CC BY
82
ФИЗИКО-ХИМИЧЕСКАЯ И ОБЩАЯ БИОЛОГИЯ / PHYSICOCHEMICAL AND GENERAL BIOLOGY Обзорная статья / Review УДК 581.412:633.877
DOI: http://dx.doi.org/10.21285/2227-2925-2018-8-4-42-54
ОСОБЕННОСТИ НАКОПЛЕНИЯ АНТИОКСИДАНТНЫХ ФЕРМЕНТОВ У КАРТОФЕЛЯ В УСЛОВИЯХ БИОТИЧЕСКОГО И АБИОТИЧЕСКОГО СТРЕССА
© И.В. Киргизова*, А.М. Гаджимурадова**, Р.Т. Омаров**
* Омский государственный технический университет 644050, Российская Федерация, г. Омск, Пр. Мира, д. 11
* РГП на ПХВ Евразийский национальный университет им. Л.Н. Гумилева 010000, Казахстан, г. Астана, ул. Мунайтпасова, 5
РЕЗЮМЕ. Растения регулярно подвергаются воздействию негативных факторов среды, что приводит к экономическим потерям и усиливает возможность угрозы продовольственной безопасности многих стран. Вирусы приводят к ухудшению качественных характеристик семенного материала, а в сочетании с другими стрессовыми факторами снижают урожайность. Особое влияние на растение вирусные инфекции оказывают в сочетании с абиотическими стрессами, которые приводят к генерации активных форм кислорода и развитию «окислительного взрыва»: за счет увеличения уровня активных форм кислорода наблюдается активация выработки антиоксидантных ферментов. Исследования защитных механизмов растений, в том числе картофеля, в условиях стрессов могут быть использованы для их более детального и расширенного понимания, а также для разработки методов повышения устойчивости экономически важных сельскохозяйственных культур. В настоящей работе представлен обзор научных трудов в области биохимии и защиты растений при вирусных инфекциях и солевом стрессе, которые приводят к выработке супероксиддисмутазы, каталазы, пероксидазы и альдегидоксидазы. Изучение механизмов регулирования метаболизма активных форм кислорода у растений в течение воздействия абиотических и биотических стрессовых факторов может служить базой для разработки новых эффективных стратегий борьбы с вирусной инфекцией и абиотическими стрессовыми факторами.
Ключевые слова: картофель, антиоксидантные ферменты, активные формы кислорода, вирусы картофеля, солевой стресс.
Информация о статье. Дата поступления 15 марта 2018 г.; дата принятия к печати 25 ноября 2018 г.; дата онлайн-размещения 29 декабря 2018 г.
Для цитирования: Киргизова И.В., Гаджимурадова А.М., Омаров Р.Т. Особенности накопления антиокси-дантных ферментов у растений картофеля в условиях биотического и абиотического стрессов // Известия вузов. Прикладная химия и биотехнология. 2018. Т. 8, N 4. С. 42-54. DOI: 10.21285/2227-2925-2018-8-4-42-54
ACCUMULATION OF ANTIOXIDANT ENZYMES IN POTATO PLANTS UNDER THE CONDITIONS OF BIOTIC AND ABIOTIC STRESS
© I.V. Kirgizova*, A.M. Gajimuradova**, RX Omarov**
* Omsk State Technical University
11, Mira St., Omsk, 644050, Russian Federation ** L.N. Gumilyov Eurasian National University 5, K. Munaitpassov St., Astana, 010000, Kazakhstan
ABSTRACT. Plants may often be exposed to adverse environmental factors, leading to economic losses and threatening the food security of many countries. Among these factors, viruses not only affect the quality of seeding material, but also reduce crop yields. Viral infections have a particular effect on plants in combination with abiotic stresses. Abiotic stresses are known to stimulate the development of reactive oxygen species, thus generating an «oxidative explosion» effect: an increase in the level of reactive oxygen species results in the production of antioxidant enzymes. Research studies aimed at investigating the protective mechanisms of various plants (including potatoes) against stress factors contribute to a more detailed understanding of these mechanisms, as well as to the development of methods for boosting the resilience of economically important crops. This paper presents a review of scientific papers in the field of biochemistry and plant protection against viral
infections and salt stress, which lead to the production of superoxide dismutase, catalase, peroxidase and aldehyde oxidase. The study of mechanisms regulating the metabolism of reactive oxygen species in plants during their exposure to abiotic and biotic stress factors may serve as a basis for the development of new effective strategies to combat viral infections and abiotic stress factors.
Keywords: potato plant, antioxidant enzymes, reactive oxygen species, potato viruses, salt stress
Information about the article. Received March 15, 2018; accepted for publication November 25, available online December 29, 2018.
For citation: Kirgizova I.V., Gajimuradova A.M., Omarov R.T. Accumulation of antioxidant enzymes in potato plants under the conditions of biotic and abiotic stress. Izvestiya Vuzov. Prikladnaya Khimiya i Biotekhnologiya [Proceedings of Universities. Applied Chemistry and Biotechnology]. 2018, vol. 8, no. 4, pp. 42-54. (In Russian). DOI: 10.21285/2227-2925-2018-8-4-42-54
Вирусы являются одной из главных причин снижения количества и качества урожая основных стратегически важных сельскохозяйственных культур растений [1], в том числе и культуры картофеля, приводя к экономическим потерям и усиливая возможность угрозы продовольственной безопасности многих стран.
Картофель (Solanum tuberosum L.) является третьим наиболее экономически важным продовольственным продуктом и важнейшим компонентом в мировом сельском хозяйстве [2]. Однако вегетативно размножаемая культура картофеля подвержена заражению и распространению вирусных инфекций картофеля. Так по данным Министерства сельского хозяйства Российской Федерации от 15 декабря 2014 г. № 501 «Об утверждении Перечня карантинных объектов» утвержден перечень из 168 карантинных объектов, из которых 14 видов отсутствующих и 6 видов распространенных на территории России вирусов и вироидов растений. С культурой картофеля связано большое число карантинных объектов «Перечня карантинных объектов», воздействие которых было оценено как большое (более 1 млрд. руб.) в число которых входят вирусные заболевания [3].
Российская Федерация имеет более 2 млн га посевных площадей для выращивания стратегически важной сельскохозяйственной культуры - картофеля, а валовой сбор картофеля по данным Федеральной службы по ветеринарному и фитосанитарному надзору на 2012-2016 гг. в среднем ежегодно составлял от 29,5 до 33,6 млн тонн [4]. Однако на территории России в качестве семенного посадочного материала используются зарубежные сорта картофеля, вследствие отсутствия обновления семенного материала и вырождения отечественных сортов картофеля.
Вирусы могут распространяться на обширные территории по всему миру и затрагивать интересы не только продовольственной, но кормовой и индустриальной отраслей. Основными наиболее вредоносными вирусами широко распространенными на территории России являются пять вирусов: вирус скручивания листьев картофеля (Potato leaf roll virus, (PLRV)), Y вирус картофеля (Potato virus Y, (PVY)), X вирус кар-
тофеля (Potato virus X, (PVX)), S вирус картофеля (Potato virus S, (PVS)), M вирус картофеля (Potato virus M, (PVM)) [5]. Вирусы приводят к ухудшению качественных характеристик семенного материала картофеля, а в сочетании с другими стрессовыми факторами снижается урожайность. При воздействии одновременно биотических и абиотических стрессовых факторов урожайность картофеля резко снижается, потеря урожая в данном случае в денежном эквиваленте исчисляется миллионами долларов [6]. Однако растения в ходе эволюции выработали естественный ранний ответный защитный механизм от воздействия внешних стрессовых биотических и абиотических факторов окружающей среды, который основан на повышении уровней активных форм кислорода (АФК) в растительных клетках и тканях в ответ на воздействие неблагоприятных факторов окружающей среды [7].
При воздействии на растения стрессовых факторов окружающей среды, уровень генерации активных форм кислорода в растительных клетках увеличивается. При комбинированном стрессе (вирусным инфекциям, засухе, температурном стрессе, загрязнениями тяжелыми металлами, механическим повреждениям и др.) происходит окислительный «взрыв», который сопровождается накоплением в растительной клетке свободных радикалов.
Накопление активных форм кислорода (АФК) может приводить к серьезным нарушениям в биохимических механизмах растений, вследствие повреждения различных компонентов клеток, в частности, к перекисному окислению липидов биологических мембран. В то время как при нормальных концентрациях, АФК участвуют в важных физиологических механизмах: мобильной пролиферации и дифференциации клеток, программируемой клеточной гибели, а также регуляции окислительно-восстановительных процессов в клетках. АФК так же участвуют во многочисленных физиологических процессах развития и регуляции растений, выступая в качестве сигнальных молекул [8]. Молекулы активных форм кислорода присутствующих в растительных клетках и тканях представлены в табл.1.
Таблица 1
Молекулы активных форм кислорода, приводящие к «окислительному стрессу»
Table 1
Molecules of reactive oxygen species leading to «oxidative stress»
Активные формы кислорода (ROS) Источники Способ активации Реакция с белками Антиоксидантная система
Супероксид O2- Мембраны, Хлоропласты, Митохондрии реагируют с двойными связями с Ре-центрами супероксиддисмутаза (СОД)
Гидроксильный радикал ОН Мембраны, Хлоропласты, Митохондрии чрезвычайно реакционноспособны со всеми биомолекулами быстрые реакции флавоноиды и пролин
Перекись водорода H2O2 Мембраны Хлоропласты, Митохондрии, Пероксисомы окисляют белки и образуют ОН. через О2- воздействие на остатки цистеин каталаза (КАТ), флавоноиды
Синглетный кислород О2 Мембраны, Хлоропласты, Митохондрии окисляет белки полиненасыщенных жирных кислот и ДНК воздействие на трипсин, метионин, цистеин, тирозин и гистидин каратиноиды и от-токоферол
Наиболее подходящей на роль сигнальной молекулы из АФК является перекись водорода (Н2О2) в силу своей относительно высокой стабильности в растительных клетках и способности проникать через клеточные мембраны, молекулы Н2О2 участвуют в распространении АФК-опосредованного ответа между клетками. Повышение уровней молекул Н2О2 у растений играет немаловажную роль в развитии устойчивости растений к вирусным инфекциям и абиотическим стрессовым факторам[9]. Повышение уровней АФК может непосредственно убивать патогены посредством АФК-опосредованной деградации их белков, нуклеиновых кислот и воздействия на мембраны, а также путем ингибиро-вания прорастания спор инфекционных возбудителей [10].
Растения в свою очередь, с целью защиты
от повреждений клеточных компонентов от активных форм кислорода (АФК) разработали сложную антиоксидантную систему защиты, которая позволяет адаптироваться к различным стрессовым факторам окружающей среды [11-13].
В настоящее время установлено, что основные компоненты антиаксидантной системы представлены веществами неферментной природы: каротиноиды, аскорбат, глутатион и токоферолы, а так же ферментными компонентами, в состав которых входят антиоксидантные ферменты - супероксиддисмутаза (СОД), каталаза (КАТ), глутатионпероксидаза (ГПО), пероксидаза (ПО), аскорбатпероксидаза (АП) [14], и глутати-онредуктаза (ГР) [15, 16]. Основные антиоксидантные ферменты растений нейтрализующие действие активных форм кислорода представлены в табл.2.
Антиоксидантные ферменты Катализ реакций Локализация
Супероксиддисмутазы Каталазы Аскорбатпероксидазы Дегидроаскорбат редуктазы Гваякол пероксидазы О2-+О2-+2Н+ ^ 2Н2О2 + О2 2Н2О2 ^ О2 + 2Н2О Н2О2 + аскорбиновая кислота = 2Н2О + дегидроаскорбат Дегидроаскорбат + восстановленный глутатион = аскорбиновая кислота+ глутатион дисульфид Н2О2 + дегидроаскорбат = 2Н2О+ глутатион дисульфид Пероксисомы, митохондрии, цитоплазма, хлоропласты Пероксисомы и митохондрии Пероксисомы, митохондрии, цитоплазма, хлоропласты Митохондрии, цитоплазма, хлоропласты Митохондрии, цитоплазма, хлоропласты
Таблица 2
Основные ферментные компоненты антиоксидантной системы растений
Table 2
Main enzyme components of the plant's antioxidant system
Данные по изучению ферментативной системы культуры картофеля (Solanum tuberosum) в ответ на воздействия стрессоров окружающей среды немногочисленны. Установлено, что первым ферментом антиоксидантной системы, который активируется и участвует в нейтрализации активных форм кислорода, является фермент супероксиддисмутаза (СОД), далее в реакцию вступают ферменты каталаза и пероксида-за [17-19]. При изучении антиоксидантной активности у различных по восприимчивости сортов картофеля «Fläming», «Milek», «Aruba», «Ka-thadine», «Jutrzenka», «Tetyda» была изучена активность антиоксидантной системы в ответ на засуху, отмечались повышение активности пе-роксидазы и супероксиддисмутазы в листьях и клубнях картофеля, которые препятствовали накоплению АФК и, фактически, способствовали нормальному развитию растений картофеля [20].
При изучении воздействия солевых стрессов на растения картофеля, было установлено, что при повышении концентрации NaCl, у соле-устойчивых сортов картофеля повышается уровень антиоксидантных ферментов каталазы, аскорбат пероксидазы и глутатионредуктазы, которые могут способствовать толерантности растений картофеля к засолению. Растения картофеля так же реагируют повышением уровней ан-тиоксидантных ферментов на температурный стресс. Однако, разные генотипы картофеля реагируют различной активностью ферментативной системы.
Целью настоящего обзора является обобщение современных научных данных о биохимических механизмах защиты растений картофеля от абиотического и биотического стрессовых факторов окружающей среды.
АНТИОКСИДАНТНЫЕ ФЕРМЕНТЫ
И ИХ РОЛЬ В ИМУННОМ ОТВЕТЕ
РАСТЕНИЙ НА АБИОТИЧЕСКИЙ СТРЕСС
Фермент супероксиддисмутаза (СОД)
относится к антиоксидантным ферментам, присутствующим во всех растительных тканях, которые выступают в роли основной защитной системы против окислительного стресса [21]. Фермент СОД играет важную роль в обеспечении устойчивости нормального течения окислительных процессов в растительных клетках [22]. Ферменты СОД удаляют O2, катализируя реакцию перегруппировки одной молекулы в две другие: одна молекула O2- превращается в H2O2, а другая окисляется до O2. СОД удаляет O2- и уменьшает риск образования OH- через катализируемую металлом реакцию Габера-Вейса [23]. В результате исследований проводимых рядом ученых, сообщается, что активность фермента супероксиддисмутазы увеличивается у растений, подверженных различным абиотическим стрессам, например, такими как солевыестрессы, воздействия вирусных инфек-
ций, температурных стрессов [24, 25], пестицид-ной нагрузки [26], засухи [27], воздействия тяжелых металлов [28] и др.
В настоящий момент, у растений идентифицировано 3 типа ферментов класса супероксид-дисмутаз, которые классифицируются в зависимости от металла, входящего в состав кофактора в активном центре фермента. В качестве металлов, входящих в состав кофактора фермента СОД выступают медь или цинк (Си^пСОД), марганец (Mnœ,m, железо ^еСОД) [29]. По результатам исследований ученых Asada K., Kim K.Y. были изучены трансгенные растения картофеля у которых вырабатывалось повышенное содержание уровней антиоксидантных ферментов (Cu/Zn^® [30] и аскорбатпероксидазы [31] под контролем промотора SWPA2 [32], индуцируемого окислительным стрессом [33], в результате исследований установлено, что трансгенные растения картофеля, имели более повышенную устойчивость к солевому стрессу (до 250 мкм) и на 25% меньше внешних повреждений, по сравнению с контрольной группой растений картофеля. В результате изучения воздействия температурных стрессов (42 °С) в течение 20 часов на растения картофеля, было отмечено, что фотосинтетическая активность у трансгенных линий картофеля снижалась на 6%, по сравнению с контрольной группой - до 29% [34].
При изучении антиоксидантной системы растений у различных по чувствительности сортов картофеля (Solanum tuberosum L): чувствительных сортов «Diamant», «Ajax» и солеустой-чивых сортов «Agria», «Kennebec» в ответ на воздействия солевого стресса (NaCl), установлено, что растения солеустойчивых сортов картофеля имеют более эффективную защиту от воздействия активных форм кислорода (АФК), за счет увеличения уровней антиоксидантных ферментов, в частности фермента супероксид-дисмутазы (^Д) [35]. А так же у линий картофеля со сверхэкспрессией ферментов суперок-сиддисмутазы и аскорбатпероксидазы, было установлено, что трансгенные растения обладали улучшенной лигнификацией, интенсивным биосинтезом крахмала и были более устойчивыми к солевым стрессам [36].
В ходе изучения уровней антиоксидантной защиты на воздействия солевых стрессов на каллусную культуру картофеля у сортов «Diamant», «Ajax», «Agria», «Kennebec», культивируемых на питательной среде с 0, 50, 1О0 и 150 мМ NaCl в условиях полной темноты, ростовые процессы каллусной культуры у всех изучаемых генотипов картофеля были значительно снижены, по сравнению с контрольной группой растений, а более важную роль в очистке от свободных радикалов играла изоформа фермента M^^®, которая возможно продуцирует образование O2 в митохондриях [37].
Данные научных исследований по активно-
сти антиоксидантных ферментов СОД в растениях картофеля в условиях стрессовых факторов доказывают участие данного фермента в защитных механизмах растений. Содержание металлов в активном центре делают данный фермент наиболее быстро реагирующим на колебания АФК в клетках, что доказано и на примере трансгенных растений.
Фермент каталаза (КАТ) - это гемсодер-жащий фермент, который катализирует превращения Н2О2 в Н2О и О2 [38-40]. Каталаза преимущественно локализуется в пероксисомах растений, у высших растений фермент присутствует во всех дифференцированных пероксисомах, включая пероксисомы листьев, семядолей, корней, глиоксисомы и неспециализированные пероксисомы, а также присутствует в субклеточных органеллах цитозолях, хлоро-пластах и митохондриях. Однако об активности каталазы в этих компартаментах данные немногочисленны [41, 42]. Фермент каталаза содержит в себе 4 железосодержащих порфириновых группы, которые отвечают за взаимодействие с молекулами перекиси водорода. Одна молекула фермента способна вызвать распад 6106 молекул перекиси водорода в секунду [22].
Ответная реакция растений на засуху и засоление в основном обусловлена интенсивностью фотонов, которые превышают способность растений поглощать их. Известно, что фотодыхание делает возможным кислородный фотосинтез путем очистки его от токсических побочных продуктов, 2-фосфогликолята, но также приводит к высоким потерям свежеприготовленного СО2 [43-45]. Учитывая ключевую роль каталазы в фотодыхании, многие исследования посвящены изучению данного фермента в качестве нейтрализатора АФК как при засухе, так и в солевом стрессе. Действительно, содержание КАТ активности в листьях растений, подверженных засухе, вероятно, позволила удалить фотореактивный Н2О2, когда растения подвергаются водному дефициту солености, особенно в тяжелых степенях стресса. В настоящее время большое внимание уделяется роли каталазы в качестве ключевого вспомогательного компонента фотосинтеза и в защитной реакции растений на стресс, предотвращая накопление аФк [46].
В исследовании Кеууап АдИае1 с соавторами на примере генотипов картофеля «Кеннебек» и «Конкорд» показана активность каталазы в зависимости от уровня засоления почвы. По сравнению с растениями, не обработанными солевым раствором, активность КАТ в побегах картофеля при 60 мМ №С1 увеличилась на 21%, но при 90 мМ №С1 уменьшилась на 35%. Активность каталазы снижалась в побегах картофеля сорта «Конкорд» на 54% и 82% при 60 и 90 мМ №С1, соответственно. Зависимость концентрации №С1 и активности КАТ в корнях была одинаковой в обоих сортах. При 60 мМ №С! засо-
лении активность КАТ увеличивалась в 2 раза в сорте «Кеннебек» и в 1,7 раза в сорте «Конкорд»; при 90 мМ №С1 активность КАТ в обоих сортах уменьшилась [47].
Каталаза является одним из важнейших ферментов, участвующих в реакциях нейтрализации АФК, на начальных этапах, в основном за счет ее присутствия в фотосинтезирующей ткани в пероксисомах, где происходит нейтрализация токсических веществ, образующихся в ходе физиологических реакций в ответ на засуху и засоление.
Фермент альдегидоксидаза (AO). Альдеги-доксидаза (ЕС 1.2.3.1) является цитозольным ферментом с молекулярной массой до 300 кДА. Аль-дегидоксидаза содержит в своем составе флави-надениндинуклеотид, железо, молибденовый кофактор в качестве простетической группы [48]. Данные ферменты катализируют окислительное гидроксилирование неароматических и ароматических альдегидов до карбоновых кислот, а так же участвуют в гидроксилировании гетероциклических соединений в растениях. Альдегидоксида-зы участвуют в синтезе растительных гормонов, катализе окисления абсцизового альдегида до абсцизовой кислоты, а также конвертировании индолил-3-ацетальдегида в индолил-3-уксусную кислоту гидроксилаз [49, 50].
В результате исследований рядом ученых было установлено, что фермент альдегидоксидаза участвует в адаптации растений к различным неблагоприятным абиотическим и биотическим факторам окружающей среды, участвуя в укреплении клеточных стенок, распространении сигнала РНК-интерференции, формировании гиперчувствительного ответа в поврежденных участках растений [51].
Данные молекулы ферментов, как и перекись водорода, принадлежат к наиболее главным составляющим активных форм кислорода, и способны конвертироваться в перекись водорода за счет ферментативной активности супе-роксиддисмутазы [52-55].
При тестировании специфичности альдеги-доксидазы кукурузы, выделенного из колеопти-ля, наибольшую активность она проявляла в присутствии индол-3-альдегида и бензальдеги-да. При добавлении НАДФ и НАДФН активность фермента не изменялась. Напротив, фермент альдегидоксидаза, выделенный из эндосперма кукурузы и триптофан-зависимый биосинтез ИУК зависел от окислительно-восстановительной системы НАДФ/НАДФН.
Два типа ферментов альдегидоксидаз, обнаруженных в других растениях, имеют сходство с АО кукурузы, однако имеют некоторые важные отличия. Ферменты, выделенные из фракции клеточной стенки семян пшеницы были способны окислять индол-3-альдегида до ИУК при рН 7,0 и концентрации субстрата Кт=5мкмоль л-1, что было идентично ферменту, обнаруженному в куку-
рузе. Однако, две альдегидоксидазы картофеля имели идентичный рН оптимум 7,0-8,0, однако превращали алифатические альдегиды в ароматические. Хотя, АО овса и огурцов показали активность в окислении индол-3-альдегида до ИУК, ферменты АО овса имели более низкий рН оптимум и более высокую Km, чем в растениях кукурузы, а АО огурцов ингибировались синтетическим ауксином и активировались 2-меркаптоэтанолом, что отличало его от АО кукурузы [56].
Альдегидоксидаза картофеля, как и все флавиновые дегидрогеназы, участвует в инактивации перекиси водорода, образовавшейся в пероксисомах в результате окисления гликолата в глиоксилат, который образовался в результате фотосинтеза или фотодыхания. АО также участвует в образовании нитратов в нитриты в стрес-сорных растениях, таким образом уменьшать токсический уровень аммония в клетках [55, 56].
Фермент пероксидаза (ПО) (EC 1.11.1.7) участвует в процессах метаболизма, связанных с дыханием растения. Ферменты пероксидазы обладают достаточно высокой термостойкостью, а так же являются чувствительными индикаторами стрессовых воздействий окружающей среды на растения [57]. Согласно последним литературным данным, фермент пероксидаза участвует в использовании кислородных ресурсов клетки. Уровни ферментов пероксидаз резко возрастают при повреждениях клеток растений, и более интенсивнее активируют процесс дыхания [58-60].
Пероксидаза является одним из многочисленных белковых ферментов, содержащий несколько сотен аминокислот. Пероксидаза представляет собой гемовые белки в качестве проксимального лиганда содержат гистидин и ионы железа Fe (III) расположенные в его активном центре. Пероксидазы являются широко распространенными ферментами в растениях, микробах и животных тканях. Надсемейства пероксидазы делят на три группы на основе аминокислотного состава и способности связывать металлы. Класс I включает внутриклеточные пероксидазы, включая пероксидазу цитохрома С, аскор-батпероксидазу и каталазную пероксидазу. Класс II содержит секреторные грибковые ферменты, такие как пероксидазы марганца и пероксидазы лигнина. Класс III состоит из пероксидаз, секрети-руемых только в растениях [61], где они образуют большие мультигенные семейства [62, 63].
Пероксидазы имеют разнообразные физиологические функции в клетках растений, которые участвуют в расщеплении пероксида водорода (H2O2), а также детоксикацию реактивных форм кислорода [64]. Различные абиотические стрессы, включая УФ-облучение [65, 66], загрязнение воздуха [67], температурные стрессы [68, 69], а также биосинтез ауксинов, воздействие патогенов и насекомых [70, 71].
При изучении влияния различных значений рН (от 3 до 11) и воздействия металлов на ак-
тивность ферментов пероксидазы картофеля, при использовании пирогаллола в качестве субстрата, активность фермента увеличивалась от 0,011 до 0,055 (ДА/мин). Значение пе-роксидазной активности у картофеля при нейтральных уровнях рН, так как при экстремально низких и высоких значениях рН нарушается пространственная конфигурация и, как следствие, снижается активность фермента пероксидаз. Сульфатные соли Na+ и K+ не оказывали вляние на активность ферментов пероксидаз. В присутствии Mn2+ и Hg2+, напротив, было обнаружено увеличение активности пероксидаз. Тяжелые металлы имеют высокое сродство к суль-фурильным группам и дисульфидным связям, которые наносят ущерб вторичной структуре белков и ферментативной активности ферментов [72]. Дальнейшее негативное действие тяжелых металлов на клетки и ткани растений обусловлено генерирацией активных форм кислорода и индукцией окислительного стресса [73].
Пероксидаза является индуцибельным белком, в зависимости от вида стрессового воздействия изменяется ее изоферментный набор. Данный фермент является основным в поддержании окислительно-восстановительного баланса в растениях в условиях стресса.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Однако данные по антиоксидантной активности ферментов растений картофеля Solanum tuberosum являются достаточно малочислеными и представлены на некоторые генотипы картофеля.
Несмотря на необходимость дальнейшего изучения и получения биохимических данных, результаты данного обзора дают основание предполагать, что повышение уровней антиоксидант-ных ферментов супероксиддисмутазы, каталазы, пероксидазы и альдегидоксидазы у растений картофеля в ответ на воздействие стрессовых факторов окружающей среды является ключевыми факторами в защитных механизмах картофеля от внешних агрессивных воздействий окружающей среды.
Анализ современных научно-исследовательских работ по функциональному взаимодействию ферментов супероксиддисмутазы, каталазы, пе-роксидазы и альдегидоксидазы под влиянием вирусной инфекции и засухи значительно расширили наши представления о механизмах ранних естественных ответных реакций растений картофеля на стрессовые факторы среды.
Для более полной информации по изучению механизма антиоксидантной защиты растений от окислительного стресса, вызванного комбинированными стрессовыми факторами среды, необходимы дальнейшие детальные молекулярные и биохимические исследования антиок-сидантной системы растений картофеля.
В связи с этим изучение механизмов регули-
рования метаболизма активных форм кислорода у растений в течение воздействия абиотических и биотических стрессовых факторов представляет собой одну из актуальных проблем современной
1. Доклад Продовольственной и сельскохозяйственной организации Объединенных Наций «Бесценный дар земли в новом свете». Рим, 2008. 144 с.
2. Statistic // FAOSTAT. Food and Agricultural Organization of the United Nations. URL: http://faos-tat3.fao.org/ download/Q/QC/E (12.10.2017).
3. Национальный доклад о карантинном фитосанитарном состоянии территории Российской Федерации. 2016. [Электронный ресурс]. URL: http://mcx.ru/upload/iblock/cee/ce ec61ca7e 4c50c7af67e00eada64190.pdf (12.10.2017)
4. Национальный доклад о карантинном фитосанитарном состоянии территории Российской Федерации. 2017. [Электронный ресурс]. URL: https://www.google.kz/url?sa=t& source=web &rct=j&url=https://www.fsvps.ru/fsvps-docs/ru/use-fulinf/files/nd2017.pdf (28.12.2017).
5. Рогозина Е.В., Мироненко Н.В., Афана-сенко О.С., Мацухито Ю. Широко распространенные и потенциально опасные для российского агропроизводства возбудители вирусных болезней картофеля // Вестник защиты растений. 2016. Т. 4. N 90. С. 24-33.
6. Dangl J.L., Jones J.D.G. Plant Pathogens and Integrated Defence Responses to Infection // Nature. 2001. V. 411. No. 6839. P. 826. Doi:10.1038/ 35081161
7. Радюкина Н.Л. Функционирование анти-оксидантной системы дикорастущих видов растений при кратковременном действии стрессоров. М., 2015. 200 с.
8. Correa-Aragunde N., Foresi N., Lamattina L. Nitric oxide is a ubiquitous signal for maintaining redox balance in plant cells: regulation of ascorbate peroxidase as a case study // Journal of experimental botany. 2015. V. 66. No. 10. P. 2913-2921.
9. Ishikawa T., Uchimiya H., Kawai-Yamada M. The role of plant Bax inhibitor-1 in suppressing H2O2-induced cell death // Methods Enzymol. 2013. V. 527. P. 239-256.
10. Minibayeva F., Beckett R.P., Kranner I. Roles of apoplastic peroxidases in plant response to wounding // Phytochemistry. 2015. V. 112. P. 122-129.
11. Bowler C., Montagu M.V., Inze D. Superoxide dismutase and stress tolerance // Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 1992. V. 43. P. 83-116.
12. Yu Q., Osborne L., Rengel Z. Micronutrient deficiency changes activities of superoxide dis-mutase and ascorbate peroxidase in tobacco plants // Journal of Plant Nutrition. 1998. V. 21. No. 7. P. 1427-1437.
13. Khalid F. Aftab Effect of exogenous application of 24-epibrassinolide on growth, protein contents, and antioxidant enzyme activities of in vitro-
науки, а также подобные исследования могут служить базой для разработки новых эффективных стратегий борьбы с вирусной инфекцией и абиотическими стрессовыми факторами.
КИЙ СПИСОК
grown Solanum tuberosum L. under salt stress // In Vitro Cellular and Developmental Biology - Plant. 2016. V. 52. No. 1. P. 81-91.
14. Foyer C.H, Halliwell B. Presence of glutathione and glutathione reductase in chloroplasts: a proposed role in ascorbic acid metabolism // Planta. 1976. V. 133. P. 21-25.
15. Novo E., Parola M. Redox mechanisms in hepatic chronic wound healing and fibrogenesis // Fibrogenesis and tissue repair. 2008. V. 1. No. 1. P. 5.
16. Khan M.I.R., Massod A., Igbal N., Khan N. Modulation and significance of nitrogen and sulfur metabolism in cadmium challenged plants // Plant growth regulation. 2016. V. 78. No. 1. P. 1-11.
17. Tang L., Kwon S.Y., Kim S.H., Kim J.S., Choi J.S., Cho K.Y., Sung C.K., Kwak S.S., Lee H.S. Enhanced tolerance of transgenic potato plants expressing both superoxide dismutase and ascorbate peroxidase in chloroplasts against oxidative stress and high temperature // Plant Cell Reports. 2006. V. 25. P. 1380-1386.
18. Martinez C.A., Maestri M., Lani E.G. In vitro salt tolerance and proline accumulation in Andean potato (Solanum spp.) differing in frost resistance // Plant Science. 1996. V. 116. P. 177-184.
19. Jaspers P., Kangasjarvi J. Reactive oxygen species in abiotic stress signaling // Physiologia Plantarum. 2010. V. 138. No. 4. P. 405-413.
20. Boguszewska D., Grudkowska M., Zagdans-ka B. Drought-responsive antioxidant enzymes in potato (Solanum tuberosum L.) // Potato research.
2010. V. 53. No. 4. P.373-382.
21. McCord J. M., Fridovich I. The reduction of cytochrome c by milk xanthine oxidase // Journal of Biological Chemistry. 1968. V. 243. No. 21. P.5753-5760.
22. Гарифзянов А.Р., Жуков Н.Н., Иванищев В.В. Образование и физиологические реакции активных форм кислорода в клетках растений // Современные проблемы науки и образования.
2011. N 2. C. 2.
23. McCord J.M., Fridovich I. Superoxide dismutase an enzymic function for erythrocuprein (hemocuprein) // Journal of Biological chemistry. 1969. V. 244. No. 22. P. 6049-6055.
24. Gapinska M., Sktodowska M., Gabara B. Effect of short-and long-term salinity on the activities of antioxidative enzymes and lipid peroxidation in tomato roots // Acta Physiologiae Plantarum. 2009. V. 30. No. 1. P. 11.
25. Kukreja S., Nandwal A.S., Kumar N., Shar-ma S.K., Unvi V., Sharma P.K. Plant water status, H2O2 scavenging enzymes, ethylene evolution and membrane integrity of Cicer arietinum roots as affected by salinity // Biologia Plantarum. 2005. V. 49.
No. 2. P. 305-308.
26. Dar M.I., Khan F.A., Rehman F. Responses of antioxidative defense system and composition of photosynthetic pigments in Brassica juncea L. upon imidacloprid treatments // Abiotic and Biotic Stress Journal. 2015. V. 1. No. 1. P. 3-15.
27. Sharma P., Dubey R.S. Modulation of nitrate reductase activity in rice seedlings under aluminium toxicity and water stress: role of osmo-lytes as enzyme protectant // Journal of plant physiology. 2005. V. 162. No. 8. P. 854-864.
28. Mishra S., Jha A.B., Dubey R.S. Arsenite treatment induces oxidative stress, upregulates antioxidant system, and causes phytochelatin synthesis in rice seedlings // Protoplasma. 2011. V. 248. No. 3. P. 565-577.
29. Fridovich I. Superoxide dismutases // Adv Enzymol Relat Areas Mol Biol. 1986. V. 58. No. 6. P. 61-97.
30. Asada K. The water-water cycle in chlo-roplasts: scavenging of active oxygens and dissipation of excess photons // Annual review of plant biology. 1999. V. 50. No. 1. P. 601-639.
31. Allen R.D., Webb R.P., Schake S.A. Use of transgenic plants to study antioxidant defenses // Free Radical Biology and Medicine. 1997. V. 23. No. 3. P. 473-479.
32. Kim K.Y., Kwon S.Y., Lee H.S., Hur Y., Bang J.W., Kwak S.S. A novel oxidative stress-inducible peroxidase promoter from sweetpotato: molecular cloning and characterization in transgenic tobacco plants and cultured cells // Plant molecular biology. 2003. V. 51. No 6. P. 831-838.
33. Tang L., Sung C.K., Kwon S.Y., Lee H.S. Selection of transgenic potato plants expressing both CuZnSOD and APX in chloroplasts with enhanced tolerance to oxidative stress // Journal of Plant Biotechnology. 2004. V. 31. No. 2. P. 109-113.
34. Tang L., Kim S.Y., Kim S.H., Kim J.S., Choi J.S., Cho K.Y., Sung C.K., Kwak S.S., Lee H.S. Enhanced tolerance of transgenic potato plants expressing both superoxide dismutase and ascorbate peroxidase in chloroplasts against oxidative stress and high temperature // Plant Cell Reports. 2006. V. 25. No. 12. P. 1380-1386.
34. Rahnama H., Ebrahimzadeh H. The effect of NaCl on antioxidant enzyme activities in potato seedlings // Biologia plantarum. 2009. V. 49. No. 1. P. 93-97.
35. Shafi A., Pal A.K., Sharma V., Kalia S., Kumar S., Ahuja P.S., Singh A.K. Transgenic Potato Plants Overexpressing SOD and APX Exhibit Enhanced Lignification and Starch Biosynthesis with Improved Salt Stress Tolerance // Plant Molecular Biology Reporter. 2017. V. 35. No. 5. P. 504-518.
36. Rahnama H., Ebrahimzadeh H. Antioxidant isozymes activities in potato plants (Solanum tuberosum L.) under salt stress // Journal of Sciences, Islamic Republic of Iran. 2006. V. 17. No. 3. P.225-230.
37. Sharma P., Jha A.b., Dubey R.S., Pessara-kli M. Reactive oxygen species, oxidative damage, and antioxidative defense mechanism in plants under stressful conditions // Journal of botany. 2012. V. 2012. P. 26. DOI: 10.1155/2012/217037
38. Das K., Roychoudhury A. Reactive oxygen species (ROS) and response of antioxidants as ROS-scavengers during environmental stress in plants // Redox Homeostasis Managers in Plants under Environmental Stresses. 2016. V. 2. No. 53. P. 1-13 DOI: 10.3389/fenvs.2014.00053
39. Nie Q., Gao G.L., Fan Q.J., Qiao G., Wen X.P., Liu T., Peng Z.J., Cai Y.Q. Isolation and characterization of a catalase gene «HuCAT3» from pitaya (Hylocereus undatus) and its expression under abiotic stress // Gene. 2015. V. 563. Issue 1. P. 63-71 DOI:10.1016/j.gene.2015.03.007
40. Su Y., Guo J., Ling H., Chen S., Wang S., Xu L., Allan C.A., Que Y. Isolation of a novel peroxisomal catalase gene from sugarcane, which is responsive to biotic and abiotic stresses // PLoS ONE. 2014. V. 9. No. 1. P. 1-11. DOI:10.1371/journal.po-ne.0084426
41. Mhamdi A., Queval G, Chaouch S, Van-derauwera S, Van Breusegem F, Noctor G. Catalase function in plants: a focus on Arabidopsis mutants as stress-mimic models // Journal of Experimental Botany. 2010. V. 61. No. 15. P. 4197-4220 DOI: 10.1093/jxb/erq282
42. Pinheiro C., Chaves M.M. Photosynthesis and drought: Can we make metabolic connections from available data? // J. Exp. Bot. 2011. V. 62. No. 3. P. 869-882.
43. Sobhanian H., Aghaei K., Komatsu S. Changes in the plant proteome resulting from salt stress: Toward the creation of salt-tolerant crops? // J. Proteomics. 2011. No. 74. P. 1323-1337.
44. Bauwe H., Hagemann M., Kern R., Timm S. Photorespiration has a dual origin and manifold links to central metabolism // Curr. Opin. Plant Biol. 2012. No. 15. P. 269-275.
45. Voss I., Suni B., Scheibe R., Raghaven-dra S. Emerging concept for the role of photorespiration as an important part of abiotic stress response // Plant Biol. 2013. V. 15. P. 713-722.
46. Aghaei K., Ehsanpour A.A., Komatsu S. Potato Responds to Salt Stress by Increased Activity of Antioxidant Enzymes // J. Integr Plant Biol. 2009. V. 51. No. 12. P. 1095-1103. DOI: 10.1111/j.1744-7909.2009.00886.x
47. Kisker C., Schindelin H., Rees D.C. Molyb-denum-cofactor-containing enzymes: structure and mechanism // Annual review of biochemistry. 1997. V. 66. No. 1. P. 233-267.
48. Sekimoto H., Seo M., Dohmae N., Takio K., Kamiya Y., Koshiba T. Cloning and molecular characterization of plant aldehyde oxidase // Journal of Biological Chemistry. 1997. V. 272. No. 24. P.15280-15285.
49. Di D.W., Zhang C., Luo P., An C.W., Guo G.Q. The biosynthesis of auxin: how many paths
truly lead to IAA? // Plant growth regulation. 2016. V. 78. No. 3. P. 275-285.
50. Alazem M., Lin N.S. Roles of plant hormones in the regulation of host-virus interactions // Molecular plant pathology. 2015. V. 16. No. 5. P. 529-540.
51. Iqbal N., Umar S., Khan A.N., Khan R.I. A new perspective of phytohormones in salinity tolerance: regulation of proline metabolism // Environmental and Experimental Botany. 2014. V. 100. P. 34-42. D0I.org/10.1016/j.envexpbot.2013.12.006
52. Fang Y., Xiong L. General mechanisms of drought response and their application in drought resistance improvement in plants // Cellular and molecular life sciences. 2015. V. 72. No. 4. P. 673-689.
53. Gómez-Cadenas A., Vives V., Zandalinas S.I., Manzi M., Sanchez-Perez A.M., Perez-Clemente R..M, Arbona V. Abscisic acid: a versatile phytohormone in plant signaling and beyond // Current Protein and Peptide Science. 2015. V. 16. No. 5. P. 413-434.
54. Yergaliyev T.M., Nurbekova Z., Mukiyanova G., Akbassova A., Sutula M., Zhangazin S., Bari A., Tleukulova Z., Shamekova M., Masalimov Z.K., Omarov R.T. The involvement of ROS producing aldehyde oxidase in plant response to Tombusvirus infection // Plant Physiology and Biochemistry. 2016. V. 109. P. 36-44. DOI: 10.1016/j.plaphy.2016.09.001
55. Cleland W.W., Hengge A.C. Enzymatic mechanisms of phosphate and sulfate transfer // Chem. Rev. 2006. V. 106. No. 8. P. 3252-3278.
56. Новиков Н.Н. Новый метод определения активности пероксидаз в растениях // Известия ТСХА. 2016. N 3, С. 36-46.
57. Ардашева О.А., Федоров А.В., Кочеткова Т.А. Динамика активности пероксидазы в период срастания и в основные фазы развития в растениях Citrullus Lanatus и Cucumis Melo при прививке на разные виды подвоев Cucurbita // Известия вузов. Прикладная химия и биотехнология. 2017. Т. 7, N 1, c. 90-95. DOI: 10.21285/2227-2925-20177-1-90-95
58. Polevoi V.V., Sinyutina N.F., Salamatova T.S., Inge-Vechtomova N.I., Tankelyun O.V., Sha-rova E.I., Shishova M.F. Mechanism of auxin action: second messengers // Plant hormone signal perception and transduction. Dordrecht: Kluwer Ac. Publishers. 1996. P. 223-231.
59. Уоринг Ф., Филлипс И. Рост растений и дифференцировка / пер. с англ. Н.Л. Клячко, И.А. смирнова. М.: Мир. 1984. 512 с.
60. Gui F., Chen F., Wu J., Wang Z., Liao X., Hu X. Inactivation and structural change of horse-
radish peroxidase treated with supercritical carbon dioxide // Food Chemistry. 2006. V. 97. P. 480-489.
61. Bakalovic N., Passardi F., loannidis V., Cosio C., Penel C., Falquet L., Dunand C. A Class Ill Plant Peroxidase // Phytochemistry. 2006. V. 67. No. 6. P. 534-539. DOI: 10.1016/j.phytochem.2005.12.020
62. Cosio C., Dunand C. Specific functions ofindividual class Ill peroxidase genes // J. Exp Bot. 2008. V. 60. No. 2. P. 391-408.
63. Mika A., Minibayeva F., Beckett R., Lüthje S. Possiblefunctions of extracellular peroxidases in stress-induced generation and detoxification of active oxygen species // Phytochemistry. 2004. V. 3. No. 2. P. 173-193.
64. Kim Y.H., Lim S., Han S.H., Lee J.C., Song W.K., Bang J.W., Kwon S.Y., Lee H.S., Kwak S.S. Differential expression of 10 sweet potato peroxidas-es in response to sulfur dioxide, ozone, and ultraviolet radiation // Plant Physiology and Biochemistry. 2007. V. 45. No. 12. P. 908-914.
65. Krishnamurthy P., Ranathunge K., Franke R., Prakash H.S.,Schreiber L., Mathew M.K. The role of root apoplastic transport barriers in salt tolerance of rice (Oryza sativa L.) // Planta. 2009. V. 230. No. 1. P. 119-134.
66. Lee M.Y. Effect of Na2SO3 on the Activitie s of Antioxidant Enzymes in Geranium Seedlings // Phytochemistry. 2002. V. 59. P. 493-499.
67. Lin K.H., Huang H.C., Lin C.Y. Cloning expression and physiological analysis of broccoli cata-lase gene and Chinese cabbage ascorbate peroxi-dase gene under heat stress // Plant Cell Reports. 2010. V. 29. No. 6. P. 575-593.
68. Tao D.L., Oquist G., Wingsle G. Active Oxygen Scavengers during Cold Acclimation of Scots Pine Seedlings in Relation to Freezing Tolerance // Cryobiology. 1998. V. 37. No. 1. P. 38-45.
69. Almagro L., Gómez Ros L.V., Belchi Navarro S., Bru R., Ros Barceló A., Pedreño M. A. Class lll peroxidases in plant defence reactions // Journal of Ex-perimental Botany. 2009. V. 60. No. 2. P. 377-390.
70. Kuzaniak E., Sklodowska M. Fungal Pathogen-induced Changes in the Antioxidant Systems of Leaf Peroxisomes from lnfected Tomato Plants // Planta. 2005. V. 222. No. 1. P. 192-200.
71. Siedlecka A., Krupa Z. Functions of enzymes in heavy metal treated plants. ln: Physiology and biochemistry of metal toxicity and tolerance in plants // Academic Publishers. 2002. P. 303-324.
72. Schützendübel A., Polle A. Plant responses to abiotic stresses: Heavy metal-induced oxidative stress and protection by mycorrhization // J. Exp Bot. 2002. V. 53. P. 1351-65.
REFERENCES
1. Bestsennyi dar zemli v novom svete. Doklad Prodovol'stvennoi i sel'skokhozyaistvennoi organi-zatsii Ob"edinennykh Natsii [A priceless gift of land in a new light. Report of the Food and Agriculture Organization of the United Nations]. Rome, 2008, 144 p.
2. Statistic. FAOSTAT. Food and Agricultural
Organization of the United Nations. Available at: http://faostat3.fao.org/ download/Q/QC/E (accessed 12.10.2017).
3. Natsional'nyidoklad o karantinnom fitosanitar-nom sostoyanii territorii Rossiiskoi Federatsii. 2016. [National report on quarantine phytosanitary status of
the territory of the Russian Federation. 2016]. Available at: http://mcx.ru/upload/iblock/cee/ceec61ca 7e4c5 0c7af67e00eada64190.pdf (accessed 12.10.2017)
4. Natsional'nyi doklad o karantinnom fitosani-tarnom sostoyanii territorii Rossiiskoi Federatsii. 2017 [National report on quarantine phytosanitary status of the territory of the Russian Federation. 2017]. Available at: https://www. google.kz/url?sa=t&source=web &rct=j&u rl=https ://www.fsvps. ru/fsvps-d ocs/ru/use-fulinf/ files/nd2017.pdf (accessed 28.12.2017)
5. Rogozina E.V., Mironenko N.V., Afanasenko O.S., Matsukhito Yu. The widespread and potentially dangerous for Russian agroproduction causative agents of viral diseases of potatoes. Vestnik zash-chity rastenii [Plant Protection Bulletin]. 2016, vol. 4, no. 90, pp. 24-33. (in Russian)
6. Dangl J.L., Jones J.D.G. Plant Pathogens and Integrated Defence Responses to Infection. Nature. 2001, vol. 411, no. 6839, p. 826. Doi:10.1038/35081161
7. Radyukina N.L. Funktsionirovanie antioksi-dantnoi sistemy dikorastushchikh vidov rastenii pri kratkovremennom deistvii stressorov [The functioning of the antioxidant system of wild plant species under short-term stressors]. Moscow, 2015, 200 p.
8. Correa-Aragunde N., Foresi N., Lamattina L. Nitric oxide is a ubiquitous signal for maintaining re-dox balance in plant cells: regulation of ascorbate peroxidase as a case study. Journal of Experimental Botany. 2015, vol. 66, no. 10, pp. 2913-2921.
9. Ishikawa T., Uchimiya H., Kawai-Yamada M. The role of plant Bax inhibitor-1 in suppressing H2O2-induced cell death. Methods Enzymol. 2013, vol. 527, pp. 239-256.
10. Minibayeva F., Beckett R.P., Kranner I. Roles of apoplastic peroxidases in plant response to wounding. Phytochemistry. 2015, vol. 112, pp. 122-129.
11. Bowler C., Montagu M.V., Inze D. Superoxide dismutase and stress tolerance. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 1992, vol. 43, pp. 83-116.
12. Yu Q., Osborne L., Rengel Z. Micronutrient deficiency changes activities of superoxide dismutase and ascorbate peroxidase in tobacco plants. Journal of Plant Nutrition. 1998, vol. 21, no. 7, pp. 1427-1437.
13. Khalid F. Aftab Effect of exogenous application of 24-epibrassinolide on growth, protein contents, and antioxidant enzyme activities of in vitro-grown Solanum tuberosum L. under salt stress. In Vitro Cellular and Developmental Biology - Plant. 2016, vol. 52, no. 1, pp. 81-91.
14. Foyer C.H., Halliwell B. Presence of gluta-thione and glutathione reductase in chloroplasts: a proposed role in ascorbic acid metabolism. Planta. 1976, vol. 133, pp. 21-25.
15. Novo E., Parola M. Redox mechanisms in hepatic chronic wound healing and fibrogenesis. Fib-rogenesis and Tissue Repair. 2008, vol. 1, no. 1, pp. 5.
16. Khan M.I.R., Massod A., Igbal N., Khan N. Modulation and significance of nitrogen and sulfur metabolism in cadmium challenged plants. Plant Growth Regulation. 2016, vol. 78, no. 1, pp. 1-11.
17. Tang L., Kwon S.Y., Kim S.H., Kim J.S.,
Choi J.S., Cho K.Y., Sung C.K., Kwak S.S., Lee H.S. Enhanced tolerance of transgenic potato plants expressing both superoxide dismutase and ascorbate peroxidase in chloroplasts against oxidative stress and high temperature. Plant Cell Reports. 2006, vol. 25, pp. 1380-1386.
18. Martinez C.A., Maestri M., Lani E.G. In vitro salt tolerance and proline accumulation in Andean potato (Solanum spp.) differing in frost resistance. Plant Science. 1996, vol.116, pp.177-184.
19. Jaspers P., Kangasjärvi J. Reactive oxygen species in abiotic stress signaling. Physiologia Plantarum. 2010, vol. 138, no. 4, pp. 405-413.
20. Boguszewska D., Grudkowska M., Zag-danska B. Drought-responsive antioxidant enzymes in potato (Solanum tuberosum L.). Potato Research. 2010, vol. 53, no. 4, pp. 373-382.
21. McCord J. M., Fridovich I. The reduction of cytochrome c by milk xanthine oxidase. Journal of Biological Chemistry. 1968, vol. 243, no. 21, pp. 5753-5760.
22. Garifzjanov A.R., Zhukov N.N., Ivanishhev V.V Education and physiological reactions of reactive oxygen species in plant cells. Sovremennye prob-lemy nauki i obrazovaniya [Modern problems of science and education]. 2011, no. 2, pp. 2. (in Russian)
23. McCord J.M., Fridovich I. Superoxide dismutase an enzymic function for erythrocuprein (he-mocuprein). Journal of Biological Chemistry. 1969, vol. 244, no. 22, pp. 6049-6055.
24. Gapinska M., Sktodowska M., Gabara B. Effect of short-and long-term salinity on the activities of antioxidative enzymes and lipid peroxidation in tomato roots. Acta Physiologiae Plantarum. 2009, vol. 30, no. 1, pp. 11.
25. Kukreja S., Nandwal A.S., Kumar N., Sharma S.K., Unvi V., Sharma P.K. Plant water status, H2O2 scavenging enzymes, ethylene evolution and membrane integrity of Cicer arietinum roots as affected by salinity. Biologia Plantarum. 2005, vol. 49, no. 2, pp. 305-308.
26. Dar M.I., Khan F.A., Rehman F. Responses of antioxidative defense system and composition of photosynthetic pigments in Brassica juncea L. upon imidacloprid treatments. Abiotic and Biotic Stress Journal. 2015, vol. 1, no. 1, pp. 3-15.
27. Sharma P., Dubey R.S. Modulation of nitrate reductase activity in rice seedlings under aluminium toxicity and water stress: role of osmolytes as enzyme protectant. Journal of Plant Physiology. 2005, vol. 162, no. 8, pp. 854-864.
28. Mishra S., Jha A.B., Dubey R.S. Arsenite treatment induces oxidative stress, upregulates antioxidant system, and causes phytochelatin synthesis in rice seedlings. Protoplasma. 2011, vol. 248, no. 3, pp. 565-577.
29. Fridovich I. Superoxide dismutases. Adv. Enzymol. Relat. Areas Mol. Biol. 1986, vol. 58, no. 6, pp. 61-97.
30. Asada K. The water-water cycle in chloroplasts: scavenging of active oxygens and dissipation
of excess photons. Annual Review of Plant Biology. 1999, vol. 50, no. 1, pp. 601-639.
31. Allen R.D., Webb R.P., Schake S.A. Use of transgenic plants to study antioxidant defenses. Free Radical Biology and Medicine. 1997, vol. 23, no. 3, pp. 473-479.
32. Kim K.Y., Kwon S.Y., Lee H.S., Hur Y., Bang J.W., Kwak S.S. A novel oxidative stress-inducible peroxidase promoter from sweetpotato: molecular cloning and characterization in transgenic tobacco plants and cultured cells. Plant Molecular Biology. 2003, vol. 51, no. 6, pp. 831-838.
33. Tang L., Sung C.K., Kwon S.Y., Lee H.S. Selection of transgenic potato plants expressing both CuZnSOD and APX in chloroplasts with enhanced tolerance to oxidative stress. Journal of Plant Biotechnology. 2004, vol. 31, no. 2, pp. 109-113.
34. Tang L., Kim S.Y., Kim S.H., Kim J.S., Choi J.S., Cho K.Y., Sung C.K., Kwak S.S., Lee H.S. Enhanced tolerance of transgenic potato plants expressing both superoxide dismutase and ascorbate peroxidase in chloroplasts against oxidative stress and high temperature. Plant Cell Reports. 2006, vol. 25, no. 12, pp. 1380-1386.
34. Rahnama H., Ebrahimzadeh H. The effect of NaCl on antioxidant enzyme activities in potato seedlings. Biologia Plantarum. 2009, vol. 49, no. 1, pp. 93-97.
35. Shafi A., Pal A.K., Sharma V., Kalia S., Kumar S., Ahuja P.S., Singh A.K. Transgenic Potato Plants Overexpressing SOD and APX Exhibit Enhanced Lignification and Starch Biosynthesis with Improved Salt Stress Tolerance. Plant Molecular Biology Reporter. 2017, vol. 35, no. 5, pp. 504-518.
36. Rahnama H., Ebrahimzadeh H. Antioxidant isozymes activities in potato plants (Solanum tuberosum L.) under salt stress. Journal of Sciences, Islamic Republic of Iran. 2006, vol. 17, no. 3, pp. 225-230.
37. Sharma P., Jha A.B., Dubey R.S., Pessara-kli M. Reactive oxygen species, oxidative damage, and antioxidative defense mechanism in plants under stressful conditions. Journal of Botany. 2012, vol. 2012, pp. 26. DOI: 10.1155/2012/217037
38. Das K., Roychoudhury A. Reactive oxygen species (ROS) and response of antioxidants as ROS-scavengers during environmental stress in plants. Redox Homeostasis Managers in Plants under Environmental Stresses. 2016, vol. 2, no. 53, pp. 1-13 DOI: 10.3389/fenvs.2014.00053
39. Nie Q., Gao G.L., Fan Q.J., Qiao G., Wen X.P., Liu T., Peng Z.J., Cai Y.Q. Isolation and characterization of a catalase gene «HuCAT3» from pitaya (Hylocereus undatus) and its expression under abiotic stress. Gene. 2015, vol. 563, no. 1, pp. 63-71 DOI:10.1016/j.gene.2015.03.007
40. Su Y., Guo J., Ling H., Chen S., Wang S., Xu L., Allan CA., Que Y. Isolation of a novel peroxisomal catalase gene from sugarcane, which is responsive to biotic and abiotic stresses. PLoS ONE. 2014, vol. 9, no. 1, pp. 1-11. DOI:10.1371/journal.po-ne.0084426
41. Mhamdi A., Queval G, Chaouch S, Vanderau-wera S, Van Breusegem F, Noctor G. Catalase func-
tion in plants: a focus on Arabidopsis mutants as stress-mimic models. Journal of Experimental Botany. 2010, vol. 61, no. 15, pp. 4197-4220 DOI: 10.1093/jxb/erq282
42. Pinheiro C., Chaves M.M. Photosynthesis and drought: Can we make metabolic connections from available data? J. Exp. Bot. 2011, vol. 62, no. 3, pp. 869-882.
43. Sobhanian H., Aghaei K., Komatsu S. Changes in the plant proteome resulting from salt stress: Toward the creation of salt-tolerant crops? J. Proteomics. 2011, no. 74, pp. 1323-1337.
44. Bauwe H., Hagemann M., Kern R., Timm S. Photorespiration has a dual origin and manifold links to central metabolism. Curr. Opin. Plant Biol. 2012, no. 15, pp. 269-275.
45. Voss I., Suni B., Scheibe R., Raghavendra S. Emerging concept for the role of photorespiration as an important part of abiotic stress response. Plant Biol. 2013, vol. 15, pp. 713-722.
46. Aghaei K., Ehsanpour A.A., Komatsu S. Potato Responds to Salt Stress by Increased Activity of Antioxidant Enzymes. J. Integr. Plant Biol. 2009, vol. 51, no. 12, pp. 1095-1103. DOI: 10.1111/j.1744-7909.2009. 00886.x
47. Kisker C., Schindelin H., Rees D.C. Molyb-denum-cofactor-containing enzymes: structure and mechanism. Annual Review of Biochemistry. 1997, vol. 66, no. 1, pp. 233-267.
48. Sekimoto H., Seo M., Dohmae N., Takio K., Ka-miya Y., Koshiba T. Cloning and molecular characterization of plant aldehyde oxidase. Journal of Biological Chemistry. 1997, vol. 272, no. 24, pp. 15280-15285.
49. Di D.W., Zhang C., Luo P., An C.W., Guo G.Q. The biosynthesis of auxin: how many paths truly lead to IAA? Plant Growth Regulation. 2016, vol. 78, no. 3, pp. 275-285.
50. Alazem M., Lin N.S. Roles of plant hormones in the regulation of host-virus interactions. Molecular Plant Pathology. 2015, vol. 16, no. 5, pp. 529-540.
51. Iqbal N., Umar S., Khan A.N., Khan R.I. A new perspective of phytohormones in salinity tolerance: regulation of proline metabolism. Environmental and Experimental Botany. 2014, vol. 100, pp. 3442. D0I.org/10.1016/j.envexpbot.2013.12.006
52. Fang Y., Xiong L. General mechanisms of drought response and their application in drought resistance improvement in plants. Cellular and Molecular Life Sciences. 2015, vol. 72, no. 4, pp. 673-689.
53. Gómez-Cadenas A., Vives V., Zandalinas S.I., Manzi M., Sanchez-Perez A.M., Perez-Clemente R..M, Arbona V. Abscisic acid: a versatile phytohormone in plant signaling and beyond. Current Protein and Peptide Science. 2015, vol. 16, no. 5, pp. 413-434.
54. Yergaliyev T.M., Nurbekova Z., Mukiyanova G., Akbassova A., Sutula M., Zhangazin S., Bari A., Tleukulova Z., Shamekova M., Masalimov Z.K., Oma-rov R.T. The involvement of ROS producing aldehyde oxidase in plant response to Tombusvirus infection. Plant Physiology and Biochemistry. 2016, vol. 109, pp. 36-44. DOI: 10.1016/j.plaphy.2016.09.001
55. Cleland W.W., Hengge A.C. Enzymatic
mechanisms of phosphate and sulfate transfer. Chem. Rev. 2006, vol. 106, no. 8, pp 3252-3278.
56. Novikov N.N. New method for the determination of peroxidase activity in plants. Izvestiya Timi-ryazevskoi Sel'skokhozyaistvennoi Akademii [Izves-tiya of Timiryazev Agricultural Academy]. 2016, no. 3. pp. 36-46. (in Russian)
57. Ardasheva O.A., Fedorov A.V., Kochetkova T.A. Dynamics of peroxidase activity in the period of intergrowth and in the main developmental phases in plants Citrullus Lanatus and Cucumis Melo during inoculation to different types of rootstocks Cucurbita. Izvestiya vuzov. Prikladnaya khimiya i biotekhnologi-ya [Proceedings of Universities. Applied Chemistry and Biotechnology]. 2017, vol. 7, no. 1, pp. 90-95. DOI: 10.21285/2227-2925-2017-7-1-90-95 (in Russian)
59. Waring F., Phillips I. Rost rastenii i different-sirovka [Growth of plants and differentiation]. Moscow: Mir Publ., 1984, 512 p.
60. Gui F., Chen F., Wu J., Wang Z., Liao X., Hu X. Inactivation and structural change of horseradish peroxidase treated with supercritical carbon dioxide. Food Chemistry. 2006, vol. 97, pp. 480-489.
61. Bakalovic N., Passardi F., Ioannidis V., Cosio C., Penel C., Falquet L., Dunand C. A Class III Plant Peroxidase. Phytochemistry. 2006, vol. 67, no. 6, pp. 534-539. DOI: 10.1016/j.phytochem.2005.12.020
62. Cosio C., Dunand C. Specific functions ofindi-vidual class III peroxidase genes. J. Exp. Bot. 2008, vol. 60, no. 2, pp. 391-408.
63. Mika A., Minibayeva F., Beckett R., Lüthje S. Possible functions of extracellular peroxidases in stress-induced generation and detoxification of active oxygen species. Phytochemistry. 2004, vol. 3, no. 2, pp. 173-193.
64. Kim Y.H., Lim S., Han S.H., Lee J.C., Song W.K., Bang J.W., Kwon S.Y., Lee H.S., Kwak S.S.
Differential expression of 10 sweet potato peroxidases in response to sulfur dioxide, ozone, and ultraviolet radiation. Plant Physiology and Biochemistry. 2007, vol. 45, no. 12, pp. 908-914.
65. Krishnamurthy P., Ranathunge K., Franke R., Prakash H.S.,Schreiber L., Mathew M.K. The role of root apoplastic transport barriers in salt tolerance of rice (Oryza sativa L.). Planta. 2009, vol. 230, no. 1, pp. 119-134.
66. Lee M.Y. Effect of Na2SO3 on the Activities of Antioxidant Enzymes in Geranium Seedlings. Phy-tochemistry. 2002, vol. 59, pp. 493-499.
67. Lin K.H., Huang H.C., Lin C.Y. Cloning expression and physiological analysis of broccoli cata-lase gene and Chinese cabbage ascorbate peroxidase gene under heat stress. Plant Cell. Reports. 2010, vol. 29, no. 6, pp. 575-593.
68. Tao D.L., Oquist G., Wingsle G. Active Oxygen Scavengers during Cold Acclimation of Scots Pine Seedlings in Relation to Freezing Tolerance. Cryobiology. 1998, vol. 37, no. 1, pp. 38-45.
69. Almagro L., Gómez Ros L.V., Belchi Navarro S., Bru R., Ros Barceló A., Pedreño M. A. Class III peroxidases in plant defence reactions. Journal of Experimental Botany. 2009, vol. 60, no. 2, pp. 377-390.
70. Kuzaniak E., Sklodowska M. Fungal Pathogen-induced Changes in the Antioxidant Systems of Leaf Peroxisomes from Infected Tomato Plants. Planta. 2005, vol. 222, no. 1, pp. 192-200.
71. Siedlecka A., Krupa Z. Functions of enzymes in heavy metal treated plants. In: Physiology and biochemistry of metal toxicity and tolerance in plants. Academic Publishers, 2002, pp. 303-324.
72. Schützendübel A., Polle A. Plant responses to abiotic stresses: Heavy metal-induced oxidative stress and protection by mycorrhization. J. Exp. Bot. 2002, vol. 53, pp.1351-65.
Критерии авторства
Киргизова И.В., Гаджимурадова А.М., Омаров Р.Т. выполнили экспериментальную работу, на основании полученных результатов провели обобщение и написали рукопись. Киргизова И.В., Гаджимурадова А.М., Омаров Р.Т. имеют на статью равные авторские права и несут равную ответственность за плагиат.
Contribution
Kirgizova I.V., Gajimuradova A.M., Omarov R.T. carried out the experimental work, on the basis of the results summarized the material and wrote the manuscript. Kirgizova I.V., Gajimuradova A.M., Omarov R.T. have equal author's rights and bear equal responsibility for plagiarism.
Конфликт интересов
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
СВЕДЕНИЯ ОБ АВТОРАХ Принадлежность к организации
Ирина В. Киргизова
Аспирант
кафедры химической технологии и биотехнологии Омский государственный технический университет e-mail: irina.kz-89@mail.ru
Conflict of interests
The authors declare no conflict of interests regarding the publication of this article.
AUTHORS' INDEX Affiliations
Irina V. Kirgizova
Postgraduate Student Department of Chemical Technology and Biotechnology Omsk State Technical University e-mail: irina.kz-89@mail.ru
Айсарат М. Гаджимурадова
Докторант кафедры общей биологии и геномики Евразийский национальный университет им. Л.Н. Гумилева
Рустем Т. Омаров
К.б.н., профессор, заведующий кафедрой биотехнологии и микробиологии Евразийский национальный университет им. Л.Н. Гумилева e-mail: romarov@gmail.com
Aissarat M. Gajimuradova
Postgraduate Student
Department of General Biology and Genomics L.N. Gumilyov Eurasian National University
Rustem T. Omarov
Ph.D. (Biology), Professor, Head of the Department of Biotechnology and Microbiology L.N. Gumilyov Eurasian National University e-mail: romarov@gmail.com
