CC BY
40
2006
ВЕСТНИК САНКТ-ПЕТЕРБУРГСКОЮ УНИВЕРСИТЕТА_Сер. 3. Вып. 3
БОТАНИКА
УДК 581.82:581.544
Г. М. Борисовская, М. А. Романова, С. В. Велле
ОРГАНОГЕНЕЗ В АПИКАЛЬНОЙ МЕРИСТЕМЕ PHEGOPTERIS CONNECTILIS (THELYPTERIDACEAE): К ВОПРОСУ О МОРФОФУНКЦИОНАЛЬНОЙ СТРУКТУРЕ АПИКАЛЬНОЙ МЕРИСТЕМЫ ПАПОРОТНИКОВ*
Апикальная меристема побега (АМП), образуя все органы побеговых систем, не только играет исключительную роль в познании закономерностей формирования структуры побега, но и дает ключ к пониманию морфологической эволюции вегетативного тела растений. Интерес к строению АМП определился почти 250 лет назад (см.: [35]), но работы по изучению апикального морфогенеза активизировались в XX в. Многочисленные исследования АМП направлены на выявление специфики ее строения у разных таксонов высших растений [25, 26, 27, 29], особенностей морфогенеза в АМП у этих таксонов [2, 10, 32, 37] и, доминирующее в последнее десятилетие, определение молекулярных механизмов функционирования АМП [8, 12, -13, 22, 36]. Известно, что у подавляющего большинства несеменных растений на верхушке АМП выделяется крупная гетраэдрическая клетка - инициальная, а все остальные клетки АМП - ее производные - отличаются от нее по форме, величине и характеру делений. У семенных растений АМГ1 многоклеточная, в ней, согласно теории «туника-корпус» [23], четко различимы 1 -3 поверхностных слоя антиклинально делящихся клеток; остальные клетки делятся в разных направлениях. Для голосеменных (кроме гнетовых) описан симплексный тип [26], где апикальные инициаии делятся анти- и периклинально. В рамках этих концепций A. Foster [16] выделяет в многоклеточном апексе центральную зону относительно крупных вакуолизированных клеток и периферическую зону, отличающуюся более мелкими, чаще делящимися клетками.
Полученные разными методами многочисленные факты, в основном для двудольных, позволили составить представление о морфофункциональной структуре АМП этих растений. Показана ее цитогистологическая зональность, определяющая формирование первичных тканей побега, а также описан органогенез - образование листьев и почек [3,
15].
Исследования АМП папоротников и других растений с одной инициальной клеткой не столь обширны. Тем не менее в интерпретации структуры АМП папоротников наметились два похода. D. Bier hörst [10,11] считает апикальной меристемой единственную инициальную клетку и определяет исключительную роль этой клетки в морфогенезе папоротников. Прослеживая судьбу ее производных в составе мерофитов, он счи-
* Работа выполнена при поддержке РФФИ (проект № 03-04-49056). © Г. М. Борисовская, М. А. Романова, С. В. Велле, 2006
тает, что все ткани и органы побега папоротника возникают из этой клетки. В. McAlpine, R- White [24] и D. Stevenson [33, 34] подчеркивают многоклеточность АМП папоротников и описывают ее зональность, сопоставимую с зональностью апекса семенных растений: более крупные, вакуолизированные и медленно делящиеся клетки, располагающиеся в центре апекса (поверхностные и подповерхностные инициали), аналогичны центральной зоне апекса семенных растений, тогда как окружающие их мелкие, менее закуолизированные клетки, составляющие чашевидную зону, сопоставимы с периферической зоной.
Эти концепции, на наш взгляд, не могут быть приняты безоговорочно. Они не учитывают особенностей органообразования в апексе папоротников по сравнению с цветковыми. Органогенез у папоротников отличен от такового у семенных растений: в их апикальной меристеме закономерно образуются не только листья, но и корни [5, 17, 21]. Концепция мерофитов не дает возможности проследить связь апикальной меристемы с развитием тканей побега. Концепция зональной структуры многоклеточной меристемы цветковых в применении к папоротникам не объясняет разницу ее производных: эвстелы у цветковых и диктиостелы у папоротников. Значимость различий АМП этих групп показана методами in situ РНК гибридизации [30,19] и иммунолокализации [9]: при образовании листа папоротников, в отличие от цветковых, не происходит подавления экспрессии гена KNOX.
Оценить уровень структурной организации АМП невозможно вне сравнительного изучения ее основной - органогенной - функции в разных таксонах растений.
Для решения вопроса о возможной морфофункциональной гомологии апикальных меристем у растений с одной и несколькими инициальными клетками, мы поставили перед собой задачу изучить структуру апикальной меристемы и ее зональность в связи с инициацией органов в апексе длиннокорневищного папоротника Phegopteris connectilis (Michx.) Watt (сем. Thelypteridaceae).
Материал и методы. Выбор в качестве объекта Phegopteris connectilis - тонкокорневищного акрогенноветвящегося вегетативно подвижного безрозеточного папоротника [7] основан на результатах проведенного ранее [1] изучения морфологии и формирования стелы. У этого папоротника выявлено ежегодное закономерное образование двух листо-корневых метамеров и хорошо выраженная зональная структура апикальной меристемы. Эти свойства облегчают интерпретацию динамики АМП в ходе органогенеза на серийных продольных срезах через апексы побегов. Верхушки корневищ Ph. connectilis собирали ежемесячно в течение всего вегетационного периода (с начала мая до октября) на Карельском перешейке. По стандартным анатомическим методикам [6] были выполнены серии микротомных срезов верхушки побега толщиной 10 мкм в 10-кратной повторности для каждого срока фиксации. Окраска препаратов произведена гематоксилином по Делафильду.
При сравнении сериальных продольных срезов учитывали число и направление клеточных делений, а также изменения размеров и формы клеток, имеющие место при инициации органов. Оценивался характер клеточных делений: равный или неравный. В случае, если в результате деления возникали производные, различающиеся по своей будущей клеточной судьбе, такое деление в соответствии с определением В. Gunning и соавторов [18] считалось формативным. Если при делении образовывались две одинаковые клетки, такое деление определяли как пролифера-тивное.
При описании клеточных аспектов апикального роста мы анализировали динамику АМП как в рамках концепции ее многоклеточной зональной структуры [34], так и описывая характер клеточных делений в последовательных сегментах апикальной клетки - мерофитах [10, 11]. Границы мерофитов определяли по толщине клеточных стенок, форме и размерам клеток. При выделении границы разных зон в пределах апикальной меристемы учитывали форму, размер, на-
правление делений клеток. По методу Б. ЕИегЬогзГ [11] определяли клеточную судьбу, сравнивая аналогичные клетки в последовательных мерофитах.
Результаты исследования. Апикальная инициаль делится косоантиклинально на две неравные клетки. В результате каждого деления образуется призматический сегмент - мерофит, при этом в непосредственном контакте с апикальной клеткой находятся три призматических мерофита - результат одного цикла ее сегментации. В дальнейшем в каждом из сегментов происходят последовательные деления. Все образовавшиеся в результате этих делений клетки определяют как единый мерофит. Сравнение сериальных срезов показало, что последовательность и характер клеточных делений в мерофитах закономерны (рис. 1). Первое деление призматического сегмента - неравное перик-линальное - происходит уже в ближайшем к апикальной клетке мерофите. Большая из двух его производных - призматическая клетка - остается в поверхностном слое, а меньшая, более менее изодиаметрическая - в подповерхностном. Далее в каждой из клеток происходит 1-3 более менее равных антиклинальных деления, которые увеличивают число клеток в зоне поверхностных инициалей. Клетки, образовавшиеся в результате первого периклинального деления и их производные составляют зону подповерхностных инициалей.
А А
Рис. 1. Продольный срез апекса Phegopteris соппесйИь в отсутствие органогенеза.
Здесь и далее: А - фото, Б - схематичный рисунок. АК - апикальная клетка, ПИ - поверхностные инициали; ППИ - подповерхностные инициали; 43 - чашевидная зона. Пунктирными линиями обозначены границы клеток, сплошной линией обозначены границы мерофитов (1-5). Апикальная клетка и зоны апикальной меристемы изображены разными оттенками серого цвета. Сегментация апикальной клетки происходит параллельно трем ее граням, но в плоскости среза видны только 2 из 3 мерофитов, соответствующих одному циклу сегментации апикальной клетки. Масштабная линейка 50 мкм (то же для рис. 2-5).
В каждом мерофите можно выделить два типа клеточных делений: равные и неравные. Антиклинальные деления поверхностных инициалей дают равные призматические клетки. Все периклинальные деления поверхностных инициалей - неравные, большая из клеток остается в поверхностном слое. Периклинальные деления не сопровождаются ростом образовавшихся клеток: последовательные деления приводят к укорочению периферических поверхностных инициалей по сравнению с центральными. Периклинальные деления изменяют морфогенетический потенциал клеток, т. е. являются формативными. После второго периклинального деления призматические иници-
Рис. 2. Продольный срез апекса Phegopteris соппесй/и в фазу органогенеза.
АКЛ - апикальная клетка листа; ОМ - органогенный мерофит; ПЧ - пельтатные чешуи. Сплошной линией обозначены границы зон АМП и органогенного сегмента (то же для рис. 3-5). Апикальная клетка корня - вне плоскости среза.
ал и приобретают компетентность к инициации листа. Она начинается со значительного разрастания одной из компетентных поверхностных инициалей: третьей, четвертой или пятой по отношению к апикальной клетке (рис. 2). Так возникает крупная призматическая клетка, из которой после косоантиклинального деления образуется апикальная клетка листа.
Те поверхностные инициали, которые после второго периклинального деления не образовали зачатка листа, продолжают делиться периклинально. Третье периклиналь-ное деление более или менее равное и образовавшаяся клетка поверхностного слоя имеет изодиаметрическую форму. Таким образом, после третьего периклинального деления клетки АМП переходят из зон поверхностных и подповерхностных инициалей в чашевидную зону (рис 1, 2, 4, 5). В том случае, если апекс корневища находится в фазе органогенеза, АМП несимметрична: с «неорганогенной» стороны апекса чашевидная зона отделена от апикальной клетки всего четырьмя-пятью призматическими клетками, тогда как с органогенной стороны чашевидная зона находится с абаксиальной стороны листового зачатка, на значительном удалении от апикальной клетки. Развитие листа происходит благодаря билатеральной сегментации его апикальной клетки и неравных периклинальных делений этих сегментов (см. рис. 2).
Вскоре после начала деления апикальной клетки листа из клеток того же органогенного сегмента возникает тетраэдрическая апикальная клетка корня (рис. 3). Нам не удалось наблюдать всю последовательность событий, приводящих к инициации корня. Однако сопоставление наших данных с имеющимся в литературе описанием инициации корня у Ceratopteris richardii [21] позволяет предположить, что на первой стадии инициации корня происходит увеличение в размерах одной из подповерхностных клеток органогенного мерофита, находящейся на расстоянии двух-трех клеток от апикальной клетки листа. Эта клетка, названная G. Hou, J. Р. Hill [21] материнской клеткой апикальной клетки корня (RAMC), приблизительно вдвое крупнее окружающих ее клеток, но не отличается от них по форме. Образование тетраэдрической апикальной клет-. ки корня, как и апикальной клетки листа, происходит вследствие наклонного форма-
Рис. 3. Продольный срез одного органогенного сегмента Phegopteris connectilis. АКК - апикальная клетка корня; ПАКЛ - производные апикальной клетки листа; Г1АКК - производные апикальной клетки корня. Здесь и на рис. 4 сплошной линией обведены производные апикальных клеток листа и корня. По отношению к апексу побега данный срез - продолъно-тангентальный, поэтому АМП - не в плоскости среза.
тивного деления и увеличения в размерах будущей инициали. Дальнейшие деления апикальной клетки корня происходят параллельно четырем граням, из производных образуются ткани корня и корневой чехлик.
Таким образом, лист и корень, составляющие элементарный метамер папоротников [5], возникают в пределах одного мерофита. Такой мерофит предлагаем называть органогенным, в отличие от неорганогенных мерофитов, клетки которых, проходя стадию чашевидной зоны, дифференцируются в ткани осевой части корневища.
На ранних этапах развития органогенного мерофита в нем различаются производные апикальных клеток листа и корня, между которыми остается группа клеток (см. рис. 3). В результате пролиферации этой группы клеток (рис. 4) образовавшиеся в непосредственной близости апикальные клетки листа и корня оказываются разнесены в пространстве: во взрослом корневище Ph. connectilis корни располагаются на расстоянии 2-5 мм от основания листа. Периферическая часть этих клеток дифференцируется в ткани коровой паренхимы, а внутренняя - в прокамбий. С ним контактирует прокамбий корневого и листового следов - производные апикальных клеток листа и корня. В результате сразу же после инициации листа и корня в каждом органогенном мерофите устанавливаются проводящие связи между листом и корнем.
Дальнейший рост листового и корневого зачатков происходит после разрастания осевой части корневища между ними. Сопоставление сериальных срезов со сделанными ранее морфологическими описаниями сезонной ритмики роста органов Ph. connectilis позволяет предположить, что следующий этап развития листового и корневого зачатков начинается через год после их заложения. На этом этапе развитие листа опережает развитие корня: вблизи основания улиткообразно закрученного зачатка апикальная клетка корня все еще находится в коровой паренхиме.
После инициации листа число клеток в зоне поверхностных инициалей не увеличивается (см. рис. 2-4). Полагаем, что это свидетельствует об отсутствии делений апикальной клетки побега и ее призматических производных. Клетки этого сектора АМП не компетентны к новому органогенезу. Увеличение числа клеток в зоне поверхностных .инициалей наблюдалось лишь через год после инициации листа, когда он достигает не-
Рис. 4. Продольный срез апекса Р/ге£ор£ега соппесйИз.
ПР - прокамбий. В плоскости среза - АМП и один органогенный сегмент.
скольких миллиметров и в нем различимы основание и пластинка. При этом происходит возобновление сегментации апикальной клетки, поверхностных инициалей и, как результат, появление чашевидной зоны (рис. 5), а АМП вновь приобретает компетентность к органогенезу.
Обсуждение результатов исследования. Изучение морфогенеза в АМП Рк. соппесИИз дает дополнительные аргументы в подтверждение точки зрения об особой роли апикальной клетки в меристеме папоротников [11, 27]. Эта клетка образует все остальные клетки апекса побега путем исключительно косоантиклинальной сегментации. Отмеченная нами ранее [5] самая высокая плотность плазмодесм в апикальной клетке, по сравнению с другими клетками АМП, свидетельствует о высоких транспортных связях, которые могут быть интерпретированы как свидетельство ее регуляторной функции в меристеме папоротников. Результаты проведенного исследования АМП Р1г. соппесйНв позволяют считать, что органогенез у папоротников всегда начинается с обособления апикальной инициали. Растяжение и последующее неравное формативное деление единственной клетки приводят к возникновению новых апикальных инициалей листа и корня. Увеличение размеров клеток, предшествующее их делению, как самый ранний маркер инициации листа был описан и для семенных растений [20], а недавние эксперименты по локальной индукции экспрессии белка-экспансина, вызывающего растяжение клеток [28], показали необходимость и достаточность этого явления для инициации органогенеза. Биологический смысл клеточного растяжения, обязательно предшествующего возникновению новых инициалей у
Рис. 5. Продольный срез апекса Phegopteris соппесЫИз.
В плоскости среза - АМП и два органогенных сегмента; в левом органогенном сегменте в плоскости среза - только основание листа; корни в обоих органогенных сегментах - вне плоскости среза. Появление чашевидной зоны в левой части АМП на данной стадии развития листа - результат возобновления сегментации АК, увеличения числа сегментов и последовательных периклинальных делений призматических клеток. ОВЛ - основание взрослого листа.
папоротников, не вполне ясен. Однако полагаем, что сопряженность инициации органов с растяжением клеток у папоротников и семенных растений указывает на универсальный характер этого явления.
Выявленные процессы инициации листа у Ph. connectilis помогают интерпретировать описанное G. Bharathan с соавторами [9], G. J. Harrison с соавторами [19] и R. Sano с соавторами [30] различие на молекулярном уровне в инициации листа папоротников и цветковых растений. Суть его в отсутствии подавления экспрессии генов KNOX у папоротников при инициации листа, которое у цветковых растений служит маркером ли-стообразования. Предлагаем следующее объяснение этого феномена. У семенных рас-
тений зачаток листа возникает среди идентичных клеток периферической зоны апикальной меристемы, а детерминация этих клеток к формированию листа устанавливается через подавление экспрессии генов класса KNOX. У Ph. connectilis детерминация листа определяется формативными делениями, в результате которых образуется апикальная клетка листа вне связи с молекулярными механизмами транскрипционной регуляции (экспрессией KNOX).
Дифференцировка производных апикальной клетки папоротников связана с неравными формативными делениями. Это подтверждается нашими данными по изучению ультраструктуры клеток АМП у 4 видов папоротников [5]: апикальная клетка не обладает специфическими ультраструктурными особенностями и сходна с ближайшими призматическими клетками - ее последними производными; отличия появляются у удаленных поверхностных и подповерхностных инициалей. Возможно связь диф-ференцировки и клеточных делений объясняется структурной особенностью клеток АМП папоротников, а именно исключительно первичной природой их плазмодесм [4, 14], следствием которой является снижение плотности плазмодесм при каждом клеточном делении, ведущее к увеличению симпластической изоляции производных. Таким образом, АМГ1 папоротников состоит из непосредственных и опосредованных производных апикальной клетки, а ее зональная структура - результат формативного характера их делений.
Хотя возможности сравнительно-анатомического метода ограничены, сопоставление данных о клеточных и молекулярных аспектах морфогенеза может прояснить вопрос о морфофункциональной специфике АМП папоротников. Проведенное исследование выявило, что при топологическом сходстве в зональной структуре АМП папоротников и семенных растений с крупными клетками в центральной части апекса и мелкими - в периферической, между ними имеется ряд существенных различий.
Особенность АМП папоротников - образование зоны поверхностных инициалей. Все деления ближайших производных апикальной клетки - неравные и формативные; в результате чего в пределах одной зоны клетки различаются по морфологии. Для клеток зоны поверхностных инициалей было выявлено изменение морфофункционально-го потенциала в ходе последовательных неравных делений: клетки этой зоны приобретают компетентность к инициации листа после второго периклинального деления, а после следующего (третьего) периклинального деления теряют органогенный потенциал и переходят в чашевидную зону.
Отмеченное нами прекращение делений апикальной клетки после инициации листа, на наш взгляд, дает основание для обсуждения возможности возникновения так называемых боковых почек из «остаточной меристемы» - клеток, остающихся между апикальной клеткой и листом. Такое предположение было высказано С. Wardlaw [37] и принято как аргумент для определения ветвления у некоторых папоротников как бокового [7]. Однако наши следования показали, что до завершения полного цикла сегментации апикальной клетки, число клеток между апикальной клеткой и листом не увеличивается. Именно эти клетки в дальнейшем делятся периклинально и входят в состав чашевидной зоны. Следовательно, структурной основы для нового органогенеза - возникновения «боковой почки» в этой зоне нет.
Клетки АМП папоротников, топографически соответствующие центральной и периферической зонам АМП семенных растений, отличаются от последних морфофун-кциональным потенциалом. Инициация листа у Ph. connectilis происходит в результате .возникновения новой инициали - апикальной клетки листа - из одной из компетент-
ных поверхностных инициалей, т. е. из клетки морфологически сходной с клетками центральной зоны апикальной меристемы семенных растений, тогда как у семенных растений образование листа - результат пролиферации клеток периферической зоны АМП. Хотя чашевидная зона АМП папоротников не органогенна, образуя все ткани осевой части корневища, она также входит в состав апикальной меристемы.
Мнение об особых свойствах призматических поверхностных инициалей папоротников по сравнению с другими клетками АМП ранее высказывалась С. Wardlaw [37]; Y. Ma и Т. Steeves [23], которые предлагали считать эти клетки истинно мерис-тематическими или «промеристемой». Однако тот факт, что другой закономерно образующийся в АМП и входящий в состав элементарного метамера папоротников орган - корень [5] - образуется из подповерхностных клеток, показывает, что поверхностные и подповерхностные инициали в равной степени обладают органогенным потенциалом.
Таким образом, меристема Ph. connectilis, несмотря на топографическое сходство в зональной структуре с семенными растениями, морфофункционально ей не гомологична.
Статья рекомендована проф. А. А. Паутовым. Summary
Borisovskaya G. М., Romanova М. A., Velle S. V. Organogenesis in the apical meristem of Phegopteris connectilis (Thelypteridaceae) and the morphofunctional structure of the fern shoot apical meristem.
The shoot apical meristem (SAM) of Phegopteris connectilis is shown to be composed of direct and indirect derivatives of a single apical cell, and its zonal structure results from their equal and unequal divisions. Change in the morphofunctional potential - competency for leaf initiation in the course of successive unequal divisions is revealed for the cells from the surface initial zone. Organogenesis is initiated by the origin of new apical initials of leaf and root within a single merophyte through expansion and consecutive formative division of the single "mother" cell. Although the cup zone is not competent for organogenesis, originating all the tissues of the shoot axis, it is a constitutive part of the SAM. Therefore despite topological similarity in zonal structure with that of seed plants, the SAM of Ph. connectilis is not morphofunctionally homologous to it.
Литература
1. Борисовская Г. M., Романова М. А., Шалиско В. Ю. Морфология побега и формирование стелы Phegopteris connectilis (Thelypteridaceae) // Бот. журн. 2001. Т. 86, № 8. С. 62-72. 2. Василевская В. К. Изменение анатомического строения верхушки побега в онтогенезе космеи (Cosmos bipinnatus Cav.) // Бот. журн. 1962. Т. 47, № 11. С. 1553-1566. 3. Василевская В. К., Кондратьева-Мельвшь Е. А. О некоторых вопросах строения верхушки вегетативного побега // Проблемы ботаники. 1958. Вып. III. С. 288-298. 4. Романова М. А., Яковлева О. В., Котеева Н. К., Борисовская Г. М. Особенности ультраструктуры клеток апикальной меристемы папоротников // Ботанические исследования в азиатской России: Материалы XI съезда Русского ботанического общества. Барнаул, 2003. С. 96-97. 5. Романова М. А., Борисовская Г. М. Принципы структурной организации вегетативного тела папоротников: онтогенетический подход // Бот. журн. 2004. Т. 89, № 5. С. 705-717. 6. Фурст Г. Г. Методы анатомо-гистохимических исследований растительных тканей. М., 1979. 7. Шорина Н. И. Опыт синтетического подхода к классификации биоморф папоротников // Успехи экологической морфологии растений. М., 1994. С. 8-10. 8. Baurle /., Laux Т.
, Apical meristems: the plant's fountain of youth // BioEssays 2003. Vol. 25, N 10. P. 961-970.
9. Bharathan G., Goliber Т. E., Moore C., KesslerS., Pham Т., Sinha N. R. Homologies in leaf form inferred from KNOX1 gene expression during development // Science. 2002. Vol. 296. P. 1858-1860.
10. Bierhorst D. W. Morphology of vascular plants. London, 1971. 11. Bierhorst D.W. On the stem apex, leaf initiation and early leaf ontogeny in filicalean ferns // Amer. J. Bot. 1977. Vol. 64, N 2. P. 125-152. 12. Bowman J. L. The YABBY gene family and abaxial cell fate // Curr. Opin. Plant Biol. 2000. Vol. 3, N 3. P. 17-22. 13. Castellano M.M., Sablowski R. Intercellular signalling in the transition from stem cells to organogenesis in meristems // Curr. Opin. Plant. Biol. 2005. Vol. 8, N 1. P. 26-31.14. Cooke T.J., Tilney M. S., Tilney L. G. Plasmodesmatal networks in apical meristems and mature structures: geometric evidence for both primary and secondary formation of plasmodesmata // Membranes: specialized functions in plants / Ed. by M. Smallwood, J. P. Kriox, D.I. Bowles. Oxford, 1996. P. 471-48815. Esau K. Plant anatomy. 2nd ed. New York, 1965. 16. Foster A.S. Problems of structure, growth and evolution in the shoot apex of seed plants // Bot. Rev. 1939. Vol. 5, N 4. P. 454-470. 17. Groff P., Kaplan D. The relation of root systems to shoot systems in vascular plants // Bot. Rev. 1988. Vol. 54, N 4. P. 387-422. 18. Gunning В. E. S., Hughes J. E., Hardham A. R. Formative and proliferative cell divisions, cell differentiation, and developmental changes in the meristem of Azolla roots // Planta. 1978. Vol. 143. P. 121-144. W.Harrison G.J., Corley S. В., Moylan E. C., Alexander D. L., Scotland R. W., Langdale J. A. Independent recruitment of a conserved developmental mechanism during leaf evolution // Nature. 2005. Vol. 434. P. 509-514. 20. Hill J. P., Lord E. M. Floral development in Arabidopsis thaliana: a comparison of the wild type and the pistillata mutant // Can. J. Bot. 1989. Vol. 67. P. 2922-2936. 21. Hou G., Hill J. P. Heteroblastic root development in Ceratopteris richardii (Parkeriaceae) // Int. J. Plant Sci. 2002. Vol.163, N 3. P.341-351. 22. Ingram G. C. Between the sheets: inter-cell-layer communication in plant development // Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. 2004. Vol. 359, N 1446. P. 891-906. 23. Ma Y., Steeves T.A. Characterization of stelar initiation in shoot apices of ferns // Ann. Bot. 1995. Vol. 75, N 2. P. 105-117. 24. McAlpine B. W., White R. A. Shoot organization in the Filicales: the promeristem// Amer. J. Bot. 1974. Vol. 61,N 6. P. 562-579.25. Newman I. V. Pattern in the meristems of vascular plants. 2. A review of shoot apical meristems of gymnosperms, with comments on apical biology and taxonomy, and a statement of some fundamental concepts // Proc. Linn. Soc. New South Wales. 1961. Vol. 86. P. 9-59. 26. Newman I. V. Pattern of the meristems of vascular plants. 3. Pursuing the patterns in the apical meristem where no cell is a permanent cell //J. Linn. Soc. London Bot. 1965. Vol. 59. P. 185-214. 27. Philipson W. R. The significance of apical meristems in the phylogeny of land plants // Plant Systematics and Evolution. 1990. Vol. 173. P. 17-38. 28. Pien S., Wyrzykowska J., McQueen-Mason S„ Smart C., Fleming A. Local expression of expansin induces the entire process of leaf development and modifies leaf shape // Proc. Nat. Acad. Sci. 2001. Vol. 98, N 20. P. 11812-11817. 29. Popham R. A. Principal types of vegetative shoot apex organization in vascular plants // Ohio J. Sci. 1951. Vol. 51. P. 249-270. 30. Sano R.Juarez C., Hass В., Sakakibara K., Ito M., BanksJ.A., Hasebe M. KNOX homeobox genes potentially have similar function in both diploid unicellular and multicellular meristems, but not in haploid meristems // Evolution and Development. 2005. Vol. 7, N 1. P. 69-78. 31. Schmidt A. Histologische Studien an phanerogamen Vegetationspunkten // Bot. Archiv. 1924. Vol. 8. P. 345-404. 32. Steeves T. A., Sussex I. M. Patterns in Plant Development. 2nd ed. Cambridge, 1989. 33. Stevenson D. W. The cytohistological and cytohistochemical zonation of the shoot apex of Botrychium multifidum // Amer. J. Bot. 1976. Vol. 63, N 6. P. 852-856. 34. Stevenson D. W. Observations on shoot apices of Eusporangiate ferns // Kew Bulletin. 1978. Vol. 33. P. 279-283.35. Tooke F„ Battey N. Models of shoot apical meristem Function // New Phytologist. 2003. Vol. 159. P. 37-52.36. VeitB. Determination of cell fate in apical meristems // Curr. Opin. Plant Biol. 2004. Vol. 7, N 1. P. 57-64. 37. Wardlaw C.W. Organization and evolution in plants. London, 1968.
Статья поступила в редакцию 15 мая 2006 г.
