразитування А. сопсЫсо1а викликае змши пстоархиек-тонжи сполучнотканинного шару навколосерцево1 сумки. В 1н-вазованих молюск1в спостерiгаеться гтертроф!я перикардiя, яка полягае у значному потовщеннi його середнього шару (рис. 3г). За пом1рно! iнтенсивностi швази (6-10 ос./ос.) шар сполучно1 тканини перикардаальнох сумки в 1,2-1,6 раза товс-т1ший, н1ж у незаражених тварин, а в раз! високо1 штенсивносп iнвазii (понад 10 ос./ос.) - у 2,3-2,8 раза.
У рщисних випадках асщдогастри (зазвичай порожнинт паразити) виступають як паразити тканинт. Нами зареестровано випадок незвично1 локалiзацii А. сопсЫсоЬ у представникв А. anatina\ гельм1нт1в виявлено безпосередньо у тканинах навколо-серцево1 сумки. На мiкрофотографiях поперечного розр1зу через стшку навколосерцево1 сумки видно (рис. 4) молодих асп[догаст-р!в (личинки IV стада), зосереджених у сполучнотканинному про-шарку перикардiя. Навколо кожного паразита чпко виражена спо-лучнотканинна капсула. У формуванн! ii беруть участь кл1тини ге-мол1мфи молюск1в (гемоцити), як! в1льно циркулюють. За таких умов у беззубки спостерпжться значне потовщення сттнок навко-лосф^во! сумки, викликане досить великими за розмрами паразитами. Таке потовщення перикардя також викликае появу нега-тивних патологiчних порушень у робота серця перлiвницевих.
0
Рис. 3. Поперечний розтин стшки навколосерцевоï сумки A. anatina: а - у норми, б - гшертрофш та гiперплазiя перикардаального
ештелто, в - вакуотзащя перикардаального еттелто, г - гшертрофш шару сполучжи тканини перикардiальноï сумки; 1 - внутршнш перикардiальний епiтелiй, 2 - сполучнотканинний шар, в якому розмщет мiоцити, 3 - зовтштй плоский епiтелiй
Як показники фiзiологiчного стану оргатзму перлiвнице-вих використовують рiзm морфометричт шдекси, яю дозволя-ють оцшити вплив чинниюв як зовтшнього, так i внутршньо-го середовища на оргатзм молюсюв за сукуптстю непрямих ознак, зокрема, за вщносною масою серця. Для молюсюв до-речно застосовувати два шдекси - вщношення вiдносноï маси серця до загадьте маси тiла (С!) та до маси м'якого тiла (С2). Другий шдекс - бiдьш показовий, оскiдьки виключае вплив мiндивоï ваги черепашки, яка залежить вiд багатьох чинникiв. Нешвазоват особини рiзних видв перлгвницевих характеризу-ються неоднаковими значеннями серцевого шдексу Cj (табл. 2). Однак усi значення серцевих шдекс1в у двостулкових молюс-кiв украй низью: це доказ низького ргвня метаболiзму в цих молюскiв. Проаналiзувати причини рiзноï величини серцевого шдексу в молюскiв важко, тому що щ тварини суттево не вщ-рiзняються м1ж собою швидюстю пересування та рiвнем рух-ливостi. Можливо, це пов'язано з анатомiчними особливостя-ми рiзних видв, зокрема ввдносними розмiрами серця.
Рис. 4. Гельмшт A. conchicola (1) у сполучнотканинному шарi перикарды A. anatina (р. Гнилоп'ять, с. Райки)
Таблиця 2
Cерцевi шдекси (x ± SE) перл1вницевих у норм та за швази A. conchicola
Вид n ■ С1 Вщхилення середнього значення вщ норми, %о С2 Вщхилення середнього значення вщ норми, %о
нешвазоват швазоваш не1нвазоваш швазоваш
U. crassus 40 0,36 ± 0,01 0,40 ± 0,01 0,04 0,84 ± 0,04 0,92 ± 0,05 0,08
U. pictorum 99 0,55 ± 0,01 0,70 ± 0,01 0,15 1,85 ± 0,05 2,48 ± 0,05 0,63
U. tumidus 69 0,48 ± 0,01 0,77 ± 0,02 0,29 0,99 ± 0,03 1,52 ± 0,04 0,53
A. cygnea 53 0,97 ± 0,02 1,26 ± 0,02 0,29 1,30 ± 0,03 1,68 ± 0,02 0,38
A. anatina 59 0,72 ± 0,02 0,91 ± 0,03 0,19 0,95 ± 0,03 1,25 ± 0,03 0,30
P. complanata 51 0,59 ± 0,02 0,81 ± 0,04 0,22 0,86 ± 0,03 1,20 ± 0,05 0,34
Примтка: С i С2 - виражене у промше (%о) вщношення маси шлуночка серця до загально!' маси тша та маси м'якого тша вщповщно.
У бшьшост дослiджених молюскiв, швазованих асщдо-гастрами, спостерижться статистично вiрогiдне збшьшення обох серцевих шдекс1в. Не виявили змш значень шдексу С! лише у U. crassus, напевно, через низьку штенсивтсть швази паразитом uieï перл1вницц. В шших дослiджених видв перл1в-
ницевих збшьшення серцевих шдеков вiдбуваеться по^зно-му. В U. crassus зареестроване незначне збшьшення С2, яке становить 11,5%. На нашу думку, це пов'язано з вщносно низькою штенсивтстю гнвазй (до 6 ос./ос.) достджуваних тва-рин асщдогастрами та, вiдповiдно, з незначним впливом гель-
мгнтав на !х органiзм. У бшьшосп молюскГв родини Шютёае спостерижться помрне збiльшення серцевих iндексiв: у пред-ставникв Anodonta - на 25,9-31,3%, у Р. сотр1апаа - на 37,739,3% (Р < 0.01). В и. рШогит мае мюце збiльшення С! i С2 на 27,3-34,1%. Найбшьш1 змгни значень серцевих гндексГв А. соп-сЫсо1а викликае в и. tumidus: гндекс С! у них зростае на 61,0%; С2 - на 54,1%.
Збшьшення маси серця та, вГдповГдно, зростання iндексiБ серця у заражених аспгдогастрами перлiБницевих, - наслiдок зростання навантаження на цей жиггеБо важливий орган. Компенсаторною реакгцею стае ггпертрофш шлуночка серця. Це один 1з проявГв неспецифГчно! захисно-пристосувально! реакци молюсыв на шкГдливий вплив паразигiБ.
Патолого-морфологiчнi змгни серця перлiБницевих, великан паразитуванням аспiдогастрiБ, спричиняють також пору-шення його роботи. Зпдно з результатами здгйснених нами експерименгiв (за температури 18-23 °С, вм1ст кисню у вода -8,6-8,9 мг/л, рН - 7,2-7,5), ритм серцебиття у ф1стульних негн-вазованих перлiвницевих варiюе у межах в1д 9,11 ± 0,11 (и. сгаззт) до 14,03 ± 0,03 уд./хв (А. су§пеа).
В особин уах дослщжених видГв перлiБницевих, заражених А. сопсШсоЬ, ритм серцебиття залежить в1д iнгенсиБностi гнвази. За слабко! штенсивносп швази (до 6 ос./ос.) статистич-но достов1рних змгн роботи серця не зареестровано. Шкода, яко! завдають гельмгнти сбо!м хазяям, обмежуеться у цьому випадку розвитком локального пстопатолопчного процесу у перикарда з незначною площею вогнища ураження. Помiрна штенсивтсть гнвази (6-10 ос./ос.) викликае в молюскГв ус1х дослiджених видав перлiвницевих статистично в1ропдне (Р < 0.03) щдвищення частоти серцевих скорочень. В А. cygтea ритм серцебиття зростае на 18,6%, в и. рМогит i и. tumidus - на 20,9% i 21,7% вщповщно. У Р. complanata значення цього показника пiдБищуюгься на 28,6%, в А. апаШа та и. сгазтз - на 29,1-29,6%. Такий рiвень зараження молюскв асщдогастрами супроводжуеться розвитком у них загального патологiчного процесу, який, зазвичай, успгшно блокуеться неспециф1чними захисно-пристосувальними механiзмами, спрямованими на компенсацiю патогенно! до паразигiБ. Це, насамперед, тдви-щення рГвня загального обмгну речовин, прояв якого - компенсаторна тахжардая.
За високо! iнгенсиБностi швази А. сопсЫсоЬ (понад 10 ос./ос.) в молюсйв ус1х дослГджених видав перлiБницевих зареестровано статистично достов1рне (Р < 0,38) зниження частоти серцебиття. Так, в А. cygnea ритм серцебиття зменшуеться на 14,5%. У Р. сотр1апаа значення цього показника скорочуються на 16,3%, у молюсыв роду ито - на 17,6-24,0%. В А. апайпа в1д-значено зниження частоти скорочень серця на 24,0%. Такий рiвень зрушень у робота серця яскраво свГдчить про важкий па-толопчний процес в гнвазованих молюскГв, викликаний дiею паразитарного чинника, за якого захисно-пристосувальт мож-ливостг органiзму безумовно притычуються. Розвиток бради-карди свГдчить як про загальне зниження рГвня обм1ну речовин у цих тварин, так 1 про зниження !х життездатностг
Шюдливого впливу паразигування асщдогастрГв на гнш1 органи перлГвницевих не виявлено. Нирков1, печшков1, мантш-т, зябров1 Гндекси досл1джуваних тварин за швази !х А. сопсЫ-со1а не змгнюються. На нашу думку, це частково пов'язано з особливостями локал1заци цих гельмiнгiБ, адже паразити не оселяються н у печшщ, н у зябрах, н в манти перлГвницевих, 1 можна було б очгкувати лише опосередкованого !х впливу на цг органи (токсично! до на хазя!на !х продуктов обм1ну). На пгд-твердження цього з'ясовано, що гельмгнт, незалежно вГд кгль-косп його в оргатзм хазяша, зазвичай не впливае на функцю-нування вГйок миготливого епгтелГю зябер 1 ноги перл1внице-вих. У наших матер1алах виявлено лише два випадки зм1н ак-тивностг вгйок за високо! гнтенсиБносп швази цим паразитом. За наявносп 26 1 32 особин гельмшта, локал1зованого у перикарда перл1вниць роду ито, спостершали скорочення трива-лостг биття вГйок миготливого еп1тел1ю на 31,7-47,4%.
Клтпв роду итопко1а зареестровано у п'яти видав перлГвни-цевих (и. ркогтг, и. tumidus, А. cygnea, А. апаМпа, Р. сотрктаО). Виявлено виб1рков1сть заселения молюскГв цими паразитами: най-часттше вони трапляються у представникГв роду Апс^опШ та у Р. сотрктаа. Представники и. crassus виявилися вшьними вГд итотсЫа sp. Найвища екстенсиБнють швазй зафжсована для Р. сотр1апаа (70-82%), найнижча - для видав роду ито (1,512,5%). 1нтенсиБн1сть швазй ШютЗае клшами коливаеться у межах 1-69 ос./особину (Шю, Рзеж1апЫопк1 - 1-11, Апокопа - 1-69). Висока екстенсивнють iнвазii псевданадонт може бути пов'язана з1 спорадичн1стю !х поширення, тому що б1льш1сть цих молюсыв з1брано з р1чки Уж (м. Коростень).
Кл!щ1 у тш хазя!на розташовуються на мант!!, зовнтттх та внутр!шн!х п1взябрах, на поверхн1 в1сцерального м!шка та проксимально! частини ноги. Деяких особин виявлено усере-дин! п!взябер, де вони розмшуються м1ж ф!ламентами. За низь-ко! гнтенсиБност! гнвазй кл1щ1, як правило, розташовуються м1ж внутр1шн!ми та зовнштми п!Бзябрами (щ1льн1сть посе-лення - 0,04-0,35 ос./см2). За значного ураження ними хазя!в, ц1 тварини р!вном!рно оселяються на мантй та зябрах (щ1ль-н1сть поселення - 0,22-0,54 ос./см2). Кл!щ1 найчаст!ше зустр1-чаються на зябрах (частота трапляння становить 80,0-100,0%), р!дше - на мант!! (5,9-77,7%), ще р!дше - на в1сцеральному мшку (3,7-27,8%) 1 р1дко - на проксимальнш частин1 ноги (4,3-20,0%).
Кл1щ1 присмоктуються до т1ла на д1лянках, укритих мигот-ливим еп1тел1ем, заважаючи, внастдок компресй, нормальному функц1онуванню його вшок. 1нколи ц1 паразити вкривають суц1льним щ!льним шаром так! дшянки та поступово руйнують кл1тини миготливого ештелто. Бшьше того, розвиток личинок клтпв у мант!! та ноз1 спричиняе глибок1 морфолог1чн1 зм1ни (аж до повного руйнування) у сполучнш тканин1 перл1Бнице-вих, яка тдстилае шар миготливого еп1тел1ю. Через це, за високо! штенсивносп швази клтп впливають на р1вень загального обмшу речовин перл1Бницевих.
Трематоду В. роу/то^кт знайдено у п'яти видав перл!вни-цевих (и. рШотт, и. tumidus, А. cygnea, А. апаШа, Р. Сотр1а-паа). У видав Anсdonta личинки трематоди трапляються часп-ше (0,7-15,2%), шж у видав ито (0,9-1,9%) та Р. сотр1апаа (1,7-1,9%). Тобто екстенсиБн1сть швази молюскв цим паразитом становить 0,7-15,2%.
У досл1джених молюск!в партен1ти та личинки трематоди В. ро1утогркт виявлет винятково у статев1й залоз1, факту зараження гепатопанкреаса цим паразитом не виявлено. 1нваз1ю зареестровано тальки у статевозрших особин, починаючи з трир1чного в1ку. Приблизно у 15-20% швазованих молюскв трематода викликала повну паразитарну руйнац!ю гонади. Партенли В. ро1утогркт, як1 локал1зуються в м1жацинарнш сполучн1й тканин1 гонади, на початку паразитарного ураження здшснюють механчний вплив на кл1тини сполучно! тканини, а у подальшому починають тиснути на кл1тини ст1нок ацинус!в гонади, що викликае дегенерацто кл1тин зародкового еп1тел1ю. Тому за високо! штенсивносп швази в1дбуваеться б1льш або менш значна деструкц1я статево! залози, що спричиняе втрати молюсками здатност! розмножуватись.
Пом1чено зм1ни роботи в1йок миготливого ептелто зябер 1 ноги деяких видав перл1вницевих за умов зараження водяними кл1щами роду итопко1а та поеднання клгщово! гнвазй з шши-ми б1отичними чинниками (паразитування трематоди В. ро1у-тогркт, наявн1сть личинок прчака). За наявност! кл1щ1в в и. tumidus, и. рсотт, Р. complanata статистично в1ропдних зм!н у функцюнувант в1йок миготливого еп1тел1ю (на дшян-ках, позбавлених паразигiв) не виявлено. Натом1сть заселе-н1сть цими паразитами А. cygnea (до 21 особини) викликае у нього збшьшення тривалосп биття в!йок миготливого епггелто зябер 1 ноги в 1,4-1,7 раза (Р < 0,02). За сумюного слабоштен-сивного заселення А. апайпа клщами (iнгенсивнiсть гнваз!! -до 10 особин) та личинками прчака (до 15 особин) спостер1га-еться прискорення биття в1йок миготливого епггелто на 5,3-
6,5% (Р < 0,01). Висока штенсивтсть швази клщами (20-50 ос.) спричиняе статистично вiрогiдне скорочення тривадостi робо-ти вшок миготливого епiтелiю зябер у видв роду Anodonta на 45,9-57,4% (Р < 0,03). Така саме кшькють цих паразипв викликае в A. anatina пригтчення биття вшок миготливого ештелта на 6,3-7,3% (Р < 0,02). Одночасне ураження A. anatina трематодою B. polymorphus (тотальне ураження гонади споро-цистами та церкаршми) та клщами Unionicola (штенсивтсть iнвазiï - до 32 особин) викликае ще бшьше зниження частоти биття вшок миготливого еппелта на 9,6-10,7% (Р < 0,001). Аналопчне пригтчення биття вшок (на 8,5-8,8%) спостериа еться за наявност в органiзмi хазяша клтпв (до 15 особин) i личинок прчака (30-40 особин) (Р < 0,01).
Партетти B. polymorphus не здшснюють безпосереднього впливу на миготливий егителш перл1вницевих, будучи просто-рово вщ нього вiдокремденими. Тому за слабюм гнвазй щею трематодою не помчено статистично вiрогiдних вiдмiнностей функцюнування миготливого егителта. В U. pictorum зафжсо-ване навiтъ зростання тривалосп биття його вшок (для зябер -у 2,6, для ноги - в 1,5 раза) (Р < 0,02). Це свщчить про мобшза-цто за цих обставин захисно-пристосувальних можливостей молюсюв, що виявляеться у щдвищент протидiï ïх оргатзму наявним у них паразитам. За штенсивжи iнвазiï партеттами та церкаршми B. polymorphus в U. pictorum, A. cygnea та A. anatina спостернжться пригтчення биття вшок миготливого епителто зябер i ноги. В U. pictorum воно становить 4,8-6,2% i 4,1-5,7% вщповщно (Р < 0,03). В A. cygnea зниження частоти биття вшок для миготливого епителта зябер вщбуваеться на 5,7, для ноги - на 6,3% (Р < 0,03).
Обговорення
У ттературних джерелах наведено уривчасп ввдомосп щодо екстенсивносп та штенсивност! швази A. conchicola. Екстен-сивнiстъ швази перлiвницi Sinanodonta woodiana Lea, 1834 ва-ртавала вщ 5% до 30%, а штенсивтсть становила 1-2 ос./ос. (Yuryshynets and Krasutska, 2009). В унютд з озер у Польщ! екстенсивтсть швази асщдогастрами становила 13% (Mars-zewska and Cichy, 2015). Нашi вщомосп щодо локадiзацiï аст-догастр1в у перикардiадьнiй порожнит та нирках тдтверджу-ються шшими дослщженнями. Переважне паразитування гель-мшлв вщбуваеться саме у перикардiï, i лише шод вони зустрь чаються в нирках прюноводних двостулкових молюсюв. Типо-ва реаюця хазяïна на перебування аспiдогастрiв у нирках -ниркова метапдазiя (Pauley and Becker, 1968; Zhan et al., 2017). Молюски можуть переживати iнвазiю без значних порушень власного обмшу речовин. Особливо це важливо за постйного повторного шфжування паразитами (Zhan et al., 2017).
У переважжи бшьшосп достджених нами iнвазованих молюсюв спостершали справжню гiпертрофiю стшок навколосер-цевоï сумки - потовщення вiдбуваетъся за рахунок збiдьшення розмру специфiчних клттин (мюцилв). За високоï штенсивно-CTi iнвазiï особин одночасно мае мюце також несправжня ri-пертрофiя (за рахунок значного розростання сполучноï ткани-ни). Потовщення сполучнотканинного шару навколосерцевоï сумки - очевидно, наслщок захисно-пристосувального проце-су - компенсаторноï гшертрофи, викдиканоï посиленою робо-тою серця у перл!вницевих, швазованихA. conchicola.
Деяю дослщники виявляли паразита, шкапсульованого в р!зт тканини тулуба та ноги, де вш викликав помгтну гемоци-тарну iнфiдьтрацiю в навколишт тканини (Pauley and Becker, 1968). У наших зразках шкапсульоват личинки виявлено лише у стшщ навколосерцевоï сумки. Под!бну локал!защю паразита помчено перед перикардом (Huehner and Etges, 1981), де îh-капсульоват черви оточен! внутрштми ф!бробластичними та зовнштми ф!броцитарними стшками, з! сполучними тканинами стисненого хазяша, що випадково прилягали. Внутршня стшка такоï капсули мстила кисл! муцини та фосфоллиди, у той час як зовтшня стшка мала волокна ретикулума, ней-
тральнi муцини та фосфолiпiди. Всередин капсул зустрiчались живi або помирают дорослi паразити, житгездашi яйця або порожн яечн оболонки. Також спостерггали яйця асгидогаст-piB, iндивiдуально шкапсульоват гемоцитами в гематолопч-ному простор! Бiльшiсть гнкапсульованих червгв (понад 60%) помирали через реакцто хазяша, що сприяла загибелi паразита (Huehner and Etges, 1981).
1нкапсуляцгя гельмштв - прояв продуктивно-запальних про-цесiв у молюсюв, викликаних аспiдогастpами, i е однieк з ос-новних реакций клiтинного iмунiтету хазяша. Вона спрямова-на, у першу чергу, на зменшення патогенного впливу гельмГн-тв. Як i багато безхребетних, двостулковГ молюски мають значний набip iмунних клiтин, генiв та бiлкiв, а кстяк iмунноI системи формують гемоцити. Однак тканини слизових оболо-нок на межi з навколишнiм середовищем вдаграють вирГшаль-ну роль у захист хазягЩв (Allam and Raftos, 2015).
Через обмежену зону ураження паразитами органгв перлгв-ницевих можна очжувати лише опосередкованого !х впливу на гнш1 органи, а саме токсично! до на хазягна продуктв гх обмГну речовин. У такому рая як показники фiзiологiчного стану оргатзму перлгвницевих можна використовувати piзнi моpфометpичнi гндекси, як дозволяють оцшити вплив чинни-кiв як зовнГшнього, так i внутрГшнього середовища на оргашзм молюскiв за сукупнiстю непрямих ознак, зокрема, за вгднос-ною масою серця (Giese et al., 1967). Проте необхщно врахову-вати, що значення серцевих iндексiв у двостулкових молюскiв дуже низькi. Навгть у черевоногих сеpцевi гндекси показники на порядок вищi (Alyakrinskaya, 1989).
Кл!щ роду Unionicola живуть як паразити у зябрах пеpлiв-ницевих. Вони прикргплюються до зябер хазягна за допомогою педипальп, якi викликають зсув, розриви та ерозгю зябрового еттелгю Педипальпи глибоко зануpенi у сполучну тканину зябер i викликають лейкоцитарну iнфiльтpацiю у пошкоджену область iз наступним набряком зяброво! тканини (Baker, 1976). Шмфи та доро^ особини Unionicola intermedia Koenike, 1882 живляться головним чином гемоцитами та слизом хазягна. Гемоцити присутт у велик1й к1лькостг нижче мгсця прикр1плен-ня кл1щ1в, !х пpисутнiсть - вiдповiдь хазягна у вигляд! запального процесу, а клщ живиться продуктами ц1е! реакцЦ (Baker, 1977). Частота трапляння, визначена достдниками для U. Ypsi-lophora Bonz, 1783, становить 3,5% Iнвазованi молюски знай-денi винятково у водоймах, що використовуються для розве-дення риби i не виявленi в озерах !з п1двищеною температурою води (Cichy et al., 2016).
Kninij роду Unionicola не зд^йснюють значного впливу на органам хазягна та пстолопчну картину його тканин, навгть за висо-ко! штенсивносп 1нвазЦ. Патологjя, викликана яйцями та личинками клТщв, звичайно проявляется у вигляда локалiзованого роз-тягнення уражено! дглянки. Личинки клГщгв, занурет у сполучн1 тканини, як правило, шкапсульоват. Також догапдники виявля-ють iнкапсульованi рештки клГщгв у манти, тканинi зябер, кишечника, нозг, серцг, перикарда (McElwain et al., 2016). Напевно, таким чином орган1зм молюскгв звГльняеться вгд деяких ГнвазГй.
У лгтературГ е фрагментарнГ вгдомосп про вплив трематод родини Bucephalidae на фГзГологгю (Jokela et al., 1993), piw (Taskinen, 1998) та репродуктивну здатнГсть (Taskinen and Valtonen, 1995) !х двостулкових хазягЩв. 1нвазован1 молюски не мГстять запаси mi-когену, але мають бшьш1 запаси жиру, нгж неГнвазованГ. Вгдтво-рення паразитгв вгдбуваеться одночасно з розвитком потомства в неГнвазованих молюсь. Пгд час вгдтворення паразити використо-вують енергГю, яка в Гншому випадку була б спрямована на роз-множення хазягна, не заважаючи пгатриманню його Гнших проявГв життедГяльносп. Використання винятково репродуктивно! енергг! хазя!на - ефективний засГб для тривалого спгвГснування з ним, не створюючи пгдвищеного ризику смертност! (Jokela et al., 1993). Екстенсивнють Гнвазй Rhipidocotyle campanula Dujardin, 1845, визначена дослгдниками, становить 1,0-5,7%. Трематода виявлена тгльки в молюскГв, зГбраних з озер Гз пгдвищеною температурою водного середовишд (Taskinen et al., 1994; Cichy et al., 2016). Екс-
тенсивнють швазй R. fennica Gibson, Valtonen et Taskinen, 1992 в Anodonta piscinalis становила 32,3-33Д% (Taskinen et al., 1994; Taskinen and Valtonen, 1995). Експеримент, проведений Í3 буцефалщ-ною трематодою R fennica, виявив, що р1зка змша температури протягом одна години з 17 °C до 20 °C спричиняе збiльшення ви-ходу церкарш цього паразита, i, навпаки, зниження температури з 17 °C до 14 °C - зменшення виходу (Choo and Taskinen, 2015).
Помчено вплив трематод R. fennica та R. campanula на зниження росту прюноводного молюска Anodonta piscinalis у польових умовах. Зменшення росту корелювало з кiлькiстю паразита у статевш залозi. Найбшьше затримувався рiст молюскв iз подвшним заражениям (двома видами трематод одночасно) та з важким зараженням одним видом трематоди (Taskinen, 1998). Як i в нашому матерiалi, заражеиi тшьки ста-тевозрiлi молюски (старше 3-4 рокв). Екстеисивиiсть швази була вищою у старих, иiж у молодих молюскв. Кiлькiсть спо-роцист збшьшувалась iз вжом хазяша. Також виявлено зв'язок маж ростом молюскв i наявнстю трематодноi швазй: молюски, як росли швидше, частше заражались. Поширетсть швази вища серед самок, нж серед самцв (швазоваш понад 50% статевозрiлих самок). Також тдраховано, що кiлькiсть особин, яю мстили глохщи, скоротилась на 31% через зараження трематодою (Taskinen and Valtonen, 1995; Müller et al., 2015). Ми не виявили сезонжй мшливосп показникв гнтенсивност! та екстенсивносп швази перлгвницевих трематодою родини Bu-cephalidae, що щдтверджуеться даними шших шуковщв: жит-тездатнi спороцисти з раннiми стадiями розвитку церкарив виявляються протягом року (Taskinen et al., 1994). Зараження R. campanula трапляеться рщше, але руйнування гонади в се-редньому становить 90% И тканини. Трематода R. fennica трапляеться частше та викликае в середньому 30% руйнування гонади. Зрештою, обидва види викликають безплiддя хазяша (Taskinen et al., 1994; Müller et al., 2015), що виявлено нами у шостсй частини молюсюв iз буцефалщною iнвазiею. У стресо-вих умовах (аноксiя, голодування) трематода R. campanula викликае вищу смерттсть хазя1в, нiж R. fennica. Тому рiзкi змши навколишнього середовища можуть вплинути на елiмшацiю заражених R. campanula особин iз природноi популяци молюс-кiв. Але повторне iх зараження вiд риби запобiгае вимиранню популяци паразита. Висока смертнiсть хазяша, викликана R. campanula, може бути пояснениям для нижчоi екстеисивиостi iнвазii R. campanula порiвияио з R. fennica (Jokela et al., 2005).
Висновки
Один i той самий вид паразита може мати неоднакову па-тогеииiсть для рiзних видв своiх хазяшв. Прояв патогеииостi паразита для хазяша залежить вiд тих взаемовщносин, якi фор-муються мож ними у процесi онто- та фшогенезу. 1нтенсив-нiсть патологiчиого процесу в хазяша залежить не тшьки вщ безпосереднього впливу паразита на нього, а й вiд характеру його реакцш на присутнiсть паразита. У дослщжених таксоце-нозах унющд головиi хазяi аспiдогастрiв - U. tumidus i A. anatina, iншi види - допомажт або рщкст хазяi. У видiв Anodonta трапляються частше клiщi роду Unionicola та личинки трематоди B. polymorphus ж^шно з видами роду Unio. Молюски U. crassus найменше уражеш A. conchicola та виявились вшьними вщ клiщiв та трематоди B. polymorphus. Отримат результата вказують на иеобхiднiсть подальших дослiджень, зокрема вивчення бiохiмiчних особливостей рiзних видiв уиiоиiд.
У результата зв'язкв у системi «паразит - хазяш» у перлiв-ницевих змшюються фiзiологiчнi показники лише у рая штенсив-ного iх зараження одним або деклькома видами паразипв. За цих обставин резистентнiсть молюскiв виявляеться недостатньою для протистояння иегативиому впливу паразипв, а захисш-пристосу-вальних можливостей тварин не вистачае для вщновлення та щд-тримання гомеостазу. У перлiвнипевих розвиваеться загальний патологiчний процес, який проявляеться у численних порушеннях функцiонування органiзму. У таких випадках паразит може впли-
Bain aK Ha a&onroTHy HHcenbmcit nonyjraniH npegciaBHUKiB pogn-
hu Unionidae, iaK i Ha ^rnbmcn> ix HaceneHHa nepe3 CMepiHicTb oco-
6hh i3 BHCoKoro imieHCHBHicTKi iHBaat.
References
Allam, B., & Ratios, D. (2015). Immune responses to infectious diseases in bivalves. Journal of Invertebrate Pathology, 131, 121-136.
Alyakrinskaya, I. O. (1989). O serdechnom indekse nekotoryh Gastropoda (Mollusca) [Heart index in some Gastropoda (Mollusca)]. Jekologija, 1, 79-82 (in Russian).
Baker, R. A. (1976). Tissue damage and leukocytic infiltration following attachment of the mite Unionicola intermedia to the gills of the bivalve mollusc Anodonta anatina. Journal of Invertebrate Pathology, 27(3), 371-376.
Baker, R. A. (1977). Nutrition of the mite Unionicola intermedia, Koenike and its relationship to the inflammatory response induced in its molluscan host Anodonta anatina, L. Parasitology, 75(3), 301-308.
Chernogorenko, M. I. (1983) Lichinki trematod v mollyuskah Dnepra i ego vodo-hranilishch (fauna, biologiya, zakonomernosti formirovaniya) [The trematode larvae of mollusks of Dnipro River and its reservoirs (fauna, biology, regularities of formation)]. Naukova Dumka, Kyiv (in Russian).
Choo, J., & Taskinen, J. (2015). Effect of short-term temperature change on cercarial release by Rhipidocotyle fennica (Trematoda, Bucephalidae) from the freshwater bivalve host, Anodonta anatina. Ecological Parasitology and Immunology, 4, art235932.
Cichy, A., Urbanska, M., Marszewska, A., Andrzejewski, W., & Zbikowska, E. (2016). The invasive Chinese pond mussel Sinanodonta woodiana (Lea, 1834) as a host for native symbionts in European waters. Journal of Limnology, 75(2), 288-296.
Giese, A. C., Hart, M. A, Smith, A. M., & Cheung, M. A. (1967). Seasolal changes in body component indices and chemical composition in the pismo clam Tivela stultorum. Comparative Biochemistry and Physiology, 22(2), 549-561.
Glöer, P., & Meier-Brook, C. (1998). Süsswassermollusken. DJN, Hamburg.
Huehner, M. K., & Etges, F. J. (1981). Encapsulation of Aspidogaster conchicola (Trematoda: Aspidogastrea) by unionid mussels. Journal of Invertebrate Pathology, 37(2), 123-128.
Jokela, J., Taskinen, J., Mutikainen, P., & Kopp, K. (2005). Virulence of parasites in hosts under environmental stress: Experiments with anoxia and starvation. Oikos, 108, 156-164.
Jokela, J., Uotila, L., & Taskinen, J. (1993). Effect of the castrating trematode parasite Rhipidocotyle fennica on energy allocation of fresh-water clam Anodonta piscinalis. Functional Ecology, 7(3), 332-338.
Marszewska, A., & Cichy, A. (2015). Unionid clams and the zebra mussels on their shells (Bivalvia: Unionidae, Dreissenidae) as hosts for trematodes in lakes ofthe Polish lowland. Folia Malacologica, 23, 149-154.
McElwain, A, Fleming, R., Lajoie, M., Maney, C., Springall, B., & Bullard, S. A. (2016). Pathological changes associated with eggs and larvae of Unionicola sp. (Acari: Unionicolidae) infecting Strophitus connasaugaensis (Bivalvia: Unionidae) from Alabama Creeks. Journal of Parasitology, 102(1), 75-86.
Müller, T., Czarnoleski, M., Labecka, A. M., Cichy, A., Zaj^c, K., & Dragosz-Kluska, D. (2015). Factors affecting trematode infection rates in freshwater mussels. Hydrobiologia, 742(1), 59-70.
Pauley, G. B., & Becker, C. D. (1968). Aspidogaster conchicola in Mollusks of the columbia river system with comments on the host's pathological response. Journal of Parasitology, 54(5), 917-920.
Taskinen, J. (1998). Influence of trematode parasitism on the growth of a bivalve host in the field. International Journal for Parasitology, 28(4), 599-602.
Taskinen, J., & Valtonen, E. T. (1995). Age-, size-, and sex-specific infection of Anodonta piscinalis (Bivalvia: Unionidae) with Rhipidocotyle fennica (Dige-nea: Bucephalidae) and its influence on host reproduction. Canadian Journal of Zoology, 73(5), 887-897.
Taskinen, J., Valtonen, E. T., & Mäkelä, T. (1994). Quantity of sporocysts and seasonality of two Rhipidocotyle species (Digenea: Bucephalidae) in Anodonta piscinalis (Mollusca: Bivalvia). International Journal for Parasitology, 24, 877-886.
Yurishinets, V. I. (2010). Symbiotic organisms of some alien species of freshwater fishes and mollusks of water bodies of the Danube River and Dnieper River basins. Russian Journal of Biological Invasions, 1(2), 149-152.
Yuryshynets, V., & Krasutska, N. (2009). Records of the parasitic worm Aspidogaster conchicola (Baer 1827) in the Chinese pond mussel Sinanodonta woodiana (Lea 1834) in Poland and Ukraine. Aquatic Invasions, 4, 491-494.
Zdun, V. I. (1961). Lychynky trematod v prisnovodnyh molyuskah Ukrayiny [Trematod larvae in freshwater mollusks of Ukraine]. AN URSR, Kyiv (in Ukrainian).
Zhadin, V. I. (1926). Nashi presnovodnye mollyuski [Our freshwater mollusks]. Izdatel'stvovo Okskoj Biologicheskoj Stancii, Murom (in Russian).
Zhan, X., Li, C., & Wu, H. (2017). Trematode Aspidogastrea found in the freshwater mussels in the Yangtze River basin. Nutricion Hospitalaria, 34, 460-462.
