CC BY
4УДК 631.524.86:633.11:632.3
Е.А. Волуевич
ОСТАТОЧНЫЙ ЭФФЕКТ ПРЕОДОЛЕННЫХ ГЕНОВ УСТОЙЧИВОСТИ МЯГКОЙ ПШЕНИЦЫ К БИОТРОФНЫМ ГРИБНЫМ ПАТОГЕНАМ (обзорная статья)
ГНУ «Институт генетики и цитологии НАН Беларуси» Республика Беларусь, 220072, г. Минск, ул. Академическая, 27
Введение
Существует традиционное мнение, что главные К-гены контролируют полную расо-специфическую устойчивость, а QRLs обусловливают частичную нерасоспецифиче-скую резистентность. Однако это не совсем так. Существуют многочисленные примеры К-генов, которые обусловливают неполную устойчивость, в том числе некоторые из них были клонированы и идентифицированы как NBS-LRR-генъl. Таким образом, качественная и количественная устойчивость к болезням может быть только двумя концами континуума (множества) с К-генами, имеющими тенденцию находиться ближе к одному концу спектра и с QRLs - к другому [1].
Отбор благоприятствует К-генам с сильными эффектами, однако эволюция патогена раз-
рушает их эффективность, превращая К-гены в QRLs. С этой точки зрения фенотипическая вариация и частичная устойчивость могут быть объяснены взаимодействием «малый ген патогена - на - малый ген растения-хозяина», где гены вирулентности с малыми эффектами соответствуют малым генам устойчивости (QRLs), что предполагалось ранее [2, 3], и подтверждаются сорт х изолят-взаимодействиями и расоспецифичностью QRLs [4]. В настоящей статье представлен обзор научной литературы, свидетельствующей о возможности повышения уровня полигенной устойчивости мягкой пшеницы за счет остаточных эффектов преодоленных главных расоспецифических генов устойчивости к мучнистой росе, бурой и стеблевой ржавчине.
Преодоленные гены расоспецифической устойчивости и их вклад в полигенную устойчивость
Некоторые исследователи считают, что частичная (полигенная) устойчивость может быть обусловлена аккумуляцией главных генов расоспецифической устойчивости, которые преодолены [2, 5-10]. Таким образом, полигены представляют собой архаичные главные гены, которые потеряли свою эффективность в результате эволюции вирулентности патогена, но имеют остаточный эффект на устойчивость [13]. Такие главные гены стали неэффективными в качественном смысле, но контролируют количественные признаки резистентности. Было обнаружено, что когда раса патогена преодолевает главный ген устойчивости, пораженность растения болезнью в присутствии преодоленного К-гена может быть меньше в сравнении с ее уровнем в отсутствии такого потерявшего эффективность
главного гена. Так, например, в некоторых статьях указывалось, что отдельные Рда-гены, преодоленные возбудителем мучнистой росы, вносят вклад в частичную устойчивость к этой болезни [10, 14-17].
Nass с соавт. обнаружили остаточный эффект на устойчивость генов Pm3c, Pm4, PmMA (Michigan Amber) при инокуляции изогенных линий сорта мягкой озимой пшеницы Chancellor изолятом № 144 возбудителя мучнистой росы. У этих линий среднее число колоний на единицу листовой площади и спорулирующая способность изолята были меньше, чем на сорте Chancellor [8, 9]. Однако Anderson предположил, что изогенные линии сорта chancellor могут быть неоднородны по генетическому фону, и наблюдаемые эффекты обусловлены генетическим фоном, а не преодоленными
генами [18]. В пользу такого предположения свидетельствуют данные, что на рекуррентном сорте Chancellor формировались вторичные колонии гриба, которые не наблюдались на близко изогенных линиях. Впоследствии другие исследователи обнаружили, что близко изогенная линия пшеницы CI 14118 с Pm2 от сорта Ulka не является такой же, как CI 14119, где ген Pm2 привнесен от CI 12632 [10]. Оказалось, что эти линии имели различный генетический фон. Согласно исследованиям Nass с соавт. гены Pm2, pm5 не проявляли остаточных эффектов на устойчивость [8, 9].
Chantret с соавт. не обнаружили остаточного эффекта гена Pm4b как при оценке устойчивости яровизированных проростков, так и взрослых растений [19]. Однако в отличие от гена Pm4b ген PmMlRE имел значительный остаточный эффект на возрастную устойчивость линии пшеницы RE714 [19]. При этом оба этих гена не обнаруживали остаточного действия на устойчивость проростков. Таким образом, остаточный эффект преодоленного гена может проявляться только на определенной стадии развития растений. Martin с соавт. выявили специфичность взаимодействия изо-генной линии сорта Chancellor с геном Pm4 и изолятов возбудителя мучнистой росы [14]. Так, при инокуляции двумя вирулентными изолятами гриба развивалось меньшее число повреждений на изогенной линии, чем на сорте Chancellor. То есть ген Pm4 проявлял остаточный эффект на устойчивость. Однако при заражении третьим изолятом различий по этому признаку между изогенной линией и рекуррентным сортом не отмечалось, только развитие гриба на линии с геном Pm4 начиналось позже на 2 часа. Это показывает, что остаточный эффект потерявших эффективность главных генов устойчивости может преодолеваться при появлении и накоплении в результате отбора более вирулентных (или агрессивных) изолятов. Такой отбор может происходить быстро из-за высокой частоты появления новых мутаций вирулентности у Erysiphe graminis DC. f. sp. tritici Marchal. -около 2000 мутаций на локус в сутки на 1 га площади посева пшеницы [20].
Royer с соавт. при оценке трех признаков полигенной устойчивости у шести близко изогенных линий сорта Chancellor к девяти
совместимым изолятам возбудителя мучнистой росы обнаружили значительные хозяин - изолят-взаимодействия [10]. Это свидетельствовало о том, что каждый преодоленный ген проявлял остаточный эффект на устойчивость только к некоторым изолятам патогена. Данное явление указывает на вероятность разрушения со временем количественной устойчивости, контролируемой преодоленными генами. Кроме того, было обнаружено, что некоторые почти изогенные линии с одиночными генами Pm были более восприимчивы, чем рекуррентный сорт Chancellor. Таким образом, среди использованных изолятов были и такие, которые преодолевали остаточный эффект отдельных потерявших эффективность главных генов резистентности вплоть до отрицательных значений.
Исследования остаточных эффектов на устойчивость были проведены и в отношении генов резистентности мягкой пшеницы к бурой ржавчине. Так, Modavi с соавт. определяли остаточные эффекты генов Lr1, Lr2c, Lr3a на двух генетических фонах - сортах Thatcher и Wichita [11]. Оценивали число спор на 1 см2 листовой поверхности первого листа проростков и инфекционный тип. Близко изогенные линии мягкой пшеницы инокулировали 8 изо-лятами возбудителя бурой ржавчины. Остаточный эффект на устойчивость, выражавшийся в снижении споропродукции, был обнаружен только для гена Lr2c при инокуляции лишь некоторыми вирулентными изолятами гриба. Преодоленные гены Lr1 и Lr3a не влияли на уровень полигенной устойчивости.
Одинцова и Михайлова изучили остаточный эффект неэффективных (преодоленных) генов резистентности мягкой пшеницы к бурой ржавчине [21]. В полевых условиях на взрослых растениях изогенных линий сорта Thatcher оценивали показатели: площадь под кривой нарастания болезни, число пустул на 1 см2 листовой поверхности, число спор в пустуле. Наилучший повышающий эффект на устойчивость оказывали преодоленные гены Lr17, Lr18, Lr21; снижающий - Lr2c, Lr3a, Lr3b, Lr3bq, Lr15, Lr16, Lr30, при этом гены Lr2b, Lr2c, Lr3a, Lr15, Lr16 более сильно повышали восприимчивость в сравнении с сортом Thatcher, то есть гриб развивался на генотипах с геном устойчивости лучше, чем без
гена. Авторы считают, что эти гены влияли на эволюцию патогена, так как они имеются у многих сортов, длительно выращивавшихся в странах бывшего СССР. Таким образом, ген устойчивости может становиться геном восприимчивости.
Ряд работ посвящен изучению эффектов преодоленных генов устойчивости пшеницы к стеблевой ржавчине. Так, Luig считал, что полевая устойчивость пшеницы к стеблевой ржавчине обусловлена остаточными эффектами генов резистентности, утратившими эффективность [2]. Brodny с соавт. исследовали остаточный эффект генов Sr6, Sr8, Sr9a и их всевозможных парных комбинаций на устойчивость линий сорта Chinese Spring, используя только один изолят патогена [22]. На семи линиях, имеющих 1-2 гена, пустулы и споруля-ция гриба были меньше, чем на Chinese Spring. Было установлено повышение устойчивости линий с двумя генами в сравнении с линиями, имеющими один Sr-ген. По размеру пустул линия с геном Sr8 была более устойчива, чем с Sr6 или Sr9a. Таким образом, ген Sr8 имел больший остаточный эффект на резистентность. Однако в дигенных комбинациях этот ген не проявлялся.
Nelson выдвинул предположение, что уровень количественной устойчивости можно повысить путем комбинирования ряда преодоленных расоспецифических генов резистентности [23, 24]. Был изучен эффект пирамиди-рования преодоленных генов устойчивости пшеницы к мучнистой росе [25]. Оказалось, что на линиях с двумя генами формировалось
значительно меньше повреждении, и спорули-рующая способность гриба была ниже в сравнении с линиями, имеющими по одному из этих генов. Каждый ген индивидуально также проявлял остаточный эффект. Четырехгенные линии были более устойчивы, чем двугенные. Sharma с соавт. оценили три основных признака устойчивости (латентный период, число колоний гриба на единицу площади листа, число спор на колонию) при заражении пшеницы изолятом возбудителя мучнистой росы [26]. Оказалось, что гены Pm3a, Pm3, Pm3c, Pm8 и PmMA снижают 2-3 показателя в сравнении с восприимчивым сортом Agra Local. Все пять Рда-генов в различных сочетаниях друг с другом увеличивали латентный период в сравнении с сортом Agra Local и линиями, имеющими по одному гену. Комбинации Pm3c+8, Pm3c +PmMA, Pm8+PmMA обусловливали меньшее число спор на колонию. На генетическом фоне сорта Thatcher было обнаружено увеличение устойчивости проростков к бурой ржавчине за счет комбинации преодоленных генов Lr30+Lr3ka [27]. Однако на генетическом фоне сорта Neepaw эффект на устойчивость комплекса генов Lr30+Lr11 отсутствовал [27]. Следовательно, действие преодоленных генов на устойчивость может определяться генетическим фоном сорта. Pederson, рассматривая вопрос о пирамидировании в одном сорте расоспецифических генов с остаточными эффектами на устойчивость, предполагал возможность адаптации патогена к комбинациям таких генов в результате появления суперрасы и преодоления остаточного эффекта [28].
Гены количественной устойчивости и их ассоциация с преодоленными главными генами
Эволюция патогенов, разрушая эффективность К-генов, превращает их в QRLs [1], которые являются слабыми формами главных генов устойчивости [29]. Многие QRLs, как было показано, кодируют NBS-LRR-гены устойчивости и являются расоспецифически-ми. Расоспецифические QRLs были вымвлены в ряде фитопатосистем и проявляли эффективность только против некоторой доли рас возбудителя болезни. Кроме того, некоторые QRLs одного из родителей могут обусловливать частичную устойчивость к одной расе, а другого родителя - к другой расе [30]. Таким
образом, в определенных случаях количественная устойчивость является более слабой формой расоспецифической устойчивости, опосредованной преодоленными .R-генами, что и предполагалось ранее [31]. Имеется несколько убедительных примеров, что на аллельные варианты .R-генов приходится некоторая доля количественной устойчивости у растений. Совместная локализация QRLs и .R-генов была отмечена у риса [32], кукурузы [33] и картофеля [34]. У риса как ^-гены, так и аналоги .R-генов (RGAs) были ассоциированы с QRLs [35].
Малые QTLs были картированы в районах хромосом 1А, 2А и 5В, где локализованы гены устойчивости Рт3, Рт4 и Рт16 соответственно [36, 37]. О детекции QTL возрастной устойчивости мягкой пшеницы к мучнистой росе в локусе Рт3 сообщали и другие исследователи [38-40]. Так, например, в этом локусе у японского сорта пшеницы Fukuho-Komugi (№пп 124) был картирован QTL, который происходит от носителя аллеля РтЗа сорта №пп 29, поэтому предположили, что в возрастную устойчивость к мучнистой росе вносит вклад остаточный эффект данного аллеля [39]. Недавно МоЫег с соавт. показали, что РтЗе обусловливал устойчивость к мучнистой росе у немецкого сорта озимой пшеницы Cortez как на ювенильной, так и взрослой стадиях развития растений [40]. Аллель Pm3g неэффективен, но может иметь остаточный эффект на устойчивость взрослого растения так же, как и ген специфической устойчивостиМ1КЕ [41]. В дальнейших исследованиях изучение QTLs возрастной устойчивости к природным популяциям возбудителя мучнистой росы показало отсутствие остаточного эффекта гена Pm3g, который имеет французский полукарликовый сорт СоиЛо^ как при оценке яровизированных проростков, так и взрослых растений реком-бинантных инбредных линий, полученных с участием этого сорта и устойчивой линии Я£9001 [38]. Однако локализация двух QTLs возрастной устойчивости линии Я£714 совпадала с расположением расоспецифических генов Рт4Ь и М1ЯЕ, которые и обусловливали остаточный эффект на резистентность [16]. В другом исследовании выявленный у сорта Fomo большой QTL возрастной устойчивости к мучнистой росе был связан с остаточным
эффектом неизвестного аллеля гена pm5 [42]. У сорта Saar аллель pm5a проявлял незначительный эффект на полевую устойчивость только в условиях одной местности из четырех исследованных [43]. Сообщалось также, что pm5a обусловливал возрастную устойчивость, когда сочетался с иными Рда-генами [44]. Экспрессия рт5-опосредованной устойчивости в стадии взрослого растения сильно зависит от генетического фона растения-хозяина и популяции патогена, которая может полностью или частично нейтрализовать этот важный ген устойчивости из-за его использования в сортах, возделываемых на больших площадях.
Во многих исследованиях указывается также на совпадение локализации известных главных генов устойчивости пшеницы к стеблевой ржавчине с QTLs количественной резистентности. Так, например, было показано, что устойчивость сорта HD2009 контролируется несколькими QTLs, три из которых проявлялись в разных условиях среды, в том числе один из них, предполагается, является расоспецифическим ювенильным главным геном Sr30 [45]. У французского сорта мягкой озимой пшеницы Camp Remy большой QTL длительной устойчивости к желтой ржавчине, по-видимому, является геном Yr27 [46]. У сорта Attila с медленным развитием болезни также один из QTLs был выявлен в локусе Yr27 [47]. В другом исследовании показано, что QTL соответствовал ювенильному гену Yr7 [48]. У сорта Renan один из QTLs является специфическим геном Yr17 [49]. Таким образом, в ряде случаев в частичную устойчивость пшеницы к желтой ржавчине может вносить вклад остаточный эффект преодоленных генов расоспецифической устойчивости.
Заключение
Преодоленные главные гены расоспецифи-ческой устойчивости мягкой пшеницы к био-трофным грибным патогенам могут вносить вклад в полигенную устойчивость. Однако не все из них проявляют остаточный эффект на резистентность. Некоторые являются нейтральными, другие могут снижать степень устойчивости. Это обусловлено специфическим характером взаимодействия преодоленных генов растения-хозяина с различающимися генотипами патогена.
Дифференциальный характер взаимодействия растения-хозяина и патогена при полигенной устойчивости, обусловливаемый эффектами преодоленных расоспецифических генов, является доказательством возможности преодоления такой резистентности. В ходе сопряженной эволюции растения-хозяина и возбудителя болезни преодоленный ген, имеющий некоторый остаточный эффект на устойчивость, может превратиться в ген восприимчивости.
Существует возможность повышения уровня полигенной устойчивости путем пирами-дирования преодоленных расоспецифических генов. В ряде случаев сочетания некоторых преодоленных генов резистентности были более эффективны, чем одиночные гены. Однако адаптация патогена происходит и к комбинациям преодоленных генов устойчивости
растения-хозяина. Это свидетельствует о необходимости использования стратегии диверсификации сортов по генам расоспецифиче-ской устойчивости, что будет способствовать не только продлению эффективности главных генов, но и более длительному сохранению их остаточных эффектов на полигенную устойчивость в случае преодоления патогеном.
Список использованных источников
1. Shades of gray: the world of quantitative disease resistance / J.A. Poland [et al.] // Trends in Plant Science. - 2008. - Vol. 14, № 1. -P. 21-29.
2. Luig, N.H. A survey of virulence genes in wheat stem rust, Puccinia graminis f. sp. tritici / N.H. Luig // Z. Pflanzenzucht. - 1983. - Bd. 90, № 11. - 198 s.
3. Parlevliet, J.E. Modern concepts in breeding for resistance to rust diseases / J.E. Parlevliet // Groundnut Rust Disease Proc. Discuss. Group. Meet. Patancheru, 24-28 Sept. 1984 / ICRISAT Center. - India, Patancheru. - 1987. -P. 177-182.
4. Isolate specificity of quantitative trait loci for partial resistance of barley to Puccinia hordei confirmed in mapping populations and near-iso-genic lines / T.C. Marcel [et al.] // New Phytopathology. - 2008. - Vol. 177. - P. 743-755.
5. Slesinski, R.S. Transfer of 35S from wheat to the powdery mildew fungus genotypes / R.S. Slesinski, A H. Ellingboe // Can. J. Bot. -1971. - Vol. 49, № 2. - P. 303-310.
6. Ellingboe, A.H. Genetics and physiology of primary infection by Erysiphe graminis / A.H. Ellingboe // Phytopathology. - 1972. -Vol. 62, № 3. - P. 401-406.
7. Clifford, B.C. Stable resistance to cereal diseases. Problems and progress / B.C. Clifford // Rep. Wilsh. Plant Breed. Stn. - 1974/75. -P. 107-113.
8. The residual effects of some "defeated" powdery mildew resistance genes in isolines of Chancellor winter wheat / H.A. Nass [et al.] // Phytopathology. - 1981 a. - Vol. 71, № 12. -P. 1315-1318.
9. The residual effects of certain "defeated" powdery mildew resistance genes in isolines of Chancellor winter wheat / H.A. Nass [et al.] // Phytopathology. - 1981 b. - Vol. 71, № 2. -P. 249.
10. Partial resistance of near-isogenic wheat lines compatible with Erysiphe graminis f. sp. tritici / M.H. Royer [et al.] // Phytopathology. -1984. - Vol. 74, № 8. - P. 1001-1006.
11. Reduced receptivity to infection associated with wheat gene Lr2c for low reaction to Puccinia recondita / R.S. Modavi [et al.] // Phytopathology. - 1985. - Vol. 75, № 5. - P. 573-576.
12. Одинцова, И.Г. Генетика устойчивости пшеницы к бурой ржавчине и стратегия селекции: автореф. дис. ... д-ра биол. наук: 03.00.15 / И.Г. Одинцова; ЛГУ - Л., 1988. - 32 с.
13. Interaction of genes for pathogenecity and virulence in Trichometasphaeria turcica with different numbers of genes for vertical resistance in Zea maydis / R.R. Nelson [et al.] // Phytopathology. - 1970. - Vol. 60, № 8. - P. 1250-1254.
14. Martin, T.J. Differences between compatible parasite/host genotypes involving the Pm4 locus of wheat and the corresponding genes in Erysiphe graminis f. sp. tritici / T.J. Martin, A.H. Ellingboe // Phytopathology. - 1976. -Vol. 66. - P. 1435-1438.
15. Nagassa, M. Possible new genes for resistance to powdery mildew, Septoria glume blotch and leaf rust of wheat / M. Nagassa // Plant Breed. - 1987. - Vol. 98. - P. 37-46.
16. Mapping QTL involved in adult plant resistance to powdery mildew in the winter wheat line RE714 in two susceptible genetic backgrounds / D. Mingeot [et al.] // Plant Breeding. -2002. - Vol. 121. - P. 133-140.
17. Evolution of resistance against powdery mildew in winter wheat populations conducted under dynamic management. II. Adult plant resistance / S. Paillard [et al.] // Theoretical and Applied Genetics. - 2002. - Vol. 101, № 3. - P. 457-462.
18. Anderson, M.G. Interpreting residual effects of "defeated" resistance genes / M.G. Anderson // Phytopathology. - 1982. - Vol. 72, № 11. - P. 1383-1384.
19. The race specific resistance gene to powdery mildew, MlRE, has a residual effect on adult plant resistance of winter wheat line RE714 / N. Chantret [et al.] // Phytopathology. - 1999. -Vol. 89. - P. 533-539.
20. Wolfe, M.S. Changes and diversity in populations of fungal pathogens / M.S. Wolfe // Ann. Appl. Biol. - 1973. - Vol. 75. - P. 132-136.
21. Одинцова, И.Г. Горизонтальная устойчивость пшеницы к бурой ржавчине, связанная с неэффективными генами вертикальной устойчивости. Сообщение 1. Устойчивость моногенных линий пшеницы серии Thatcher / И.Г. Одинцова, Л.А. Михайлова // Генетика. -1988. - Т. 24, № 6. - C. 1041-1047.
22. Residual and interactive expressions of «defeated» wheat stem rust resistance genes / U. Brodny [et al.] // Phytopathology. - 1986. -Vol. 76. - P. 546-549.
23. Nelson, R.R. Genetics of horisontal resistance to plant diseases / R.R. Nelson // Annu. Rev. Phytopathol. - 1978. - Vol. 16. - P. 359-378.
24. Nelson, R.R. The evolution of parasitic fitness / R.R. Nelson // Plant disease (Horsfall J.C., Cowling E.B. eds.). - New York: Academic press, 1979. - Vol. 5. - P. 23-46.
25. Nelson, R.R. The effect of pyramiding "defeated" wheat powdery mildew resistance resistance genes on components of "slow mildewing" / R.R. Nelson // Phytopathology. - 1982. -Vol. 72. - P. 932.
26. Residual resistance in wheat to Erysiphe graminis f. sp. tritici / S.C. Sharma [et al.] // Plant Disease Research. - 1991. - Vol. 6, № 2. -P. 70-74.
27. Samborski, D.J. Enhancement of resistance to Puccinia recondita by interactions of resistance genes in wheat / D.J. Samborski, PL. Dyck // Can. J. Plant. Pathol. - 1982. - Vol. 4, Issue 2. - P. 152-156.
28. Pederson, W.L. Pyramiding major genes for resistance to maintain residual effects / W.L. Pederson // Ann. Rev. Phytopathol. -1988. - Vol. 26. - P. 369-378.
29. Young, N.D. QTL mapping and quantitative disease resistance in plants / N.D. Young // Annu. Rev. Phytopathol. - 1996. - Vol. 34. -P. 479-501.
30. Complex genetic networks underlying the defensive system of rice (Oryza sativa L.) to Xanthomonas oryzae pv. oryzae / Z.K. Li
[et al.] // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. - 2006. -Vol. 103. - P. 7994-7999.
31. Parlevliet, J.E. The integrated concept of disease resistance: A new view including horizontal and vertical resistance in plants / J.E. Parlevliet, J.C. Zadoks // Euphytica. - 1977. -Vol. 26. - P. 5-21.
32. RFLP mapping of genes conferring complete and partial resistance to blast in a durably resistant rice cultivar / G.L. Wang [et al.] // Genetics. - 1994. - Vol. 136. - P. 1421-1434.
33. Mapping of genome-wide resistance gene analogs (RGAs) in maize (Zea mays L.) / W. Xiao [et al.] // Theoretical and Applied Genetics. - 2007. - Vol. 115. - P. 501-508.
34. Gebhardt, C. Organization of genes controlling disease resistance in the potato genome / C. Gebhardt, J.P.T. Valkonen // Annu. Rev. Phytopathol. - 2001. - Vol. 39. - P. 79-102.
35. Identification and characterization of regions of the rice genome associated with broad-spectrum, quantitative disease resistance / R.J. Wisser [et al.] // Genetics. - 2005. - Vol. 169. - P. 2277-2293.
36. Huang, X.Q. Molecular mapping of powdery mildew resistance genes in wheat: a review / X.Q. Huang, M.S. Roder // Euphytica. -2004. - Vol. 137. - P. 203-223.
37. Chromosomal location of powdery mildew gene Pm16 in wheat using SSR marker analysis / X.M. Chen [et al.] // Plant Breed. - 2005. -Vol. 124. - P. 225-228.
38. A major QTL effect controlling resistance to powdery mildew in winter wheat at the adult plant stage / Y. Bougot [et al.] // Plant Breeding. - 2006. - Vol. 125, № 6. - P. 550-556.
39. Quantitative trait loci mapping for adult plant resistance to powdery mildew in bread wheat / S.S. Liang [et al.] // Phytopathology. -2006. - Vol. 96, № 7. - P. 784-789.
40. Genetic analysis of powdery mildew resistance in German winter wheat cultivar Cortez / V. Mohler [et al.] // Plant Breeding. - 2011. -Vol. 130. - P. 35-40.
41. Identification of a microsatellite marker associated with Pm3 resistance alleles to powdery mildew in wheat / Y. Bougot [et al.] // Plant Breed. - 2002. - Vol. 121. - P. 325-329.
42. Quantitative trait loci for resistance against powdery mildew in a segregating wheat x spelt population / M. Keller [et al.] // Theoretical and Applied Genetics. - 1999. - Vol. 98. - P. 903-912.
43. The adult plant rust resistance loci Lr34/ Yr18 and Lr46/Yr29 are important determinants of partial resistance to powdery mildew in bread wheat line Saar / M. Lillemo [et al.] // Theoretical and Applied Genetics. - 2008. - Vol. 116. -P. 1155-1166.
44. Chromosomal location of genes for resistance to powdery mildew in common wheat (Triticum aestivum L. em Thell.) 6. Alleles at the Pm5 locus / S.L.K. Hsam [et al.] // Theoretical and Applied Genetics. - 2001. - Vol. 102, № 1. -P. 127-133.
45. Molecular mapping of stem rust resistance in HD2009/WL711 recombinant inbred line population / J. Kaur [et al.] // International Journal of Plant Breeding. - 2009. - Vol. 3. -P. 29-33.
46. Quantitative trait loci for resistance against yellow rust in two wheat-derived inbred wheat line populations / N. Boukhatem [et al.] // Theoretical and Applied Genetics. - 2002. - Vol. 104. - P. 111-115.
47. Quantitative trait loci for slow-rusting resistance in wheat to leaf rust and stripe rust identified with multi-environment analysis / G.M. Rosewarne [et al.] // Theoretical and Applied Genetics. - 2008. - Vol. 116. - P. 1027-1034.
48. Genetic analysis of durable resistance to yellow rust in bread wheat / S. Mallard [et al.] // Theoretical and Applied Genetics. - 2005. -Vol. 110. - P. 1401-1409.
49. Characterization of genetic components involved in durable resistance to stripe rust in the bread wheat «Renan» / F. Dedryver [et al.] // Phytopathology. - 2009. - Vol. 99. - P. 969-973.
Дата поступления статьи 24 февраля 2014 г.
