CC BY
39
Оригинальная статья = Original article
УДК 616-073.756.8-073.8:616.831-006:616.831.39-006 Робак К.О.
Оценка поражения мозолистого тела при внутримозговых опухолях по данным магниторезонансной трактографии и диффузионно-тензорной томографии
Отдел нейрорадиологии и радионейрохирургии, Институт нейрохирургии им. акад. А.П. Ромоданова НАМН Украины, Киев, Украина
Поступила в редакцию 08.05.15. Принята к публикации 19.06.15.
Адрес для переписки:
Робак Кристиана Олеговна, Отдел нейрорадиологии и радионейрохирургии, Институт нейрохирургии им. акад. А.П. Ромоданова, ул. Платона Майбороды, 32, Киев, Украина, 04050, e-mail: krisrobak@ukr. net
Вступление. Представлены результаты оценки данных магниторезонансной (МР) трактографии и диффузно-тензорной томографии (ДТТ) у пациентов при внутримозговых опухолях, распространяющихся на область мозолистого тела (МТ).
Материалы и методы. Магниторезонансная томография (МРТ) с построением МР-трактограмм и оценкой данных ДТТ проведена у 23 пациентов при внутримозговых опухолях, распространяющихся на область МТ.
Результаты. По данным МР-трактографии и ДТТ астроцитомы 1-11 степени анаплазии обусловливают разрушение комиссуральных волокон МТ (в 8,7% наблюдений) либо их смещение и оттеснение (в 13%); астроцитомы Ш-^ степени анаплазии — полное либо частичное разрушение комиссуральных волокон МТ (в 65,3%); метастазы — смещение, оттеснение комиссуральных волокон МТ без нарушения их целостности (в 13%). Выводы. МР-трактография на базе ДТТ позволяет оценить тяжесть поражения комиссуральных волокон МТ при внутримозговых опухолях соответствующей локализации.
Ключевые слова: мозолистое тело; комиссуральные волокна; астроцитомы; метастазы; МР-трактография; диффузионно-тензорная томография.
Укр. нейрохiрург. журн. — 2015. — №3. — С.58-62.
Kristiana Robak
Evaluation of corpus callosum lesions following intracranial tumors by using magnetic resonance tractography and diffusion tensor imaging
Introduction. The results of the evaluation of data MR tractography and DTI in patients with brain tumors that spread to the area of the corpus callosum (CC) were presented. Materials and methods. MRI was performed with the construction of MR tractography and evaluation data DTI in 23 patients with brain tumors that spread to the area of the CC. Results. According to MR tractography and DTI astrocytoma Gr.I-II cause any destruction of commissural fibers CC (8.7% of cases) or displacement and ousting its fibers (13%). Astrocytoma Gr.III-IV — complete or partial destruction of commissural fibers CC (65.3%). Metastases — displacement, ousting commissural fibers MT without violating their integrity (13%).
Conclusions. MR tractography based DTI allows us to estimate the degree of damage commissural fibers of the CC with brain tumors according to the location. Key words: corpus callosum; commissural fibers; astrocytomas; metastasis; MR tractography; diffusion tensor imaging.
Department of Neuroradiology and Radioneurosurgery, Romodanov Neurosurgery Institute, Kiev, Ukraine
Received, May 08, 2015. Accepted, June 19, 2015.
Address for correspondence:
Kristiana Robak, Department of Neuroradiology and Radioneurosurgery, Romodanov Neurosurgery Institute, 32 Platona Mayborody St, Kiev, Ukraine, 04050, e-mail: krisrobak@ukr.net
Ukrainian Neurosurgical Journal. 2015;(3):58-62.
Вступление. Магниторезонансная томография (МРТ) играет основную роль при установлении диагноза и выборе тактики лечения пациентов по поводу внутримозговых опухолей. Рутинные МРТ с Т2-, FLAIR с контрастирующим агентом Т1-взвешенными последовательностями и без такового позволяют получить данные о размерах, форме и структуре опухоли, диффузионно-взвешенная и диффузионно-тензорная МРТ — дает дополнительную информацию о микроструктурных изменениях в опухоли и смежных участках паренхимы головного мозга.
Лечение анапластических астроцитом и глиоб-ластом предусматривает хирургическое удаление опухоли в максимальном объеме [1] с последующим проведением лучевой терапии и химиотерапии. Хотя
часто у пациентов при внутримозговых опухолях отмечают небольшой неврологический дефицит, и современные методы нейровизуализации позволяют своевременно диагностировать опухоль, низкодиф-ференцированные астроцитомы (с высокой степенью злокачественности) относят к группе высокого риска возникновения рецидива, несмотря на выполнение адекватного хирургического вмешательства и последующую лучевую терапию [2].
Оценка поражения МТ как структуры, соединяющей полушария большого мозга, при инвазии опухоли имеет важное диагностическое значение для установления распространенности опухоли с возможной инфильтрацией противоположного полушария большого мозга [3].
Статья содержит рисунки, которые отображаются в печатной версии в оттенках серого, в электронной — в цвете.
© Робак К.О., 2015
При глиомах, распространяющихся на область МТ, в процессе диффузной межнейронной инфильтрации клетками опухоли изменяется измеряемый коэффициент диффузии (ИКД) и фракционная анизотропия (ФА), что наблюдали при ДТТ по сравнению с этими показателями в МТ пациентов контрольной группы (норма).
Цель работы: визуализация комиссуральных волокон МТ с помощью МР-трактографии и сопоставление МР-трактограмм с данными ДТТ у пациентов при внутримозговых опухолях, распространяющихся на область МТ, для оценки степени его поражения.
Материалы и методы исследования. Обследованы 23 пациента с внутримозговыми опухолями мозга, которые распространялись на область МТ либо прилежали к нему. Женщин — 8, мужчин — 13; возраст больных от 35 до 52 лет, в среднем 43,5 года. Астроцитомы I—11 степени анаплазии диагностированы у 5 больных, анапластические астроцитомы III степени — у 8, глиобластомы IV степени — у 7, метастазы — у 3. Гистологическое исследование проводили при хирургическом вмешательстве либо стереотаксической биопсии.
Также проведена МРТ с последующей оценкой данных ДТТ в контрольной группе (у 23 пациентов), у которых патологические изменения паренхимы головного мозга не выявлены (14 женщин, 9 мужчин в возрасте от 29 до 55 лет, в среднем 42 года).
Исследование с помощью томографа "Philips Intera 1,5T" (Philips, Нидерланды) включало: стандартную МРТ с использованием контрастных Т1-взвешенных (TR 7,9 мс, TE 3,7 мс, толщина среза 1,2 мм, матрица 240x240) и Т2-взвешенных (TR 6700 мс, TE 110 мс, толщина среза 4 мм, матрица 512x512) изображений (ВИ); FLAIR (TR 6000 мс, TE 120 мс, FOV 230, толщина среза 5 мм); Т1 ВИ с введением парамагнитного контрастирующего агента (0,2 мл/кг); импульсную последовательность ДТТ (DwiSE) с использованием технологии параллельного сканирования SENSE (TR 7432 мс, TE 74 мс, FOV 214 мм, матрица 112х110, 16 направлений диффузионного градиента, толщина среза 2 мм, размер воксела 1,98х2,02х2,00 мм3, зазор 0 мм, b-фактор 800 с/мм2, число изображений 1020, число срезов 60, продолжительность исследования 4,05 мин). Данные обрабатывали на автоматической станции "Dell Precision Workstation 690" с использованием операции «Define Multiple ROIs» программного обеспечения для построения МР-трактограмм. Для построения комиссуральных волокон МТ области интереса выбирали в его сагиттальной и аксиальной проекциях. Алгоритм отслеживания проводящих волокон включал: коэффициент фракционной анизотропии (ФА) 0,15, длина волокон 40-70 мм, угол
поворота более 40°. Построенный комиссуральный тракт совмещали с постконтрастными анатомическими изображениями, взвешенными по Т1, с толщиной среза 1 мм, объемной 2D- и 3D-реконструкцией. Тракт отслеживали в произвольном цвете. Показатели ФА и ИКД оценивали на сагиттальных срезах в участках МТ, накапливавших парамагнетик, с измененным МР-сигналом, либо неизмененным МР-сигналом, но граничащим с опухолью.
У пациентов основной группы по данным МРТ выявлено поражение МТ.
В контрольной группе патологические изменения не обнаружены (норма).
Результаты и их обсуждение. По данным ДДТ, в области диффузной инфильтрации МТ клетками опухоли наблюдали изменение ИКД и ФА по сравнению с этими показателями в непораженном МТ.
При поражении МТ ИКД был выше по сравнению с таковым в контрольной группе (табл. 1). При астроцитомах I-II степени анаплазии и наличии опухолевой инфильтрации МТ выявлено небольшое повышение ИКД, при III-IV степени анаплазии и наличии опухолевой инфильтрации и/или деструкции МТ — его значительное повышение.
Причиной увеличения ИКД в МТ в области инфильтрации опухолью является взаимодействие клеток опухоли с внеклеточным пространством (ВКП) во время инвазии. Инвазия зависит от степени разрушения компонентов ВКП и распространения клеток опухоли между соседними интактными структурами [4, 5]. Клетки глиомы в начальной стадии микроинвазив-но проникают между нейронами, распространяются вокруг них, проникают в волокна проводящих путей белого вещества [6], вследствие чего происходит локальное смещение паренхимы головного мозга без повреждения нейронов [7]. Кроме того, рост опухоли связан с нарушением гематоэнцефалического барьера, что обусловливает вазогенный отек и увеличение содержания в ткани мозга воды, соответственно, увеличение внеклеточного пространства и ИКД [8].
При инвазии опухоли происходит гибель нейронов и замещение их клетками опухоли, что объясняет разброс ИКД при инфильтрации МТ [6].
Также выявлено значительное снижение ФА в зоне инфильтрации опухолью МТ у пациентов при наличии астроцитомы I-II и III-IV степени анаплазии по сравнению с этим показателем в контрольной группе (табл. 2). Существенные различия ФА у пациентов при астро-цитоме I-II и III-IV степени анаплазии не выявлены.
При наличии метастазов ИКД и ФА в МТ в участке, граничащем с опухолью, соответствовали таковым в контрольной группе, в среднем ИКД — (0,880±0,005)x10"3 мм2/с, ФА — (0,790±0,00)x10"3 мм2/с.
Таблица 1. ИКД в МТ в области инфильтрации опухолью по сравнению с таковым в контрольной группе.
Группы наблюдения Величина ИКД, х10-3 мм2/с (M±m)
минимальная максимальная средняя
Контрольная 0,775±0,003 1,019±0,077 0,897±0,040
Поражение МТ при глиоме 1-11 степени анаплазии 1,107±0,464 1,209±0,124 1,158±0,294
Поражение МТ при глиоме Ш-^ степени анаплазии 1,249±0,299 1,641±0,673 1,445±0,486
Таблица 2. ФА в МТ в области инфильтрации опухолью по сравнению с таковой в контрольной группе.
Группы наблюдения Величина ФА, х10-3 мм2/с (M±m)
минимальная максимальная средняя
Контрольная 0,651±0,039 0,928±0,006 0,789±0,022
Поражение МТ при глиоме I-II степени анаплазии 0,209±0,052 0,461±0,057 0,335±0,054
Поражение МТ при глиоме III-IV степени анаплазии 0,190±0,069 0,452±0,077 0,321±0,073
Полученные значения ИКД в зоне инвазии опухолью в МТ при астроцитоме Ш-^ степени анаплазии сопоставимы с таковыми в зоне перифокального отека — в среднем (1,660±0,047)х10"3 мм2/с. ИКД не дает возможности точно дифференцировать инфильтрацию опухолью МТ и распространение на него зоны отека [9].
По данным МР-трактографии при астроцитомах 1-11 степени анаплазии в области инфильтрации опухолью МТ в 3 (13%) наблюдениях отмечено смещение («раздвигание»), оттеснение комиссуральных волокон тканью опухоли, в 2 (8,7%) — волокна в зоне инфильтрации разрушены (рис. 1, 2) [10-15].
При астроцитоме III-IV степени анаплазии у 15 (65,3%) больных в зоне инфильтрации опухолью наблюдали полное или частичное разрушение комиссуральных волокон МТ (рис. 3) [12-17].
Полученные результаты о характере влияния астроцитом различной степени анаплазии на МТ не противоречат данным мировой литературы [5, 13-15, 17].
У 3 (13%) пациентов при наличии метастазов на МР-трактограммах комиссуральные волокна МТ «раздвинуты», смещены опухолью, без разрушения (рис. 4).
Рис. 1. Пациент Т., 34 лет. Астроцитома II степени анаплазии срединных отделов лобных долей (белая стрелка). А — корональная проекция; Б — сагиттальная проекция. Комиссуральные волокна в колене МТ (контурная стрелка) визуализируются плотным пучком без признаков деструкции, раздвинуты, огибают опухоль.
Рис. 2. Пациент О., 52 лет. Астроцитома II степени анаплазии лобно-каллезной локализации слева (белая стрелка). А — аксиальная проекция; Б — корональная проекция. Комиссуральные волокна МТ (контурная стрелка) визуализируются плотным пучком без признаков деструкции, Пучок волокон, идущий в лобную долю, в зоне инфильтрации опухолью частично разрушен (черная стрелка).
ЛЯ
<Ж
т
Г4-Лг > пЦ|| I
Рис. 3. Пациент С., 41 года. Анапластическая астроцитома, аксиальные проекции. Комиссуральные волокна передней трети МТ в зоне инфильтрации опухолью преимущественно разрушены, визуализируются отдельными пучками (белая стрелка).
Рис. 4. Пациент З., 63 лет. Метастаз рака почки, локализованный в МТ слева (белая стрелка). А — аксиальная проекция, Б — корональная проекция. Комиссуральные волокна средней трети МТ оттеснены опухолью, огибают ее.
Выводы. 1. МР-трактография на базе ДТТ позволяет оценить тяжесть поражения комиссуральных волокон МТ при внутримозговых опухолях соответствующей локализации.
2. Астроцитомы 1-11 степени анаплазии вследствие инфильтрации разрушают комиссуральные волокна МТ (в 8,7% наблюдений) либо смещают и оттесняют их (в 13%).
3. Астроцитомы Ш-Ш степени анаплазии вследствие инфильтрации полностью либо частично разрушают комиссуральные волокна МТ (в 65,3%).
4. Дифференцировать инвазию опухолью от перитуморозного отека по ИКД не представлялось возможным.
5. Метастатические опухоли обусловливают смещение, оттеснение комиссуральных волокон МТ без нарушения их целостности (в 13%).
Список литературы
1. DeAngelis L.M. Brain tumors / L.M. DeAngelis // New Engl. J. Med. — 2001. — V.344, N2. — P.114-123.
2. Geer C.P. Interstitial fluid flow along white matter tracts: a potentially important mechanism for the dissemination of primary brain tumors / C.P. Geer, S.A. Grossman // J. Neurooncol. — 1997. — V.32, N23. — P.193-201.
3. Agrawal A. Butterfly glioma of the corpus callosum / A. Agrawal // J. Cancer Res. Ther. — 2009. — V.5, N1. — P.43-45.
4. Tysnes B.B. Biological mechanisms of glioma invasion and
potential therapeutic targets / B.B. Tysnes, R. Mahesparan // J. Neurooncol. — 2001. — V.53, N2. — P.129-147.
5. Scherer H.J. Structural development in gliomas / H.J. Scherer // Am. J. Cancer Res. — 1938. — V.34. — P.333-351.
6. Diffusion tensor imaging of brain tumours at 3T: a potential tool for assessing white matter tract invasion? / S.J. Price, N.G. Burnet, T. Donovan, H.A. Green, A. Pena, N.M. Antoun, J.D. Pickard, T.A. Carpenter, J.H. Gillard // Clin. Radiol.
— 2003. — V.58, N6. — P.455-462.
7. The role of diffusion-weighted imaging in patients with brain
tumors / K. Kono, Y. Inoue, K. Nakayama, M. Shakudo, M. Morino, K. Ohata, K. Wakasa, R. Yamada // Am. J. Neuroradiol.
— 2001. — V.22, N6. — P.1081-1088.
8. Detecting glioma invasion of the corpus callosum using diffusion tensor imaging / S.J. Price, A. Pena, N.G. Burnet, J.D. Pickard, J.H. Gillard // Br. J. Neurosurg. — 2004. — V.18, N4. — P.391-395.
9. Quantitative apparent diffusion coefficients in the characterization of brain tumors and associated peritumoral edema / A. Server, B. Kulle, J. Maehlen, R. Josefsen, T. Schellhorn, T. Kumar, C.W. Langberg, P.H. Nakstad // Acta Radiol. — 2009. — V.50, N6. — P.682-689.
10. Чувашова О.Ю. Изменения функционально значимых проводящих трактов головного мозга при глиомах низкой степени анаплазии при МР-трактографических исследованиях / О.Ю. Чувашова, К.О. Робак // Укр. нейрохiрург. журн. — 2013. — №4. — С.29-32.
11. Grade II oligodendroglioma localized to the corpus callosum / E.A. Monaco, H.B. Armah, M.N. Nikiforova, R.L. Hamilton, J.A. Engh // Brain Tumor Pathol. — 2011. — V.28, N4.
— P.305-309.
12. Робак К.О. Метод МР-трактографп: cучаснi можливост вiзуалiзацN та використання в нейрохiрургiчнiй практик / К.О. Робак, О.Ю. Чувашова // Укр. нейрохiрург. журн.
— 2014. — №3. — С.72-78.
13. Glioma infiltration of the corpus callosum: early signs detected by DTI / K. Kallenberg, T. Goldmann, J. Menke, H. Strik, H.C. Bock, F. Stockhammer, J.H. Buhk, J. Frahm, P. Dechent, M. Knauth // J. Neurooncol. — 2013. — V.112, N2.
— P.217-222.
14. Value of diffusion tensor imaging in differentiating high-grade from low-grade gliomas / S. Piyapittayanan, O. Chawalparit, S.O. Tritakarn, T. Witthiwej, T. Sangruchi, S. Nunta-Aree, S. Sathornsumetee, P. Itthimethin, C. Komoltri // J. Med. Assoc. Thai. — 2013. — V.96, N6. — P.716-721.
15. Diffusion tensor magnetic resonance imaging of glial brain tumors / J. Ferda, J. Kastner, P. Mukensnabl, M. Choc, J. Horemuzova, E. Ferdova, B. Kreuzberg // Eur. J. Radiol.
— 2010. — V.74, N3. — P.428-436.
16. Чувашова О.Ю. Изменения проводящих трактов головного мозга при злокачественных опухолях головного мозга / О.Ю. Чувашова, К.О. Робак // Променева дiагностика, променева тератя. — 2014. — №1-2. — С.49-54.
17. Segmentation of corpus callosum using diffusion tensor imaging: validation in patients with glioblastoma / M.R. Nazem-Zadeh, S. Saksena, A. Babajani-Fermi, Q. Jiang, H. Soltanian-Zadeh, M. Rosenblum, T. Mikkelsen, R. Jain // BMC Med. Imag. — 2012. — V.12. — P.10-12.
References
1. DeAngelis LM. Brain tumors. New Engl J Med. 2001;344(2):114-123.
2. Geer CP, Grossman SA. Interstitial fluid flow along white matter tracts: a potentially important mechanism for the dissemination of primary brain tumors. J Neurooncol. 1997;32(23):193-201.
3. Agrawal A. Butterfly glioma of the corpus callosum. J Cancer Res Ther. 2009;5(1):43-45.
4. Tysnes BB, Mahesparan R. Biological mechanisms of glioma
invasion and potential therapeutic targets. J Neurooncol. 2001;53(2):129-147.
5. Scherer H.J. Structural development in gliomas. Am J Cancer Res. 1938;34:333-351.
6. Price SJ, Burnet NG, Donovan T, Green HA, Pena A, Antoun NM, Pickard JD, Carpenter TA, Gillard JH. Diffusion tensor imaging of brain tumours at 3T: a potential tool for assessing white matter tract invasion? Clin Radiol. 2003;5(6):455-462.
7. Kono K, Inoue Y, Nakayama K, Shakudo M, Morino M, Ohata
K, Wakasa K, Yamada R. The role of diffusion-weighted imaging in patients with brain tumors. Am J Neuroradiol. 2001;22(6):1081-1088.
8. Price SJ, Pena A, Burnet NG, Pickard JD, Gillard JH. Detecting glioma invasion of the corpus callosum using diffusion tensor imaging. Br J Neurosurg. 2004;18(4):391-395.
9. Server A, Kulle B, Maehlen J, Josefsen R, Schellhorn T, Kumar T, Langberg CW, Nakstad PH. Quantitative apparent diffusion coefficients in the characterization of brain tumors and associated peritumoral edema. Acta Radiol. 2009;50(6):682-689.
10. Chuvashova OYu, Robak KO. [Changes of functionally significant pathways of the brain at low-grade gliomas according to magnetic resonance tractography]. Ukrainian Neurosurgical Journal. 2013;(4):29-32. Russian.
11. Monaco EA, Armah HB, Nikiforova MN, Hamilton RL, Engh JA // Grade II oligodendroglioma localized to the corpus callosum. Brain Tumor Pathol. 2011;28(4):305-309.
12. Robak KO., Chuvashova OYu. [MR-tractography method: modern features of visualization and use in neurosurgical practice]. Ukrainian Neurosurgical Journal. 2014;(3):72-78. Ukrainian.
13. Kallenberg K, Goldmann T, Menke J, Strik H, Bock HC, Stockhammer F, Buhk JH, Frahm J, Dechent P, Knauth M. Glioma infiltration of the corpus callosum: early signs detected by DTI. J Neurooncol. - 2013;112(2):217-222.
14. Piyapittayanan S, Chawalparit O, Tritakarn SO, Witthiwej T, Sangruchi T, Nunta-Aree S, Sathornsumetee S, Itthimethin P, Komoltri C. Value of diffusion tensor imaging in differentiating high-grade from low-grade gliomas. J Med Assoc Thai. 2013;96(6):716-721.
15. Ferda J, Kastner J, Mukensnabl P, Choc M, Horemuzova J, Ferdova E, Kreuzberg B. Diffusion tensor magnetic resonance imaging of glial brain tumors. Eur J Radiol. 2010;74(3):428-436.
16. Chuvashova OYu, Robak KO. Izmeneniya provodyashchikh traktov golovnogo mozga pri zlokachestvennykh opukholyakh golovnogo mozga [Changes of conductive paths of the brain at malignant brain tumors]. Promeneva diagnostyka, promeneva terapiya. 2014;1-2:49-54. Russian.
17. Nazem-Zadeh MR, Saksena S, Babajani-Fermi A, Jiang Q, Soltanian-Zadeh H, Rosenblum M, Mikkelsen T, Jain R. Segmentation of corpus callosum using diffusion tensor imaging: validation in patients with glioblastoma. BMC Med. Imag. 2012;12:10-12.
