CC BY
26
УДК 617.7
Д.И. КОШЕЛЕВ, Т.Н. РЕЗБАЕВА, И.В. СИРОТКИНА
Всероссийский центр глазной и пластической хирургии МЗ РФ, 450075, г. Уфа, ул. Р. Зорге, д. 67/1
Особенности фиксационных движений глаза у детей с прогрессирующей миопией: возможное практическое значение
Кошелев Дмитрий Иванович — кандидат биологических наук, доцент, заведующий лабораторией нейрофизиологии зрения, тел. (347) 293-42-11, e-mail: koshelev_d@mail.ru
Резбаева Гульнара Нилевна — заведующая детским консультативным отделением, тел. (347) 293-42-19, e-mail: centre@alloplant.ru Сироткина Инна Владимировна — научный сотрудник лаборатории нейрофизиологии, тел. (347) 293-42-11, e-mail: centre@alloplant.ru
Проанализированы фиксационные микродвижения глаза у 79 пациентов с прогрессирующей близорукостью в возрасте от 7 до 15 лет. Обнаружена значительная вариация размера области фиксации и характеристик фиксационных микродвижений. Выявлены значимые корреляционные связи между параметрами фиксации и возрастом. Обнаружено, что уменьшение и стабилизация размера области фиксации происходит к 11-летнему возрасту. Выявлено несколько характерных особенностей фиксационных движений глаза при прогрессирующей близорукости, а именно редукция ритмических микродвижений амплитудой менее 15 угловых минут и частотой около 8 Гц и выраженное различие состава микродвижений правого и левого глаза. На основе характеристик фиксационных движений глаза возможно выделение нескольких типологических групп. Исследование фиксационных микродвижений в комплексе с другими методами позволяет более детально оценить функциональную интеграцию сенсорных и моторных компонентов зрительного восприятия при прогрессирующей близорукости и создает предпосылки для выработки индивидуально направленной профилактической и лечебной программы. Кроме того, регистрация движений глаза при фиксации может выступать как средство объективного мониторинга развития зрительных функций и особенностей зрительного восприятия.
Ключевые слова: прогрессирующая близорукость, движения глаза при фиксации, ритмические микросаккады, объективный мониторинг.
D.I. KOSHELEV, G.N. REZBAEVA, I.V. SIROTKINA
All-Russian Eye and Plastic Surgery Centre of the Ministry of Healthcare of the Russian Federation, 67/1 Zorge Str., Ufa, Russian Federation, 450075
Features of fixation eye movements in children with progressive myopia: a potential practical importance
Koshelev D.I. — Cand. Biol. Sc., Associate Professor, Head of the Neurophysiology of Vision Laboratory, tel. (347) 293-42-11, e-mail: koshelev_d@mail.ru
Rezbaeva G.N. — Head of Children's Consultative Department, tel. (347) 293-42-19, e-mail: centre@alloplant.ru Sirotkina I.V. — researcher of the Neurophysiology Laboratory, tel. (347) 293-42-11, e-mail: centre@alloplant.ru
The fixation microsaccades of 79 patients with progressive myopia in age from 7 to 15 were analyzed. The significant variation of fixation microsaccades characteristics was found. The research revealed significant correlations between the size of fixation area, the average speed of eye movements during fixation and the patient's age. It was discovered that by the age of 11, the narrowing and stabilization of fixation area takes place. Some features of fixation eye movements in children with progressive myopia were revealed: the reduction of rhythmical microsaccades with an amplitude less than 15 minutes of arc and frequency about 8 Hz and the marked difference in composition of microsaccades between right and left eye. It is possible to distinguish several typological groups based on characteristics of the fixation microsaccades. Studying the fixation eye movements in complex with the other methods allows evaluating the functional integration of sensory and motor components of visual
perception in patients with progressive myopia in more detail and creates premises for the elaboration of individual prophylactic and therapeutic programs. Furthermore, the registration of fixation eye movements could be a means of objective monitoring of the visual functions development and the features of visual perception.
Key words: progressive myopia, fixation eye movements, rhythmical microsaccades, objective monitoring.
Несмотря на обширный арсенал профилактических мер, распространенность миопии у школьников возрастает. Основным фактором, способствующим развитию близорукости, является значительное увеличение продолжительности и интенсивности зрительной работы на близком расстоянии. Это происходит из-за тесного интегрирования в социальную жизнь ребенка миниатюрных компьютерных устройств, существенно увеличивающих привлекательность и доступность зрительной информации. Можно предполагать, что в современных условиях необходимо модифицировать структуру профилактических мер, совершенствуя методы, не только увеличивающие возможности аккомодационного аппарата, системы кровоснабжения и других обеспечивающих процесс зрения подсистем, но и способствующих изменению зрительных стратегий, используемых мозгом при работе со зрительной информацией.
Одним из современных средств объективной оценки особенностей зрительного процесса является регистрация микродвижений глаза при фиксации. Известно, что зрительное восприятие возможно лишь в условиях постоянного сдвига изображения по сетчатке [1, 2]. Микродвижения глаза препятствуют адаптации нервных структур и создают необходимые условия для зрительного восприятия [3-5]. Основным видом глазодвигательной активности являются фиксации, в процессе которых происходит интенсивная обработка зрительной информации [6]. Считается, что глазодвигательная система является важнейшим звеном адаптации зрительной системы к изменению визуальной среды и способна реагировать на изменения даже в пределах фовеа [7-9]. Таким образом, анализ характера микродвижений глаза при фиксации открывает возможность более глубокого понимания процессов, лежащих в основе развития близорукости конкретного ребенка, что способствует адекватной оценке функционального состояния моторных компонентов зрения и облегчает выбор адекватной индивидуально-специфичной профилактической и лечебной программы.
Пациенты и методы
Проведено исследование состояния оптической системы глаза, зрительных функций и параметров движений глаза у 79 школьников в возрасте от 7 до 15 лет. Все пациенты обратились к офтальмологу с жалобой на ухудшение зрения. У них была измерена клиническая рефракция, переднезадний размер глазного яблока, острота зрения с адекватной коррекцией и параметры микродвижений глаза. Движения глаза регистрировали монокулярно в процессе 30-секундной фиксации неподвижного объекта с помощью микропериметра MP-1 (Nidek Technologies, Италия). В качестве объекта фиксации выступал крест с угловым размером 1 градус. В течение фиксации прибор осуществлял запись движений глаза с пространственным разрешением 6 угловых минут и временным разрешением 25 Гц. Таким образом, в процессе тестирования фиксировалось 750 положений глаза относительно центра объекта фиксации.
По окончании тестирования проводилась автоматическая оценка отклонений от центра фиксации по горизонтальному и вертикальному меридиану, средней скорости движений глаза в процессе фиксации и показателей вариации движений глаза отдельно по меридианам. Кроме того, прибор осуществлял линейную запись микродвижений глаза, которая давала возможность оценить не только стабильность фиксации, но и общий ритмический рисунок микродвижений глаза в ее процессе (рис. 1).
Для математической обработки полученного материала были использованы базовые статистические методы. Учитывая характер распределения данных, для большинства переменных отличный от нормального, для обработки были использованы методы непараметрической статистики (критерий Манна — Уитни, критерий Вилкоксона и корреляционный анализ по Спирмену).
Результаты и обсуждение
В результате первичного анализа параметров оптической системы испытуемых, остроты зрения и параметров фиксации были получены данные, сведенные в табл. 1. Учитывая асимметричность распределения, для корректного отражения использовались медиана, нижний и верхний квартили. На наш взгляд, границы центральной группы, включающей в свой состав 50% испытуемых, более показательны для представления о распределении данных, нежели среднее значение с указанием стандартного отклонения.
Наличие в выборке пациентов с миопией различной степени давало возможность оценки корреляционных отношений между показателями оптической системы глаза и характеристиками движений глаза. В результате анализа статистически значимых взаимосвязей выявлено не было, что отражает факт относительной независимости показателей оптической системы и процессов, обеспечивающих процесс зрения.
Учитывая довольно широкий возрастной диапазон (7-15 лет) испытуемых, мы рассмотрели корреляционные связи параметров оптической системы и фиксации с возрастом. Был обнаружен ряд статистически значимых корреляций. Так, обнаружены значимые корреляции с размером глаза и сферической составляющей рефракции (Я=0,46 и -0,35 соответственно; р<0,001). Данные корреляционные взаимоотношения вполне объяснимы, учитывая прогрессирующий характер миопии и согласованное увеличение степени миопии и переднезаднего размера глаза. Умеренные величины коэффициента корреляции могут объясняться неоднородностью выборки по началу прогрессирования миопии и, как следствие, различным начальным размером глаза.
Кроме того, были обнаружены значимые взаимосвязи возраста и геометрических параметров области фиксации. Обнаружена значимая отрицательная корреляционная связь возраста и размера области фиксации по горизонтальному и вертикальному меридиану (Я=-0,24 и -0,32 соответственно; р<0,01). Данная взаимосвязь отражает процесс
Рисунок 1.
Примеры профилей фиксационных микродвижений. На рисунке представлена часть записи с 5-й по 10-ю секунду. Парные записи демонстрируют схожесть профилей у различных испытуемых. Размер вертикальной полосы слева соответствует 1 угловому градусу
Таблица 1.
Параметры оптической системы, остроты зрения с коррекцией и движений глаза при фиксации (указана медиана и значения 25-го и 75-го процентилей)
Показатель Ме 25% 75%
Сферический показатель рефракции (дптр) -3.25 -4.75 -2.00
Переднезадний размер глаза (мм) 24.72 24.10 25.25
Острота зрения с коррекцией 1.0 0.8 1.0
Горизонтальный размер области фиксации (угл. гр.) 1.21 0.87 1.68
Вертикальный размер области фиксации (угл. гр.) 0.88 0.67 1.21
Средняя скорость движений глаза (угл. гр./сек) 1.20 0.98 1.50
развития функциональной организации центрального зрения, который согласован с развитием тонкой моторики глаза и системы внимания.
В основном формирование данной корреляции происходит за счет испытуемых до 11 лет включительно. В диапазоне до указанного возраста значение коэффициента корреляции приближается к 0.50, а затем снижается до 0.10 и становится статистически незначимым. Не исключено, что именно недостаточный уровень развития моторных навыков, не соответствующий характеру и интенсивности зрительной нагрузки, является важным компонентом, способствующим развитию миопии у детей младшего возраста. Именно у детей младшего школьного возраста зачастую наблюдается нестабильный профиль фиксационных микродвижений глаза (рис. 1г).
Таким образом, из наших данных следует, что наличие прогрессирующей миопии у детей старше 11 лет, как правило, не сопровождается увеличенным размером области фиксации. Следовательно, примерно к 11 годам происходит стабилизация тонких моторных навыков, а координация моторных и сенсорных компонентов зрения достигает некого стабильного уровня. Таким образом, в структуре анализа движений глаза у детей подросткового возраста на первый план выходят иные характеристики фиксации, такие как качественный состав микросаккад и ритмическая составляющая движений (рис 1а, б, в).
Обнаруженные взаимосвязи характеристик фиксации согласуются с данными о развитии структуры различных структур мозга у детей. Считается, что к 10 годам происходят прогрессивные структурные и функциональные изменения, улучшающие усвоение и выработку программ и стратегий деятельности [10]. Кроме того, на параметры движений глаза может оказывать влияние дисфункция глазодвигательных ядер, связанная с неполноценностью их кровоснабжения, наблюдаемая у школьников с прогрессирующей близорукостью [11]. В сочетании с хорошим развитием системы внимания такая дисфункция может приводить к быстрой утомляемости и являться пусковым механизмом, запускающим развитие миопии.
Согласованно со стабилизацией абсолютных значений горизонтального и вертикального размера области фиксации после 11 лет наблюдается унификация совершаемых во время фиксации микродвижений, что отражается в стабилизации параметров вариации. Динамика изменения горизонтального и вертикального размера области фиксации с воз-
растом не различается, достигая минимальных значений для данного возрастного диапазона после 11 лет. Отметим, что средние величины размера области фиксации в подгруппах детей старше 11 лет еще не достигают размеров, наблюдаемых у взрослых испытуемых [12]. Это указывает на продолжающееся развитие структур мозга, участвующих в координации моторных и сенсорных компонентов зрения у испытуемых нашей выборки, что согласуется с литературными данными о развитии сенсомоторных областей мозга [10].
Корреляционный анализ взаимосвязей параметров движений глаза выявил наличие значимых корреляций между показателями. Так, размер области фиксации имел тесную положительную корреляцию со средней скоростью движений глаза и количеством саккад, амплитудой более 15 угловых минут (0,76 и 0,75 соответственно; р<0,001). Это вполне объяснимо, так как увеличение размера области фиксации происходит в основном за счет высокоамплитудных саккад, при которых резко возрастает скорость движения глаза (рис. 1г). Кроме того, обнаруживаются отрицательные корреляционные связи размера области фиксации и суммарной продолжительности на записи движений глаза ритмических микросаккад (рис 1в), амплитудой до 15 угловых минут и частотой около 8 Гц (Я=-0,33; р<0,001).
Необходимо отметить, что большинство испытуемых (49 из 79) имели продолжительность ритмических микродвижений в течение записи менее 20% (рис. 1а, б) и лишь у четверти испытуемых такие движения глаза наблюдались более чем на половине записи (рис. 1в). Редукция ритмических микродвижений отмечается не только при прогрессирующей миопии и наблюдается при других нарушениях зрения, связанных со снижением остроты зрения. При этом отмечается увеличение количества нерегулярных микросаккад, размера области фиксации и средней скорости движений глаза в процессе фиксации.
Средняя скорость движений глаза является более устойчивым показателем, нежели размер области фиксации, который определяется максимальными отклонениями глаза от центра фиксации. Интересна взаимосвязь скорости и продолжительности ритмических микродвижений в процессе фиксации. Так, средняя скорость движений глаза демонстрирует положительную корреляционную связь (^=0,31; р<0,001) с продолжительностью микродвижений в нормальном диапазоне скорости, наблюдаемом у испытуемых без патологии
зрительной системы (1,0-1,5 угл. гр/сек). Таким образом, существуют две возможности увеличения скорости движений глаза: за счет увеличения нерегулярных микросаккад и за счет увеличения ритмических микросаккад амплитудой менее 15 угловых минут. Как правило, наблюдается смешанный вариант с доминированием той или иной составляющей.
От чего зависит смещение баланса в ту или иную сторону, неясно, однако именно наблюдаемый вариант и отражает индивидуально-специфический способ квантования зрительного потока. Считается, что любые саккады, независимо от амплитуды, имеют общие источники генерации в верхнем двухолмии и образуют непрерывный континуум [13]. Можно предполагать, что характер микродвижений определяется функциональной организацией центрального зрения, и относительное снижение ритмической составляющей указывает на сбой или отсутствие совершенства в системе точной оптической настойки зрительной системы. Это подтверждается снижением ритмической составляющей при амблиопии. Существуют данные, свидетельствующие о том, что микросаккады, наблюдаемые при фиксации, реагируют на изменение характеристик цели в пределах фовеа [9].
Таким образом, наблюдаемая редукция ритмических микродвижений (рис. 1а, б) при прогрессирующей миопии может определяться дисфункцией глазодвигательных центров, которая может влиять на качество восприятия, снижая оперативность реагирования зрительной системы на изменение характеристик изображения. Причиной такой дисфункции может являться нарушение кровоснабжения глазодвигательных ядер [11], недостаточный уровень развития глазодвигательных механизмов или рассогласование моторных и сенсорных компонентов зрительного процесса.
Известно, что различный рисунок микросаккад влияет на активность мозга и, возможно, именно характер микросаккад определяет качество воспринимаемой информации [14]. Кроме того, не исключено, что нарушение нормального ритмического рисунка или стабильности фиксации является отражением адаптационных действий со стороны зрительной системы на нарушение фокусировки. Существуют данные, демонстрирующие увеличение амплитуды микросаккад в условиях дефокусировки изображения [15].
Соотношение горизонтального и вертикального размера области фиксации. В среднем по анализируемой выборке, а также у испытуемых без нарушения зрения горизонтальный размер области фиксации превышает вертикальный, что, видимо, отражает экологические особенности зрительной работы [12]. Для более детального изучения выборка была разбита по соотношению горизонтального и вертикального размера области фиксации на 3 подгруппы. Обнаружено, что в группе со схожим размером горизонтального и вертикального размера области фиксации наблюдается более низкая острота зрения, что указывает на значение данного показателя в структуре анализа движений глаза при фиксации. Примечательно, что различий по возрасту, показателям оптической системы глаза и характеристикам микродвижений между группами не наблюдается. Таким образом, относительное превышение вертикального размера над горизонтальным может являться важным диагностическим признаком.
При этом более важное значение имеет именно вертикальный размер области фиксации, что было подтверждено изолированным анализом горизонтальной и вертикальной составляющей области фиксации. Что может лежать в основе наблюдаемой особенности, пока неясно. Насколько устойчив данный феномен? Является ли обнаруженная особенность связанной с прогрессирующей миопией или мы сталкиваемся с особенностями функционирования глазодвигательных ядер и взаимодействия моторных компонентов зрения с процессом восприятия? Ответы на эти вопросы мы надеемся получить в дальнейших исследованиях.
Сравнение параметров оптической системы и характеристик движений правого и левого глаза выявило наличие статистически значимых различий лишь в двух показателях, средней скорости движений глаза во время фиксации и длительности записи с наличием ритмических микродвижений малой амплитуды. Оба указанных показателя были значимо выше у правого глаза, нежели у левого (p<0,001). При этом размер области фиксации правого и левого глаза не имел значимых различий (p>0,05). Данная особенность проявлялась у 69% испытуемых (55 из 79). Ранее этот феномен уже обнаруживался в других исследованиях [12, 16].
Одним из возможных объяснений данного феномена мы считаем ведущую роль правого глаза при осуществлении инструментальной деятельности, которая, вероятно, развивается согласованно с усилением ведущей роли правой руки. Одним из аргументов в пользу развития данного свойства является частое несовпадение ведущего глаза по результатам тестов функциональной асимметрии и глаза с более совершенными моторными навыками (неопубликованные данные). Кроме того, есть данные о том, что наличие ведущего глаза облегчает настойку или фокусировку на близком расстоянии [17].
Заключение
Таким образом, характер микродвижений глаза во время фиксации при прогрессирующей миопии является одним из средств оценки функционального состояния глазодвигательной системы и объективного мониторинга индивидуальных особенностей зрительного процесса. Основными параметрами, в которых отражается индивидуальный характер фиксационных микродвижений, являются величина и соотношение горизонтального и вертикального размера области, а также выраженность ритмической составляющей правого и левого глаза. Вышеуказанные показатели позволяют судить о степени вовлечения в патологический процесс глазодвигательной системы, ее зрелости и согласованности моторных и сенсорных компонентов зрительного процесса. Эта информация в комплексе с данными других функциональных тестов может быть использована для выработки индивидуально-ориентированной лечебной и профилактической программы.
ЛИТЕРАТУРА
1. Ярбус А.Л. Роль движений глаз в процессе зрения / А.Л. Ярбус. - М.: Наука, 1965. - 166 с.
2. Martinez-Conde S., Macknik S.L., Hubel D.H. The role of fixational eye movements in visual perception // Nat. Rev. Neurosci. — 2004. — Vol. 5. — P. 229-240.
3. Martinez-Conde S., Macknik S.L., Troncoso X., Dyar T.A. Microsaccades counteract visual fading during fixation // Neuron. — 2006. — Vol. 49. — P. 297-305. doi:10.1016/j.neuron.2005.11.033.
4. Segal I.Y., Giladi C., Gedalin M. at al. Decorrelation of retinal response to natural scenes by fixational eye movements //
Proc Natl Acad Sci U S A. - 2015. - Vol. 112. - P. 3110-3115. doi:10.1073/pnas.1412059112.
5. Pitkow X., Meister M. Decorrelation and efficient coding by retinal ganglion cells // Nat Neurosci. — 2012. — Vol. 15. — P. 628-635. doi:10.1038/nn.3064.
6. Гиппенрейтер Ю.Б. Движение человеческого глаза / Ю.Б. Гиппенрейтер. — М.: МГУ, 1978. — 256 с.
7. Rolfs M. Microsaccades: Small steps on a long way // Vision Research. — 2009. — Vol. 49. — P. 2415-2441.
8. Havermann K., Cherici C., Rucci M., Lappe M. Fine-scale plasticity of microscopic saccades // J Neurosci. — 2014. — Vol. 34. P. 11665-11672. doi:10.1523/JNEUR0SCI.5277-13.2014.
9. Poletti M., Listorti C., Rucci M. Microscopic eye movements compensate for nonhomogeneous vision within the fovea // Curr Biol. — 2013. — Vol. 23. — P. 1691-1695.
10. Развитие мозга и формирование познавательной деятельности ребенка / под ред. Д.А. Фарбер, М.М. Безруких. — М.: Издательство Московского психолого-социального института, 2009. — 432 с.
11. Кузнецова М.В. Причины развития близорукости и ее лечение / М.В. Кузнецова. — Казань: МЕДпресс-информ, 2005. — 176 с.
12. Кошелев Д.И. Движения правого и левого глаза во время фиксации при эмметропии и миопии // Вестник ОГУ. — 2012. — №12. — С. 101-105.
13. Hafed Z.M., Krauzlis R.J. Similarity of superior colliculus involvement in microsaccade and saccade generation // J. Neurophysiol. — 2012. — Vol. 107. — P. 1904-1916. doi:10.1152/ jn.01125.2011.
14. Snodderly D.M., Kagan I., Gur M. Selective activation of visual cortex neurons by fixational eye movements: implications for neural coding // Vis Neurosci. — 2001. — Vol. 18. — P. 259-277.
15. Ghasia F.F., Shaikh A.G. Uncorrected Myopic Refractive Error Increases Microsaccade Amplitude // Invest Ophthalmol Vis Sci. — 2015. — Vol. 56. — P. 2531-2535. doi:10.1167/iovs.14-15882.
16. Кошелев Д.И., Мухамадеев Р.А., Сироткина И.В. Особенности движений глаза при фиксации у детей младшего школьного возраста и их возможная роль при развитии миопии // Невские горизонты — 2010: Материалы юбилейной научной конференции, посвященной 75-летию основания первой в России кафедры детской офтальмологии. — Санкт-Петербург, 2010. — Т. II. — С. 90-96.
17. Водовозов А.М. Симметрия-асимметрия органа зрения в норме, при косоглазии и зрительном утомлении / А.М. Водовозов. — Волгоград: Издатель, 2000. — 128 с.
